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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE

CENTRO DE BIOCIÊNCIAS

DEPARTAMENTO DE OCEANOGRAFIA E LIMNOLOGIA

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA

Efeitos da tilápia do Nilo, Oreochromis niloticus, sobre a

biomassa planctônica e a transparência da água ao longo de

um gradiente de enriquecimento por nutrientes

NATAL/RN

2010

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Efeitos da tilápia do Nilo, Oreochromis niloticus, sobre a biomassa

planctônica e a transparência da água ao longo de um gradiente de

enriquecimento por nutrientes

FRANCISCO RIVERA DE VASCONCELOS

Dissertação apresentada ao Programa

de Pós-Graduação em Ecologia da

Universidade Federal do Rio Grande do

Norte, como parte dos requisitos

necessários para obtenção do grau de

Mestre.

ORIENTADOR: Dr. José Luiz de Attayde

NATAL/RN

2010

Catalogação da Publicação na Fonte. UFRN / Biblioteca Setorial do Centro de

Biociências

Vasconcelos, Francisco Rivera.

Efeitos da tilápia do Nilo, Oreochromis niloticus, sobre a biomassa

planctônica e a transparência da água ao longo de um gradiente de

enriquecimento por nutrientes / Francisco Rivera Vasconcelos. – Natal,

RN, 2010.

44 f. : Il.

Orientador: Dr. José Luiz de Attayde.

Dissertação (Mestrado) – Universidade Federal do Rio Grande do

Norte. Centro de Biociências. Departamento de Oceanografia e

Limnologia. Programa de Pós-Graduação em Ecologia.

1. Peixe – Dissertação. 2. Onivoria – Dissertação. 3. Mesocosmos –

Dissertação. I. Attayde, José Luiz. II. Universidade Federal do Rio

Grande do Norte. III. Título.

RN/UF/BSE-CB CDU 639.21

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FRANCISCO RIVERA DE VASCONCELOS

Efeitos da tilápia do Nilo, Oreochromis niloticus, sobre a biomassa planctônica e a transparência da água ao longo de um gradiente de enriquecimento por nutrientes

Dissertação de mestrado apresentada como requisito parcial à obtenção do Título de Mestre em Ecologia do Programa de Pós-Graduação da Universidade Federal do Rio Grande do Norte, julgada pela seguinte banca examidora:

Natal, 02 de julho de 2010

___________________________________________________

Prof. Dr. David da Motta Marques, UFRGS

Universidade Federal do Rio Grande do Sul (UFRGS)

___________________________________________________

Prof. Dr. Adriano Caliman Ferreira da Silva

Universidade Federal do Rio Grande do Norte (UFRN)

___________________________________________________

Prof. Dra. Luciana Silva Carneiro

Universidade Federal do Rio Grande do Norte (UFRN)

___________________________________________________

Prof. Dr. José Luiz de Attayde

Universidade Federal do Rio Grande do Norte (UFRN)

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SUMÁRIO

1. Introdução ............................................................... 6

2. Material e métodos ............................................................... 8

2.1. Área de estudo e desenho experimental

............................................................... 8

2.2. Coleta e análise das amostras ............................................................... 9

2.3. Análise estatística ............................................................... 11

3. Resultados ............................................................... 12

3.1. Variáveis abióticas e clorofila a ............................................................... 12

3.2. Biomassa do Zooplâncton ............................................................... 15

3.3. Biovolume do Fitoplâncton ............................................................... 19

3.4. Biomassa das tilápias ............................................................... 20

4 Discussão ............................................................... 21

Referências ............................................................... 25

Anexos ............................................................... 31

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Resumo

A tilápia do Nilo (Oreochromis niloticus) é um peixe onívoro filtrador que

pode ter efeitos negativos sobre a qualidade da água favorecendo o processo

de eutrofizção. Esses efeitos negativos dos peixes onívoros filtradores devem

ser dependentes do nível de enriquecimento da água por nutrientes. Nós

realizamos um experimento em mesocosmos por cinco semanas em um lago

artificial tropical para testar se os efeitos das tilápias são dependentes do nível

de enriquecimento por nutrientes. O experimento teve duração de 5 semanas e

consistiu num delineamento fatorial 2x5 onde 2 níveis de tilápia (presença e

ausência) foram manipulados em combinação com 5 diferentes niveis (aportes)

de nutrientes num total de 10 tratamentos.. Uma ANOVA bifatorial com

medidas repetidas no tempo foi realizada para testar os efeitos do tempo (t), da

tilápia (F) e do nutriente (NP) e os efeitos de suas interações sobre a clorofila a,

transparência do disco de Secchi, concentração de fósforo e nitrogênio total e a

razão entre eles (N:P), além do efeito sobre a biomassa da comunidade

zooplanctônica e o biovolume de fitoplâncton. O efeito da tilápia foi evidente,

enquanto o enriquecimento por nutrientes não mostrou efeito algum. Quando

presente, a tilápia diminuiu a transparência do disco de Secchi e a biomassa

total do zooplâncton, de copépodos calanóides, naúplios de copépodos e de

cladóceros. Porém, nenhum efeito foi detectado da tilápia sobre o biovolume do

fitoplâncton. Essa ausência de efeito pode ser devido a herbivoria da tilápia que

contrabalança os seus efeitos positivos via cascata trófica e ciclagem de

nutrientes. Desta forma, uma redução do estoque pesqueiro de tilápias para

promover uma melhoria na qualidade da água não afetaria a biomassa

fitoplanctônica e consequentemente não atingiria o seu objetivo.

Palavras chaves: enriquecimento por nutrientes, onivoria, mesocosmos, Oreochromis

niloticus.

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Abstract

The omnivorous filter-feeding fish, Nile tilapia (Oreochromis niloticus),

can have negative effects on water quality enhancing the eutrophication

process. These effects depend on the nutrient enrichment level in the water. We

carried out a mesocosm experiment for five weeks in a tropical man-made lake

in Brazil to test ifthe effects of tilapias depend on of the level of nutrient

enrichment. The experiment lasted for 5 weeks and a factorial 2x5 experimental

design was used where the presence and absence of tilapias were manipulated

in combination to 5 different levels of nutrient load in a total of 10 treatments. A

two way repeated measure ANOVA was performed to evaluate the effects of

time (t), tilapia (F), nutrients (NP) and the interactions among these factors on:

chlorophyll a, water transparency, total phosphorous, total nitrogen, N:P ratio,

zooplankton biomass and phytoplankton biovolume. The tilapia effect was

evident, but nutrient enrichment didn’t have any effect on the variables

analyzed. Tilapia decreased the water transparency, total zooplankton biomass,

calanoid copepod biomass, nauplii copepod biomass and cladocerans biomass.

On the other hand, tilapia had no effect on phytoplankton biovolume. This lack

of effect on phytoplankton is probably due to tilapia grazing that may counteract

the positive effect of tilapia on phytoplankton via trophic cascades and nutrient

recycling. Hence, a reduction in tilapia stock would not be an effective way to

reduce phytoplankton biomass and improve water quality.

Palavras chaves:nutrient enrichment, omnivory, mesocosms, Oreochromis niloticus.

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1. Introdução �

� A biomassa e a produtividade primária de algas e cianobactérias nos

ecossistemas aquáticos é controlada não só pela disponibilidade de nutrientes

e luz, mas também pela estrutura da rede alimentar. O avanço nos estudos de

redes alimentares pelágicas tem sugerido que a manipulação da abundância

de peixes no topo das cadeias alimentares pode desencadear efeitos em

cascata que afetam a abundância de algas na base dessas cadeias. Tal

biomanipulação tem sido proposta como uma ferramenta de manejo para a

restauração de lagos eutrofizados em regiões climáticas temperadas. A

hipótese envolvida nas estratégias clássicas de biomanipulação é que uma

redução na abundância de peixes planctívoros, seja pela adição de peixes

piscívoros ou remoção de peixes planctívoros, leva a um aumento da

abundância do zooplâncton herbívoro e conseqüentemente uma redução da

abundância de fitoplâncton e um aumento na transparência da água (Carpenter

et al., 1985; Carpenter et al., 1987; Moss et al., 2004). No entanto, esta

hipótese se baseia na premissa de que níveis tróficos são categorias discretas

bem definidas e que as cadeias alimentares pelágicas possuem um baixo grau

de onivoria. Portanto, em lagos e reservatórios tropicais, esta premissa não é

realista visto que a comunidade de peixes desses ambientes é fortemente

dominada por peixes onívoros.

Acredita-se que a importância dos consumidores no controle das

comunidades fitoplanctônicas é minimizada em lagos e reservatórios tropicais

(Lazzaro, 1997; Moss et al., 2004; Stephen et al., 2004; Jeppesen et al., 2007) ,

ou seja, nos trópicos o controle via recursos é tido como mais importante. Uma

das explicações é que nos trópicos a comunidade zooplanctônica sofre uma

alta pressão de predação por peixes durante todo o ano e, portanto, tende a

ser dominada por organismos de pequeno porte que não exercem uma pressão

de herbivoria suficiente para controlar os produtores primários (Fernando,

1994; Lazzaro, 1987; Jeppesen et al., 2007). Uma outra explicação é que nos

lagos tropicais há um domínio de algas impalatáveis que são de difícil

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assimilação pelo zooplâncton, principalmente o de pequeno porte que tende a

dominar nesses ambientes.

No semi-árido brasileiro, por exemplo, uma espécie exótica de peixe

onívoro oriundo da África, a tilápia do Nilo (Oreochromis niloticus) responde por

grande parte da produção pesqueira registrada nos reservatórios públicos da

região (Gurgel & Fernando, 1994). A tilápia do Nilo é um peixe onívoro filtrador

que consome basicamente fitoplâncton, zooplâncton e detritos em suspensão

(Starling et al., 2002; Lazzaro et al., 2003; Njiru et al. 2004; Figueredo & Giani

2005). Assim sendo, é possível que os efeitos positivos indiretos da tilápia do

Nilo sobre o fitoplâncton via cascata trófica sejam contrabalançados com os

efeitos negativos diretos da herbivoria da tilápia sobre as algas de modo que o

efeito liquido da tilápia sobre o fitoplâncton seja mais fraco do que os efeitos de

peixes exclusivamente zooplanctívoros (Diana et al., 1991; Polis & Strong,

1996; Pace et al., 1999). A tilápia ainda pode contribuir para aumentar a

biomassa fitoplanctônica através da translocação de nutrientes do sedimento

para a coluna d’água (Drenner et al. 1996; Drenner et al. 1998), uma vez que

esta espécie possui o hábito de ressuspender sedimentos durante a nidificação

e também é capaz de se alimentar de detritos no sedimento.

Diversos fatores podem influenciar a magnitude das interações tróficas

na natureza e consequentemente dos efeitos dos peixes onívoros sobre as

comunidades planctônicas. Em particular, Drenner et al. (1996) levantaram a

hipótese de que os efeitos de peixes onívoros sobre o fitoplâncton devem

depender do estado de eutrofização do lago ou reservatório. Esses autores

sugerem que deve haver um efeito sinérgico da eutrofização e dos peixes

onívoros sobre a biomassa fitoplanctônica e a transparência da água, de modo

que os efeitos dos peixes seriam mais fortes em ambientes mais eutrofizados,

enquanto que os efeitos da adição de nutrientes sobre o fitoplâncton seriam

mais fortes em ambientes com mais peixes onívoros. Desta forma, o objetivo

deste trabalho é testar a hipótese de que há uma interação sinérgica entre

esses dois fatores sobre a biomassa fitoplanctônica e uma interação

antagônica sobre a biomassa de zooplâncton.

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2. Material e métodos

2.1. Área de Estudo e desenho experimental

O experimento foi realizado no período de 19 de Outubro de 2006 a 17

de Novembro de 2006 no reservatório da Estação Ecológica do Seridó, que

está localizado no município de Serra Negra do Norte, Rio Grande do Norte,

Brasil (06°34’8520’’N, 37°15’519’’O). A Estação Ecológica possui uma área de

1166,38 hectares, inserida totalmente em uma região climática semi-árida e é

um local destinado à preservação e conservação da biodiversidade da

Caatinga desde 1982. O estado trófico do reservatório é mesotrófico, e este

possui uma capacidade de 433.000 m³ (Medeiros, 2005), uma área aproximada

de 1 ha e uma profundidade máxima de 6m.

O experimento foi realizado em 20 mesocosmos (enclosures) cilíndricos

com 2 m de altura e 2,5 m de diâmetro, revestidos com plástico de polietileno

transparente com espessura de 0,45µm, sendo completamente isolados do

ambiente adjacente, mas abertos para a atmosfera e para o sedimento, para

permitir interações físicas e químicas entre a atmosfera, água e sedimento.

Cada mesocosmo tinha um volume aproximado de 9,8 m³ e foram cheios com

a água do próprio reservatório, além de cobertos com uma rede para impedir

possível fuga de peixes. Na extremidade inferior de cada mesocosmo também

foi fixada uma tela de PVC para evitar escapes dos peixes utilizados nos

experimentos.

Nos 20 mesocosmos foram distribuídos aleatoriamente 10 combinações

de tilápias e nutrientes com duas réplicas cada uma. Desta forma, dois fatores

foram manipulados (nutrientes e tilápias), sendo que o fator tilápia apresentou 2

níveis (com e sem adição) e o fator nutrientes apresentou 5 níveis de

enriquecimento (N-P em mg.L-1 0-0, 0,250-0,025, 0,500-0,050, 0,750-0,075 e

1-0,1). A solução de nitrato foi preparada apartir do sal Nitrato de Sódio

(NaNO3) e a solução de fosfato foi preparada apartir do Fosfato de Potássio

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Monobásico (KH2PO4). As soluções de nutrientes foram adicionadas

semanalmente logo após a coleta das amostras de água.

A densidade de tilápias estocadas nos mesocosmos, que receberam

peixes, foi de 1 peixe. m �³. A biomassa média de estocagem foi de 1327,6 g.m �³

(± 130,466) em cada mesocosmo. As tilápias foram cedidas pela Estação de

Piscicultura Estevão de Oliveira do DNOCS em Caicó, e foram pesados no

início e no final do experimento.

2.2. Coleta e análise das amostras

As amostras foram coletadas com o auxílio de um tubo de PVC, com

capacidade de 15 litros, em três diferentes pontos de cada mesocosmo e

integradas em uma única amostra de aproximadamente 45 litros do respectivo

mesocosmo. Desta amostra integrada foram retirados 200 ml para análise de

clorofila a, 300 ml para análise de fósforo total (Ptotal), 300 ml para análise de

nitrogênio total (Ntotal) e 100ml para análise de fitoplâncton. As amostras para

determinação do fósforo total e do nitrogênio total foram congeladas e as de

fitoplâncton foram fixadas com lugol. Com auxílio de uma rede de plâncton

com abertura de malha de 20µm foram feitos dois arrastos de 1,5m de

profundidade. Os arrastos foram concentrados em um volume de 100 ml, e

neste volume foram adicionados formol 4% para preservar o zooplâncton.

Também foram feitas coletas em três pontos do reservatório durante cada

semana de experimento.

As variáveis físico-químicas foram medidas in situ com auxílio da sonda

U-22 HORIBA (Kyoto, Japão), enquanto que a transparência da água foi

medida com um disco de Secchi. As variáveis físico-químicas monitoradas

foram pH, condutividade elétrica, temperatura e concentração de oxigênio

dissolvido na água. A concentração de clorofila a foi determinada por método

colorimétrico, através de espectrofotômetro após filtração de 75ml (com réplica)

do material particulado em filtros Whatman 934-AH de 25 mm e extração da

clorofila em etanol à temperatura ambiente por 16 horas (Jespersen &

Christoffersen, 1987). Após a extração não houve acidificação para correção da

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feofitina (Stich & Brinker, 2005). A análise de fósforo total foi feita pelo método

do ácido ascórbico após digestão com persulfato (APHA 1997), enquanto que o

nitrogênio total foi realizado pelo método de Valderrama (1981), que se baseia

na oxidação da maioria dos compostos nitrogenados em meio básico, e pelo

método colorimétrico após reação do nitrato com o salicilato de sódio (Muller &

Weidemann, 1955).

Os organismos zooplanctônicos foram contados em uma câmara de

Sedwick-Rafter de 1 ml utilizando um microscópio binocular. Foram contadas

de 3 a 4 subamostras para cada amostra coletada no campo. Após a contagem

fez-se uma média para cada grupo de organismos contados nas subamostras.

Esse valor foi multiplicado pelo volume da amostra (mL) e dividido pelo volume

de água (L) que passou pela rede para estimar a quantidade total de

organismos na amostra.

Para a estimativa da biomassa zooplanctônica foram medidos pelo

menos 20-30 indivíduos, aleatoriamente escolhidos, das espécies ou gêneros

mais abundantes. Para os rotíferos foram utilizadas fórmulas geométricas que

melhor se ajustam aos organismos encontrados nas amostras (Ruttner-Kolisko,

1977). O peso fresco foi estimado através do biovolume de cada rotífero,

assumindo que 106 �m3 corresponde a 1�g do peso fresco. O peso seco foi

estimado como sendo 10% do peso fresco (Pace & Orcutt, 1981). Para

cladóceros e copépodos foram utilizadas equações de regressão que

correlacionam peso seco e comprimento (Bottrell et al., 1976).

Os organismos fitoplanctônicos foram quantificados de acordo com o

método de Ütermol (1958) em microscópio invertido. Antes da quantificação, as

amostras permanecerão cerca de 3 horas numa câmara de sedimentação para

cada centímetro de altura da câmara (Margalef, 1983). Os indivíduos (células,

colônias e filamentos) foram enumerados em campos aleatórios como proposto

por Uhelinger (1964), sendo o erro menor que 20%, em um intervalo de

confiança de 95% (Lund et al., 1958). Para a quantificação do biovolume do

fitoplâncton foram medidos pelo menos 25 indivíduos dos gêneros mais

abundantes utilizando-se fórmulas geométricas sólidas similares (Hillebrand et

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al., 1999). O fitoplâncton foi separado em dois grupos de acordo com a maior

dimensão linear axial (Greastest Axial Linear Dimension - GALD): pequeno (

GALD � 50µm) e grande (GALD > 50µm).

2.3. Análise Estatística

Para testar os efeitos da tilápia, do enriquecimento por nutrientes, do

tempo, além da interação entre esses fatores sobre a biomassa fitoplanctônica

e zooplanctônica, a profundidade do disco de Secchi, a concentração de

nitrogênio e fósforo total, e a razão entre o nitrogênio e o fósforo total (N:P), foi

realizada uma ANOVA fatorial modelo misto (fator nutrientes foi considerado

aleatório e o fator tilápia foi considerado fixo) com medidas repetidas no tempo.

O fator nutrientes foi escolhido pra ser aleatório, pois diferentemente do fator

fixo que representa condições específicas de interesse (p.ex. ausência e

presença da tilápia), o fator nutrientes foi representado por 5 níveis escolhidos

aleatoriamente dentro de um conjunto bem maior de níveis possíveis (Jackson

e Brashers, 1994). Apesar disso, os resultados da ANOVA utilizando os

nutrientes como fator aleatório não diferiu daqueles na qual o fator nutrientes

foi fixo. Portanto, apenas os resultados da ANOVA considerando os dois

fatores fixos foram reportados neste trabalho.

Os dados de clorofila a foram considerados somente até a quarta

semana, pois houve problema com os dados desta variável obtidos na quinta

semana de experimento. Todos os dados foram transformados em log (x + 1)

para homogeneizar a variância. Para saber se houve incremento na biomassa

das tilápias foi realizado um test t pareado entre o início e o fim do

experimento. Todas as análises estatísticas foram feitas por meio do software

STATISTICA 7.0 (Statsoft, Inc).

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3. Resultados

3.1 Variáveis abióticas e clorofila a

As variáveis abióticas pH, condutividade elétrica, oxigênio dissolvido e a

temperatura também não sofreram efeito da tilápia, do enriquecimento por

nutrientes, do tempo ou da interação entre esses fatores, desta forma, essas

variáveis indicadoras de qualidade de água foram descritas pelas médias e

seus respectivos desvios padrão por tratamento (Tabela 01).

Durante o experimento as concentrações de fósforo total e nitrogênio

total e a razão N:P não foram afetadas significativamente pela tilápia, pelo

enriquecimento por nutrientes ou pela interação entre esses dois fatores

(Tabela 02). Apenas o fósforo total foi afetado pelo tempo. �

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Tabela 01 Valores médios e desvio padrão dos valores de pH, condutividade elétrica, oxigênio

dissolvido, temperatura, fósforo e nitrogênio total, e razão N:P por tratamento.

Variáveis Controle Tilápia Nutrientes Tilápia*Nutrientes Reservatório

pH 7,33 ( ± 0,67) 7,26 ( ± 0,48) 7,55 ( ± 0,43) 7,33 ( ± 0,48) 7,02 ( ± 0,66)

Cond (mS/cm) 0,10 ( ± 0,00) 0,10 ( ± 0,00) 0,09 ( ± 0,00) 0,09 ( ± 0,00) 0,10 ( ± 0,00)

OD (mg/L) 4,73 ( ± 0,56) 4,44 ( ± 0,53) 4,75 ( ± 0,47) 4,38 ( ± 0,53) 4.13 ( ± 0,47)

T (°C) 31,97 ( ± 0,82) 31,31 ( ± 0,87) 32,05 ( ± 0,69) 31,44 ( ± 0,97) 30,95 ( ± 0,50)

P Total (mg P L�¹) 0,079 ( ± 0,04) 0,106 ( ± 0,07) 0,094 ( ± 0,04) 0,101 ( ± 0,05) 0,090 ( ± 0,03)

N Total (mg N L�¹) 0,76 ( ± 0,21) 0,86 ( ± 0,32) 0,65 ( ± 0,26) 0,79 ( ± 0,29) 0,80 ( ± 0,19)

N:P 12,49 ( ± 9,10) 8,10 ( ± 3,41) 9,71 ( ± 5,57) 8,69 ( ± 3,70) 9,37 ( ± 3,58)

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Tabela 02 Resultado da ANOVA fatorial com medidas repetidas no tempo para clorofila a,

disco de Secchi, nitrogênio total, fósforo total e razão N:P. F= tilápia; NP = Enriquecimento por

nutrientes; FxNP = interação entre tilápia e enriquecimento por nutrientes; t = tempo; t*F =

interação entre tempo e tilápia; t*NP = interação entre tempo e o enriquecimentos por

nutrientes; e t*F*NP = interação entre tempo, tilápia, e enriquecimento por nutrientes.

Variáveis G. L QM F P

Chl a F 1 0,08 2,02 0,21 NP 4 0,07 1,86 0,24 F x NP 4 0,16 4,06 0,06 Erro 6 0,04 t 3 0,97 19,60 0,000* t*F 3 0,03 0,68 0,58 t*NP 12 0,03 0,65 0,78 t*F*NP 12 0,05 1,04 0,46 Erro 18 0,05 Secchi

F 1 0,01 19,38 0,001�* NP 4 0,00 0,38 0,82 F x NP 4 0,00 1,25 0,35 Erro 10 0,00 t 4 0,00 8,46 0,00* t*F 4 0,00 8,64 0,00* t*NP 16 0,00 0,43 0,96 t*F*NP 16 0,00 0,92 0,55 Erro 40 0,00 Nitrogênio Total

F 0 NP 3 0,01 0,79 0,54 F x NP 3 0,00 0,22 0,88 Erro 6 0,02 t 0 t*F 0 t*NP 12 0,01 0,68 0,75 t*F*NP 12 0,01 0,61 0,81 Erro 24 0,01 Fósforo Total

F 1 0,02 1,46 0,26 NP 4 0,02 2,15 0,17 F x NP 4 0,03 3,19 0,08 Erro 8 0,01 t 4 0,39 14,88 0,00* t*F 4 0,02 0,85 0,51 t*NP 16 0,02 0,76 0,72 t*F*NP 16 0,02 0,75 0,73 Erro 32 0,03 Razão N:P F 0 NP 2 0,04 14,83 0,01* F x NP 2 0,04 15,33 0,01* Erro 5 0,00 t 0 t*F 0 t*NP 8 0,02 0,77 0,64 t*F*NP 8 0,02 0,65 0,73 Erro 20 0,03 *Valores considerados significativos assumindo um valor de � igual a 0,05.

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Embora os dados iniciais da transparência do disco de Secchi já tenham

sofrido um efeito significativo da tilápia ( F= 17,092, p< 0,003, em anexo), o

efeito negativo da tilápia detectado pela ANOVA fatorial com medidas repetidas

no tempo não pode ser negligenciado, pois no início do experimento os

mesocosmos com tilápia apresentavam uma transparência do disco de Secchi

maior do que nos mesocosmos sem tilápia e no decorrer do experimento essa

situação foi revertida (Figura 01A). Apartir da segunda semana de experimento

quando a tilápia estava presente a transparência do disco foi baixa, enquanto

na ausência da tilápia a transparência do disco foi mais alta. Esse efeito da

tilápia não dependeu do nível de enriquecimento por nutrientes mas dependeu

do tempo (Figura 01A).

Já sobre a clorofila a não houve efeito da tilápia, dos nutrientes ou da

interação entres esses dois fatores. Contudo um efeito do tempo sobre essa

variável foi detectado mostrando a tendência dos valores médios de clorofila a

diminuírem ao longo do experimento (Figura 01B).

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Figura 01 Valores médios e desvios padrão da transparência do disco de Secchi (A) e da

concentração da clorofil a (B) durante o experimento nos tratamentos com e sem tilápia e no

reservatório. São apresentados os valores de F e p resultantes da ANOVA fatorial com

medidas repetidas no tempo para o efeito da tilápia, do tempo e da interação entre esses dois

fatores. F= tilápia; t = tempo; e t*F = interação tempo*tilápia. Valores considerados

significativos assumindo � = 0,05.

�3.2 Biomassa do Zooplâncton

A biomassa zooplantônica foi dominada principalmente por copépodos

calanóides do gênero Notodiaptomus tanto nos mesocosmos quanto no

reservatório durante o experimento. Os principais gêneros de rotíferos foram

Brachionus, Keratella, Filinia, Trichocerca e Hexarthra, enquanto Moina,

Ceriodaphnia, Diaphanosoma, Chidoridae e Bosmina corresponderam aos

principais grupos dentre os cladóceros. Thermocyclops foi o principal gênero no

grupo dos copépodos ciclopóides.

A ANOVA fatorial com medidas repetidas no tempo detectou um efeito

negativo significativo da tilápia sobre a biomassa de cladóceros, copépodos

calanóides, naúplios de copépodos e sobre a biomassa total de zooplâncton

(Tabela 03; Figura 02 A, C, E e F, respectivamente), enquanto as biomassas

de rotíferos e copépodos ciclopóides não foram afetados pela tilápia (Tabela

03; Figura 02 B e D, respectivamente). Não houve efeito do enriquecimento por

nutrientes nem da interação entre a tilápia e o enriquecimento por nutrientes

sobre as biomassas dos grupos zooplanctônicos (Tabela 03).

Assim como para a transparência do disco de Secchi a biomassa no

início do experimento dos copépodos calanóides também sofreram um efeito

significativo da tilápia (F= 16,15, p< 0,003, em anexo). Apesar disso, o efeito

negativo da tilápia detectado pela ANOVA fatorial com medidas repetidas no

tempo não pode ser negligenciado, pois no início do experimento os

mesocosmos com tilápia apresentavam uma bioamassa de copépodos

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calanóides maior do que nos mesocosmos sem tilápia, e no decorrer do

experimento essa situação foi revertida (Figura 02 C).

Tabela 03 Resultado da ANOVA fatorial com medidas repetidas no tempo para os grupos

zooplanctônicos. F= tilápia; NP = Enriquecimento por nutrientes; FxNP = interação entre tilápia

e enriquecimento por nutrientes; t = tempo; t*F = interação entre tempo e tilápia; t*NP =

interação entre tempo e o enriquecimentos por nutrientes; e t*F*NP = interação entre tempo,

tilápia, e enriquecimento por nutrientes.

Variáveis G. L QM F P

Cladóceros F 1 4,44 13,26 0,02�* NP 4 0,29 0,86 0,56 F x NP 4 0,31 0,92 0,53 Erro 4 0,33 t 4 0,05 0,94 0,47 t*F 4 0,06 1,04 0,42 t*NP 16 0,07 1,28 0,31 t*F*NP 16 0,10 1,94 0,10 Erro 16 0,05 Rotíferos F 1 0,05 0,48 0,51 NP 4 0,15 1,38 0,32 F x NP 4 0,09 0,87 0,52 Erro 8 0,11 t 4 0,8536 30,976 0,00* t*F 4 0,0990 3,591 0,02* t*NP 16 0,0435 1,578 0,13 t*F*NP 16 0,0322 1,169 0,34 Erro 32 0,0276 Calanóides F 1 1,91 17,45 0,00�* NP 4 0,11 1,03 0,45 F x NP 4 0,01 0,08 0,99 Erro 8 0,11 t 4 1,39 11,82 0,00* t*F 4 0,39 3,32 0,02* t*NP 16 0,06 0,54 0,90 t*F*NP 16 0,13 1,10 0,40 Erro 32 0,12 Ciclopóides F 1 0,10 2,00 0,20 NP 4 0,04 0,70 0,61 F x NP 4 0,01 0,24 0,91 Erro 8 0,05 t 4 0,12271 3,3130 0,02* t*F 4 0,03491 0,9426 0,45 t*NP 16 0,04437 1,1978 0,32 t*F*NP 16 0,02322 0,6270 0,84 Erro 32 0,03704 Naúplios F 1 0,47 30,06 0,00�* NP 4 0,06 3,71 0,054 F x NP 4 0,01 0,50 0,74 Erro 8 0,02

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t 4 0,49 18,93 0,00* t*F 4 0,04 1,37 0,27 t*NP 16 0,03 1,20 0,32 t*F*NP 16 0,02 0,92 0,55 Erro 32 0,03 Total F 1 0,40 8,09 0,02�* NP 4 0,15 3,09 0,07 F x NP 4 0,03 0,51 0,73 Erro 9 0,05 t 4 0,09 1,35 0,27 t*F 4 0,19 2,81 0,04* t*NP 16 0,06 0,95 0,53 t*F*NP 16 0,08 1,13 0,36 Erro 36 0,07

*Valores considerados significativos assumindo um valor de � igual a 0,05.

Houve efeito da tilápia dependente do tempo sobre as biomassas dos

rotíferos, copépodos calanóides e do total de zooplâncton (Tabela 03; Figura

02 B, C e F, respectivamente). Enquanto foram detectados efeito do tempo

sobre as biomassas de rotíferos, copépodos calanóides, copépodos ciclopóides

e naúplios de copépodos (Tabela 03; Figura 02 B, C, D e E).

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Figura 02 Valores médios e desvio padrão da biomassa de cladóceros (A), de rotíferos (B), de

copépodos de calanóide (C), de copépodos de ciclopóides (D), de naúplios (E), e do total de

zooplânton (F) durante o experimento nos tratamentos com e sem tilápia e no reservatório. São

apresentados os valores de F e p resultantes da ANOVA fatorial com medidas repetidas no

tempo para o efeito da tilápia, do tempo e da interação entre esses dois fatores. F= tilápia; t =

tempo; e t*F = interação tempo*tilápia. Valores considerados significativos assumindo � = 0,05.

�3.3 Biovolume do Fitoplâncton

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O biovolume total do fitoplâncton e o biovolume do fitoplâncton

pequeno (GALD � 50µm) não diferiu entre os tratamentos segundo a ANOVA

fatorial com medidas repetidas no tempo, não havendo efeito da tilápia, do

nutriente, do tempo ou da interação entre esses fatores (Figura 03 A e B). Por

outro lado o fitoplâncton grande (GALD > 50µm) sofreu um efeito negativo da

tilápia (Figura 03 C). Apesar disso, esse efeito deve ser descartado já que nas

condições iniciais do experimento os mesocosmos com tilápia já mostravam

uma biomassa do fitoplâncton grande menor que naqueles mesocosmos sem

tilápia, e essa diferença foi significativa (F= 39,62, p= 0,000, em anexo). Não

houve efeito do enriquecimento por nutrientes e do tempo sobre fitoplâncton

grande.

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Figura 03 Valores médios e desvio padrão da biomassa total do fitoplâcton (A), do fitoplâncton

pequeno (GALD � 50µm) (B), e do fitoplâncton grande (GALD > 50µm) (C) durante o

experimento nos tratamentos com e sem tilápia e no reservatório. São apresentados os valores

de F e p resultantes da ANOVA fatorial com medidas repetidas no tempo para o efeito da

tilápia, do tempo e da interação entre esses dois fatores. F= tilápia; t = tempo; e t*F = interação

tempo*tilápia. Valores considerados significativos assumindo � = 0,05.

3.4 Biomassa das tilápias

O teste t pareado mostrou que a biomassa das tilápias estocadas nos

mesocosmos não aumentou ou diminuiu (t = -0,417626, p =0,69). Portanto, as

tilápias não incrementaram biomassa ao longo do experimento, mantendo um

peso constante (Figura 04).

Figura 04 Valores médios e desvio padrão da biomassa de tilápias no início e no final do

experimento.

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4. Discussão

Peixes onívoros filtradores como a tilápia do Nilo (Oreochromis niloticus)

podem afetar tanto os organismos zooplanctônicos quanto os fitoplanctônicos

por vias diretas e indiretas. No presente experimento a tilápia do Nilo reduziu

diretamente a biomassa total de zooplâncton, de cladóceros, de copépodos

calanóides e de naúplios de copépodos, porém esta não desencadeou efeito

positivo sobre o fitoplâncton via cascata trófica. Na verdade, a tilápia não teve

efeito algum sobre a concentração de clorofila a, sobre os biovolumes do total

de fitoplâncton, do fitoplâncton grande (GALD > 50µm) e do fitoplâncton

pequeno (GALD � 50µm). Contudo, houve redução na transparência do disco

de Secchi e esta redução deve estar relacionada a bioturbação do sedimento

ou resuspensão do seston em sedimentação, uma vez que não houve maior

crescimento dos organismos fitoplanctônicos na presença dos peixes.

Vários autores testaram o efeito de peixes zooplanctívoros sobre a

comunidade planctônica (Carpenter et al., 1985; Carpenter et al., 1987; Moss et

al., 2004; Jeppesen et al., 2007) e observaram um efeito positivo indireto do

peixe sobre o crescimento dos organismos fitoplanctônicos, via supressão do

zooplâncton menos evasivo e de maior tamanho, e uma dimuição da

transparência do disco de Secchi. Apesar disso, trabalhos utilizando peixes

onívoros filtradores como o presente estudo, mostram que estes peixes podem

ter efeito negativo sobre o zooplâncton sem afetar a biomassa fitoplanctônica

total (Diana et al., 1991; Qin & Culver, 1995; Romo et al., 2004; Acuña et al.,

2008; Attayde et al., 2007; Okun et al., 2008). Contudo, alguns trabalhos

manipulando peixes onívoros mostram um efeito positivo desses peixes sobre

a biomassa fitoplanctônica (Drenner et al., 1996; Drenner et al., 1998; Satarling

et al., 2002; Vanni et al., 2005) e outros mostram ainda um efeito negativo

(Turker et al. 2003; Lu et al., 2006; Menezes et al., 2009). Desta forma, os

efeitos dos peixes onívoros filtradores, como a tiápia do Nilo, parecem

depender do contexto (Diana et al., 1991; Elhigzi et al., 1995; Starling et al.,

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1998; Figueredo & Giani, 2005; Attayde & Menezes, 2008; Okun et al., 2008;

Rondel et al., 2008; Menezes et al. 2009).

De uma forma mais específica, por exemplo, em um trabalho realizado

nos mesmos mesocosmos e reservatório do presente estudo, Okun et al.

(2008) constataram que na presença da tilápia do Nilo houve uma dimunição

da biomassa total do zooplâncton, porém nenhum efeito foi encontrado sobre o

biovolume total de fitoplâncton (assim como para a concentração de clorofila a)

e sobre o fitoplâncton grande (GALD > 50µm). Apenas o fitoplâncton pequeno

(GALD � 50µm) foi afetado e esse efeito foi positivo na presença do peixe. Já

em outro experimento, também realizado nos mesmos mesocosmos e mesmo

reservatório, Menezes et al. (2009) encontraram um efeito negativo da tilápia

sobre a biomassa total de zooplâncton e sobre os biovolumes do total de

fitoplâncton e do fitoplâncton grande (GALD > 50µm), enquanto o fitoplâncton

pequeno (GALD � 50µm) não respondeu à presença da tilápia. Portanto, os

dois trabalhos citados anteriormente e o presente estudo só concordam no fato

de que a tilápia do Nilo afeta a biomassa total de zooplâncton de uma maneira

análoga aos peixes zooplanctívoros, ou seja, diminui a biomassa dos

organismos maiores como copépodos calanoides e cladóceros . Por outro lado,

o efeito sobre o fitoplâncton foi variável e deve depender das condições iniciais

do estudo e da importância relativa dos efeitos diretos e indiretos envolvidos

nas teias alimentares planctônicas.

Uma melhor comparação pode ser feita entre o presente trabalho e o

experimento conduzido por Menezes et al. (2009, em anexo) que tiveram

objetivo semelhante. Através da manipulação da tilápia do Nilo e do aporte de

nutrientes utilizando desenhos experimentais diferentes os dois trabalhos

divergiram, principalmente, quanto a resposta do biovolume do fitoplâncton.

Enquanto Menezes et al. (2009, em anexo) detectaram um efeito negativo da

tilápia sobre os biovolumes do total de fitoplâncton e do fitoplâncton grande

(GALD > 50µm), o presente trabalho não detectou algum efeito sobre essas

variáveis. Isso deve estar relacionado a diferença na composição do

fitoplâncton entre os dois trabalhos. Menezes et al. (2009, em anexo)

observaram uma dominância de fitoplâncton grande (GALD > 50µm), que

representou mais de 50% do biovolume do total de fitoplâncton, e é

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eficientemente filtrado pela tilápia (Turker et al., 2003), enquanto o presente

estudo observou uma dominância do fitoplâncton pequeno (GALD � 50µm),

que é filtrado de forma menos eficiente. Uma outra razão para a divergência

dos resultados, quanto ao biovolume do fitoplâncton, pode ser devido ao

estado fisiológico dos peixes. Enquanto em Menezes et al. (2009, em anexo)

os peixes praticamente dobraram em biomassa, o presente estudo não

detectou nenhum mudança na biomassa do peixe ao longo do experimento.

Portanto, a tilápia pode ter apresentado uma menor taxa metabólica em relação

ao trabalho de Menezes et al. (2009, em anexo), havendo desta forma uma

menor taxa de consumo de fitoplâncton por biomassa de peixe.

Ao contrário da tilápia do Nilo, o enriquecimento por nutrientes (fósforo e

nitrogênio) não teve efeito nem sobre o zooplâncton nem sobre o fitoplâncton.

Portanto, contrariando a hipótese levantada por alguns autores (Lazzaro, 1997;

Moss et al., 2004; Stephen et al., 2004; Jeppesen et al., 2007) de que nos

trópicos o controle via recurso sobrepuja o controle via consumidor, o presente

trabalho mostrou que o peixe onívoro filtrador foi mais importante na regulação

da cadeia alimentar do que o enriquecimento por nutrientes.

Alguns trabalhos sustentam a hipótese de que os efeitos dos peixes

onívoros sobre a produção primária, sobre a transparência da água e sobre a

biomassa do zooplâncton são dependentes do grau de enriquecimento por

nutrientes do ambiente (Drenner et al. 1996, 1998; Vanni et al., 2006).

Contrariando essa hipótese, o presente experimento mostrou que os efeitos da

tilápia foram independentes do nível de enriquecimento por nutrientes.

A ausência de efeito do enriquecimento por nutrientes não pode ser

atribuído a um possível aporte de nutrientes em baixa concentrações. O nível

de enriquecimento desse trabalho esteve dentro da faixa de variação utilizada

por outros experimentos em mesocosmos (Stephen et al., 2004; Moss et al.,

2004; Menezes et al. 2009). Portanto, essa ausência de efeito pode ter sido

devido ao sequestro desse nutriente para o sedimento ou para o perifiton que

se desenvolveu na parede dos mesocosmos. Os reservatórios da região na

qual foi realizado o estudo são caracterizados por uma alta alcalinidade total

devido a elevadas concentrações de carbonatos (Bouvy et al., 2000) que

devem favorecer a precipitação do fosfato (Stumm & Morgan, 1981). Além

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disso, os nutrientes podem ter sido transferidos para o sedimento através de

ligações com a matéria orgânica e/ou com partículas suspensas oriundas do

sedimento (Wetzel, 2001).

O experimento realizado nesse trabalho mostrou que o efeito da

presença de um peixe onívoro filtrador como a tilápia do Nilo foi determinante

para a comunidade planctônica. O presente estudo suporta a hipótese de que

para o manejo da qualidade da água de reservatórios tropicais eutrofizados

dominados pela tilápia do Nilo, a redução dos estoques pesqueiros desta

espécie parece favorecer o zooplâncton e a transparência da água, porém o

fitoplâncton, que também serve de alimento para esta espécie, pode não ser

significativamente afetado.

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Wetzel R.G. (2001). Limnology: Lake and River Ecosystems, 3rd edn.

Academic Press, San Diego, CA.

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Anexos

1. Resultados da ANOVA fatorial para os valores das variáveis clorofila a (Chl a), Secchi, nitrogênio total, fósforo total e razão N:P no primeiro dia de experimento. F= tilápia; NP = Enriquecimento por nutrientes; e FxNP = interação entre tilápia e enriquecimento por nutrientes.

*Valores considerados significativos assumindo um valor de � igual a 0,05.

Variáveis G. L QM F P

Chl a

F 1 0,02445 2,484 0,146117

NP 4 0,00547 0,556 0,699866

F x NP 4 0,01061 1,078 0,417450

Erro 10 0,00984 Secchi F 1 0,005467 17,092 0,002030*

NP 4 0,000137 0,427 0,786255

F x NP 4 0,000238 0,745 0,583226

Erro 10 0,000320 Nitrogênio Total F 1 0,0004 0,09 0,771678

NP 4 0,0079 1,78 0,237749

F x NP 4 0,0024 0,53 0,718521

Erro 7 0,0045 Fósforo Total F 1 0,03921 0,934 0,359004

NP 4 0,01630 0,388 0,812023

F x NP 4 0,04825 1,149 0,393691

Erro 9 0,04197 N:P

F 1 0,03301 0,8556 0,385740

NP 4 0,03795 0,9838 0,474202

F x NP 4 0,03931 1,0190 0,459158

Erro 7 0,03858

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2. Resultados da ANOVA fatorial para os valores da biomassa de cladóceros, rotíferos, calanóides, ciclopóides, naúplios e do total de zooplâncton (Total) no primeiro dia de experimento. F= tilápia; NP = Enriquecimento por nutrientes; e FxNP = interação entre tilápia e enriquecimento por nutrientes.

Variáveis G. L QM F P

Cladóceros

F 1 0,06036 3,049 0,111366

NP 4 0,00707 0,357 0,833611

F x NP 4 0,02388 1,206 0,366936

Erro 10 0,01980 Rotíferos F 1 0,06036 3,049 0,111366

NP 4 0,00707 0,357 0,833611

F x NP 4 0,02388 1,206 0,366936

Erro 10 0,01980 Calanóides F 1 1,134004 16,1506 0,002443

NP 4 0,115264 1,6416 0,238972

F x NP 4 0,129570 1,8453 0,196879

Erro 10 0,070214 Ciclopóides F 1 0,046245 1,5176 0,246160

NP 4 0,033096 1,0861 0,413998

F x NP 4 0,035375 1,1609 0,383983

Erro 10 0,030472 Naúplios

F 1 0,05067 1,5598 0,240144

NP 4 0,04796 1,4763 0,280628

F x NP 4 0,05185 1,5960 0,249718

Erro 10 0,03249 Total

F 1 0,03079 1,341 0,273700

NP 4 0,02637 1,149 0,388642

F x NP 4 0,03062 1,334 0,322966

Erro 10 0,02295

*Valores considerados significativos assumindo um valor de � igual a 0,05.

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3. Resultados da ANOVA fatorial para os valores do biovolume do fitoplâncton grande (GALD > 50 µm), do fitoplâncton pequeno (GALD � 50 µm) e do biovolume do total de fitoplâncton (Total) no primeiro dia de experimento. F= tilápia; NP = Enriquecimento por nutrientes; e FxNP = interação entre tilápia e enriquecimento por nutrientes.

Variáveis G. L QM F P

GALD > 50

F 1 0,081036 39,6170 0,000090*

NP 4 0,002802 1,3698 0,311687

F x NP 4 0,004857 2,3747 0,121891

Erro 10 0,002045 GALD � 50

F 1 0,000003 0,0006 0,980216

NP 4 0,004101 0,8827 0,508178

F x NP 4 0,006818 1,4674 0,283092

Erro 10 0,004646 Total

F 1 0,029868 6,2257 0,031710*

NP 4 0,007598 1,5838 0,252691

F x NP 4 0,012107 2,5236 0,107186

Erro 10 0,004798

*Valores considerados significativos assumindo um valor de � igual a 0,05.

Effects of omnivorous filter-feeding fish and nutrientenrichment on the plankton community and watertransparency of a tropical reservoir

ROSEMBERG FERNANDES MENEZES, JOSE LUIZ ATTAYDE AND FRANCISCO RIVERA

VASCONCELOS

Centro de Biociencias, Departamento de Botanica, Ecologia e Zoologia, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal, Rio

Grande do Norte, Brazil

SUMMARY

1. The major aim of this study was to test the hypothesis that nutrient enrichment and

the introduction of the Nile tilapia (Oreochromis niloticus), an exotic omnivorous

filter-feeding fish, operate interdependently to regulate plankton communities and

water transparency of a tropical reservoir in the semi-arid northeastern Brazil.

2. A field experiment was performed for 5 weeks in 20 enclosures (9.8 m3) to which

four treatments were randomly allocated: tilapia addition (F), nutrient addition (N), tilapia

and nutrient addition (F + N) and a control treatment with no tilapia or nutrient

addition (C). A two-way repeated measures ANOVAANOVA was undertaken to test for time,

tilapia and nutrient effects and their interactions on water transparency, total phosphorus

and total nitrogen concentrations, phytoplankton biovolume and zooplankton biomass.

3. Nutrient addition had no effect except on rotifer biomass, but there were significant fish

effects on the biomass of total zooplankton, copepod nauplii, rotifers, cladocerans and

calanoid copepods and on the biovolume of total phytoplankton, large algae

(GALD ‡ 50 lm), Bacillariophyta and Zygnemaphyceae and on Secchi depth. In addition,

we found significant interaction effects between tilapia and nutrients on Secchi depth

and rotifers. Overall, tilapia decreased the biomass of most zooplankton taxa and large

algae (diatoms) and decreased water transparency, while nutrient enrichment

increased the biomass of rotifers, but only in the absence of tilapia.

4. In conclusion, the influence of fish on the reservoir plankton community and water

transparency was significant and even greater than that of nutrient loading. This

suggests that biomanipulation of filter-feeding tilapias may be of importance for water

quality management of eutrophic reservoirs in tropical semi-arid regions.

Keywords: mesocosms, nutrient enrichment, omnivory, Oreochromis niloticus, trophic cascades

Introduction

Biological communities are regulated simultaneously

by consumers and resources, but the relative impor-

tance of top-down and bottom-up controls can be

highly variable and a major goal of community

ecology is to understand when, where and why one

structuring force is more important than the other. In

the pelagic habitats of lakes, it has been hypothesised

that the relative importance of top-down (i.e. fish

predation) and bottom-up (i.e. nutrient enrichment)

controls on plankton would change with latitude,

with lower importance of top-down effects at lower

latitudes (Lazzaro, 1997; Moss et al., 2004; Stephen

et al., 2004; Jeppesen et al., 2007). One argument is that

phytoplankton growth would benefit from extended

Correspondence: Jose Luiz Attayde, Departamento de Botanica,

Ecologia e Zoologia, CB, UFRN, Natal, Rio Grande do Norte,

CEP: 59072-970, Brazil. E-mail: attayde@cb.ufrn.br

Freshwater Biology (2009) doi:10.1111/j.1365-2427.2009.02319.x

� 2009 Blackwell Publishing Ltd 34

growing seasons in warm water lakes and, as phyto-

plankton growth is faster than that of zooplankton, its

growth would rather be controlled by nutrient short-

age than by zooplankton grazing at lower latitudes

(Moss et al., 2004; Stephen et al., 2004). Another

argument is that zooplankton in (sub)tropical lakes,

being often dominated by small-bodied species with

low grazing pressure, would be less likely to control

the development of algal populations than in temper-

ate lakes (Fernando, 1994; Lazzaro, 1987; Jeppesen

et al., 2007). Furthermore, the planktivorous fish stock

in (sub)tropical lakes is often dominated by omnivo-

rous species that reproduce throughout the year and

are neither controlled by zooplankton availability nor

by piscivore predation (Fernando, 1994; Lazzaro,

1997; Jeppesen et al., 2007). Therefore, the manipula-

tion of fish communities in (sub)tropical lakes would

be less likely to indirectly affect phytoplankton

growth. Besides, the response of phytoplankton to

this perturbation would be less predictable at lower

latitudes due to higher levels of fish omnivory.

Omnivory (i.e. feeding on more than one trophic

level) can either increase or decrease the biomass of

primary producers depending on the relative strength

of the direct and indirect effects of the omnivorous

predators (Diehl, 1993). Many (sub)tropical lakes are

dominated by omnivorous filter-feeding fish that can

affect phytoplankton directly, by selectively consum-

ing larger phytoplankton species (Datta & Jana, 1998;

Turker, Eversole & Brune, 2003; Hambright, Blu-

menhine & Shapiro, 2002; Lu et al., 2006), but also

indirectly by suppressing herbivorous zooplankton,

resuspending settled phytoplankton or excreting

nutrients in dissolved forms into the water column

(Stein, DeVries & Dettmers, 1995; Drenner, Smith &

Threlkeld, 1996; Vanni, 2002). Therefore, while the

abundance of large phytoplankton should be inhib-

ited by fish grazing, the abundance of small phyto-

plankton should be enhanced by filter-feeding fish

due to suppression of large phytoplankton, reduction

of herbivorous zooplankton and nutrient excretion

(Drenner et al., 1996; Figueredo & Giani, 2005; Okun

et al., 2008; Rondel et al., 2008). Hence, the overall

effect of filter-feeding fish on total phytoplankton

biomass and water transparency can be variable in

both strength and direction and depends on the

relative strength of these direct and indirect effects.

The strength of planktivorous fish effects on pelagic

food webs depends also on lake trophic state (Brett

& Goldman, 1997; Pace et al., 1999). It has been

suggested that the enhancement of phytoplankton

biomass by planktivorous fish is stronger in oligo-

trophic than in eutrophic lakes (McQueen, Post &

Mills, 1986; McQueen et al., 1989). However, other

studies have demonstrated that changes in the

biomass of planktivorous fish produce the greatest

cascading effect on phytoplankton in eutrophic lakes

(Perrow et al., 1997; Hansson et al., 1998; Meijer et al.,

1999; Pace et al., 1999; Jeppesen et al., 2003). Unfortu-

nately, most work on the interaction between fish and

nutrients has focused on visually feeding zooplank-

tivorous fish and few studies have tried to understand

the interaction between nutrients and filter-feeding

fish effects on plankton communities (Chumchal &

Drenner, 2004; Drenner et al., 1996, 1998).

Drenner et al. (1996, 1998) hypothesised that filter-

feeding omnivorous fish interact synergistically with

lake trophic state so that the fish effects on phytoplank-

ton biomass and productivity become more intense

with increased eutrophication. One mechanism for the

existence of synergistic interactions between omnivo-

rous fish and nutrients is that with simultaneous

nutrient loading and zooplankton removal by fish,

the phytoplankton can grow at a higher rate and reach

higher biomass than in the absence of fish. Another

mechanism is that nutrient recycling and translocation

from benthic to pelagic habitats by omnivorous fish can

increase with lake productivity and further increase

phytoplankton biomass (Vanni & Headworth, 2004;

Vanni et al., 2005). However, such synergism between

nutrient enrichment and omnivorous fish effects

implies that the negative effect of fish grazing on

phytoplankton is negligible. If fish grazing on phyto-

plankton is important one could actually expect an

antagonistic or no interaction between nutrients and

fish since the positive effect of enrichment on algal

biomass would be counteracted by the negative effect

of fish grazing. Likewise, an antagonistic or no inter-

action would be expected between nutrients and fish

effects on zooplankton if the negative effects of fish

predation on zooplankton are attenuated by increased

primary productivity with nutrient enrichment.

The present study aims to test the hypothesis that

the effects of nutrient enrichment on phytoplankton

biomass are enhanced by omnivorous filter-feeding

fish, while the nutrient enrichment effects on zoo-

plankton biomass are inhibited by fish. In other

words, we aimed to test the hypothesis that nutrients

35

R. F. Menezes et al.

� 2009 Blackwell Publishing Ltd, Freshwater Biology, doi:10.1111/j.1365-2427.2009.02319.x

and omnivorous fish interact synergistically to affect

phytoplankton and antagonistically to affect zoo-

plankton in a tropical reservoir. We performed a field

mesocosm experiment manipulating the pres-

ence ⁄absence of the Nile tilapia, Oreochromis niloticus

L., at two levels of nutrient loading. The Nile tilapia is

a planktivorous fish native to Africa but has been

widely introduced to tropical lakes and reservoirs in

Asia and America for aquaculture and fisheries

purposes. The species is highly invasive (Canonico

et al., 2005; Zambrano et al., 2006) and is probably

the most widely distributed exotic fish worldwide

after common carp (Cyprinus carpio carpio L.). To the

best of our knowledge, this is the first experimental

study that has investigated the combined effects of

omnivorous fish and nutrients on the plankton

community of a tropical freshwater system. Since

many tropical lakes and reservoirs suffer from eutro-

phication and introduction of exotic fish like tilapias,

it is crucial to understand how omnivorous fish and

nutrients may operate interdependently to regulate

plankton communities and the water quality of these

ecosystems.

Methods

Study area and experimental design

The experiment was performed from 4 September to

12 October 2006 in a small and shallow reservoir with

an accumulation capacity of 433 000 m3 (V.M.A.

Medeiros, unpubl. data) situated in Serido Ecological

Station in Serra Negra, Rio Grande do Norte, Brazil

(06�34¢852¢¢N, 37�15¢519¢¢W). The experiment was

carried out in 20 mesocosms with a diameter of

2.5 m and a height of 2 m (c. 9.8 m3). They were

placed side by side along the reservoir shore and had

a cylinder shape with an iron frame on the bottom and

at the top. The walls were made of transparent plastic

(thickness: 0.45 mm). The mesocosms were open to

the atmosphere and to the sediment but were com-

pletely isolated from the surrounding reservoir water.

The experimental design consisted of four treat-

ments: tilapia addition (F), nutrient addition (N), tilapia

and nutrient addition (F + N) and a control treatment

with no tilapia or nutrient addition (C). The treatments

were replicated five times and randomly allocated in

the mesocosms containing the water and natural

plankton community of the reservoir. The mesocosms

were free of fish and macrophytes from the beginning

of the experiment. The fish (16.59 ± 7.23 cm) were

collected at a fish hatching station 25 km from the

reservoir and stocked in the treatments F and F + N

with a density of 1 fish m)3. In the treatments with

nutrients, 1.14 g of KH2PO4 and 10.88 g of NaNO3 were

added every week to get a final nutrient concentration

in the water of the mesocosms of about 100 lg L)1

P–PO4 and 1000 lg L)1 N–NO3.

The experiment lasted 5 weeks and sampling was

performed on the first day, just after the stocking of

fish into the enclosures and thereafter once every

week. The nutrients were added once every week just

after each sampling and the stocked fish were

weighted at the start and at the end of the experiment.

The variables monitored during the experiment, both

in the mesocosms and reservoir, were: species com-

position and relative abundance of phytoplankton

and zooplankton, total phosphorus and total nitrogen

concentrations, temperature, dissolved oxygen, pH,

turbidity and electric conductivity of the water.

Collection and sample analysis

The water samples were collected through a 2 m high

PVC channel at three different points in each mesocosm

and integrated in a single representative sample, from

which subsamples were taken for total nitrogen, total

phosphorus and phytoplankton analyses. Zooplankton

samples were collected through vertical taws with a

plankton net with 20 lm mesh size. The taws were done

in the center of each mesocosm and the total volume

filtered was about 212 L. The phytoplankton samples

were fixed with lugol’s solution and the zooplankton

samples with 4% formaldehyde. The total phosphorus

analysis was done according to the ascorbic acid

method after persulphate digestion (APHA 1997),

while total nitrogen was analysed as nitrate by the

sodium salycilate method (Muller & Weidemann, 1955)

after persulphate digestion in alkaline medium (Val-

derrama, 1981). The temperature, pH, electric conduc-

tivity and oxygen concentrations were measured

through a multiparameter analyser U-22 HORIBA

(Kyoto, Japan). The water transparency was measured

with a Secchi disc.

The zooplankton organisms were counted under a

microscope in a 1 mL Sedwick-Rafter chamber.

Between three and five subsamples were counted for

each sample collected in the field until a minimum of

Effects of omnivorous filter-feeding fish

36� 2009 Blackwell Publishing Ltd, Freshwater Biology, doi:10.1111/j.1365-2427.2009.02319.x

100 individuals of each taxonomic group had been

counted. Subsequently, the average of the subsamples

was taken for each group of organisms counted, this

being multiplied by the sample volume (mL) and

divided by the subsample volume (1 mL) to estimate

the total number of individuals in the sample. After-

wards, the number of individuals in the sample was

divided by the water volume (L) sampled in the field

to calculate the original density (ind. L)1) of organ-

isms in the sample. For estimating zooplankton

biomass at least 30, randomly chosen individual were

measured, from the most abundant species. For

rotifers geometrical formulae were used to estimate

biovolume (Ruttner-Kolisko, 1977). Wet weight was

estimated from the biovolume of each individual,

assuming that 106 lm3 corresponds to 1 lg of wet

weight. Dry weight was estimated as 10% of wet

weight (Pace & Orcutt, 1981). Microcrustacean bio-

mass (copepods and cladocerans) was estimated

using regression equations relating dry weight and

body length according to Bottrell et al. (1976).

The phytoplankton was quantified according to

Utermohl’s method (Utermohl, 1958) under an in-

verted microscope. Before counting, the samples were

allowed to sediment for 3 h for each centimetre height

of the chamber (Margalef, 1983). The individuals

(cells, colonies and filaments) were enumerated in

random fields as proposed by Uhelinger (1964), with

an error smaller than 20% and a confidence interval of

95% (Lund, Kipling & Lecren, 1958). To estimate the

phytoplankton biovolume at least 25 individuals from

each species were measured by applying approxima-

tions to similar geometric solids (Hillebrand et al.,

1999).

Statistical analysis

A two-way repeated measures ANOVAANOVA, with two

levels of nutrients, two levels of fish and five samples

collected in each experimental unit was done to test

the separated effects of tilapias (F), nutrients (N), time

(t) and the interaction effects among these factors

(F · N; t · N; t · F; t · N · F) on total nitrogen and

phosphorus concentrations and ratio, on phytoplank-

ton biovolume, zooplankton biomass and water

transparency. A two-way ANOVAANOVA was done to test

for the separated effects of tilapias, nutrients and the

interaction effects between these factors (F · N) on the

size of zooplankton species on the last week of

the experiment. A paired t-test was used to compare

the tilapia biomass at the beginning and end of the

experiment. Prior to analyses, data were log (x + 1)

transformed to stabilise variances. The significance

level assumed was a = 0.05. All statistical analyses

were run with STATISTICASTATISTICA 7.0 (Statsoft, Inc., Tulsa,

OK, U.S.A.).

Results

Abiotic variables

During the experiment, the average values (±1 SD) of

water temperature, pH, electric conductivity and

dissolved oxygen were 29.62 (±1.13 �C), 6.85 (±0.67),

0.085 (±0.002 lS cm)1) and 5.81 (±0.68 mg L)1) respec-

tively, across the 20 mesocosms. The above variables

were not affected by either fish or nutrients addition

(data not shown) and are described here just by their

overall average and SD. Results from the two-way

repeated measures ANOVAANOVA show that there were

significant effects of nutrients (N) and tilapias (F) and

a significant interaction between these factors (F · N)

on the water transparency measured by the Secchi

depth (Fig. 1). The water transparency was reduced

due to tilapia addition independently of the nutrient

level while the effect of nutrient addition on water

transparency was only evident in the absence of tilapia

(Fig. 1). Conversely, no significant effects of nutrients

or tilapias nor significant interactions between these

factors were found on total nitrogen and phosphorus

concentrations and on the ratio between these ele-

ments (data not shown). A significant interaction of

fish addition with time was found on Secchi depth but

not on the concentrations of nutrients (Fig. 2).

Zooplankton biomass

The zooplankton biomass was dominated by calanoid

copepods in all treatments as well as in the reservoir

and the genus Notodiaptomus comprised the bulk of

the total zooplankton biomass (>75%). The main

rotifer genera were: Brachionus, Trichocerca, Filinia,

Hexarthra and Keratella, while the main genera of

microcrustaceans (cladocerans and copepods) were:

Moina, Ceriodaphnia, Diaphanosoma, Thermocyclops and

the dominant Notodiaptomus.

The two-way repeated measures ANOVAANOVA results

show that the total biomass of zooplankton and the

37

R. F. Menezes et al.

� 2009 Blackwell Publishing Ltd, Freshwater Biology, doi:10.1111/j.1365-2427.2009.02319.x

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biomass of rotifers, cladocerans, calanoid copepods

and copepod nauplii were negatively affected by

tilapias (Fig. 1). The genera responsible for these

significant responses were Filinia, Keratella, Moina

and Notodiaptomus (data not shown). However, some

effects of tilapia on zooplankton biomass were time

dependent (Fig. 3). Nutrient enrichment had no

significant effect on zooplankton biomass, but there

was a significant interaction between the effects

of nutrients and tilapias on rotifers (Fig. 1). The

biomass of rotifers increased with nutrient addition

but only in the absence of tilapia (Fig. 1). The negative

effects of tilapia on copepods and cladocerans bio-

mass were mediated by a decrease in density, because

no difference in the individual mean size of the

dominant species was found among the treatments

(Fig. 4).

Phytoplankton biovolume

At the beginning of the experiment, the total phyto-

plankton biovolume in all mesocosms was dominated

by cyanobacteria and bacillariophyta. The most repre-

sentative genera, accounting together for more than

70% of the total phytoplankton biovolume, were

Cylindrospermopsis, Aphanocapsa, Synedra, Aulacoseira,

Navicula and Micrasterias. During the experiment, the

relative abundance of cyanobacteria (mainly Cylindro-

spermopsis) increased in the treatments with tilapias

and in the reservoir, while the relative abundance of

bacillariophyta increased in the treatments without

tilapias (data not shown). Results from the two-way

repeated measures ANOVAANOVA indicate that there were

negative effects of tilapia on the total phytoplankton

biovolume, on the biovolume of bacillariophyta,

zygnemaphyceae and algae with GALD larger than

50 lm (Fig. 5), but some of these effects were time

dependent (Fig. 6). The genera responsible for these

significant responses were mainly Synedra and

Micrasterias (data not shown). Conversely, the phyto-

plankton biovolume did not respond to nutrient

enrichment and there was no interaction between the

effects of tilapia and nutrients on phytoplankton

(Fig. 5).

Without tilapias With tilapias Without tilapias With tilapiasWithout tilapias With tilapias

Without tilapias With tilapias Without tilapias With tilapiasWithout tilapias With tilapias

0.6

0.7

0.8

0.9

1.0

1.1

1.2Se

cchi

(m

)

0.4

0.5

0.6

0.7

0.8

0.9

1.0

1.1

1.2

1.9

2.0

2.1

2.2

2.3

2.4

2.5

2.6

2.7

2.8

2.9

Tot

al z

oopl

ankt

on (

Log

µg

DW

L–1

)

0.2

0.3

0.4

0.5

0.6

0.7

0.8

0.9

1.0

1.1

Cla

doce

rans

(L

og µ

g D

W L

–1)

Cal

anoi

ds (

Log

µg

DW

L–1

)

Rot

ifer

s (L

og µ

g D

W L

–1)

Cyc

lopo

ids

(Log

µg

DW

L–1

)

1.7

1.8

1.9

2.0

2.1

2.2

2.3

2.4

2.5

2.6

2.7

2.8

1.0

1.1

1.2

1.3

1.4

1.5

1.6

F-ratio

P

N

F

F × N

5.18 0.04

65.55 < 0.01

5.97 0.03

F-ratio P

N 1.84 0.19

F 8.45 0.01

F × N 0.26 0.61

F-ratio

N 3.59 0.08

F 30.06 <0.01

F × N 11.40 <0.01

F-ratio

N 1.25 0.28

F 91.86 <0.01

F × N 0.01 0.92

F-ratio

N 1.52 0.23

F 7.81 0.01

F × N 0.34 0.57

F-ratio 3.22 0.09

0.00 0.96

0.09 0.76

PP

PP

N

F

F × N

Fig. 1 Results of two-way repeated measures A N O V AA N O V A to test for the effects of tilapia (F), nutrients (N) and the interaction among

these factors (F · N) on the water transparency, total zooplankton biomass and the biomass of major zooplankton groups

averaged across time. The dots and bars represent the means and standard deviation of treatments with (black) and without

(white) nutrient additions. Results shown inside each graph are the F-ratios and P-values of the A N O V AA N O V A. Values were considered

significant assuming a = 0.05.

Effects of omnivorous filter-feeding fish

� 2009 Blackwell Publishing Ltd, Freshwater Biology, doi:10.1111/j.1365-2427.2009.02319.x

Tilapia biomass

The tilapia biomass significantly increased during the

experiment in both the F (t = )6.37; P = 0.0031) and

F + N treatments (t = )14.46; P = 0.0001), but no

difference was found in the initial (t = 1.8689;

P = 0.098) or final (t = )0.2725; P = 0.7921) biomass

between the treatments (Fig. 7).

Discussion

Our results indicate that omnivorous filter-feeding

fish such as the Nile tilapia can reduce both

zooplankton and phytoplankton biomass and still

decrease water transparency through mechanisms

other than stimulating algal growth. Instead of indi-

rectly enhancing phytoplankton through predation on

zooplankton and nutrient excretion, the Nile tilapia

reduced the biomass of large algae (GALD >50 lm)

and total phytoplankton biomass through direct

grazing. Therefore, this widespread omnivorous

fish can affect plankton communities in a different

way than visually feeding zooplanktivorous fish.

Conversely, nutrient enrichment did not affect the

biomass of zooplankton and phytoplankton or the

plankton community structure, with the exception of

rotifers that were enhanced by enrichment, but only in

the absence of tilapias. Contrary to our expectation,

0

0.04

0.08

0.12

Week 1 Week 2 Week 3 Week 4 Week 5

C N F + N F Reservoir

0 0.5

1 1.5

2 2.5

3 3.5

Tot

al N

(m

g N

L–1

)T

otal

P (

mg

P L

–1)

0

0.5

1

1.5

Secc

hi (

m)

F-ratio P

F-ratio P

F-ratio P

t × N 2.33 0.06

t × F 6.78 < 0.01

t × F × N 1.81 0.13

t × N

t × F

t × F × N

t × N

t × F

t × F × N

1.71

0.67

1.60 0.18

0.61

0.16

3.33

1.57

0.58 0.67

0.19

0.01

Fig. 2 Average values (±1 SD) of Secchi

depth and total nitrogen and phosphorus

concentrations in the experimental

treatments and in the reservoir at each

sampling week. Results shown inside

each graph are the F-ratios and P-values of

the two-way repeated measures A N O V AA N O V A

interaction terms with time (t). Values

were considered significant assuming

a = 0.05.

39

R. F. Menezes et al.

� 2009 Blackwell Publishing Ltd, Freshwater Biology, doi:10.1111/j.1365-2427.2009.02319.x

except for rotifers we found no significant interactions

between the effects of tilapia and nutrients on phyto-

plankton or zooplankton, suggesting that their

combined effects can be predicted as the sum of their

separate effects. Therefore, the picture that emerges

from this experiment is that of a strong effect of fish

and a negligible effect of nutrients on the plankton

community of this small tropical reservoir. This seems

0

10

20

30

40

50R

otif

ers

(µg

DW

L–1

)N

aupl

ii(µ

g D

W L

–1)

Cal

anoi

ds(µ

g D

W L

–1)

Cla

doce

rans

(µg

DW

L–1

)C

yclo

poid

s(µ

g D

W L

–1)

T.Z

oopl

ankt

on(µ

g D

W L

–1)

0

500

1000

1500

2000

Week 1 Week 2 Week 3 Week 4 Week 5 Week 1 Week 2 Week 3 Week 4 Week 5

0

100

200

300

400

500

600

700

0

500

1000

1500

2000

C N F + N F ReservoirC N F + N F Reservoir

0

5

10

15

20

25

30

35

0

50

100

150

200

t × N 0.29 0.88

t × F 5.97 < 0.01

t × F × N 0.63 0.63

1.10 0.36

2.63 0.04

1.14 0.34

F-ratio P

F-ratio

t × N

t × F

t × F × N

F-ratio P

t × N

t × F

t × F × N

F-ratio P

t × N

t × F

t × F × N

F-ratio Pt × N

t × F

t × F × N

F-ratio P

0.72

1.09

2.08 0.09

0.37

0.58 0.86

1.48

1.99 0.10

0.22

0.48

1.43

5.63

0.52 0.71

<0.01

0.23

t × N

t × F

t × F × N

1.08

7.76

0.82 0.51

<0.01

0.37

P

Fig. 3 Average values (±1 SD) of zooplankton biomass in the experimental treatments and in the reservoir at each sampling

week. Results shown inside each graph are the F-ratios and P-values of the two-way repeated measures A N O V AA N O V A interaction terms

with time (t). Values were considered significant assuming a = 0.05.

0

200

400

600

800

1000

1200

C N F + N F Reservoir

Mea

n le

ngth

(µm

)

N. cearensis Thermocyclops sp. C. cornuta Moina sp.

Moina sp. C. cornuta N. Cearensis Thermocyclops sp.

F-ratio

N

F

F × N

0. 00

0. 00

0. 50

0. 93

0. 96

0. 49

P F-ratio

N

F

F × N

181

1.21

0.87

0.19

0.28

0.36

P F-ratio

N

F

F × N

1.70

0.30

0.30

0.21

0.59

0.59

P F-ratio

N

F

F × N

1.11

4.66

0.79

0.31

0.06

0.39

P

Fig. 4 Mean length (±1 SD) of the larger

zooplankton taxa in the four experimental

treatments and in the reservoir at the

end of the experiment. Results shown

inside the graph are the F-ratios and

P-values of the two-way A N O V AA N O V A.

Effects of omnivorous filter-feeding fish

40� 2009 Blackwell Publishing Ltd, Freshwater Biology, doi:10.1111/j.1365-2427.2009.02319.x

to contradicts the hypothesis of stronger bottom-up

than top-down regulation in warmer lakes and

reservoirs (Moss et al., 2004; Jeppesen et al., 2007),

but is actually in agreement with the idea that high

initial concentrations of nutrients lead to de-emphasis

of the importance of nutrient loading in experi-

ments comparable to the present one (Moss et al.,

2004).

However, results from previous studies manipulat-

ing tilapias suggest that its effects on plankton can be

highly variable and context dependent (Diana, Det-

tweiler & Lin, 1991; Elhigzi, Haider & Larsson, 1995;

Starling et al., 1998; Figueredo & Giani, 2005; Attayde

& Menezes, 2008; Okun et al., 2008; Rondel et al.,

2008). For example, in a previous experiment carried

out in the same reservoir as the one in this study,

tilapia selectively consumed large cladocerans and

indirectly increased the biomass of edible algae

(GALD £50 lm) in a manner analogous to zooplank-

tivorous fish but had no effect on total zooplankton or

total phytoplankton biomass (Okun et al., 2008). The

contrasting results from these two mesocosm exper-

iments in the same system indicate that fish effects can

be highly variable from 1 year to another and that

experiments need to be repeated more frequently for

good understanding of the relative importance of

different processes regulating community structure in

(sub)tropical as in temperate systems (Moss et al.,

2004).

Attayde & Menezes (2008) hypothesised that the

size structure of the phytoplankton community may

influence the outcome of experiments manipulating

Without tilapias2.7

2.8

2.9

3.0

3.1

3.2T

otal

Phy

topl

ankt

on(L

og m

m3

L–1

)

2.5

2.6

2.7

2.8

2.9

3.0

3.1

Alg

ae >

50µm

(Log

mm

3 L

–1)

2.10

2.15

2.20

2.25

2.30

2.35

2.40

2.45

2.50

Alg

ae <

50

µm(L

og m

m3

L–1

)

With tilapias Without tilapias With tilapias Without tilapias With tilapias

F-ratio

N

F

F × N

2.40

2.45

2.50

2.55

2.60

2.65

2.70

2.75

2.80

Cya

noba

cter

ia(L

og m

m3

L–1

)

1.8

1.9

2.0

2.1

2.2

2.3

2.4

2.5

2.6

2.7

2.8

Bac

illar

yoph

ita(L

og m

m3

L–1

)

1.6

1.7

1.8

1.9

2.0

2.1

2.2

Chl

orop

hyce

ae(L

og m

m3

L–1

)

Without tilapias With tilapias Without tilapias With tilapias Without tilapias With tilapias

F

0.0

0.2

0.4

0.6

0.8

1.0

1.2

1.4

1.6

1.8

Eug

leno

phyt

a(L

og m

m3

L–1

)

1.2

1.3

1.4

1.5

1.6

1.7

1.8

1.9

Cry

ptop

hyce

ae(L

og m

m3

L–1

)

Without tilapias With tilapias Without tilapias With tilapias Without tilapias With tilapias

1.8

1.6

1.4

1.2

1.0

0.8

0.6

0.4

0.2

0.0

–0.2

–0.4

–0.6

Zyg

nem

aphy

ceae

(Log

mm

3 L

–1)

2.08

7.90

0.16

0.03

0.01

0.86

P F-ratio

N

F

F × N

2.77

10.2

0.11

0.04

<0.01

0.85

P F-ratio

N

F

F × N

0.26

0.00

0.61

0.06

0.99

0.80

P

F-ratio

N

F

F × N

0.72

0.21

0.40

0.58

0.65

0.45

PF-ratio

N

F

F × N

0.21

9.83

0.65

1.32

<0.01

0.26

P F-ratio

N

F

F × N

0.51

0.04

0.65

0.05

0.84

0.83

P

F-ratio

N

F

F × N

0.00

43.7

0.98

0.00

<0.01

0.98

PF-ratio

N

F

F × N

0.01

1.95

0.00

0.93

0.25

0.88

PF-ratio

N

F

F × N

0.76

1.95

0.00

0.39

0.18

0.97

P

Fig. 5 Results of two-way repeated measures A N O V AA N O V A to test for the effects of tilapia (F), nutrients (N) and the interaction among

these factors (F · N) on the total phytoplankton biovolume and the biovolume of major phytoplankton groups averaged across time.

The dots and bars represent the means and standard deviation of treatments with (black) and without (white) nutrient additions.

Results shown inside each graph are the F-ratios and P-values of the A N O V AA N O V A. Values were considered significant assuming a = 0.05.

41

R. F. Menezes et al.

� 2009 Blackwell Publishing Ltd, Freshwater Biology, doi:10.1111/j.1365-2427.2009.02319.x

0

1000

2000

3000

4000

5000

Algae ≥50 µm(mm3 L–1)

1000 80

0

600

400

200 0

Algae <50 µm(mm3 L–1)

0

1000

2000

3000

Chlorophyceae(mm3 L–1)

0

500

1000

1500

2000

Bacillariophyta(mm3 L–1)

0

1800

1600

1400

1200

1000 80

060

040

020

0

Cyanobacteria(mm3 L–1)

0

100 50150

250

200

300

Euglenophyceae(mm3 L–1)

200 0

400

800

600

Zygnemaphyceae(mm3 L–1)

050100

150

200

Wee

k 1

Wee

k 2

Wee

k 3

Wee

k 4

Wee

k 5

Wee

k 1

Wee

k 2

Wee

k 3

Wee

k 4

Wee

k 5

Wee

k 1

Wee

k 2

Wee

k 3

Wee

k 4

Wee

k 5

Cryptophyceae(mm3 L–1)

CN

F +

NF

Res

ervo

ir

0

1000

2000

3000

4000

5000

6000

T.phytoplankton(mm3 L–1)

CN

F +

NF

Res

ervo

irC

NF

+ N

FR

eser

voir

F-r

atio

P

t

× N

0.2

8

0

.88

t

× F

3.

07

0.02

t

× F

× N

2.3

2

0.06

F

-rat

io

Pt

× N

0.1

9

0

.94

t

× F

1.4

9

0

.21

t ×

F ×

N 0

.63

0.6

3

F-r

atio

P

t ×

Nt

× F

t

× F

× N

1.

41

0.24

1.

10

0.37

0

.13

0.9

7

F

-rat

io

Pt

× N

0.29

0.

88

t ×

F

3

.36

0.0

1 t

× F

× N

1.8

7

0

.12

F

-rat

io

Pt

× N

0.08

0.

98

t ×

F

3

.10

0.0

2 t

× F

× N

1.1

5

0

.34

F-r

atio

P

t ×

N

0

.93

0.4

4

t ×

F

2.0

8

0

.09

t ×

F ×

N

1.60

0

.18

F-r

atio

P

t ×

N

0.

12

0.9

7

t ×

F

0

.79

0.5

3 t

× F

× N

1.4

9

0.21

F-r

atio

P

t

× N

1.31

0.2

7

t ×

F

1

.70

0.1

6 t

× F

× N

2.8

0

0

.03

F

-rat

io

Pt

× N

2.56

0.0

9

t ×

F

8

.87

<0.

01

t ×

F ×

N 2

.56

0.0

9

Fig

.6

Av

erag

ev

alu

es(±

1S

D)

of

ph

yto

pla

nk

ton

bio

vo

lum

ein

the

exp

erim

enta

ltr

eatm

ents

and

inth

ere

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atea

chsa

mp

lin

gw

eek

.Res

ult

ssh

ow

nin

sid

eea

chg

rap

har

eth

eF

-

rati

os

and

P-v

alu

eso

fth

etw

o-w

ayre

pea

ted

mea

sure

sA

NO

VA

AN

OV

Ain

tera

ctio

nte

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wit

hti

me

(t).

Val

ues

wer

eco

nsi

der

edsi

gn

ifica

nt

assu

min

ga

=0.

05.

Effects of omnivorous filter-feeding fish

42� 2009 Blackwell Publishing Ltd, Freshwater Biology, doi:10.1111/j.1365-2427.2009.02319.x

omnivorous filter-feeding fish like tilapias. Filter-

feeding fish may affect phytoplankton through graz-

ing only when large algae account for a greater

proportion of the total phytoplankton biomass as

occurred in the present study. Otherwise, the effects

of filter-feeding omnivorous fish would apparently

not differ from those of zooplanktivorous fish. This

study gives support to this hypothesis, but results

from two other studies disagree. In two earlier

studies, phytoplankton were dominated by colonial

chlorophytes or filamentous cyanobacteria, but tilapia

had no effect on the biomass of large algae (GALD

>50 lm) (Okun et al., 2008; Rondel et al., 2008).

As previously suggested the high initial concentra-

tions of nutrients in the reservoir and in the meso-

cosms (created by local conditions prior to the

experiment) may have affected the outcome of our

experiment, leading to de-emphasis of the importance

of nutrient loading relative to that of fish. The initial

total phosphorus and total nitrogen concentrations in

the reservoir and in the mesocosms were about 0.06

and 2.45 mg L)1 respectively, and remained relatively

constant over the course of the experiment. The

TN : TP ratios were always above 30 : 1, suggesting

that limitation for nitrogen was unlikely (Huszar et al.,

2006). Limitation of phytoplankton for light was also

unlikely as the depth of the euphotic zone in the

mesocoms, roughly estimated as 2.7 times the Secchi

depth (Cole, 1994), was about the same as the

mesocosms depth. The TN and TP concentrations in

the reservoir and in the mesocosms are typical for

reservoirs in the semi-arid region of Brazil (Sousa

et al., 2008), and are also similar to those of other

mesocosm experiments in semi-arid warm temperate

lakes that have found significant nutrient effects on

plankton communities (Fernandez-Alaez et al., 2004;

Romo et al., 2004). Therefore, high initial concentra-

tions of nutrients in the reservoir may not be the only

explanation for the lack of nutrients effects during our

experiment.

The nutrient loading and fish stocking employed

may have also affected the outcome of our experi-

ment, leading to de-emphasis of the importance of

nutrient loading relative to that of fish. However, our

nutrient loading was within the range used in other

mesocosm experiments manipulating nutrients and

fish in six lakes across Europe (Stephen et al., 2004;

Moss et al., 2004). The fish stocking densities used in

our experiment (120 g m)2) were high compared to

the aforementioned experiments, but still within the

range found in another Brazilian reservoir (Starling

et al., 2002). Moreover, a previous experiment

involving manipulation of a gradient of stocking

densities of tilapia revealed that the effects of tilapia

on plankton were the same over a range of densities

from 30 to 120 g m)2 (Okun et al., 2008). Therefore, we

are confident that our results are not artifacts of our

nutrient loading or fish stocking densities.

Instead, the lack of phytoplankton response to

nutrient enrichment is consistent with a strong top-

down control of fish grazing on phytoplankton. Under

a strong grazing pressure from fish, the added

nutrients did not accumulate in algal biomass and

may have been lost to the sediment or sequestered by

periphyton attached to the enclosure walls. By having

access to feed on the sediment and on the periphyton

growing on the walls, tilapia could benefit from

nutrient enrichment and could exhibit enhanced

growth in the treatment with nutrient addition.

However, we found no significant effect of nutrient

enrichment on tilapia growth, suggesting that tilapias

were not a sink of the added nutrients. Unfortunately,

we did not measure periphyton biomass or nutrient

concentrations in the sediment during the experiment,

but we observed that the periphyton layer on the

walls of all enclosures was very thin after removing

the mesocosms from the lake at the end of the

experiment. Therefore, we believe that the added

0

200

400

600

800

1000

1200

1400

1600

Start

Bio

mas

s (g

)

F + N

F

End

Fig. 7 Average biomass (±1 SD) of tilapias per treatment at the

start and end of the experiment in treatments with tilapias (F)

and with tilapias plus nutrients additions (F + N).

43

R. F. Menezes et al.

� 2009 Blackwell Publishing Ltd, Freshwater Biology, doi:10.1111/j.1365-2427.2009.02319.x

phosphates might have been lost to the sediment

through co-precipitation with calcium carbonate pre-

cipitated from calcium bicarbonates dissolved in the

water (Stumm & Morgan, 1981) because the reservoirs

in the region are characterised by very high carbonate

alkalinity values (Bouvy et al., 2000). The added

nitrates might have been lost through denitrification

which should be high in the tropics (Lewis, 2000,

2002). Besides, the added nutrients may have also

been transferred from the water column to the

sediment through absorption by organic matter

and ⁄or adsorption to suspended sediment particles

(Bostrom et al., 1988; Wetzel, 2001).

Food chain theory (Hairston, Smith & Slobodkin,

1960; Fretwell, 1977; Oksanen et al., 1981; Carpenter

et al., 1987; Persson et al., 1992) predicts that the

response of phytoplankton biomass to nutrient enrich-

ment depends on food chain length and might

increase in the presence of zooplanktivorous fish

while remaining unchanged in its absence. Con-

versely, food chain theory also predicts that zoo-

plankton biomass might increase with nutrient

enrichment in the absence of zooplanktivorous fish

but remains relatively constant in the presence of

zooplanktivorous fish. Our results confirm, to some

extent, these predictions since rotifers but not phyto-

plankton biomass increased with enrichment in the

absence of tilapias. However, the prediction that

phytoplankton biomass might increase with enrich-

ment in the presence of fish was not supported by our

results because tilapia omnivory can exert a direct

grazing control on phytoplankton that is not consid-

ered by theory. Hence, a major conclusion from our

experiment is that current theory fails to predict the

response of phytoplankton and zooplankton biomass

to manipulations of omnivorous filter-feeding fish.

Therefore, omnivory needs to be incorporated into the

theory if we are to understand and predict the effects

of fish manipulations on the structure and dynamics

of pelagic food webs.

Finally, it has been suggested that nutrient control

should be a greater priority than fish manipulation in

the restoration of eutrophic shallow lakes in warm

temperate regions (Moss et al., 2004; Stephen et al.,

2004). However, our results show that the influence

of fish on the plankton community and water transpar-

ency of a tropical eutrophic reservoir was significant

and much stronger than that of nutrients. This suggests

that manipulating the stocks of filter-feeding tilapi-

as may be of importance for the water quality manage-

ment of eutrophic reservoirs in tropical semi-arid

regions.

Acknowledgments

We thank Edson Santanna for field assistance and

Vanessa Mosca, Ana Catarina de Lima, Fabiana

Araujo, Danyhelton Douglas, Rafael Freitas, Maria

Marcolina Cardoso and Jandeson Brasil for assistance

at the laboratory. We also thank the staff from

IBAMA at ESEC Serido for giving us access to the

reservoir and the staff from DNOCS at the fish

hatching station in Caico for providing us with the

fish used in the experiment. We thank Xavier Lazz-

aro, Michael Vanni and two anonymous reviewers

for their suggestions to improve the manuscript.

Funding was given by CNPq through the PELD

Caatinga project.

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(Manuscript accepted 12 August 2009)

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