UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE · ii Pablo Lúcio Rubim Costa dos Santos RESPOSTAS FUNCIONAIS DE DIFERENTES TAMANHOS DE TILÁPIA DO NILO, Oreochromis niloticus, PREDANDO

i

UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE CENTRO DE BIOCIÊNCIAS

DEPARTAMENTO DE OCEANOGRAFIA E LIMNOLOGIA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA

Pablo Lúcio Rubim Costa dos Santos

RESPOSTAS FUNCIONAIS DE DIFERENTES TAMANHOS DE

TILÁPIA DO NILO, Oreochromis niloticus, PREDANDO

ZOOPLÂNCTON

Natal/RN

2010

ii


RESPOSTAS FUNCIONAIS DE DIFERENTES TAMANHOS DE

TILÁPIA DO NILO, Oreochromis niloticus, PREDANDO

ZOOPLÂNCTON

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia Da Universidade Federal do Rio Grande do Norte, como parte dos requisitos necessários a obtenção do título de mestre em ecologia.

Orientador: Prof. Dr. José Luiz Attayde

Natal/RN

2010

Catalogação da Publicação na Fonte. UFRN / Biblioteca Setorial do Centro de

Biociências

Santos, Pablo Lúcio Rubim dos.

Respostas funcionais de diferentes tamanhos de Tilápia do Nilo, oreochromis niloticus, predando zooplâncton / Pablo Lúcio Rubim dos

Santos. – Natal, RN, 2010.

56 f. : Il.

Orientador: Profº Dr. José Luiz Attayde.

Dissertação (Mestrado) – Universidade Federal do Rio Grande do Norte.

Centro de Biociências. Departamento de Oceanografia e Limnologia.

Programa de Pós-Graduação em Ecologia.

1. Tilápia – Dissertação 2. Resposta funcional – Dissertação.

3.Zooplâncton – Dissertação. I. Attayde, José Luiz. II. Universidade Federal

do Rio Grande do Norte. III. Título.

RN/UF/BSE-CB CDU 639.31

iii


RESPOSTAS FUNCIONAIS DE DIFERENTES TAMANHOS DE TILÁPIA DO NILO, Oreochromis niloticus, PREDANDO

ZOOPLÂNCTON

Aprovado em_____ de ______________de_______.

Banca Examinadora

______________________________________ Prof. Dr. José Luiz Attayde - UFRN

Orientador

______________________________________ Prof. Dr. Adriano Caliman Ferreira da Silva - UFRN

Examinador Interno

______________________________________ Profa. Dra. Luciana Silva Carneiro - UFRN

Examinadora Interna

____________________________________ Prof. Dr. Adriano Sanches Melo - UFG

Examinador Externo

iv

À minha família por todo incentivo e carinho.

v

AGRADECIMENTOS

São muitas as pessoas que de uma forma ou de outra me incentivaram

e que me foram fonte de inspiração durante a realização deste trabalho.

Encontrar palavras para demonstrar minha gratidão não é tarefa fácil. Creio

que quando voltar a ler estes agradecimentos hei de recordar um nome que

queria ter citado ou algo que queria ter dito.

Fritz Müller teria dito que para estar em contato com Deus bastava

observar a natureza. Creio que isso seja verdade e agradeço a Ele por toda a

beleza deste mundo e pela vida que me foi concedida.

Ao meu avô José Desidério, que já viajou fora do combinado, mas que

está sempre presente, e à minha avó Margarida Maria.As duas grandes

referências que tenho na vida. Não existem palavras para agradecer todo

carinho e dedicação. Amo muito vocês.

Ao meu irmão Gentil e à minha irmã Patrícia por nossa bela amizade.

Um dos maiores prazeres que tenho na vida é passar algumas horas

conversando com eles. O mundo deveria conhecer o pensamento dessas duas

pessoas maravilhosas.

Aos meus pais Gentil e Maria de Fátima por terem me colocado no meio

dessa turma. Posso dizer que tive muita sorte.

Agradeço a minhas tias (leia-se mães) que a mim dedicaram tanta

atenção durante minha vida. Em especial a minha tia Terezinha Lúcia que foi a

grande influência na escolha da Biologia como profissão e que sempre me

apoiou no decorrer de minha vida acadêmica.

Ao meu orientador Prof. José Luiz Attayde por ter acreditado em mim,

por suas orientações e por seu entusiasmo contagiante.

Aos meus colegas Francisco Rivera (Pancho), Lucas Rocha, Pablo

Martinez que, além de grandes companheiros de aventuras, me ajudaram nos

experimentos no campo.

Ao Ezequias Viana e aos demais colegas do Centro Tecnológico da

Aqüicultura (CTA-RN), onde realizei os experimentos em laboratório.

Aos amigos do Laboratório de Ecologia Aquática da UFRN: Danyhelton,

Fabiana, Elinez, Gabi, Alex, Rosemberg e Jandeson pelas sugestões,

vi

conselhos, por me ouvirem “chorar as pitangas” dos experimentos malogrados

e pelas conversas descontraídas no laboratório.

À Maristela Lopes, minha namorada, por seu incentivo, compreensão e

pelo bem que faz sua presença em minha vida.

Aos Drs. Adriano Caliman e Adriano Melo e a Dra. Luciana Carneiro por

terem aceitado o convite de participar desta banca e pelas valiosas

contribuições feitas à este trabalho.

À todos os amigos que fiz no decorrer curso de mestrado: Clovis,

Wallace, Jaísa, Eudriano, Sinara, entre outros. O nosso convívio foi uma

experiência enriquecedora.

Ao Edson Santana e Seu Luiz pela ajuda nos experimentos em Jundiaí e

pelas conversas agradáveis.

E, finalmente, à CAPES pela concessão da bolsa de mestrado.

vii

“Toda a nossa ciência, comparada com a realidade, é primitiva e infantil – e, no entanto, é a coisa mais preciosa que temos”.

Albert Einstein

viii

SUMÁRIO

LISTA DE FIGURAS

LISTA DE TABELAS

RESUMO

ABSTRACT

CONTEÚDO

1 Introdução ................................................................................................... 1

2 Objetivos ..................................................................................................... 9

2.1 Objetivo Geral ........................................................................................ 9

2.2 Objetivos Específicos ............................................................................. 9

3 Materiais e Métodos .................................................................................... 10

3.1. Experimentos em Laboratório .............................................................. 10

3.1.1 Experimentos Utilizando Náuplios de Artêmia como Presas............. 10

3.1.2 Experimentos Utilizando Copépodes Calanóides como Presas ....... 11

3.2 Experimentos em Mesocosmos ............................................................ 13

3.3 Análises dos Dados .............................................................................. 16

3.3.1 Modelos de Resposta Funcional ....................................................... 16

3.3.2 Influência do Tipo de Presa: Náuplios x Copépodes......................... 17

3.3.3 Seletividade ....................................................................................... 17

4. Resultados ................................................................................................. 19

4.1 Experimentos em Laboratório ................................................................. 19

4.1.1 Influência do Tipo de Presa: Náuplios x Copépodes........................... 19

4.1.2 Experimentos Utilizando Náuplios de Artêmia como Presas .............. 29

4.2 Experimentos em Mesocosmos .............................................................. 22

4.2.1 Respostas funcionais .......................................................................... 22

4.2.2 Seletividade ......................................................................................... 24

5 Discussão .................................................................................................... 26

6 Perspectivas ................................................................................................ 31

7 Referências Bibliográfica............................................................................. 32

Anexos ........................................................................................................... 40

ix

LISTA DE TABELAS 1. Resultado dos ajustes dos diferentes modelos de resposta funcional dos

alevinos e juvenis de tilápia sobre náuplios de artêmia exibindo os valores

estimados de parâmetros, de R2ajustado ............................................................... 20

2. Resultado dos ajustes dos diferentes modelos de resposta funcional das

tilápias juvenis sobre copépodes calanóides exibindo os valores estimados de

parâmetros, de R2ajustado ................................................................................ 21

3.Valores de R2 ajustado para os ajustes dos diferentes modelos de resposta

funcional aos dados de taxa de consumo do zooplâncton por alevinos, juvenis

e adultos de tilápia do Nilo .................................................................................. 24

x

LISTA DE FIGURAS

1. Resposta funcional segundo o modelo proposto por Lotka e Volterra ...... 5

2. Gráficos resultantes dos três tipos de resposta funcional propostos por

Holling (1959) ................................................................................................. 6

3. Fotografias do experimento em Jundiaí ..................................................... 15

4.Comparação entre as taxas de predação juvenis de tilápia do Nilo sobre

copépodes e de náuplios de artêmia ............................................................. 19

5. Taxas de predação de alevinos de tilápia do Nilo em função da

densidade de náuplios de artêmia.................................................................. 20

6. Taxas de predação de juvenis de tilápia do Nilo em função da densidade

de náuplios de artêmia.................................................................................... 21

7. Variação na constante taxa de clareamento “k" em relação à densidade

de náuplios de artêmia................................................................................... 22

8. Taxas de predação de alevinos, juvenis e adultos de tilápia do Nilo em

função da densidade do zooplâncton............................................................ 24

9. Seletividade dos alevinos, juvenis e adultos por componentes do

zooplâncton .................................................................................................... 25

xi

RESUMO

A tilápia do Nilo, Oreochromis niloticus, é um peixe onívoro importante

nos açudes do semi-árido nordestino. No decorrer de seu crescimento este

peixe passa de um predador visual do zooplâncton para um organismo filtrador,

coletando partículas em suspensão, incluindo organismos planctônicos, através

de sucção. Esta característica resulta em impactos distintos da tilápia sobre a

comunidade planctônica à medida que o peixe se desenvolve. Com o objetivo

de quantificar a resposta funcional de diferentes tamanhos de tilápia do Nilo

sobre organismos zooplanctônicos foram realizados experimentos de resposta

funcional em escala de microcosmos em laboratório e em escala de

mesocosmos no campo. Os dados obtidos foram ajustados a quatro diferentes

modelos de resposta funcional. Os melhores ajustes foram obtidos para

modelos não lineares nos experimentos em laboratório. Enquanto nos

experimentos em mesocosmos os melhores ajustes foram para respostas do

tipo I (tilápias juvenis e adultas) e do tipo III (alevinos). O índice alfa de Manly

foi usado para verificar a seletividade alimentar da tilápia sobre os três

principais grupos do zooplâncton nos experimentos em mesocosmos. Os

resultados sugerem que:(i) alevinos apresentam preferência por rotíferos,(ii)

copépodes são rejeitados por alevinos e juvenis e (iii) peixes adultos se

alimentaram de forma não seletiva de copépodes, cladóceros e rotíferos. Os

modelos de resposta funcional obtidos nesta pesquisa poderão ser aplicados a

modelos populacionais e ajudar na modelagem das dinâmicas das interações

entre a tilápia do Nilo e as comunidades planctônicas nos açudes do semi-árido

nordestino.

Palavras-chave: tilápia, resposta funcional, predação, zooplâncton,

Oreochromis niloticus, tamanho.

xii

ABSTRACT

The Nile tilapia, Oreochromis niloticus, is an important omnivorous fish in

the reservoirs of the semi-arid region of Brazil. Throughout its growth tilapia’s

feeding behavior changes from a visual predator of zooplankton to a filter-

feeder, collecting suspended particulate matter, including planktonic organisms,

through pumping. This feature results in different impacts of tilapia on plankton

community as the fish grows. Aiming to quantify the functional response of

different sizes of Nile tilapia on zooplankton experiments in microcosms scale in

the laboratory and in mesocosm scale in the field were carried out. The data

were fitted to four different models of functional response. The best fits were

obtained for nonlinear models in laboratory experiments. While the experiments

in mesocosms were the best settings for responses of type I (juvenile and adult

tilapia) and type III (fry). The Manly's alpha index was used to evaluate the

feeding selectivity of tilapia on the three main groups of the zooplankton in the

experiments in mesocosms. The results show that: (i) rotifers were the preferred

prey of fingerlings,(ii) copepods were rejected by fry and juvenile tilapia and (iii)

adult fish fed non-selectively on copepods, cladocerans and rotifers. The

functional response models obtained in this research can be applied to

population models and help in modeling the dynamics of interactions between

Nile tilapia and the planktonic communities in the reservoirs of the semi-arid.

Keywords: tilapia, functional response, predation, zooplankton,

Oreochromis niloticus, size.

Dos Santos. P. L. R. C.

1

1 – INTRODUÇÃO

A tilápia do Nilo (Oreochromis niloticus Linnaeus, 1757) é uma espécie

de peixe exótica amplamente distribuída em ambientes de água doce no Brasil.

Introduzidas nos açudes do semi-árido nordestino a partir da década de 70

para melhorar a produção pesqueira dos açudes, esta espécie se estabeleceu

rapidamente e se tornou a espécie comercialmente mais importante na região

(Gurgel e Fernando, 1994). Assim como outros peixes da família dos ciclídeos,

a tilápia do Nilo tem a capacidade de se alimentar filtrando partículas em

suspensão ao bombear a água por meio de movimentos operculares através

das brânquias onde estas partículas, incluindo organismos planctônicos e

detritos, são retidas em muco e posteriormente ingeridas (Sanderson et al.,

1996). Nestes peixes filtradores por bombeamento as taxas de consumo, e

conseqüentemente o retorno energético, são dependentes do volume de

sucção, tamanho das partículas, taxa de bombeamento e da densidade do

plâncton (Lazzaro, 1987).

Os estágios larvais dos ciclídeos filtradores são geralmente predadores

visuais do zooplâncton devido a sua baixa capacidade de filtração resultante de

um volume bucal reduzido (Yowell & Vinyard 1993). Durante seu

desenvolvimento as tilápias passam então por mudanças de nicho alimentar

que vão de alevinos estritamente zooplanctívoros visuais a organismos

filtradores. O tamanho onde ocorre a transição entre estes dois tipos de

planctivoria depende de fatores ambientais como densidade, composição e

estrutura de tamanho do plâncton (Drenner et al., 1982; Lazzaro, 1991). Estas

mudanças ontogênicas de hábito alimentar implicam em uma conversão de

uma seletividade ativa pelo zooplâncton de maior tamanho nos estágios larvais

para uma seletividade passiva pelo zooplâncton de menor tamanho ou com

baixa capacidade de fuga quando o peixe atinge tamanhos maiores (Lazzaro,

1987), resultando em diferentes impactos sobre a estrutura da comunidade

planctônica.

A predação dos peixes estritamente zooplanctívoros é orientada

visualmente e, conseqüentemente, tem maior impacto sobre organismos mais

conspícuos como grandes copépodes e cladóceros, favorecendo a dominância


2

de organismos menores na comunidade zooplanctônica. O zooplâncton de

menor tamanho, como os rotíferos e os cladóceros pequenos, por sua vez

apresenta menor pressão de herbivoria em relação ao maior e, portanto,

favorecem o fitoplâncton (Brooks e Dodson, 1965; Wahlströn et al., 2000). A

estas alterações na estrutura da comunidade mediadas pelos efeitos diretos e

indiretos da predação deu-se o nome de cascata trófica (Carpenter et al., 1985;

Pace et al.,1999). Com base nestes conhecimentos, técnicas de

biomanipulação, que consistem na remoção de peixes zooplanctívoros através

da pesca e/ou introdução de peixes piscívoros, foram propostas com objetivo

de melhorar a qualidade da água em lagos temperados (Hansson et al., 1998).

Entretanto, características particulares dos lagos tropicais como o alto grau de

onivoria e a dominância de espécies pequenas de zooplâncton com pouca

capacidade de controlar o fitoplâncton limitam a utilidade deste tipo de

intervenção nestes sistemas (Jeppesen et al., 2005 e 2007).

Em lagos tropicais, uma técnica de biomanipulação não convencional

utilizando peixes filtradores como a tilápia do Nilo para reduzir a biomassa

fitoplanctônica tem sido apontada como uma alternativa de manejo para

melhorar a qualidade da água de lagos e reservatórios (Xie e Liu, 2001).

No entanto, peixes filtradores apresentam efeitos aparentemente

antagônicos sobre o fitoplâncton: o efeito negativo direto via herbivoria e os

efeitos positivos indiretos através da supressão do macrozooplâncton herbívoro

por predação e via ciclagem dos nutrientes através da excreção (Drenner et

al.,1987). Desse modo a redução da comunidade fitoplanctônica por parte dos

peixes filtradores só é possível se os efeitos negativos diretos não forem

compensados pelos efeitos positivos indiretos. As conseqüências desse tipo de

interação para os estados tróficos de lagos tropicais ainda são pouco

conhecidas. Embora alguns trabalhos mostrem que a tilápia pode reduzir a

biomassa fitoplanctônica contribuindo para melhoria na qualidade da água

(Turker et al., 2003, Lu et al., 2006; Menezes et al., 2010), resultados de outros

estudos mostram que a tilápia podem reduzir a qualidade da água através da

ciclagem de nutrientes, predação do macrozooplâncton e bioturbação (Starling,

2002; Lazzaro et al., 2003: Giani e Figueredo, 2005; Okun et al., 2008, Attayde

et al., 2007).


3

Modelos matemáticos são ferramentas úteis para o entendimento destas

relações tróficas complexas (Scheffer, 1991). Para sua construção, porém, é

necessário que os valores dos parâmetros e as formas das funções que

descrevem as taxas de consumo dos peixes filtradores sejam devidamente

definidos (Hansen et al., 1993; Yodzis, 1994). Estudos para a quantificação das

taxas de consumo de algas e cianobactérias pela tilápia do Nilo têm sido

realizados (Northcott et al., 1991; Keshavanath et al., 1994; Haroon, 1998;

Turker et al., 2003a e 2003b; Panosso et al., 2007). Entretanto, estudos

semelhantes para quantificar as taxas de consumo de zooplâncton pela tilápia

são inexistentes. Esta falta de informações sobre as taxas de consumo de

presas zooplanctônicas pela tilápia do Nilo é surpreendente visto que esta

espécie representa atualmente o modelo zootécnico da piscicultura tropical e

vem sendo introduzida em praticamente todos os países tropicais para

aumentar a produção pesqueira desses países.

A resposta funcional de um predador, ou seja, a relação existente entre

a taxa de consumo per capita do predador (quantidade de presas ingeridas por

unidade de predador por unidade de tempo) e a disponibilidade de presas no

ambiente (Solomon, 1949) afeta fortemente as dinâmicas da interação

predador-presa e, conseqüentemente, a dinâmica de uma comunidade.

Respostas funcionais são, portanto, componentes essenciais na modelagem

dinâmica de populações e comunidades. Conhecendo-se a resposta funcional

de um predador sobre determinado tipo de presa é possível, por exemplo,

prever a quantidade de presas retiradas de uma população através da

predação durante um período de interesse. Baseado nestes conhecimentos é

possível ainda construir modelos para prever flutuações futuras de ambas as

populações tendo-se, para isso, informações adicionais como a taxa de

crescimento intrínseco da população de presas e a taxa na qual as presas

consumidas são convertidas em novos predadores (Jeschke et al., 2002; Moss

& Beauchamp 2007).

Embora a definição formal de resposta funcional tenha surgido ao final

da década de 1940, alguns modelos que visam descrever essa relação datam

da década de 1920. As equações propostas por Lotka e Volterra para

descrever as dinâmicas populacionais de sistemas predador-presa apresentam


4

em sua composição um termo que descreve, de forma bastante simplificada,

taxas de predação dependentes de densidade de presas. Nestes modelos a

resposta funcional é apresentada como o produto de encontros aleatórios entre

predadores e presas, multiplicados por um fator que indica a eficiência na qual

esses encontros são convertidos em captura (eficiência de captura), assumindo

que o predador consome uma proporção constante das presas disponíveis

(Colinvaux, 1986). O resultado destas formulações é um aumento linear

ilimitado nas taxas de consumo em resposta ao aumento na disponibilidade de

presas no ambiente (Fig. 1). Entretanto, predadores reais apresentam

limitações em suas taxas de consumo em virtude de sua capacidade de

ingestão ou do tempo de manuseio, este último, definido como o somatório do

tempo gasto pelo predador para avaliar, perseguir e capturar a presa (Jeschke

et al., 2004).

Holling (1959) classificou as respostas funcionais em três tipos principais

baseando-se principalmente nas formas das funções que descrevem cada uma

delas. Estas formas por sua vez são definidas pelas características do

predador, da presa ou do ambiente sobre as taxas de consumo.

Respostas funcionais do tipo I são características de organismos

filtradores. A relação resultante deste tipo de resposta apresenta um aumento

linear na taxa de consumo em resposta ao aumento na disponibilidade de

presas no ambiente até um ponto de saturação, onde a taxa de consumo não

varia em resposta a densidade de presas (Fig. 2). Algumas condições são

necessárias para que um organismo filtrador apresente este tipo de resposta:

(1) o tempo de manuseio deve ser mínimo ou o predador deve poder ser capaz

de consumir uma presa enquanto manuseia outra e; (2) a não ser que o seu

estômago esteja completamente cheio, o predador deve forragear a uma taxa

constante (Jeschke et al., 2004). Atingidas estas duas condições a capacidade

de filtração irá depender diretamente do tamanho do organismo ou dos

mecanismos que esses utilizam para filtração, de forma que a quantidade de

organismos consumidos aumentará proporcionalmente à concentração de

presas no volume filtrado pelo consumidor até a densidade onde o sistema de

filtração do organismo alcançará seu limite (Jeschke et al., 2004).


5

Taxa d

e c

onsum

o

% d

e p

resas c

onsum

idas

Densidade de presas

Figura 1: Resposta funcional segundo o modelo proposto por Lotka e Volterra. Os gráficos representam as taxas de consumo(à esq.)e porcentagem de presas consumidas (à dir.) em relação à densidade de presas.

As curvas de respostas funcionais de tipo II são caracterizadas por uma

desaceleração na taxa de consumo à medida que a disponibilidade de presas

aumenta até um ponto de saturação, a taxa máxima de consumo, conferindo a

relação resultante um aspecto assintótico. A natureza da resposta pode ser

explicada pela influencia do tempo de manuseio ou pela saciedade nas taxas

de consumo do predador (Murdoch e Oaten, 1975; Jeschke et al., 2002). Acima

de determinadas densidades de presas, o tempo de manuseio impede o

predador de procurar e capturar uma nova presa enquanto consome um item

alimentar, ou a quantidade de presas ingeridas reduz a necessidade de o

predador procurar novas presas. O efeito de ambos os fenômenos torna-se

mais evidente à medida que a abundância de presas no ambiente aumenta

(Fig. 2).

Respostas funcionais de tipo III são caracterizadas por taxas de

predação reduzidas ou ausência de predação quando a disponibilidade de

presas no ambiente é muito baixa com uma aceleração progressiva em

resposta a crescente disponibilidade de presas e posterior desaceleração à

medida que o sistema evolui para a saturação. A relação resultante desta

função tem aspecto sigmoidal (Fig. 2). Três fatores podem gerar este tipo de

resposta: presas alternativas, heterogeneidade ambiental e aprendizagem. O

primeiro leva à redução das taxas de consumo à medida que o predador opte

por outro tipo de presa quando sua presa habitual estiver em baixas

densidades (Murdoch et al., 1975). O segundo fator atua de forma semelhante

à existência de presas alternativas reduzindo a predação quando as presas

estão em baixas densidades e podem mais facilmente refugiar-se dos


6

predadores. O terceiro fator é atribuído a ausência ou redução da imagem de

busca do predador quando as presas se encontram em baixas densidades.

Respostas funcionais do tipo III são freqüentemente associadas a ambientes

que apresentam complexidade estrutural que oferecem condições

desfavoráveis ao forrageio ao reduzir as taxas de encontro entre predador e

presa (Hassel, 1977; Anderson, 1991). Este tipo de resposta funcional tende a

estabilizar os sistemas predador-presa em modelos populacionais (Van Baleen

et al., 2001; Murdoch e Oaten, 1975; Attayde et al., 2006)

Taxa d

e p

redação

% d

e p

resas c

onsum

idas

Densidade de presas

Figura 2: Gráficos resultantes dos três tipos de resposta funcionais propostos por Holling (1959) representando as taxas de predação (à esq.) e a proporção de presas consumidas (à dir.) em relação à por densidade de presas.

Tipos intermediários de resposta funcional podem surgir em alguns

sistemas predador-presa. Uma resposta funcional pode ser classificada, por

exemplo, como do tipo I/III. Caracterizada por aumento linear na taxa de

consumo seguido por uma transição abrupta para uma região de consumo

constante, porém onde as taxas de predação são nulas ou muito reduzidas em

baixas densidades de presas (Jeschke et al., 2004). A diminuição nas taxas de

consumo quando o predador é exposto a densidades muito altas de presas é

possível. Esse fenômeno é explicado pela capacidade das presas quando em

Tipo I Tipo I

Tipo II Tipo II

Tipo III Tipo III


7

grupos muito densos apresentarem mecanismos de defesa, confundirem o

predador, ou então, quando o predador em questão é um organismo filtrador,

bloquearem seus mecanismo de filtração. Tais tipos de resposta são

denominadas respostas funcionais “em forma de domo” (dome-shaped) e

podem ser encontrados nos diferentes tipos de resposta funcional (Jeschke et

al., 2004; Jeschke e Tollrian 2005 e 2007).

Interações entre predadores da mesma espécie ou de espécies

diferentes podem influenciar as respostas funcionais. De acordo com o tipo de

predador, as taxas de predação per capita podem aumentar, diminuir ou

assumir padrões de aumento e queda em função de um aumento na densidade

de presas e de predadores no ambiente. Estes efeitos podem ser explicados

por interações competitivas e por cooperação entre predadores (Holling, 1961).

Abrams e Ginzburg (2000) apontam alguns fatores que podem resultar em

respostas funcionais dependentes da densidade de predadores como: (i) a

exibição pelas presas de comportamentos facultativos e dispendiosos de

defesa quando expostas a altas taxas de predação, (ii) interações dependentes

de densidade entre os predadores que reduzem o tempo de procura e

interações agressivas entre predadores em forrageio quando se encontram. De

forma semelhante, espécies outras além das envolvidas diretamente na

interação de interesse podem influenciar as respostas funcionais. A predação

intra-guilda e o canibalismo podem levar a alterações nas respostas funcionais

do predador sobre determinado tipo de presa. Segundo Rudolf (2008) taxas de

predação sobre populações de presas que apresentam estrutura de tamanho e

onde ocorre canibalismo podem apresentar padrões complexos não explicáveis

pelos modelos tradicionais de resposta funcional.

Organismos filtradores geralmente exibem respostas funcionais do tipo I

(Jeschke et al., 2005, 2007) mas estudos anteriores sobre as taxas de filtração

de fitoplâncton pela tilápia do Nilo sugerem uma resposta funcional do tipo II

(Turker et al., 2003a, 2003b). No entanto, o tipo de resposta funcional e a

seletividade alimentar da tilápia devem depender do seu estágio de

desenvolvimento. Quando muito jovem a tilápia do Nilo age como um predador

visual selecionando suas presas zooplanctônicas pelo tamanho e preferindo

teoricamente as presas maiores. Nesta fase inicial do seu ciclo de vida, a tilápia


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deve exibir uma resposta funcional do tipo II. Quando adulta a tilápia passa a

se alimentar por filtração e deve exibir uma resposta funcional do tipo I

apresentando seletividade por presas zooplanctônicas com menor mobilidade e

capacidade de escape.


9

2 – OBJETIVOS

Hipótese – A seletividade alimentar e a resposta funcional da tilápia do Nilo

predando organismos zooplanctônicos depende do tamanho ou estágio de

desenvolvimento da tilápia

Objetivos–

Quantificar as taxas de predação de larvas, jovens e adultos de

tilápia do Nilo expostas a diferentes densidades de organismos

zooplanctônicos

Verificar os padrões de seletividade alimentar de larvas, jovens e

adultos da tilápia do Nilo.


10

3 – MATERIAIS E MÉTODOS

3.1–Experimentos em laboratório (Microcosmos)

3.1.1–Experimentos utilizando náuplios de artêmia (Artemia spp.) como

presas

As taxas de consumo de alevinos (comprimento padrão médio, CP±DP =

37,6±2,1mm; peso médio±DP = 1,63±0,31g) e juvenis (CP±DP = 70,5±8,7mm;

peso médio±DP = 13,0±2,0g) de tilápia do Nilo foram avaliadas através do

monitoramento das concentrações de náuplios de artêmia antes e após

períodos de alimentação de uma hora de duração em aquários experimentais

com 30X60 cm de área de fundo e com um volume útil de aproximadamente

30L. Náuplios de artêmia foram escolhidos como organismos modelo neste

experimento por apresentar tamanho semelhante a alguns microcrustáceos

zooplanctônicos dulciaquícolas (≈ 500 m) e ter resistência a um curto período

de exposição a condições de baixa salinidade (Lim et al., 2003). Os peixes

utilizados foram coletados em viveiros de cultivo na estação de piscicultura da

Escola Agrícola de Jundiaí (EAJ), e levados para o Centro Tecnológico da

Aqüicultura (CTA-RN) onde permaneceram em aquários semelhantes aos

experimentais mantidos com aeração e alimentados com náuplios vivos de

artêmia e ração por cerca de duas semanas.

Os peixes foram pesados, medidos e transferidos para os aquários

experimentais 24 horas antes de cada experimento. Durante este período os

peixes não receberam alimento para permitir o esvaziamento do trato digestivo

e padronização do apetite. Como a tilápia também se alimenta por detritivoria,

fezes e outros detritos foram retirados dos aquários experimentais. Os náuplios

de artêmia utilizados foram obtidos a partir de cistos comerciais. Para eclosão

dos cistos, os mesmos foram colocados em água do mar por 24 horas com

aeração constante em tanques de fibra de vidro com capacidade para 100 L.

Após a eclosão os náuplios foram filtrados em redes de 120 μm e concentrados

em béquer de 2 L. Diferentes volumes deste concentrado foram distribuídas

entre os aquários no início de cada ensaio experimental. Antes de serem

adicionados aos aquários os náuplios foram filtrados em peneiras de plâncton

com malha de 120 μm e lavados com água doce. Os experimentos foram


11

realizados em 15 aquários de 30 L iluminados por lâmpadas fluorescentes (400

lux). Nove aquários foram utilizados simultaneamente nos experimentos com

alevinos e seis aquários nos experimentos com juvenis em cada experimento.

Um peixe foi colocado em cada aquário. Os períodos de alimentação tiveram

duração de uma hora, cronometrada a partir da adição dos náuplios aos

aquários, sempre por volta das 10:00 horas da manhã. Ao final do período de

alimentação os peixes foram retirados e todo o conteúdo dos aquários filtrado

em redes de 120 μm.

Para a determinação das densidades iniciais e finais, as amostras de

zooplâncton do concentrado e dos aquários foram fixadas em lugol e a

contagem dos organismos foi realizadas através de subamostragens de 1 mL

colocadas em câmara de Sedgwick-Rafter e visualizadas com auxilio de

microscópio óptico binocular segundo metodologia estabelecida pela APHA

(1995) para analise de amostras de zooplâncton. As taxas de consumo foram

obtidas através da equação:

Onde P é a taxa de predação. Ni e Nf a densidade inicial e final em mg.L-

1 de náuplios de artêmia (peso seco), respectivamente, B é igual à biomassa de

tilápia no aquário em gramas (peso úmido) e t a duração do experimento em

horas. Foi assumido um peso seco individual do naúplio de artêmia igual a 1,74

µg (Vanhaecke e Sorgeloos, 1980).

A taxa de clareamento“k” (Dodson, 1975) é um índice que representa o

volume de água do qual as presas foram retiradas através da predação por

unidade de tempo. A unidade de k é L.gpeixe-1.h-1 e é obtido pela equação

abaixo.

3.1.2 Experimentos utilizando copépodes calanóides como presas

Para verificar a influência do tipo de presa sobre a resposta funcional da

tilápia predando zooplâncton. Foi realizado um experimento avaliando as taxas

de consumo de tilápias juvenis (CP±DP = 66,1±5,8mm; peso médio±DP =


12

10,4±2,6g) predando copépodes calanóides(comprimento total =

941,0±144,7m). Os experimentos foram realizados em tanques plásticos com

capacidade de 30 L. As tilápias foram capturadas na estação de piscicultura da

EAJ e levados para o Laboratório de Ecologia Aquática (LEA) onde

permaneceram nos tanques até a realização do experimento, cerca de uma

semana, alimentados com ração comercial. O zooplâncton utilizado foi coletado

através de arrastos verticais e horizontais com rede de 68 m no açude que

abastece a estação de piscicultura da EAJ e armazenado em um aquário de 45

L submetido à aeração e alimentado com ração de peixes ornamentais

pulverizada. Nas 24 horas anteriores a realização dos experimentos os peixes

não foram alimentados como forma de padronizar o grau de saciedade. Fezes

e outros detritos também foram retirados. Para realização dos experimentos a

água do aquário com zooplâncton foi homogeneizada e diferentes volumes

foram retirados e adicionados aos tanques gerando um gradiente de

densidades de presas entre eles. Uma tilápia foi utilizada em cada tanque. Os

peixes foram submetidos a um período de alimentação de uma hora ao fim da

qual eles foram retirados, pesados, sacrificados, e fixados para posterior

análise dos conteúdos estomacais segundo metodologia proposta por Hyslop

(1980).

Para a análise do conteúdo estomacal o terço anterior do trato digestivo

dos peixes foi removido e seu conteúdo suspenso em uma solução de formol a

8% com o corante rosa de bengala para facilitar a visualização dos organismos.

Enquanto a água dos tanques foi filtrada em peneiras de plâncton de 68 m e

fixadas com solução idêntica a das amostras de conteúdo estomacal. O

número de organismos nos tanques ao final do experimento e a quantidade

ingerida foram então estimadas por subamostragens de 1 mL contadas em

câmara de Sedgwick-Rafter com auxílio de microscópio óptico binocular

segundo metodologia estabelecida pela APHA (1985). As densidades iniciais

foram estimadas pelo somatório do número total de presas ingeridas e

restantes ao final do experimento dividido pelo volume do tanque. As taxas de

predação foram obtidas através da equação:


13

Onde P é a taxa de predação, I a biomassa de presas ingeridas em

miligramas (peso seco), v o volume do tanque em litros, B é a biomassa de

peixes em gramas (peso úmido) e t o tempo em horas.

3.2 Experimentos em mesocosmos

Os ensaios experimentais para avaliação da resposta funcional e em

escala de mesocosmos e de seletividade alimentar foram realizados na

estação de piscicultura da Escola Agrícola de Jundiaí (EAJ), localizada no

município de Macaíba, Rio Grande do Norte. A estação de piscicultura é

abastecida por um açude que se encontra dentro dos limites da escola. A

estação é principalmente destinada ao cultivo da tilápia do Nilo em viveiros do

tipo raceways construídos em concreto. Como unidades experimentais foram

utilizados 24 tanques de fibra de vidro com capacidade de 250 L (Fig. 3). O

experimento consistiu na exposição de alevinos (CP±DP= 46,5±5,5mm; peso

médio±DP= 2,8±0,7g), juvenis (CP±DP= 75,7±6,1mm; peso médio±DP=

12,4±1,8g) e adultos (CP±DP= 119,6±6,6mm; peso médio±DP= 28,3±5,2g) de

tilápia do Nilo a oito diferentes densidades de zooplâncton natural e verificação

das taxas de consumo após um período de 48 horas. Os tamanhos escolhidos

representam diferentes fases do desenvolvimento da tilápia (Njiru et al., 2005;

Rondel et al., 2008). As densidades iniciais de zooplâncton variaram entre 0,23

e 4,04 mg.L-1 nos mesocosmos com alevinos, entre de 0,37 e 6,01 mg.L-1 nos

mesocosmos com peixes juvenis e entre 0,57 e 5,48 mg.L-1 nos mesocosmos

com tilápias adultas.

Algumas semanas antes dos ensaios experimentais os tanques foram

abastecidos com água proveniente de um dos viveiros de cultivo e deixados

por cerca de duas semanas para que as comunidades zooplanctônicas dentro

dos mesmos se desenvolvessem. Após este período os tanques foram

divididos em três grupos referentes aos tamanhos de peixe utilizados no

experimento, oito tanques por grupo. Volumes crescentes de um concentrado

de zooplâncton foram então distribuídos entre sete dos oito tanques de cada

grupo como forma de criar um gradiente de densidade de presas entre os

tanques. Este concentrado de zooplâncton foi obtido a partir de uma série de

arrastos verticais e horizontais feitos com rede de plâncton de 68m sendo


14

mantido em um recipiente plástico de capacidade para 60L antes de sua

transferência para os tanques. Um período adicional de uma semana foi dado

até o início do experimento.

Para realização dos experimentos, alevinos, juvenis e adultos de tilápia

do Nilo (Fig. 3) foram coletados nos viveiros de engorda e transferidos para os

tanques. As densidades de peixe utilizadas foram de dois peixes por tanques

nos ensaios com alevinos e juvenis e um peixe por tanque nos ensaios com

tilápias adultas. Para avaliação das taxas de consumo uma amostra de

zooplâncton foi coletada antes e após um período de 48 horas em cada

mesocosmo. A coleta de amostras foi realizada após a homogeneização da

água dos tanques. As amostras de 2L de água foram retiradas com auxílio de

um béquer plástico, filtradas em peneiras de 68 m e fixadas em formaldeído a

8%. As contagens foram realizadas em câmara de Sedgewick-Rafter em

subamostragens de 1 mL. Os organismos contados foram náuplios de

copépodes, copépodes (copépodes+copepoditos), cladóceros e rotíferos.

Embora não fosse o objetivo do estudo por não se tratarem de organismos

planctônicos os ostrácodas e oligochaetas também foram incluídos. A

biomassa dos três primeiros grupos foi estimada através das equações

relacionando comprimento e biomassa para espécie (no caso dos cladóceros)

ou grupos (para os copépodes) sugeridas por Dumont et al. (1975), Maia-

Barbosa e Bozelli (2005) e Güntzel et al. (2003). As taxas de consumo foram

estimadas pela:

Os parâmetros apresentam as mesmas definições da equação usada no

experimento com náuplios de artêmia, exceto o parâmetro t (tempo) que neste

experimento foi estimado em dias.


15

Figura 3: fotografias dos experimentos em Jundiaí - a) mesocosmo cheio mostrando dreno central; b)

mesocosmos cobertos com sombrite c) alevino de tilápia do Nilo; d) peixe juvenil e e) peixe adulto.


16

3.3 – ANÁLISES DOS DADOS

3.3.1 – Modelos de resposta funcional

Os dados obtidos nos experimentos foram ajustados a um modelo linear

e três modelos não-lineares de resposta funcional descritos pelas seguintes

funções;

M1

M2

M3

M4

Onde:

P(N) = Taxa de predação em função da densidade de presas

Pmáx = Taxa máxima de predação

N = Densidade de presas

Α = Inclinação da curva

h = Constante de meia saturação definida como a densidade de presas na qual

a taxa de predação é equivalente a metade do valor máximo assintótico (h =

Pmáx/2).

q= parâmetro associado ao aumento quantitativo da taxa de detecção de uma

presa à medida que a densidade de presas aumenta.

O modelo M1 descreve um modelo de resposta funcional do tipo I. Os

modelos M2 e M3 descrevem respostas funcionais do tipo II baseados nos

modelos propostos por Ivlev (1961) e de cinética enzimática de Michaelis-

Menten, respectivamente. O modelo M4 representa uma função do tipo III.

Quando q=1 o predador começa a consumir as presas a partir do primeiro

encontro e a função descrita é igual ao modelo de Michaelis-Menten. Valores

de q>1 indicam que alguns encontros com as presas são necessários antes

que o predador reconheça e ataque as presas. Valores crescentes de q

indicam uma maior faixa de densidades para as quais o organismo não

apresenta resposta às presas (Real, 1979). A comparação entre os modelos foi

realizada com o auxílio do software LabFit Curve Fitting Software (Silva e Silva,


17

2011). O coeficiente de determinação ajustado (R2ajust) foi o critério utilizado

para a escolha do modelo com melhor ajuste (Johnson e Omland, 2004). O R2

ajustado desconta a influência do aumento no número de parâmetros no ajuste

do modelo e é calculado através da fórmula:

R2ajust=

=

Onde: SST é a soma total dos quadrados, SSE é soma dos resíduos,n é

igual ao número de observações e p ao número de parâmetros no modelo.

3.3.2–Influência do tipo de presa: náuplios x copépodes

Para avaliar a influência do tipo de presa sobre a resposta funcional da

tilápia do Nilo as taxas de predação de juvenis predando náuplios de artêmia e

predando copépodes calanóides foram comparadas através de uma ANCOVA.

A análise foi realizada com o auxilio do Software R 2.12.1 (R developmet core

team, 2010).

3.3.3– Seletividade

A preferência da tilápia do Nilo entre as presas nos experimentos em

mesocosmos foi estimada através do índice alfa de seletividade de Manly para

populações variáveis de presas (Krebs, 1989). Este índice considera a

depleção das presas no decorrer do tempo e é o mais indicado em ensaios

experimentais onde as presas consumidas não podem ser repostas. A fórmula

utilizada é:

)

Onde:

αi = índice alfa de seletividade de Manly para a presa i.

ρi e ρj = proporção das presas i e j restantes ao final do experimento (i = 1, 2,

3... m; j = 1, 2, 3... m) = ei/ni.

ei = número final de presas do tipo i no experimento

ni = número inicial de presas do tipo i no experimento

m = número de tipos de presas.


18

Este índice expressa seleção positiva ou preferência pela presa i quando

αi> 1/m, seleção negativa ou rejeição quanto αi< 1/m e ausência de seletividade

quando αi = 1/m. O índice α foi calculado para a predação da tilápia sobre os

três principais grupos de presas zooplanctônicas (copépodes, rotíferos e

cladóceros). O valor de α que indica ausência de seletividade para uma

situação onde estão presentes três tipos de presa é 0,33.


19

4 – Resultados

4.1 – Influência do tipo de presa: náuplios x copépodes

Nos experimentos com copépodes as tilápias foram expostas a

densidades de copépodes variando entre 47,5 e 297,5 organismos.L-1,

equivalentes a biomassas entre 0,38 e 2,51 mg.L-1.As taxas de consumo de

copépodes foram comparadas com taxas de consumo em uma faixa

semelhante de densidades de náuplios de artêmia (0,30 e 2,66mg.L-1). Não

houve diferença na taxa de predação sobre os dois tipos de presa em relação à

inclinação (ANCOVA; F1,23= 0,97; P =0,33; n=27), ou aos interceptos

(ANCOVA; F1,23 = 3,23; P =0,08), justificando o uso dos náuplios de artêmia

como presas neste trabalho.

Figura 4: Comparação entre as taxas de predação juvenis de tilápia do Nilo em função da densidade

de náuplios (círculos abertos) e de copépodes (círculos fechados). A linha sólida corresponde à reta de

regressão da predação sobre náuplios e a tracejada sobre copépodes.

4.2 – Experimentos utilizando náuplios de artêmia (Artemia spp.) como

presas

Os alevinos de tilápia foram expostos a um gradiente densidades de

náuplios que variou entre 5,2 e 2222,8 náuplios.L-1, correspondendo

respectivamente a biomassas aproximadas de 9,04 µg.L-1 e 3,87 mg.L-1. Os

0

0,02

0,04

0,06

0,08

0,1

0,12

0,14

0,16

0,18

0 0,5 1 1,5 2 2,5 3

Taxa d

e c

onsum

o (

mg.g

pe

ixe-1

.L-1

.h-1

)

Densidade de presas (mg.L-1)


20

juvenis mostraram uma resposta funcional do tipo II (Fig. 5), sendo que o

melhor ajuste foi para o modelo M2 (R2

ajust = 0,55). A taxa máxima de consumo

estimada (Pmáx) foi de 0,52 mg.gpeixe-1.L-1.h-1 e o valor de α igual a 1,63 (Tab. 1).

Durante o experimento foi observado que os alevinos utilizaram tanto a

predação visual como a filtração para capturar os náuplios. A predação visual

foi caracterizada por movimentos bruscos seguidos por uma parada e

movimento de sucção enquanto a filtração foi caracterizada por sucções

rítmicas geralmente dirigidas aos cantos dos aquários.

Figura 5: Taxas de predação (mg.gpeixe

-1.L-1.h-1) de alevinos de tilápia do Nilo em função da densidade

de náuplios de artêmia (mg.L-1).

Tabela 1: Resultado dos ajustes dos diferentes modelos de resposta funcional (Mi) dos alevinos predando náuplios de artêmia exibindo os valores estimados de parâmetros e de R

2ajustado.

modelo parâmetros

R2

ajust Pmáx h α q

M1 - - 0,21 - 0,29

M2 0,52 - 1,63 - 0,55

M3 0.61 0,52 - - 0,52

M4 0,52 0,49 - 2,35 0,54

As densidades nos aquários com juvenis variaram entre 5,2 e 1935,2

náuplios.L-1, resultando em densidades aproximadas entre 9,04 µg.L-1 e

3.37mg.L-1 quando expressas em termos de biomassa. Os modelos M2 e M4 se

0

0,2

0,4

0,6

0,8

1

1,2

1,4

0 1 2 3 4

Taxa d

e c

onsum

o (

mg.g

pe

ixe

-1.L

-1.h

-1)



21

mostraram estatisticamente iguais (R2ajust = 0,78) para representar a resposta

funcional das tilápias juvenis predando náuplios (Fig. 6). Os peixes juvenis

utilizaram apenas a filtração para a captura dos náuplios de artêmia. A filtração

foi caracterizada por movimentos pronunciados de sucção seguidos por um

movimento descrito por Sanderson et al.(1998) como reversão. Este

movimento tem o objetivo de direcionar o fluxo de água através das aberturas

operculares em direção à cavidade bucal levando o muco e as partículas nele

aprisionadas para o esôfago. As taxas máximas de consumo de náuplios

estimadas foram de 0.12 mg.gpeixe-1.h-1.L-1 para o modelo M2 e de 0,11mg.gpeixe

-

1.h-1.L-1 para o modelo M4 (Tab. 2).


-1.L-1.h-1) de juvenis de tilápia do Nilo em função da densidade de

náuplios de artêmia (mg.L-1). A linha sólida representa o ajuste do modelo M2 e a tracejada do modelo

M4.

Tabela 2: Resultado dos ajustes dos diferentes modelos de resposta funcional (Mi) das tilápias juvenis predandonáuplios de artêmia exibindo os valores estimados de parâmetros e de R

2ajustado.

modelo parâmetros

R2

ajust Pmáx h α q

M1 - - 0,04 - 0,73

M2 0,12 - 0,52 - 0,78

M3 0.20 2,92 - - 0,77

M4 0,11 1,08 - 1,94 0,78

0

0,02

0,04

0,06

0,08

0,1

0,12

0,14

0 1 2 3 4

Taxa d

e c

onsum

o (

mg.g

pe

ixe

-1.L

-1.h

-1)



22

As taxas de alimentação diminuíram em resposta ao aumento na

densidade de presas para os alevinos. Esta relação é explicada pela função

f(x) = 1.93e-0.95x (R2=0,77). Enquanto as taxas de clareamento dos juvenis não

apresentaram uma tendência explícita de variação dependente da densidade

inicial de presas nos aquários ficando em torno de 0,06±0,04 L.gpeixe-1h-1(Fig.

6).

Figura 7: variação na constante taxa de clareamento "k" (L.gpeixe-1.h-1) em relação à densidade de

presas de alevinos (círculos abertos) e de juvenis(círculos fechados) de tilápia do Nilo.

4.3 – Experimentos em mesocosmos

4.3.1 – Respostas funcionais.

Dois peixes morreram durante o experimento, um alevino e um juvenil.

Pelo estado de decomposição dos mesmos foi assumido que estes peixes

morreram em decorrência do estresse no primeiro dia do experimento e os

cálculos foram ajustados para as densidades de peixe restantes. As análises

das amostras de zooplâncton mostraram grande variação na composição da

comunidade zooplanctônica entre os mesocosmos (anexos A a I). Os

copépodes das ordens cyplopoidae e calanoidae foram encontrados em todos

os mesocosmos. Porém, a ordem harpacticoida esteve representada em

apenas alguns mesocosmos. Os cladóceros foram representados pelas

famílias Sididae (Diaphanosoma spp.), Daphniidae (Ceriodaphnia spp.),

0

0,5

1

1,5

2

2,5

3

3,5

0 1 2 3 4

taxa d

e a

lim

enta

ção -

k

(L.g

pe

ixe

-1.h

-1)



23

Macrothricidae e Chydoridae. As duas primeiras famílias são compostas por

organismos filtradores enquanto as últimas estão associadas a organismos

raspadores do substrato e mais relacionadas às comunidades perifíticas

(Elmoor-Loureiro, 2007). As abundâncias relativas dentro do grupo dos

cladóceros, bem como dentro dos demais grupos do zooplâncton, variaram

bastante entre os mesocosmos (anexos A a I). Os rotíferos encontrados

pertenciam às classes Bdelloidea e Monogononta(famílias Lecanidae e

Brachionidae). A classe Bdelloidea e a família Lecanideae são associadas a

organismos perifíticos (Duggan, 2001; Pereira et al., 2007) e foram os grupos

de rotíferos mais comuns nos mesocosmos. As análises de regressão linear

feitas para cada grupo de presas mostraram maiores taxas de consumo sobre

os copépodes, os cladóceros e os rotíferos (anexos J e K). Foram ainda

encontrados impactos dos alevinos sobre os náuplios de copépodes (R2=0,37)

e dos peixes adultos sobre oligochaeta (R2= 0,94). A densidade de ostrácodas

não foi influenciada por nenhum dos tamanhos de peixe (anexos J e K).

As taxas de consumo em termos de biomassa dos copépodes,

cladóceros e rotíferos somados foram ajustadas aos modelos de resposta

funcional. Náuplios não foram incluídos por não terem apresentado taxas

significantes de predação por todos os grupos e pela possibilidade de terem

sido gerados no decorrer do experimento. O modelo M1 obteve o melhor ajuste

para as respostas funcionais dos peixes juvenis (α = 0.01; R2ajust = 0,43) e

adultos (α = 0,02; R2ajust= 0,79) (Fig. 7). Entretanto, para os alevinos o melhor

ajuste foi encontrado para o modelo M4 (Pmáx= 232,15; h = 145,69; R2ajust =

0,47) (Fig. 7). Os valores de R2ajustado para os demais modelos estão

sumarizados na tabela 3. Os alevinos apresentaram taxas de predação mais

altas por unidade de biomassa em resposta a densidade de presa, seguido

pelos adultos. Os juvenis apresentando menores taxas de consumo por

unidade de biomassa.


24


-1.L-1dia-1) de adultos (círculos fechados), juvenis (círculos

abertos) e alevinos (triângulos fechados) de tilápias do Nilo em função da densidade do zooplâncton

total (mg.L-1). As linhas representam as taxas de predação estimadas para os peixes adultos (linha

sólida), juvenis (linhas tracejada) e alevinos (linha pontilhada).

Tabela 3. Valores de R2 ajustado para os ajustes dos diferentes modelos de resposta funcional aos dados de taxa de consumo do zooplâncton por alevinos, juvenis e adultos de tilápia do Nilo.

Valores de R2ajust

M1 M2 M3 M4

Alevinos 0,31 0,31 0,31 0,47

Juvenis 0,43 0,29 0,29 0,09

Adultos 0,79 0,75 0,75 0,74

4.3.2 – Seletividade

Diferentes padrões de seletividade sobre os copépodes, cladóceros e

rotíferos foram encontrados para os três tamanhos de tilápia do Nilo estudados.

As médias dos valores do índice α dos organismos adultos sobre os três

grupos de organismo zooplanctônicos indicam ausência de preferência

alimentar, consumindo os organismos conforme estes se encontram no

ambiente. Os valores de α indicam uma preferência dos alevinos por rotíferos e

rejeição dos copépodes pelos peixes juvenis e alevinos.

-0,2

-0,15

-0,1

-0,05

0

0,05

0,1

0,15

0,2

0,25

0,3

0 1 2 3 4 5 6 7

Taxa d

e c

onsum

o(m

g.g

pe

ixe

-1.L

-1.d

ia-1

)

Densidade de presa (mg.L-1)


25

Figura 9: Box-plotindicando mediana, intervalo interquartil e valores máximos e mínimos para os

valores α de Manly para alevinos, juvenis e adultos de tilápia do Nilo predando copépodes, rotíferos e

cladóceros. Valores acima da linha pontilhada indicam preferência e valores abaixo, rejeição.


26

5 – Discussão

Apesar de ser o segundo peixe de água doce mais produzido no mundo,

são poucos os estudos sobre os impactos da tilápia do Nilo sobre o

zooplâncton (Attayde et al, 2007; Okun et al., 2008; Menezes et al., 2009). O

desenvolvimento destes peixes é marcado por uma mudança de nicho

alimentar. Até cerca de 50 mm CP o zooplâncton é o maior componente da

dieta. Nos juvenis (entre 50 e 100 mm CP) algas e insetos passam a dominar a

dieta deste organismo, embora o zooplâncton ainda seja um item alimentar

importante. À medida que o peixe se desenvolve material vegetal, peixes e

outros itens passam a ter maior representação em sua dieta (Njiru et al., 2004).

Estas mudanças podem ser atribuídas à ação de alguns fatores: (i) peixes

pequenos apresentam limitação pelo tamanho de boca e baixa capacidade de

procura enquanto os peixes grandes têm baixa acuidade visual para localizar

presas pequenas que resulta em diferenciação de escolhas de presas (Hjelm at

al, 2000) e (ii) a capacidade das tilápias quando atingem maiores tamanhos de

se alimentarem por filtração, que tem maior impacto sobre algas e organismo

zooplanctônicos com restrita habilidade de fuga (Lazzaro, 1987).

As análises de seletividade alimentar sugerem que os alevinos de tilápia

do Nilo apresentam uma preferência por rotíferos enquanto os adultos não

apresentam preferência por determinado tipo de presas, consumindo as presas

de acordo com sua disponibilidade. Os copépodes aparentemente foram

rejeitados pelos alevinos e juvenis o que é um resultado esperado visto que

outros estudos apontam estes organismos como os mais evasivos entre os

componentes do zooplâncton (Drenner, 1982; Lazzaro, 1987 e 1991).

Esperava-se que os peixes adultos, por serem filtradores, também

apresentassem seleção negativa pelos copépodes e maiores taxas de

predação sobre os rotíferos e cladóceros, menos evasivos. Entretanto os

resultados sugerem que as tilápias adultas consumem as presas na proporção

em que estas se encontram no ambiente. A seleção positiva dos alevinos

pelos rotíferos é um resultado não esperado, pois se assume que a

zooplanctivoria das tilápias nesta faixa de tamanho é orientada visualmente

elegendo presas maiores como cladóceros ou copepoditos.


27

Alguns aspectos influenciam a faixa de tamanhos das presas

selecionadas. Entre eles estão a densidade de presas (Werner e Hall, 1974;

Turesson et al., 2006), diferenças na habilidade de resistência a predação entre

as presas (Lazzaro, 1987, Barnhisel e Kerfoot, 2004), limitação por tamanho de

boca, o risco de predação ou de cleptoparasitimos (Nilsson e Brönmark, 1999),

saciedade (Bence e Murdoch, 1986; Gill e Hart, 1998; Turesson et al., 2006) e

a relação entre o tamanho da predador e da presa (Hjelm et al., 2000). Dentre

estes fatores dois podem ser apontados como causadores da seletividade por

rotíferos pelos alevinos: o efeito da saciedade e a diferença da resistência da

predação pelas presas. Experimentos com o peixe planctívoro Gasterosteus

aculeatus mostraram que, quando alimentados com presas de determinada

classe de tamanho até a saciedade, os peixes passam a rejeitar presas de

tamanhos similares embora consumam presas de menor tamanho que lhes

forem oferecidas (Gill e Hart, 1998). Esse resultado foi atribuído a capacidade

dos estomago dos animais que, embora não comportassem mais presas

grandes ainda havia espaço para presas pequenas. É possível que os alevinos

tenham utilizado mais o perifiton para a obtenção de alimento que a

comunidade planctônica ou que tenham se alimentado por filtração que, para

peixes nesta faixa de tamanho, seria mais eficiente em organismos menos

móveis como os rotíferos.

Alguns organismos têm a capacidade de escapar a digestão o que pode

implicar em seleção negativa ou redução do impacto dos peixes nestas

populações. Isto pode explicar a ausência de resposta sobre ostrácodas e, em

parte, sobre os náuplios de copépodes nos experimentos em mesocosmos.

Aarnio e Bonsdorff(1997) relataram sobrevivência entre 53 e 75% dos

ostrácodas ingeridos por Platichthys flesus. Vinyard (1980) também relatou

sobrevivência de ostrácodas após ingestão por Lepomis macrochirus. A

resistência dos ovos de copépodes à digestão é apontada por Gliwicz e Roman

(1984) como uma das causas da persistência e da formação de altas

densidades do copépode Cyclops abyssorum tatricus em lagos temperados

dominados por salmonídeos.

Os resultados do experimento com náuplios de artêmia sugerem que a

alternância entre a predação visual e filtração pelos alevinos é dependente da


28

densidade de presas. Estes resultados estão de acordo com os de outros

experimentos com peixes filtradores. Batty (1986) em trabalhos com Clupea

harengus consumindo náuplios de artêmia também encontrou dependência de

densidade na alternância entre estes comportamentos alimentares. Van Der

Lingen (1994) em estudos sobre o consumo de diferentes componentes do

plâncton por Sardinops sagax encontrou evidências sugerindo que a

concentração e o tamanho médio das presas determinavam a mudança entre a

predação visual e a filtração. Segundo os resultados obtidos por Lazzaro

(1991) o ciclídeo africano tilápia do Congo (Tilapia rendalli) e o sul-americano

acará (Geophagus brasiliensis) podem ser tanto predadores visuais quanto

filtradores numa faixa de tamanhos entre 30 e 50 mm CP. Resultados

semelhantes foram encontrados por Drenner et al. (1982) para a Tilápia

Galiléia (Sarotherodon galilaeus), revelando que entre 20 e 42 mm CP S.

galilaeus utiliza ambos os mecanismos de alimentação dependendo do

tamanho da presa. É provável que a filtração exercida pelas tilápias nessa faixa

de transição entre a predação visual e a filtração seja em parte orientada

visualmente. É possível, ainda, que os peixes utilizem os dois tipos de

alimentação seqüencialmente mudando para a filtração conforme as presas

maiores são deplecionadas através da predação visual, explorando assim de

forma mais eficiente os recursos disponíveis em uma mancha de habitat

(Lazzaro, 1991). Este fato pode ser evidenciado pela diferença na relação entre

as taxas de clareamento e a densidade de presas entre os dois tamanhos de

peixes usados nesta pesquisa. Quando expostos em baixas densidades de

presas os alevinos apresentaram maiores taxas de clareamento possivelmente

devido sua habilidade de mudar para a predação visual quando as presas

estão em baixas densidades. A ausência de dependência de densidade de

presas sobre a taxa de clareamento dos peixes juvenis sugere uma resposta

do tipo I (Gentleman & Neuheimer, 2008). Drenner e colaboradores (1987)

também relataram diferenças nas taxas de clareamento entre alevinos e

adultos. Segundo seus resultados, os peixes menores puderam aumentar suas

taxas de clareamento sobre o zooplâncton através da predação visual.

Os resultados dos experimentos m laboratório apontam melhores ajustes

para respostas funcionais do tipo II. Estudos com outras espécies de peixes


29

zooplanctívoros também insinuam que respostas do tipo II são mais comuns

(Morales-Ventura, 2003; Lehtiniemi et al., 2007; Moss e Beauchamp, 2007,

Anderson et al., 2001). As taxas de filtração da tilápia em função da densidade

também apresentaram melhor ajustes para modelos do tipo II para alevinos

(Northcott et al., 1991) e juvenis (Turker et al., 2003a, 2003b). Entretanto, nos

experimentos em laboratório os ajustes de respostas do tipo III e II foram

bastante semelhantes.

Respostas funcionais do tipo III são atribuídas a complexidades

associadas ao ambiente (Hassel, 1977), presença de presas alternativas

(Murdoch et al., 1975), heterogeneidade ambiental (Holt, 1985) e aprendizagem

(Real, 1979). Os resultados encontrados neste trabalho sugerem que indícios

de respostas funcionais do tipo III podem surgir mesmo em ambientes

relativamente simples como os aquários experimentais usados nos ensaios

com os náuplios de artêmia. Este fato poderia ser explicado pela ausência de

reforço no comportamento de procura quando as presas estão em baixas

densidades ou a presença de refúgios nos limites entre os lados dos aquários.

É provável que em ambientes naturais, mais complexos que os aquários, a

tilápia venha a exibir uma resposta do tipo III em função da densidade de

zooplâncton. Experimentos de resposta funcional realizados por Townsend e

Risebrown (1982) mostraram que o peixe Abramis brama cobriu um maior

volume da arena experimental quando expostos a maiores densidades de

presas e que a movimentação do peixe era estimulada pelo encontro com uma

presa (Daphnia magna), porém cessava caso novas presas não fossem

encontradas. Hassel (1977) afirma que a redução do esforço de procura tem

implicações interessantes para a teoria do forrageio ótimo visto que a redução

dos gastos com procura de presas em um ambiente onde o retorno energético

é baixo pode ser um comportamento vantajoso.

Nos experimentos em mesocosmos os melhores ajustes foram obtidos

para o modelo linear para as tilápias juvenis e adultas. Modelos lineares

resultaram em melhor ajuste para taxas de consumo de tilápias de 85 mm CP

em função da densidade de cianofíceas (Northcott et al., 1991). Sugerindo que

os peixes nestas faixas de tamanho são filtradores. Apesar do modelo linear

não apresentar o melhor ajuste nos experimentos em laboratório a relação


30

entre a taxa de clareamento das tilápias juvenis e a densidade de náuplios

também indicam uma resposta funcional do tipo I.

Apesar de o melhor ajuste ter sido encontrado para um modelo do tipo

III, os valores dos parâmetros “Pmáx” e “h” nos experimentos com alevinos em

mesocosmos devem ser analisados com cautela. As densidades de presas

para o qual estes valores foram estimados estão fora da faixa de densidade de

zooplâncton usadas nos experimentos e provavelmente foram superestimados

durante a otimização dos valores dos parâmetros para o ajuste das curvas. No

entanto as faixas de densidades utilizadas nestes experimentos também foram

maiores que as densidades encontradas no zooplâncton em ambientes

naturais (Lazzaro, 2003) e, portanto, estes valores talvez possam ser utilizados

na modelagem destes sistemas sem prejuízos aos resultados finais. Os

resultados das análises de conteúdo estomacal nos experimentos com tilápias

juvenis predando copépodes sugerem que a capacidade do estômago limita as

taxas máximas de consumo. Junto com medidas do tempo gasto para a

evacuação do conteúdo estomacal os dados de resposta funcional obtidos

neste experimento podem fornecer medidas úteis na modelagem destas

interações.


31

6 – Perspectivas

Para o refinamento dos resultados obtidos nestes experimentos a

predação da tilápia do Nilo sobre o zooplâncton deverá ser estudada em uma

maior diversidade de condições experimentais. Fatores como: tamanho do

predador e da presa; turbidez da água; a densidade e abundância relativa dos

diferentes tipos de presa; presença e densidade de predadores e competidores

inter e intra-específicos e temperatura podem influenciar tanto as taxas de

predação como a seletividade da tilápia do Nilo e devem ser mais bem

analisados para a construção de modelos de respostas funcionais mais

completos.


32

8 – REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

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40

Anexo A: abundância relativa de copépodes nos mesocosmos no início e ao final do

experimento com alevinos.

Anexo B: abundância relativa dos cladóceros nos mesocosmos no início e ao final do

experimento com alevinos

Anexo C: Abundância relativa dos rotíferos nos mesocosmos no início e no início e ao

final do experimento com alevinos.

0%

20%

40%

60%

80%

100%

%Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf

L1 L2 L3 L4 L5 L6 L7 L8

Calanoida Cyclopoida Harpacticoida

0%

20%

40%

60%

80%

100%


L1 L2 L3 L4 L5 L6 L7 L8

Diaphanosoma spp. Chydoridae Macrothricidae Ceriodaphnia spp.

0%

20%

40%

60%

80%

100%


L1 L2 L3 L4 L5 L6 L7 L8

Lecane spp. Bdelloidea Brachionus spp. B. calyciflorus Outros


41

Anexo D: abundância relativa de copépodes nos mesocosmos no início e ao final do

experimento com juvenis.

Anexo E: abundância relativa dos cladóceros nos mesocosmos no início e ao final do

experimento com juvenis.

Anexo F: Abundância relativa dos rotíferos nos mesocosmos no início e no início e ao

final do experimento com juvenis.

0%

20%

40%

60%

80%

100%

%Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf %Ni %Nf

J1 J3 J4 J5 J6 J7 J8


0%

20%

40%

60%

80%

100%


J1 J3 J4 J5 J6 J7 J8


0%

20%

40%

60%

80%

100%


J1 J3 J4 J5 J6 J7 J8

Lecane spp. Bdelloidea Brachionus spp. B. calyciflorus outros


42

.

Anexo G: abundância relativa de copépodes nos mesocosmos no início e ao final do

experimento com adultos

Anexo H: abundância relativa dos cladóceros nos mesocosmos no início e ao final do


Anexo I: abundância relativa dos rotíferos nos mesocosmos no início e ao final do


0%

20%

40%

60%

80%

100%


A1 A2 A3 A4 A5 A6 A7 A8


0%

20%

40%

60%

80%

100%


A1 A2 A3 A4 A5 A6 A7 A8


0%

20%

40%

60%

80%

100%


A1 A2 A3 A4 A5 A6 A7 A8

Lecane spp. Bdelloidea Brachionus spp. B. calyciflorus Outros


43

Anexo J: análises de regressão linear para copépodes, cladóceros e rotíferos.

Adultos Juvenis Alevinos

Taxa

de

con

sum

o (

n°

de

pre

sas.

pei

xe-1

.L-1

.dia

-1) C

op

épo

des

Cla

dó

cero

s

Ro

tífe

ros

Densidade de presas (n° de organismos.L-1)

y = 0,29x - 37,37

R² = 0,85

-50

0

50

100

150

200

250

0 500 1000

y = 0,11x - 27,49

R² = 0,83

-50

0

50

100

150

200

250

0 500 1000

y = 0,12x - 29,95

R² = 0,46

-50

0

50

100

150

200

250

0 500 1000

y = 0,34x - 121,89

R² = 0,56

-400

-200

0

200

400

600

800

0 1000 2000

y = 0,15x - 30,10

R² = 0,43

-400

-200

0

200

400

600

800

0 1000 2000

y = 0,16x - 47,14

R² = 0,56

-400

-200

0

200

400

600

800

0 1000 2000

y = 0,35x - 48,80

R² = 0,46

-100

-50

0

50

100

150

200

250

0 500 1000

y = 0,14x - 27,61

R² = 0,67

-100

-50

0

50

100

150

200

250

0 500 1000

y = 0,24x - 23,95

R² = 0,93

-100

-50

0

50

100

150

200

250

00 500 1.000


44

Anexo K: análises de regressão linear para náuplios, ostrácodas e oligochaetas.

Adultos Juvenis Alevinos

Taxa

de

con

sum

o (

pre

sas.

pei

xe-1

.L-1

.dia

-1)

Náu

plio

s

Ost

ráco

das

Olig

och

aeta

s

Densidade de presas (n° de organismos.L-1)

y = 0,21x - 29,95

R² = 0,29

-60

-10

40

90

140

0 200 400 600

y = -0,02x - 5,81

R² = 0,01

-60

-10

40

90

140

0 200 400 600

y = 0,17x + 4,67

R² = 0,37

-60

-10

40

90

140

0 200 400 600

y = 0,06x - 12,22

R² = 0,08

-60

-40

-20

0

20

40

60

0 200 400

y = 0,16x - 14,10

R² = 0,16

-60

-40

-20

0

20

40

60

0 200 400

y = 0,05x - 1,57

R² = 0,08

-60

-40

-20

0

20

40

60

0 200 400

y = 0,47x - 121,77

R² = 0,95

-200

0

200

400

600

800

0 1000 2000

y = 0,15x - 24,20

R² = 0,59

-200

0

200

400

600

800

0 1000 2000

y = 0,05x - 9,77

R² = 0,08

-200

0

200

400

600

800

0 1000 2000

Documents

UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE · ii Pablo Lúcio Rubim Costa dos Santos RESPOSTAS FUNCIONAIS DE DIFERENTES TAMANHOS DE TILÁPIA DO NILO, Oreochromis niloticus, PREDANDO