Revisão

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aspectos da biologia dos seres vivos. Entre os parâmetros físicos mais estudados, destaca-se a temperatura (ex. (An-gilletta, 2009; Ashton e Feldman, 2003; Huey e Slatkin, 1976; Bartholomew, 1964; Carnaval e col. 2009; Cowles e Bogert, 1944; Geiger, 1950; Hertz e col. 1993; Huey e col. 2003; Huey e Stevenson, 1979; Kearney e Porter, 2004; Kearney e Porter, 2004; Kingsolver e Huey, 1998; Kraus, 1911; Navas, 2006; Porter, e col. 2010; Huey e Slatkin 1976; Root e col. 2005; Sunday e col. 2010; Vitt e Sartorius, 1999; Vitt, e col. 1998). Esses estudos tem resultado no acúmulo de modelos estendendo-se por diferentes escalas espaço--temporais e níveis de organização biológica (ex. Grant e Porter, 1992, Porter e col., 1973). Alguns destes modelos permitem predizer de maneira espacial os efeitos do au-mento da temperatura sobre a persistência e distribuição das espécies (ex, Sinervo e col., 2010, Cassemiro e col., 2012, Costa e col., 2012)

Revisões sobre a relação entre as características do microclima e os seres vivos também são muitas e come-çaram a aparecer há mais de meio século (Angilletta, 2002; 2003; 2009; Chown e Terblanche, 2006; Cloudsley-

Contato do autor: agustincamacho@usp.br

Recebido 10abr11Aceito 28fev12 Publicado 21jun12

Resumo. Entender de maneira útil os efeitos da variação climática sobre os seres vivos requer de, ao menos, três passos: 1) Conhecer os princípios que explicam a variação dos parâmetros climáticos e as respostas dos seres vivos a esta variação. 2) Detectar os padrões de variação do clima nas escalas em que este interage com os organismos, e os padrões de resposta dos seres vivos. 3) Sintetizar teorias preditivas a partir deste conhecimento. Estudos dos efeitos da temperatura em animais ectotermos terrestres (AET) são extremamente abundantes, o que faz possível e necessário avançar sua síntese teórica. Neste texto, aplico os três passos referidos para propor um primórdio de teoria preditiva dos efeitos da temperatura sobre a biologia dos AETs em diferentes níveis organizacionais. Este mesmo procedimento pode ser aplicado a outras variáveis climatológicas ou características dos ectotermos não tratadas aqui, em um caminho de síntese teórica de abrangência cada vez maior.Palavras-chave.

Abstract.three steps: 1) Knowing the principles for variation of climatic parameters and the responses of living beings to these variations. 2) Detecting climatic variation patterns in the scales within climate interacts with living beings, and response patterns of living beings. 3) Synthesizing

extremely abundant and it is necessary to advance in the direction of producing a theoretical synthesis. In this paper, I apply the above mentioned steps for proposing a primordial theory

may be applied to other climatic variables or ectotherm’s characteristics in a path of theoretic synthesis of increasing generality.Keywords. Enviromental change, microclimate, thermal physiology.

Respostas dos animais ectotermos terrestres à variação microclimáticaResponses of terrestrial ectothermic animals to microclimatic variation

Agustín CamachoDepartamento de Zoologia, Instituto de Biociências, Universidade de São Paulo

Revista da Biologia (2012) 8: 5-14

Próximos à superfície terrestre, a amplitude das va-riações térmicas em diversas escalas espaço-temporais po-dem superar o espectro onde os seres vivos conseguem se reproduzir (Tansey e Brock 1972; angilleta 2009, Geiger, 1950, e estudos revisados em Panikov e col., 2006). É nes-tas escalas que o clima interage diretamente com os seres vivos. Por este motivo, para entender os efeitos do clima sobre os AET, precisamos conhecer a variação do clima e das características dos organismos nestas escalas.

Segundo, Holmes e Dingle (1965), microclimatolo-gia é a disciplina encarregada de estudar a dinâmica dos parâmetros físicos do clima (ex. temperatura, umidade re-lativa) em escalas em que estes são marcadamente afetados

-

existentes sobre ela (ex. gelo, areia, rochas). Nestas escalas, o efeito da radiação e condução da energia domina sobre o das temperaturas das grandes massas de ar (Geiger, 1950).

Há pelo menos um século que uma formidável força

e efeitos das variações microclimatológicas sobre diversos

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Camacho: Respostas dos animais ectotermos terrestres à variação microclimática

conjunto dos AETs acontecem em um espectro conhecido que vai de -39 a 110 graus (Tansey e Brock 1972; Angilleta 2009, Geiger, 1950, Panikov e col., 2006 e estudos revisa-dos nesse trabalho). Dentro das margens de tolerância tér-mica dos AETs, a relação entre a temperatura e o desempe-nho de variáveis fisiológicas termodependentes, seja para um indivíduo ou conjunto destes, pode ser representada como uma curva com forma de seno. Na fase ascendente da curva, a velocidade de muitas reações e processos fisio-lógicos aumenta. Porém, em certo nível de temperatura, o desempenho diminui rapidamente, sem que ainda estejam claros os processos bioquímicos associados a esta dimi-nuição. Diferentes espécies têm diferentes curvas para as mesmas variáveis (Angilletta, 2009), ao mesmo tempo, em uma mesma espécie, diferentes variáveis podem ter dife-rentes parâmetros em suas curvas de sensibilidade (Du e col., 2000). Uma explicação detalhada em português des-

-Thompson, 1962; Geiger, 1950; Navas e Carvalho, 2009; Withers, 1992), inclusive em português (Rocha e col., 2009; Closel e Kohlsdorf, 2012; Assis, 2012; Ribeiro e Mo-reira, 2012; Costa e col., 2012; Titon e Gomes, 2012). En-tretanto, o firme avanço da pesquisa nesta área, requer de contínuos esforços pela sumarização dos resultados obti-dos. Além disto, ainda faltam sínteses teóricas preditivas com estrutura formalizada que atinjam diferentes escalas e níveis de organização.

Para serem úteis ao avanço da ciência e sociedade, facilitando a transmissão do conhecimento estabelecido e guiando novos experimentos, teorias devem cumprir com alguns requerimentos. De acordo com Scheiner (2010), uma teoria biológica formal deveria conter os seguintes elementos: 1) domínio de aplicação: parcela da realidade a qual se aplica as predições da teoria (Scheiner, 2010; Weber, 1999). 2) princípios: enunciados gerais, de cuja validade depende do resto da teoria (Scheiner, 2010). 3) premissas: enunciados com o mesmo papel que os princípios, que são considerados como verdadeiros provisioriamente, portan-to, podem ser refutados (Popper, 1959; Scheiner, 2010). Exemplo de uma teoria assim é a teoria da evolução de Da-rwin (Scheiner, 2010).

Teorias com esta estrutura têm poder preditivo e permitem transformar fatos em um objeto de estrutura explícita, operável e passível de difusão e transferência a outros segmentos da sociedade. Além disso, teorias assim favorecem a crítica, a integração, e a determinação do que é preciso para estendê-la dentro de teorias de domínio mais abrangente (Scheiner, 2010).

Este trabalho tem como foco avançar na construção de uma síntese teórica sobre o impacto do microclima em populações de animais ectotermos não estritamente aquá-ticos (aqui referidos como AET). Para isso, dividi o presen-te texto em três fases:

1) Resumo dos princípios que explicam a variação do parâmetro microclimático de interesse e as respostas dos seres vivos a esta variação.

2) Descrição de padrões termobiológicos, combinan-do padrões de variação microclimática e de resposta dos seres vivos em diferentes níveis de organização.

3) Síntese destes princípios, processos e padrões em uma teoria preditiva, formalmente estruturada e testável.

Para a realização desta síntese foram apenas escolhi-dos representantes dos elementos que a teoria abrange. En-tre os parâmetros microclimáticos, escolhi a temperatura, motivado pela grande quantidade de estudos realizados so-bre sua variação e influência. Dos fatores que afetam a tem-peratura experimentada pelos seres vivos, apenas alguns foram escolhidos, os quais atuam sobre diferentes estágios da transferência de energia desde sua chegada e distribui-ção na superfície terrestre, até os indivíduos (ex. latitude e altitude, topografia, cavernas e presença de elementos sobre a superfície terrestre, propriedades dos materiais irradiados pelo sol e propriedades do corpo dos próprios indivíduos).

Princípios básicos de fisiologia térmica em AETs

Os processos fisiológicos necessários para a vida do

Princípios básicos de Termodinâmica: como se geram os gradientes de temperatura

Para entender a formação dos gradientes de temperatura são necessários alguns princípios bási-cos e definições de termodinâmica. Consulte Moran e Shapiro (2006) ou Lienhard e Lienhard (2011), para maiores detalhes.

A temperatura é uma medida da quantidade de energia dos corpos. A energia de um corpo pode au-mentar através da sua transferência a partir de outros, mais quentes. Calor é o processo de transferência de energia que provoca variações de temperatura. Neste texto, a expressão gradiente de temperatura repre-senta qualquer variação espacial de temperatura. Va-riações temporais de temperatura serão representa-das pela expressão ciclos de temperatura.

Existem três formas diferentes de transferên-cia de energia por calor: Radiação, transferência de energia através de um médio em forma de partícu-las ou ondas. Todos os corpos intercambiam energia por radiação, principalmente influenciados pela sua temperatura. Convecção: transporte de energia feito através do movimento das partículas em um fluido. Condução: transmissão de energia entre corpos em contato direto, sem que haja transporte de massa (Moran e Shapiro, 2006). Condutividade térmica (CT) é um parâmetro que representa a facilidade com que a energia é transmitida por condução através de um material. Quanto maior é a CT, menores serão os gra-dientes de temperatura formados por condução tér-mica (Lienhard e Lienhard, 2011). Os diferentes mo-dos de transferência de energia atuam sinergicamen-te e de acordo com a segunda lei da termodinâmica (Lienhard e Lienhard, 2011). Isto é, em ausência de fatores externos, a transferência de energia será feita de corpos mais quentes para os mais frios. Capacida-de térmica é a relação entre a quantidade de energia que um corpo intercambia com o ambiente e as mu-danças de temperatura que sofre, derivadas deste in-tercambio elementos com maior capacidade térmica tendem a demorar mais para aquecer-se e esfriar-se.

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durante o dia (Geiger, 1950), são também importantes no controle da temperatura de uma superficie durante a noi-te. A magnitude do intercambio de energia é muito maior na presença de luz solar (Geiger, 1950). Por este motivo, o ambiente térmico é mais homogêneo à noite, na super-fície terrestre. Na escala anual, a diferente inclinação do eixo terrestre afeta à intensidade e número de horas de radiação solar na superfície terrestre (Geiger, 1950). Infra--anualmente, existem ciclos relacionados com a radiação proveniente do sol, porem seu efeito nos AETs não é sufi-cientemente conhecido como para ser revisado aqui.

Um fator térmico temporal, não necessariamente cíclico é a nebulosidade do céu. Durante o dia, as nuvens diminuem a fração da radiação que chega à superfície ter-restre, diminuindo a intensidade das variações de tempe-ratura entre o sol e a sombra. Durante a noite, a presença de nuvens reduz a transmissão de energia desde a super-fície para capas mais altas da atmosfera, desacelerando a diminuição da temperatura ambiental perto da superfície terrestre (Geiger, 1950).

Frequentemente em ecossistemas terrestres, AETs só podem realizar suas atividades em porções específi-cas da variação térmica total que ocorre em seus hábitats. Por este motivo, horários e épocas de atividade de mui-tos AETs estão necessariamente reduzidos a períodos nos quais estes segmentos podem ser atingidos (ex. durante a noite, no verão, etc.; John-Alder, Morin, e Lawler, 1988; Porter e col., 1973).

A existência de variações espaciais de temperatura permite aos AETs regular comportamentalmente a tempe-ratura corporal, mudando de lugar conforme suas necessi-dades (Hutchison e Maness, 1979; Porter e col., 1973). De acordo com Hutchison e Maness, (1979), podemos con-cluir que a capacidade dos AETs de aproveitar a diversi-dade espaço-temporal de ambientes térmicos para regular suas atividades e ciclos de vida, influenciará de maneira decisiva o número de horas que estes conseguem manter--se em suas TPRFs ao longo de suas vidas. Seguindo esta dedução, Sinervo e col. (2010) relacionaram a extinção de populações de lagartos de todo o mundo com a redução do tempo que o ambiente disponibiliza TPRFs às espécies estudadas, em resposta a um excessivo aumento da tempe-ratura nas épocas reprodutivas.

Fatores, processos e padrões termobiológicos relacionados ao intercâmbio de radiação do am-biente com o sol e o espaço

LatitudeCom o aumento da latitude, aumenta o número di-

ário de horas de sol no verão e diminui no inverno. Ao mesmo tempo, a intensidade de radiação por unidade de superfície diminui em todas as épocas do ano (Strahler e Strahler, 1987). Isto leva a um aumento da variabilidade anual da temperatura e um aumento da variabilidade diá-ria da temperatura em direção à latitudes médias. O maior tempo diário de radiação em latitudes mais altas permite que superfícies irradiadas possam alcançar temperaturas bastante altas para a maioria dos ectotermos, mesmo em

tes parâmetros se encontra em Katzenberger e col., (2012), neste mesmo número especial.

Temperaturas mais altas aceleram os processos de desenvolvimento em ectotermos (Gillooly e col. 2002), desde que não superem o valor máximo das suas curvas específicas de desempenho.

AETs podem modificar sua temperatura corporal via termorregulação comportamental, como, por exem-plo, buscando lugares mais quentes ou mais frios, mu-dando posturas, etc. Porém, algumas espécies de animais consideradas tradicionalmente AETs podem também produzir energia metabólica (Bartholomew e Casey, 1977; Bartholomew, 1964).

Em gradientes experimentais no laboratório, AETs apresentam temperaturas preferenciais (Tprfs) (Licht, Da-wson, Shoemaker, e Main, 1966) que podem representar o compromisso entre as Topt dos diferentes processos fisiológicos que acontecem nos indivíduos. Geralmente, Tprfs são próximas a Topt, um pouco mais baixas (Martin e Huey, 2008). A Tprf de um indivíduo ou espécie pode mudar com o tempo (Angilletta, 2006; Trullas e col. 2007). Porém, com suficiente número de observações, é possível determinar uma faixa de temperaturas preferenciais ca-racterísticas de um indivíduo, população ou espécie. A amplitude destas faixas pode variar de maneira impor-tante em indivíduos de certas espécies, o que tem sido particularmente evidente em anfíbios (Kour e Hutchison, 1970).

As características termobiológicas de muitos AETs podem mudar com o tempo em processos de ajuste fiso-lógico a novas condições (Hutchison, 1976; Hutchison e Maness, 1979). Este processo, conhecido como aclimata-ção, pode acontecer como consequência da exposição a uma temperatura durante períodos de variadas magnitu-des (Angilletta, 2006). Por regra geral, aclimatação tende a aumentar o valor do desempenho às temperaturas expos-tas (Hazel, 2002; Packard e col., 2001).

Variação da temperatura em duas dimensões: tempo e espaço

Em decorrência dos intercâmbios de energia entre os corpos, a temperatura varia ao longo do tempo e do es-paço de acordo com o balanço da entrada e saída de ener-gia, em função do efeito de diferentes fatores.

No tempo, a entrada de radiação solar sobre a super-fície terrestre experimenta, ao menos, ciclos em três esca-las temporais diferentes: diária, anual (Strahler e Strahler, 1987) e a infra-anual (Friis-Christensen e Lassen, 1991). Os fatores que geram esta variação são: a posição da su-perfície terrestre em relação ao sol, o ângulo do eixo ter-restre e distância da terra com relação ao sol e os ciclos solares (Strahler e Strahler, 1987, Friis-Christensen e Las-sen, 1991). Na escala diária, a temperatura de uma super-fície exposta ao sol é determinada, maioritariamente, pela quantidade de radiação incidente por unidade de super-fície. Durante a noite, a temperatura diminui pela radia-ção emitida pela própria superfície em direção ao espaço (Geiger, 1950). Processos de evaporação e intercambio de energia aportada pelas capas inferiores do solo, aquecidas

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Camacho: Respostas dos animais ectotermos terrestres à variação microclimática

condições térmicas da ladeira que habitam (ex. gafanhotos, Weiss e col., 2011).

Quando considerando o nível de população, valores de TPRF e TOPT e TCMAX parecem ser menos influen-ciadas pela elevação do que a TCMIN, cuando comparando populações da mesma espécie de AETs, de diferentes altitu-des (Christian e col., 1988; Marquet e col., 1989).

No nível de espécie, é possível observar o mesmo pa-drão (Christian e col., 1988; Marquet e col., 1989, Gaston e Chown, 1999). Um caso extremo deste ajuste da CTMIN é apresentando por uma espécie de anuro tropical, possuidor de resistência ao congelamento diário parcial (Carvajalino--Fernandez, 2010). Neste nível, as diferentes faixas de tem-peratura em montanhas influenciam a distribuição de es-pécies de diversos AETs (Huang e col., 2006; Monasterio e col., 2009; Navas, 2002). Presumívelmente favorecida pela confluência de temperaturas favoráveis para um maior nú-mero de espécies,

No nível de comunidade, a riqueza de AETs pode ex-perimentar picos a altitudes médias, mas tende a diminuir fortemente em grandes altitudes (McCain, 2010; Navas, 2002).

TopografiaGeiger (1950) descreve como a ondulação do terreno

influencia a circulação do ar e a intensidade e o tempo de radiação que o solo recebe. Em noites sem vento forte, mas-sas de ar mais fresco tendem a ocupar regiões baixas da to-pografia local, enquanto que massas de ar mais quentes ten-dem a subir. Isto leva a formação de “poças” de ar frio em depressões ou junto a objetos que impedem este movimen-to de massas de ar. Estas poças se formam regularmente, sendo de grande importância na distribuição topográfica de geadas em regiões frias. Por este mesmo processo, regiões altas de ladeiras mantêm-se mais quentes à noite, compara-das com fundos de vale e platôs. A diferença de temperatu-ras entre o fundo do vale e estas regiões altas pode superar os 10ºC nas temperaturas mínimas.

A orientação norte-sul das ladeiras afeta ao tempo que estas recebem radiação (maior em ladeiras orientadas ao equador), enquanto que a orientação leste-oeste deter-minará o horário de incidência de radiação solar (mais cedo quanto mais orientada ao leste).

A inclinação das ladeiras afeta a quantidade de ra-diação recebida do sol, ou emitida ao céu por unidade de superfície. A quantidade de radiação recebida depende do ângulo de incidência dos raios solares sobre a ladeira. A quantidade de radiação emitida aumenta conforme a ladei-ra fica horizontal (Geiger, 1950).

Decorrente da existência de espécies com diferentes necessidades térmicas espera-se que diferentes espécies de AETs ocupem ladeiras de diferente orientação, como acon-tece em artrópodes (Tolbert, 1975). Entretanto, para alguns répteis de áreas temperadas, a orientação da ladeira não teve grande poder preditivo sobre sua distribuição (Guisan e Hofer, 2003).

Superfícies irradiadasNa superfície terrestre, em dias ensolarados, a pri-

altas latitudes (ex. 55ºC na superfície da areia a 42ºN, Gei-ger, (1950). Ao mesmo tempo, o maior tempo de déficit de entrada de energia solar faz com que as temperaturas mínimas absolutas diminuam muito (Strahler e Strah-ler, 1987). Em resposta a estas condições, populações de AETs de latitudes mais altas tendem a ter sincronizados seus ciclos de desenvolvimento com as estações do ano e são comuns respostas comportamentais e fisiológicas que permitem evitar o frio ou suportá-lo (ex. busca de micro-hábitats mais resguardados, migrações, fases de repouso, ou tolerância ao congelamento) (Bale, 2002; Claussen e col., 1990; Sinclair e col., 2003). Espécies de AETs de la-titudes mais altas tendem a possuir Tcmax e Tcmin mais extremas conforme aumenta a latitude, porém, paralela-mente ao que acontece com variações altitudinais, o efeito da latitude é maior nas Tcmin do que nas Tcmax das dis-tintas espécies (Sunday e col., 2010). No nível de comu-nidade, padrões latitudinais de distribuição e riqueza de espécies também podem estar relacionados à latitude em AETs (Cushman e col., 1993). Os efeitos da temperatura e outros fatores ambientais relacionados à latitude podem ser observáveis mesmo quando controlando os efeitos ge-rados por fatores históricos (Buckley e Jetz, 2007, Mora-les-Castilla e col. 2010).

AltitudeAo aumentar a altitude, a densidade e temperatura do

ar diminuem (Geiger, 1950), consequentemente, aumen-tam a radiação recebida do sol e a radiação expulsa durante a noite e na sombra (Geiger, 1950). Isto implica que ciclos de aquecimento e esfriamento podem ser muito rápidos e alcançar valores muito extremos em grandes altitudes (ex. Carvajalino-Fernandez, 2010). Ciclos tão rápidos tendem a diminuir o número que os AETs experimentam dentro de qualquer espectro de temperaturas menor do que a ampli-tude diária local.

Para compensar estes problemas, alguns AETs podem mudar seu comportamento termorregulatório (ex. orien-tação ao sol; Samietz e col., 2005), ou seus microhábitats preferenciais de maneira a obter as temperaturas adequa-das (maior uso de superfícies rochosas e do solo; Adolph, 1990). Outros AETs podem aproveitar gradientes térmicos existentes em microhábitats com maior inércia térmica, como é o caso de algumas salamandras em poças de ele-vada altitude (Heath, 1975). Para artrópodes, a convecção é o principal modo de transferência de energia com o am-biente (Porter e Gates, 1969). Devido ao declínio de pres-são atmosférica, a conveção perde seu poder de esfriá-los fazendo com que estes consigam manter suas temperaturas muito mais tempo (Casey, 1992; Dillon, 2006; Porter e Ga-tes, 1969).

Em resposta ao clima térmico provocado pela alti-tude, o tempo necessário até a fase adulta dos indivíduos pode aumentar (Angilletta, 2004; Angilletta e Dunham, 2003). Indivíduos de uma mesma espécie procedentes de maiores altitudes podem apresentar maior espectro de to-lerância térmica, com efeito mais acusado sobre a CTMIN (ex. besouros, Gaston e Chown, 1999). Porém, os indivídu-os podem mudar seu comportamento termoregulatório, assim como sua velocidade de crescimento em função das

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go do dia e do ano (ex. lagartos de deserto; Porter e col., 1973). Gradientes noturnos permitem que AETs possam termorregular também à noite, seja em diferentes capas da atmosfera (ex. insetos voadores (Chapman e col., 2011)), ou em refúgios sob a superfície (ex. iguanas terrestres e lagartos de deserto (Christian e Porter, 1984; Porter e col., 1973). A posição de repouso, de diversos vertebrados ec-totermos em florestas tropicais fica relativamente elevada na vegetação. Esta posição tem sido principalmente inter-pretada como forma de evitar predadores por alguns auto-res (ex. Clark e Gillingham, 1990; Martins, 1993). A vista destes fatos é razoável pensar que possa ter também uma função para evitar que estas desçam excessivamente ou para reduzir gastos energéticos durante o repouso (como em Christian e Porter, 1984).

Características físicas dos materiais que rodeiam um corpo também podem afetar à quantidade de energia absorvida por este e os horários em que há calor disponí-vel para termorregular. Por isso, AETs podem regular sua temperatura corporal através da escolha de determinados microhábitats. A seguir, mostrarei como a temperatura pode variar nestes microhábitats e relacionaremos esta va-riação com diferentes aspectos da biologia dos AETs.

Fatores, processos e padrões termobiológicos derivados de irregularidades da superfície terres-tre

A superfície terrestre apresenta irregularidades (ex. estruturas dispostas sobre ela e orifícios) que podem in-fluenciar profundamente o ambiente térmico local.

Estruturas derivadas da vegetação e rochasEstruturas naturais abundantes na superfície terres-

tre são capas de folhas (ex. as capas de um dossel arbóreo, ervas ou material vegetal morto sobre o solo), troncos e rochas. Todos eles são opacos e tem relativamente baixa CT pelo que protegem de raios do sol e suas superfícies se aquecem rapidamente. Capas de folhas possuem pouca massa e estão rodeadas por ar, minimizando a transmissão de energia através delas por radiação e condução (Geiger, 1950). Troncos e rochas, apresentam maior CT que capas de folhas. Isto faz com que necessitem maior quantidade de energia para aumentar sua temperatura e que funcio-nem como armazenadores de energia térmica durante o esfriamento do ambiente. Vejamos agora alguns padrões e processos térmicos relacionados a estes elementos.

Em uma floresta, os ciclos de variação térmica diária seguem aproximadamente o seguinte padrão: raios solares atingem o solo mais tarde, e por menos tempo do que na copa e nos troncos. Por isso, a temperatura na região do tronco-solo tenderá a ser mais elevada do que na copa, nas horas centrais do dia. A continuação, estas igualam-se até que a temperatura do solo cai por baixo antes do pôr--do-sol, uma vez que a radiação também se perde antes na região baixa da floresta (Geiger, 1950). Em relação aos gradientes de temperatura, Geiger (1950) argumenta que as máximas e mínimas temperaturas diárias são alcança-das na metade inferior do dossel de uma floresta. Porém, em florestas tropicais, o folhiço talvez alcance os valores

meira superfície alcançada pelos raios do sol recolhe a maior parte da energia enviada pelo sol (ex. nuvens, dos-sel arbóreo ou solo; Geiger, 1950). Depois de alcançar esta superfície, a energia se transmite para capas inferiores ou superiores através de diferentes processos (ex. radiação, condução, convecção), gerando gradientes de temperatura ao redor da superfície irradiada (Geiger, 1950).

Conforme nos aproximamos de superfícies irradia-das pelo sol, a temperatura tende a aumentar exponen-cialmente, em direção a estas superfícies (Geiger, 1950). Durante a noite, as superfícies irradiam energia para o espaço esfriando-se mais rápido que o ar justo acima de-las. Nas horas mais frias da noite e nas mais quentes do dia, em superfícies não cobertas e em ausência de vento, formam-se perfis térmicos. Em ambos os perfis, as tempe-raturas mais extremas acontecem na superfície. Conforme nos separamos da superfície, os ciclos diários de variação térmica diminuem e os extremos de temperatura podem acontecer atrasados com relação à superfície irradiada (Geiger, 1950).

Durante a noite, estes gradientes verticais de tempe-ratura podem repetir-se se houver uma segunda superfície radiante (ex. o dossel arbóreo). Nestes casos, a diminuição de temperatura tende a ser menor nas superfícies inferio-res (Geiger, 1950). Os gradientes verticais de temperatura provocados por radiação na superfície terrestre podem estender-se por algumas centenas de metros sobre a su-perfície, mas, geralmente, por poucos metros no subsolo (Geiger, 1950).

Quanto menor a CT do material que compõe a su-perfície irradiada ou radiante, menos energia é transmi-tida através dela. Por este motivo, materiais com menor CT sofrem maior variação diária de temperatura na sua superfície e isolam mais as capas de substrato existentes sob ela (Geiger, 1950). Ao mesmo tempo, quanto maior a CT, maior a profundidade do solo que uma geada pode penetrar (Geiger, 1950). Microhábitats podem diferir em termos de CT. Por exemplo, de menor a maior condutivi-dade, podemos ordenar: ar, folhiço, madeiras leves, areia seca, terra, cascalho, solo coberto de erva, solo argiloso úmido, água, gelo, rocha calcária, granito, concreto e ferro (Geiger, 1950; Lienhard e Lienhard, 2011).

Sobre a superfície de um material, a convecção do-mina a transmissão de energia, devido à baixa condutivi-dade do ar (Geiger, 1950). Abaixo da superfície, a trans-missão de energia é feita por condução e convecção do ar e água existentes no material (Geiger, 1950). O conteúdo de ar diminui a CT da superfície do solo (Geiger, 1950). A água aumenta fortemente a CT do solo, podendo multipli-car até por 12 vezes a condutividade da areia seca (Geiger, 1950). Por estes motivos, deveria ser mais fácil termorre-gular sob solos arejados e secos, do que sob solos compac-tos ou úmidos.

Gradientes de temperatura permitem e obrigam os AETs a distribuir-se por eles com relação às suas prefe-rências ou tolerâncias. Deste, modo é possível predizer a posição de AETs combinando apenas o conhecimento de suas preferências e tolerâncias térmicas com modelos da distribuição microambiental de temperaturas ao lon-

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Camacho: Respostas dos animais ectotermos terrestres à variação microclimática

cos gerados entorno deles (ex. como feito por lagartos em Adolph, 1990; Huey e col., 1989; López e col., 1998; e Vitt e col., 1996; ou larvas de besouros em Geiger 1950). Ro-chas pequenas podem aquecer rapidamente e ajudar a ter-moregular nas primeiras horas do dia a AETs refugiados sob elas (López e col., 1998). Rochas com mais de 10 cm de grossura podem diminuir as variações de temperatura no subsolo diretamente em contato com elas, facilitando a termorregulação de AETs que as utilizam como refúgio. Espécies fossoriais podem selecionar pedras maiores em horas avançadas do dia (Huey, 2011; López e col., 1998). Troncos de regiões temperadas podem gerar gradientes espaciais de temperatura de ao menos 20ºC (Geiger, 1950).

Orifícios na superfície terrestre: cavernasAo contrário de objetos na superfície terrestre, ori-

fícios na superfície terrestre (ex. cavernas, tocas) levam à homogeneização das temperaturas em seu interior (Gei-ger, 1950; Williams, Tieleman e Shobrak, 1999). Dentro das cavernas, em ausência de fluxos horizontais de ar, as temperaturas se estratificam verticalmente, sendo mais frias as regiões mais baixas. Se estas tiverem duas saídas, fortes ventos podem atravessá-las (Geiger, 1950), afetando a estratificação da temperatura. Os estudos levantados su-gerem que AETs podem ser obrigados à atividade em tem-peraturas mais baixas do que os ótimos para a locomoção (Rogowitz e Sánchez-Rivoleda, 1999) e que a inversão dos gradientes térmicos dentro delas podem ser importantes controladores do período de atividade dentro delas (Rese-tarits, 1986; Rogowitz e col., 2001). Possivelmente relacio-nado a estes problemas de homogeneidade térmica e sub--otimicidade das temperaturas para AETs colonizadores, cavernas são ecossistemas com menor riqueza de espécies que os hábitats exteriores onde se localizam. Nestes há-bitats, a heterogeneidade térmica não parece ser tão im-portante para explicar a riqueza de espécies de cavernas (Christman e Culver, 2001; Culver e col., 2004).

Processos e padrões termobiológicos relacio-nados ao corpo de AETs

Características físicas dos corpos (ex. tamanho e cor) podem afetar de maneira importante o intercâmbio de energia entre corpos e o ambiente (Lienhard e Lie-nhard, 2011). Por isto, espera-se que estas características influenciem a temperatura corporal experimentada por AETs.

TamanhoPara um nível de radiação determinado, corpos de

maior tamanho são capazes de absorver mais energia por unidade de radiação em relação à massa do corpo. Ao mesmo tempo, devido a um aumento em sua capacidade térmica, demorarão mais tempo que pequenos corpos em alcançar a temperatura de equilíbrio com o ambiente (Ste-venson, 1985). Por estes motivos, dada suficiente entrada de energia por radiação, corpos maiores alcançarão tem-peraturas mais altas do que corpos pequenos. Ao mesmo tempo, corpos maiores serão mais difíceis de aquecer e esfriar. Este processo pode levar a um problema metodo-

mais altos durante o dia (50ºC Mesquita 2005). Acima das árvores gera-se por evaporação da água esfriamentos do ar que podem ser mensurados a alguns metros de altura sobre a superfície das folhas. Na base, a ascensão de sei-va nas plantas pode transportar energia desde o solo, po-dendo provocar diferenças de 15ºC, entre lugares de seiva queta e seiva ascendente.

Clareiras e bordas influenciam o horário e tempo de radiação sobre as superfícies das regiões inferiores das florestas (Geiger 1950). A variabilidade da temperatura do solo e ar em clareiras aumenta em função da relação diâmetro da clareira/altura das árvores (Geiger 1950). Do mesmo modo acontece com a penetração do efeito da cla-reira na floresta adjacente (Spittlehouse e Stathers, 1990).

Em ausência de vegetação protetora, as superfícies de material vegetal morto experimentam temperaturas extremas em sua superfície (Geiger, 1950).

Esta ampla heterogeneidade espaço-temporal de temperaturas obrigará a qualquer AET a ocupar locais onde suas temperaturas preferenciais ocorram. Por este motivo, mesmo tendo em conta apenas seu efeito sobre as relações terminais dos AETs, a vegetação tem um grande potencial de partilhar a distribuição espaço-temporal des-tes. Apenas diferenças na TPRF ou massa corporal podem ser suficientes para provocar diferenças na distribuição de AETs com relação à estrutura da vegetação (Asplund, 1974; Hillman, 1969).

Ectotermos de florestas são, em algumas ocasi-ões, considerados como termorreguladores passivos que deixam flutuar sua temperatura com a do ambiente (ex. (Huey e Webster, 1976; Vitt e col., 1998; Huey e col., 2009). Entretanto, nestes hábitats, também é possível encontrar termoreguladores bastante precisos, mesmo com tempe-raturas de atividade relativamente altas (ex. Vitt e Colli, 1994; Vitt, 1992). Ectotermos com preferências térmicas altas podem usar as clareiras e bordas para termoregu-lar, ao tempo que animais de temperaturas em atividades mais baixas as evitam (ex. Dixo e Martins, 2008; Vitt, e col., 1998)

A distribuição preferencial que muitos grupos de ectotermos apresentam, e padrões estáveis de riqueza e composição de espécies relacionados à presença de clarei-ras ou bordas (Shure e Phillips, 1991; Vitt, e col., 1998) Wermelinger e col., 2007), e a estrutura da vegetação (ex. no folhiço, dossel ou troncos das árvores; Vitt, e col., 2003; Vitt e col., 1998; Wermelinger e col., 2007; em manchas abertas de vegetação; Nogueira e col., 2005) está possi-velmente de acordo com suas preferências e tolerâncias térmicas. Porém, poucos estudos demonstram de maneira explícita a influência de variações térmicas, relacionadas à vegetação, na distribuição de AETs (mas veja Monaste-rio e col., (2009) e O’Neill e col., (1990)). Florestas estão entre os ecossistemas mais diversos do planeta (Myers e col., 2000). Possivelmente, a ampla heterogeneidade tér-mica existente dentro delas favorece esta alta diversidade biológica.

AETs podem usar troncos e rochas para termorre-gular. Isto é possível mudando sua posição ou escolhendo lugares de oviposição, com relação aos gradientes térmi-

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latitude também ascende a proporção de radiação difusa (procedente da reflexão do ar) com relação à radiação di-reta do sol (Geiger, 1950). Por este motivo, as diferenças de temperaturas entre ladeiras orientadas ao equador e aos pólos seguem uma relação parábolica com a latitude.

Diferentes fatores termobiológicos podem desenca-dear o mesmo padrão de variação térmica. Por exemplo, tanto latitude quanto altitude levam a um aumento da am-plitude térmica, principalmente por diminuição das tem-peraturas mínimas absolutas (ex. Sunday e col 2010). Ao mesmo tempo, estes fatores podem ter influências opostas sobre outras características térmicas. Como exemplo, a magnitude do ciclo diário de temperaturas aumenta com a altitude e diminui com a latitude.

As características dos AETs (comportamento, mor-fologia e fisiologia) também podem interagir favorecendo ou evitando mudanças nas outras. Por exemplo, mudan-ças no comportamento (ex. uso de microhábitats) permi-tem evitar variação na temperatura de atividade, ao longo de gradientes térmicos gerados pela altitude (Huey e col., 2003).

Os padrões de variação térmica interagem com as características comportamentais, morfológicas e fisiológi-cas dos diferentes grupos taxonômicos (Trullas e col 2008, Asplund, 1974; Hillman 1969). Estas interações poderiam determinar qual grupo terá maior sucesso na colonização de gradientes de variação térmica provocados pelo mes-mo fator (ex., diferenças latitudinais no sucesso coloniza-dor de gradientes altitudinais entre anuros e lagartos sula-mericanos, Navas, 2002).

SínteseA transmissão de energia térmica acontece ao lon-

go de um contínuo, desde o ambiente até os indivíduos e vice-versa. Porém, para fins didáticos, os processos e pa-drões termobiológicos que afetam aos ectotermos terres-tres poderiam ser categorizados em três grandes grupos:

1) Os relacionados à intensidade e quantidade dos intercâmbios de energia dos ecossistemas (ex. derivados da topografia, altitude e latitude).

2) Os relacionados à distribuição espaço-temporal da energia que chega a superfície terrestre (derivados de propriedades físicas do micro-ambiente e irregularidades da superfície terrestre).

3) Os relacionados ao intercâmbio de energia entre o corpo dos AETs e o microambiente (derivados de proprie-dades físicas e fisiológicas dos corpos dos AETs).

As respostas dos AETs perante variações em um pa-râmetro climatológico podem acontecer em diferentes ní-veis organizacionais (ex. no comportamento ou fisiologia no nível dos indivíduos, na distribuição espacial, no nível das populações, ou na riqueza de espécies, no nível das comunidades).

Parece possível descrever os processos e padrões ter-mobiológicos com um número limitado de fatores, passí-veis de serem analisados matematicamente (ex., entrada de energia, propriedades físicas do ambiente e do corpo dos indivíduos, sensibilidade fisiológica à temperatura, capacidade termorregulatoria, etc. (ex. como feito por

lógico na determinação de temperaturas críticas de AETs (Ex. Ribeiro e col 2012).

Em resposta a estes processos, os indivíduos podem regular o comportamento de termorregulação. Em situa-ções onde a perda de energia é mais rápida que o ganho, enquanto que indivíduos maiores podem precisar regular sua temperatura por mais tempo (ex., tartarugas aquáti-cas que se aquecem em terra, Lefevre e Brooks, 1995). Em animais muito grandes, a grande produção bruta de ener-gia metabólica (ex. durante o exercício) e a relativamente inferior taxa de perda do mesmo pode levar à manuten-ção de uma temperatura relativamente estável, quando comparada com o médio. Se a taxa de perda é similar ou inferior ao ganho, em regiões de alta radiação, tamanhos de corpos maiores permitem passar mais tempo sem ter-morregular e manter a temperatura corporal em hábitats mais sombreados (ex. lagartos tropicais, Asplund, 1974; Hillman 1969).

Vantagens termorregulatórias aparentemente expli-cam as relações intraespecíficas entre o tamanho do cor-po e temperatura ambiental em répteis de todo o mundo (Ashton e Feldman, 2003). Entretanto, outros mecanis-mos possíveis também têm sido propostos por Angilletta (2004) e Angilletta e Dunham (2003).

CorA cor externa de um corpo afeta à quantidade de ra-

diação que este pode absorver por unidade de tempo e, portanto, à temperatura máxima que este pode alcançar e sua taxa de aquecimento (Lienhard e Lienhard, 2011). (Geiger, 1950) mostra diferenças de aproximadamente 6 graus na temperatura de pequenos objetos de madeira, em similares condições experimentais, pintados com co-res desde o branco ao negro. A revisão de Trullas e col., (2008) suporta a hipótese de que o melanismo é mais freqüente em regiões frias e que é relativamente benéfico para espécies diurnas de áreas mais frias. Segundo estes autores, a relação entre fisiologia, melanismo e comporta-mento também tem certo suporte, mas ainda requer mais estudos. Porém, nem todas as variações de cor levam a au-mentos nas taxas de aquecimento de AETs, como exem-plificado por Crisp e col., (2011).

Interações Os diferentes fatores termobiológicos interagem en-

tre si, gerando uma superfície de variação térmica extre-mamente irregular e dinâmica sobre a terra.

Fatores termobiológicos podem interagir de manei-ra aditiva, fazendo com que a temperatura experimentada pelos AETs alcance valores mais extremos; ou não aditiva, suavizando o ambiente térmico. Por exemplo, ladeiras in-clinadas e orientadas aos pólos podem suavizar a tempe-ratura ambiental em regiões tropicais, porém, tenderão a aumentar os extremos de temperatura em regiões circum-polares.

A relação entre dois fatores pode não ser linear. Por exemplo, conforme aumenta a latitude o efeito da orien-tação das ladeiras sobre as diferenças nas temperaturas ambientais também aumenta. Porém, a partir de certa

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Camacho: Respostas dos animais ectotermos terrestres à variação microclimática

ao longo destas.

Agradecimentos

Os comentários de C. Caselli, E. Sebastian, F. Cassemiro e Carlos Navas ajudaram em grande medida a melhorar versões prévias deste manuscrito. Este trabalho foi finan-ciado com uma bolsa CAPES e um auxílio à pesquisa FA-PESP.

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Grant e Porter, 1992, e Porter e col., 1973).Finalmente, fatores térmicos podem interagir de

maneiras aditiva ou não aditiva e linear ou não linear para afetar à temperatura ambiental e a experimentada pelos ectotermos.

Baseando-se no que foi apresentado nesta revisão, é possível sintetizar uma teoria preditiva sobre o efeito da temperatura nos ectotermos.

De acordo com a escala apresentada por Scheiner (2010), e mesmo em estado rudimentar, esta teoria já pre-diz relações gerais em mais níveis de organização do que teorias centrais da biologia, tais como a teoria da evolução de Darwin, a teoria da célula, e a teoria dos organismos, ambas propostas por Scheiner (2010).

O processo aplicado aqui pode ser repetido para ou-tros parâmetros microclimáticos e características dos se-res vivos (como os comentados por Titon e Gomes, 2012; Assis, 2012 ou Closel e Kolhsdorf, 2012), ou grupos não tratados neste texto (ex. endotermos). Deste modo, poder--se-ia organizar uma teoria bioclimática dos seres vivos preditiva, baseada em dados, e de fácil entendimento, apli-cação e crítica.

Teoria termobiológica dos ectotermosDomínio de aplicação

Respostas dos seres vivos ectotermos à variação tér-mica.

PremissaO tempo em que ectotermos passam dentro de suas

temperaturas preferenciais aumentaria sua aptidão. Esta premissa é suportada pela relação entre taxas de cresci-mento populacional (uma medida geral de aptidão) e tem-peratura em ectotermos (Huey e Berrigan, 2001), assim como por estudos de fisiologia reprodutiva em Peixes (Ri-beiro e Moreira, 2012).

Predições1. Comportamento, fisiologia e morfologia dos in-

divíduos tenderão a aumentar a proporção do tempo de vida realizado dentro das Tprf, assim como evitar as TC;

2. Animais ectotermos que desenvolvam sua ativi-dade mais perto de superfícies irradiadas pelo sol e com períodos de atividade mais próximos ao meio dia, serão termoreguladores mais ativos;

3. A distribuição e tamanho das populações de ec-totermos ao longo de gradientes e ciclos de temperatura será explicada pelo sucesso relativo dos indivíduos de permanecer dentro de suas Tprf, e de evitar TC. Por este motivo, dentro dos referidos gradientes, o espaço-tempo disponível para termorregular em um determinado local determinará um limite superior para o tamanho das po-pulações de AETs;

4. A interação não aditiva de fatores térmicos terá efeito positivo na riqueza de espécies de AETs de um local. Efeitos aditivos terão efeito negativo;

5. Quanto maior for a intensidade e estabilidade espaço-temporal das variações térmicas, maior será seu poder de predição sobre a posição das espécies de AETs

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08ago2016

Responses of terrestrial ectothermic animals to microclimatic variationAgustín Camacho

English version

Near the surface, the amplitude of temperature va-riations in different spatiotemporal scales can overcome the spectrum in which living things can reproduce (Tan-sey and Brock 1972; Angilleta, 2009, Geiger, 1950, and in reviewed studies Panikov et al., 2006). It is at those scales that climate interacts directly with the living entities. The-refore, to understand the effects of climate on organisms we need to know how both, the climate and the characte-ristics of organisms, change at these scales.

According to Holmes and Dingle (1965), microcli-matology discipline studies the dynamics of physical pa-rameters of climate (e.g. temperature, relative humidity) at scales in which these elements are markedly affected by the earth’s surface (e.g. forestry, geographic accidents), or by the existing types of substrate on it (e.g. ice, sand, rocks). At these scales, the effect of radiation and conduction domi-nates energy transfer at surface air masses (Geiger, 1950).

During the last century, a formidable task force of scientists has focused on finding patterns and effects of microclimatological changes (mostly temperature) on va-rious aspects of the biology of living beings (e.g. Angilletta, 2009; Ashton and Feldman, 2003; Huey and Slatkin, 1976; Bartholomew, 1964; Carnaval et al. 2009; Cowles and Bo-gert, 1944; Geiger, 1950; Hertz et al., 1993; Huey et al., 2003; Huey and Stevenson, 1979; Kearney and Porter, 2004; Ke-arney and Porter, 2004; Kingsolver and Huey, 1998; Kraus, 1911; Navas, 2006; Porter, et al., 2010; Huey and Slatkin, 1976; Root et al., 2005; Sunday et al., 2010; Vitt and Sarto-rius, 1999; Vitt, et al., 1998). These studies have resulted in the accumulation of models spanning different spatiotem-poral scales and different levels of biological organization (e.g. Grant and Porter, 1992; Porter et al., 1973). Some of these models have successfully predicted effects of tempe-rature on the persistence and distribution of species (e.g. Sinervo et al., 2010; Cassemiro and Diniz-Filho, 2011; Cos-ta et al., this volume).

Reviews on the relationship between microclimate and the characteristics of living beings also began to appe-ar more than half a century ago (Angilletta, 2002, 2003, 2009; Chown and Terblanche, 2006; Cloudsley-Thomp-son, 1962; Geiger, 1950; Navas and Carvalho, 2009; Wi-thers, 1992), including some in Portuguese (Rocha et al., 2009; Closel and Kohlsdorf; Brito and Moreira-Ribeiro; Costa et al.; Titon and Gomes, this volume). However, the steady advance of research in this area requires continued summarization of the results. Moreover, the field lacks predictive theoretical syntheses comprehending different scales and levels of organization.

To be most useful to the advancement of science and society, be it by accelerating the transmission of established knowledge and/or by guiding decisions and new experi-ments, theories must meet some requirements. According to Scheiner (2010), a formal biological theory should con-tain the following elements: 1) application domain: a por-tion of reality to which the theory’s predictions apply (see also Weber, 1999), 2) principles: general statements, whose validity depends on the rest of the theory, 3) premises: utte-rances with the same role as the principles, which are con-sidered as provisionally true, therefore can be refuted (see also Popper, 1959). An example of a theory is the theory of Darwinian evolution (Scheiner, 2010). Theories with this structure have predictive power and allow the transforma-tion of facts into an object of explicit structure, operable and capable of diffusion and transference to other segments of society. In addition, useful theories should promote the in-tegration and the determination of what is needed to extend them within broader domain theories (Scheiner, 2010).

This work advances the construction of a theoretical synthesis on the impact of microclimate in animal popula-tions ectotherms not strictly aquatic (terrestrial ectother-mic animals, or TEA from now on). To do this, I divided this text in three parts:

Abstract. Understanding the effects of microclimatic variation on organisms requires at least three steps: 1) Knowing the principles of variation in climatic parameters and the responses of living beings to these variations; 2) Detecting climatic variation patterns in the scales within which climate interacts with living beings, and the response patterns of living beings; 3) Synthesizing predictive theories from this body of knowledge. Studies about the effects of temperature and terrestrial ectothermic animals are extremely abundant and it is necessary to advance in the direction of producing a theoretical synthesis. In this paper, I apply the above mentioned steps for generating a primordial theory about temperature effects on terrestrial ectothermic animals (TEAs), along several organizational levels. The same procedure may be applied to other climatic variables or animal groups, increasing the generality of new syntheses.Keywords. Environmental change; Microclimate; Thermal physiology.

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Frequently, Tprfs are often lower than optimal tempera-tures for sprint speed (Martin and Huey, 2008). Tprf of an individual or species may change over time (Angilletta, 2006; Trulli et al., 2007). However, with sufficient num-ber of observations, it is possible to determine a prefer-red temperature range for an individual, population or species. The amplitude of this range can vary importantly among species (Koura and Hutchison, 1970).

Thermobiological traits of ectotherms may change over time in the process of adjustment to new physiologi-cal conditions (Hutchison, 1976; Hutchison and Maness, 1979). This process is known as acclimatization, and it may happen as a result of temperature exposure during periods of varying magnitudes (Angilletta, 2006). It is ex-pected that acclimatization tends to increase the value of performance at the temperatures exposed (Hazel, 2002; Packard et al., 2001).

Principles of temperature variation in time and space

As a result of energy exchange between bodies, the temperature varies over time and space according to the balance of energy input and output, which in turn depen-ds on the effect of different factors.

Over time, the entry of solar radiation on the Earth’s surface experiences at least three cycles at diffe-rent time scales: daily, annually (Strahler and Strahler, 1987) and infra-annually (Friis-Christensen and Lassen, 1991). The factors that generate this variation are: the an-gle of the Earth’s surface in relation to the sun, the angle and distance of the Earth’s axis from the sun, and the so-lar cycles (Strahler and Strahler, 1987, Friis-Christensen and Lassen, 1991). On a daily scale, the temperature of a given surface exposed to the sun is determined mos-tly by the amount of incident radiation per unit of area. Overnight, that surface’s temperature decreases due to the radiation it emits to space (Geiger, 1950). Processes of evaporation and energy contributed by the lower soil layers, heated during the day (Geiger, 1950), are also im-portant in controlling the temperature of that surface at night. The magnitude of energy exchange is much gre-ater in the presence of sunlight (Geiger, 1950). For this reason, thermal environment on surface of the Earth is more homogeneous at night. At the annual scale, the di-fferent inclination of Earth’s axis affects the intensity and the number of hours of solar radiation on Earth’s surface (Geiger, 1950). Infra-annually, there are cycles related to the radiation arriving from the sun, but its effect on ec-tothermic animals is not enough studied to be reviewed here.

Finally, a factor that changes the entrance of energy from the sun along time and that is not necessarily cyclical is the cloudiness of the sky. During the day, clouds decrea-se the fraction of radiation that reaches the surface, decre-asing the intensity of variations in temperature between sun and shade. During the night, the presence of clouds reduces the transmission of energy from the surface to hi-gher layers of the atmosphere, slowing down the decrease in ambient temperature near the surface (Geiger, 1950).

1) A summary of principles that explain leading to variation in the microclimatic parameter of interest, and the responses of organisms to this variation.

2) A description of thermobiological patterns, com-bining spatio-temporal gradients of microclimatic varia-tion with known responses of TEA to these gradients at different organizational levels.

3) A synthesis of these principles and patterns in a predictive theory, formally structured and testable.

For the present synthesis, I focused on some repre-sentative elements of the proposed thermal theory of ecto-therms’ biology. Among potential microclimatic parame-ters, I chose temperature due to the wealth of studies per-formed on this parameter. Among the factors acting on temperature experienced by TEA, I chose just a few that affect energy transfer and distribution since its arrival on Earth’s surface from the sun to individuals. Those factors are: latitude and altitude, topography, caves and elements present at the earth’s surface (e.g. vegetation), properties of materials irradiated by the sun and properties of the body of individuals themselves).

Basic principles of thermal physiology in terres-trial animals ectotherms

The physiological processes necessary to keep ecto-thermic terrestrial animals alive occur in a known spec-trum of temperatures ranging from -39 to 110 degrees Celsius (Tansey and Brock, 1972; Angilleta, 2009; Geiger, 1950; Panikov et al., 2006 and the studies reviewed in this paper). Within the margins of thermal tolerance of TEA, the relationship between temperature and variables of physiological performance, whether for a group or an in-dividual thereof, can be represented as a sinusoidal curve. In the upswing of the curve, the speed of many reactions and physiological processes increases. However, above a certain temperature level, performance decreases rapidly, and the biochemical processes associated with this decline are still unclear (e.g. depletion of substrates for chemical reactions). Different species have different curves for the same performance variables (Angilletta, 2009), while for a given species, different performance variables (e.g. sta-mina, sprint speed, digestion speed) can exhibit different sensitivity curves (Du et al., 2000). A detailed explanation of these parameters in Portuguese is found in Katzenber-ger et al. (2011), in this special issue.

In general, higher temperatures accelerate the deve-lopmental processes in ectotherms (Gillooly et al., 2002), provided they do not exceed the maximum value of its specific performance curves. Ectotherms can modify their body temperature through behavioral thermoregulation, for example, by seeking warmer or cooler places, by chan-ging their posture, etc. However, some animal species traditionally considered as ectotherms may also produ-ce metabolic energy (e.g. Bartholomew and Casey, 1977; Bartholomew, 1964).

In laboratory thermal gradients, TEA show prefer-red temperatures (Tprfs) (Licht et al., 1966), which may represent a compromise between different physiological processes simultaneously occurring within individuals.

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AltitudeBy increasing altitude, air density and temperature

decrease (Geiger, 1950), thus increasing the radiation re-ceived by surfaces exposed to the sun and the heat loss at surfaces during the night and in the shade (Geiger, 1950). This implies that heating and cooling cycles can be very fast and reach extremely low minimum values at high alti-tudes (e.g. Carvajalino-Fernandez, 2010). Such fast cycles tend to decrease the time any range of temperatures nar-rower than the local daily range is available for ecothermic animals.

At the organism level, some ectotherms respond altitude gradients by changing their thermoregulatory behavior (e.g. orientation to the sun; Samietz et al., 2005), or their preferred microhabitats in order to obtain the appropriate temperatures (greater use of surface ro-cks and soil; Adolph, 1990). Other ectotherms can take advantage of thermal gradients existing in microhabitats with higher thermal inertia, as is the case of some sala-manders in pools of high altitude (Heath, 1975). For ar-thropods, convection is the main mode of energy trans-fer with the environment (Porter and Gates, 1969). Due to the decline of atmospheric pressure, convection loses its power to cool them, apparently helping them to keep their temperatures (Casey, 1992; Dillon, 2006; Porter and Gates, 1969).

At the levels of populations and species, and TPRF TopTees and TCMAX TEAs of different species appear to be less influenced by higher than TCMIN (Christian et al., 1988; Marquet et al., 1989; Gaston and Chown, 2011). This has led, at least one species of frog, have developed resis-tance to daily partial freezing (Carvajalino-Fernandez, 2010). Also in response to climate heat caused by the alti-tude, the time required to adulthood may increase (Angil-letta, 2004; Angilletta and Dunham, 2003). In the popula-tion level, the different temperature ranges of mountains influence the distribution of various ectotherms (Huang et al., 2006; Monasterio et al., 2009; Navas, 2002). The species richness of ectotherms may experience peaks at medium altitudes, but tends to fall sharply at high altitudes (Mc-Cain, 2010; Navas, 2002). At mid altitudes, species might be favored by the confluence of suitable temperatures to a greater number of species.

TopographyGeiger (1950) describes how the undulation of the

terrain influences air circulation and the intensity of ra-diation and the time that the soil receives. On nights with no wind, cooler air masses tend to occupy low-lying are-as of the local topography, while warmer air masses tend to rise. This leads to formation of “pools” of cold air in depressions or near objects that prevent the movement of air masses. These pools are formed regularly, is of great importance in the topographic distribution of frost in cold regions. For this same process, regions of high slopes re-main warmer at night, compared with the valleys and pla-teaus. The temperature difference between the valley and these regions can overcome the high 10°C in minimum temperatures.

Often in terrestrial ecosystems, TEAs can only con-duct their activities in specific segments of the total ther-mal variation that occurs in their habitat. For this reason, the activity period of ectotherms is necessarily reduced to moments in which these temperatures are available across a reasonable portion of physical space (for example, du-ring the night in the summer; John-Alder, Morin and La-wler, 1988; Porter et al., 1973).

The existence of spatial variation in temperature allows ectothermic animals to behaviorally regulate body temperature, changing from place to place to meet their needs (Hutchison and Maness, 1979; Porter et al., 1973). According to Hutchison and Maness (1979), we conclude that the ability of ectothermic organisms to use the spatio--temporal diversity of thermal environments for regula-ting their activities and life cycles, decisively influences the number of hours they can stay within their Tprfs throu-ghout their lives. Following this deduction, Sinervo et al. (2010) related the extinction of lizard populations around the world to a reduction in the time that the environment provides Tprfs of the species studied, in response to an ex-cessive temperature increase in the reproductive ages.

Factors, gradients and patterns related to heat exchange between the environment, the sun and space

LatitudeAt higher latitudes, the number of daily sunshine hours

increases in summer and decreases in winter. Together with that, the intensity of radiation per unit of area decreases in all seasons (Strahler and Strahler, 1987). These two processes combined lead to a latitudinal gradient of increase in both annual temperature variability and daily temperature varia-bility towards the midlatitudes. The longer daily radiation at higher latitudes allows the irradiated surface to reach tempe-ratures high enough to kill most ectotherms, even at mid la-titudes (e.g. 55°C on the sand surface at 42° N; Geiger, 1950). At the same time, a greater deficit in solar energy input de-creases the minimal temperatures (Strahler and Strahler, 1987). In response to these conditions, populations of TEA at higher latitudes tend to have their life cycles synchroni-zed with the warmer seasons of the year, and behavioral and physiological responses to avoid the cold or withstand it are common (e.g. seeking more sheltered microhabitats, migra-ting, presenting resting stages or freezing tolerance; Bale, 2002; Claussen et al. 1990; Sinclair et al., 2003). Populations of different TEA species at higher latitudes tend to present broader ranges between the critical maximum temperature (TCMAX) and and the critical minimum temperature (TC-MIN), being the effect of latitude greater over the TCMIN than over TCMAX (Sunday et al., 2010). A parallel pattern happens with altitudinal variations (see below). At the com-munity level, latitudinal distribution patterns and species richness may also be related to latitude in ectotherms (Cush-man et al., 1993). The effects of temperature and other envi-ronmental factors related to latitude may be observable even controlling for the effects generated by historical factors (Jetz and Buckley, 2007; Morales-Castilla et al., 2010).

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tone, granite, concrete and iron (Geiger, 1950; Lienhard and Lienhard, 2011).

On the surface of a material, convection domina-tes the energy transfer due to the low conductivity of air (Geiger, 1950). Below the surface, energy transfer goes by conduction and convection of air and water present in the material (Geiger, 1950). The air content decreases the CT of the soil surface (Geiger, 1950). Water increases greatly the CT soil, which can multiply up to 12 times the con-ductivity of dry sand (Geiger, 1950). For these reasons, it should be easier under thermoregulatory airy and dry soils than in wet or compacted soils.

Temperature gradients allow and oblige the ecto-therms to be distributed by them in relation to their prefe-rences or tolerances. In this mode, it is possible to predict the position of ectotherms combining only the knowledge of your preferences and tolerances to thermal models of microenvironmental distribution of temperatures throu-ghout the day and year (e.g. desert lizards; Porter et al., 1973). Gradients allow nighttime thermoregulatory ec-totherms can also land at night, or in different layers of the atmosphere (e.g. flying insects; Chapman et al., 2011), or in refugee camps under the surface (e.g. land iguanas and desert lizards; Christian and Porter 1984; Porter et al., 1973). The resting position of various ectothermic verte-brates in tropical forests is relatively high in the vegeta-tion. This has been interpreted mainly as a way to avoid predators by some authors (e.g. Clark and Gillingham, 1990; Martins, 1993). The view of these facts it is reasona-ble to think that may also have a function to prevent these excessive drop or reduce energy expenditure at rest (as in Christian and Porter, 1984).

Physical characteristics of the material surrounding a body can also affect the amount of energy absorbed by it and the times when there is heat available for thermore-gulation. So ectotherms organisms can regulate their body temperature through the choice of certain microhabitats. Below, I show how the temperature varies in these micro-habitats and list this variation with different aspects of the biology of ectotherms.

Factors, processes and thermobiological pat-terns derived from the earth’s surface irregula-rities

The surface presents irregularities (e.g. structures placed on it and holes) that can profoundly influence the local thermal environment.

Structures derived from the vegetation and rocksNatural structures are abundant in the surface layers

of leaves (e.g. the cover of a canopy tree, grass or dead plant material on the soil), stumps and rocks. All of them are opaque and has relatively low CT which helps the rays of the sun heating up their surfaces quickly. Layers of leaves have little mass and are surrounded by air, minimizing the transmission of energy through radiation and conduction (Geiger, 1950). Trunks and rocks have a higher TC than layers of leaves. This implies it is necessary more energy to increase their temperature and that they can act as storage

The north-south orientation of slopes determines how much radiation they receive (ex. greater on slopes oriented to the equator and, in the equator), while the east-west orientation will determine the time of incident solar radiation (the more oriented to the east receives it the sooner).

The inclination of the slopes affects the amount of radiation received from the sun, or emitted to the sky per unit area. The amount of radiation received depends on the angle of incidence of sunlight on the hill. At nights, the amount of radiation from the soil increases as the slope decreases (Geiger, 1950).

Individuals can change their thermoregulatory behavior, as well as their growth rate in terms of living conditions of the slope (e.g. locusts; Weiss et al., 2011). Species with different thermal requirements are expected to occupy different species ectotherms slopes of different orientation. This prediction is supported by arthropods (Tolbert, 1975). However, for some reptiles in temperate areas, the orientation of the slope did not have great pre-dictive power on its distribution (Guisan and Hofer, 2003).

Irradiated surfacesOn sunny days, the first surface reached by the sun

collects most of the energy sent by it (e.g. clouds, tree ca-nopy or soil; Geiger, 1950). After reaching this surface, the energy is transmitted to upper or lower layers through di-fferent processes (e.g. radiation, conduction, convection), generating temperature gradients around the irradiated surface (Geiger, 1950).

As we approach the surface irradiated by the sun, the temperature tends to increase exponentially in the direc-tion of these surfaces (Geiger, 1950). During the night, the surfaces radiate energy into space cooling is faster than the air just above them. In the coldest hours of the night and the hottest day in areas not covered and in the absence of wind, thermal profiles are formed. In both situations, the most extreme temperatures occur on the surface. As we get far from the surface, the daily cycles of thermal va-riation decreases and temperature extremes come lagged in time (Geiger, 1950).

During the night, these vertical gradients of tempe-rature may be repeated from the, now warmer, irradiated surface (ie, the tree canopy). In these cases, the decrease in temperature tends to be less conspicuous in the seconda-ry surfaces (Geiger, 1950). The vertical temperature gra-dients caused by radiation to the surface can extend over several hundred meters above the surface, but generally a few meters underground (Geiger, 1950).

The lower the CT of the material composing the ir-radiated surface, less energy is transmitted through it. For this reason, materials with lower CT suffer greater daily variation in temperature over its surface and insulate the substrate from beneath the covers of her (Geiger, 1950). At the same time, the higher the CT, the greater the depth of soil that frost can penetrate (Geiger, 1950). Microhabitats differ in terms of CT. From lower to higher conductivity, we can order: air, litter, light woods, dry sand, earth, gra-vel, soil covered with grass, wet clay soil, water, ice, limes-

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1990). Forests are among the most diverse ecosystems on the planet (Myers et al., 2000) and very likely the large existing thermal heterogeneity within them favors this high diversity in still unknown ways.

For example, Logs from temperate regions can ge-nerate spatial gradients in temperature of at least 20°C (Geiger, 1950). TEAs can use logs and rocks for thermore-gulation by changing its position or choosing oviposition sites with respect to thermal gradients generated around them (e.g. as done by lizards in Adolph, 1990; Huey et al., 1989; Lopez et al., 1998; Vitt et al., 1996, or larvae of beetles in Geiger, 1950). Small rocks can heat up quickly and help thermoregulation in the early hours of the day to TEAs sheltered under them (Lopez et al., 1998). Rocks with more than 10 cm thick can decrease the temperatu-re variations in the ground directly in contact with them, allowing TEAs using them as a refuge. Fossorial species can select larger stones in advanced hour of the day (Huey, 2011; Lopez et al., 1998).

Holes in the Earth’s surfaceUnlike objects in the earth’s surface, holes in the sur-

face (e.g. caves, dens) lead to the homogenization of tem-peratures inside them (Geiger, 1950; Williams et al., 1999). Within the caves, in the absence of horizontal air flows, temperatures are vertically stratified, with colder lower regions. If they have two outputs, strong winds can cross them (Geiger, 1950), affecting the temperature stratifica-tion. The studies suggest that raised ectotherms activity may be required at lower temperatures than the optimum for locomotion (Rogowitz and Sánchez-Rivoleda, 1999) and the reversal of temperature gradients within them can be important drivers of the period of activity within them (Resetarits, 1986; Rogowitz et al., 2001). Possibly related to these problems of homogeneity and thermal sub-optimal temperatures for ectotherms settlers, cave ecosystems are less species richness than the outdoor habitats where they are located. In these habitats, thermal heterogeneity does not seem as important to explain the species richness of caves (Christman and Culver, 2001; Culver et al., 2004).

Processes and standards related to the body of termobiological ectotherms

Physical characteristics of bodies (e.g. size and co-lor) can significantly affect the exchange of energy betwe-en them and the environment (Lienhard and Lienhard, 2011). Therefore, it is expected that these characteristics influence the body temperature experienced by TEAs.

SizeFor a given level of radiation, larger bodies are able

to absorb more energy per unit of radiation in relation to body mass. At the same time, due to an increase in its heat capacity, will take longer than smaller bodies to reach tem-perature equilibrium with the environment (Stevenson, 1985). For these reasons, given sufficient input of energy by radiation, larger bodies will reach higher temperatures than small bodies. At the same time, larger bodies will be more di-fficult to heat and cool due to increased heat storage capacity.

of thermal energy during the cooling of the environment. Now let us see some patterns and thermal processes rela-ted to these elements.

In a forest, the cycles of daily temperature varia-tion roughly follow the following pattern: sunlight hit the ground later, and for less time than in the canopy and trunks. Therefore, the temperature in the region of the trunk-ground tend to be higher than in the canopy, the central hours of the day. Further, these match up until the soil temperature falls down before the setting of the sun, since the radiation is also lost earlier in the lower forest (Geiger, 1950). In relation to temperature gradients, Gei-ger (1950) argues that the maximum and minimum daily temperatures are reached in the lower half of the canopy of a forest. However, in tropical forests, the litter may re-ach the very high values during the day (50°C; Mesqui-ta, 2005). Above the trees is generated by evaporation of water from the cooling air can be measured a few meters above the surface of the leaves. At the base, the rise of sap in plants can transport energy from the ground and may lead to differences of 15°C, between the air and places of sap ascending.

Clearings and edges influence the timing and dura-tion of radiation on the surfaces of the lower regions of the forest (Geiger, 1950). The variability of soil and air tempe-rature in clearings increases with the relative diameters of the clearing / tree height (Geiger, 1950).

Finally, in the absence of protective vegetation, the surfaces of dead plant material experience extreme tem-peratures on its surface (Geiger, 1950).

This wide heterogeneity of space-time temperatu-res due to vegetation gives this structure a great potential for determining the spatial and temporal distribution of TEAs. Simply by having different TPRF or body masses, TEAs may need to distribute differentially through the ve-getation (Asplund, 1974; Hillman, 1969). Forests TEAs are sometimes considered as thermal conformers whose body temperatures are low and fluctuate with the temperature of the environment (e.g. Huey and Webster, 1976; Vitt et al., 1998; Huey et al., 2009). However there are also qui-te accurate thermoregulators within these habitats, even with relatively high temperatures of activity (e.g. Vitt and Colli, 1994; Vitt, 1992). Despite there is still not much data available on this respect, ectotherms with high thermal preferences often use clearings and edges for thermore-gulation whereas those with lower activity temperatures avoid such places (e.g. Dixo and Martins, 2008; Vitt, et al., 1998).

The distribution of many TEAS and patterns of spe-cies richness and composition related to the presence of gaps or edges (Shure and Phillips, 1991; Vitt et al., 1998; Wermelinger et al., 2007), and vegetation structure (e.g. in leaf litter, canopy or tree trunks; Vitt, et al., 2003; Vitt et al. 1998; Wermelinger et al., 2007; in open patches of vegeta-tion; Nogueira et al, 2005) is possibly stablished according to their thermal preferences and tolerances. However, few studies explicitly show the influence of temperature fluc-tuations, related to vegetation, the distribution of animals ectotherms (but see Monasterio et al., 2009; O’Neill et al.,

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Different thermal factors can trigger the same pat-tern of thermal variation. For example, both latitude and altitude lead to an increase in the temperature range, pri-marily by decreasing the absolute minimum temperatures (e.g. Sunday et al, 2010). At the same time, these factors may have opposing influences on other traits of the ther-mal enviroment. As an example, the maximum range of daily temperatures increases with altitude and decreases with latitude (Geiger, 1950).

Traits of TEAs (e.g. categorized as behavior, mor-phology and physiology) can also interact favoring or preventing changes in the other. For example, changes in behavior (e.g., use of microhabitats) allow to avoid body temperature variation during activity time across thermal gradients generated by altitude (Huey et al., 2003). In this way, behavior may preclude effects of natural selection promoting morphological or physiological adaptation to the thermal environment.

SynthesisThe transmission of thermal energy takes place

along a continuum, from the environment to individuals and vice versa. However, for didactic purposes, processes and patterns that affect the thermal biology of ectothermic animals land could be categorized into three groups:

1) Those related to the intensity and amount of ther-mal energy exchange within ecosystems (e.g. derived from topography, altitude and latitude).

2) Those affecting the spatial and temporal distribu-tion of thermal energy across the earth’s surface (derived from physical properties of the micro-environment and irregularities of the surface).

3) Those related to the exchange of energy between the body and the microenvironment of ectotherms (deri-ved from physical and physiological properties of the bo-dies of ectotherms).

TEAs may respond to microclimatological varia-tions at different organizational levels (e.g. behavior or physiology of individuals, the distribution of populations and species richness of communities).

It seems possible to describe thermobiological pro-cesses and patterns with a limited number of factors, whi-ch can be analyzed mathematically (e.g. input energy, the environment and physical properties of individual bodies, physiological sensitivity to temperature, thermoregula-tory capacity, etc. (e.g. as done by Grant and Porter, 1992; Porter et al., 1973).

Finally, thermal factors can interact in additive or not additive and linear or nonlinear ways to affect the am-bient temperature and that experienced by ectotherms.

Based on what was presented in this review, it is pos-sible to synthesize a still fetal but predictive theory of the effect of temperature on ectothermic animals.

According to the scale of theory generality proposed by Scheiner (2010) this theory predicts relations across more levels of organization than other central theories of biology, such as Darwin’s theory of evolution, the theory of cell and the theory of organizations, both proposed by Scheiner (2010).

In response to this process, terrestrial ectotherms can regulate their thermoregulatory behavior. In situa-tions where energy loss is faster than the gain, larger ecto-therms may need to dedicate long time to regulate its body temperature (e.g., aquatic turtles basking on land; Lefevre and Brooks, 1995). In very large animals, larger amounts of metabolic energy (e.g. during exercise) and a relative-ly lower rate of energy loss can lead to maintenance of a relatively stable temperature compared with the medium. If the loss rate is similar or less than the gain in regions of high radiation, larger body sizes allow more time wi-thout needing to thermoregulate and maintaining body temperature in more shaded habitats (e.g. tropical lizards; Asplund, 1974; Hillman 1969).

Thermoregulatory advantages apparently explain intraspecific relationships between body size and envi-ronmental temperature in reptiles from around the world (Ashton and Feldman, 2003). However, other possible mechanisms have been proposed by Angilletta (2004) and Angilletta and Dunham (2003).

ColorThe external color of a body affects the amount of

radiation that can absorb per unit time and thus the maxi-mum temperature that can reach and its heating rate (Lie-nhard and Lienhard, 2011). Geiger (1950) shows differen-ces of about 6 degrees in the temperature of small objects of wood, in similar experimental conditions, painted in colors from white to black. A review of Trulli et al. (2008) supports the hypothesis that melanism is more common in cold regions and is relatively beneficial for diurnal spe-cies to colder areas. According to these authors, the re-lationship between physiology and behavioral melanism also has some support, but still requires further study. However, not all color variations lead to increases in the rates of heating ectotherms, as exemplified by Crisp et al. (2011).

Interactions among energy transfer processes.Different energy tranfer processes can interact gene-

rating an extremely irregular and dynamic thermal varia-tion on earth.

Thermal factors can interact additively, so that the temperature experienced by TEAs reach more extreme va-lues, or nonadditive, smoothing the thermal environment experienced by TEAs. For example, steep slopes oriented to the poles can decrease minimum temperature in high latitudes. They will, however, soften the environmental temperature in tropical regions.

Interactions between two factors may not be linear. For example, as the latitude increases the effect of orienta-tion of the slopes on differences in environmental tempe-rature may also increase. However, above a certain latitu-de, the proportion of diffuse radiation (reflection coming from the air) with respect to the direct radiation from the sun (Geiger, 1950) gets similar and the slope orientation effect may vanish. For this reason, the temperature diffe-rences between slopes oriented to the equator and the po-les follow a parabolic relationship with latitude.

Camacho: Respostas dos animais ectotermos terrestres à variação microclimática

Revista da Biologia (2012) 8

ib.usp.br/revista

viduals will tend to increase the time realized within the Tprf, as well as avoid the CT.

2) TEAs that develop its activity closer to surfaces irradiated by the sun and with periods of activity closer to the noon will be more active thermoregulators.

3) The distribution and population size of TEAs along gradients of temperature and cycles will be explai-ned by the relative success of individuals to remain within their TPRF, and to avoid CT. Therefore, within these gra-dients, the space-time available to access TPRF determine an upper limit to the size of populations of ectothermic animals.

4) The interaction of not additive thermal factors will have a positive effect on the species richness of ter-restrial ectothermic animals. Additive effects will have negative effect.

5) The greater the intensity of spatial and temporal variations in temperature, the greater its predictive power on the position of species of TEAs.

AcknowledgementsThe comments of C. Caselli, E. Sebastian, F. Casse-

miro, M. Grizante and C. Navas helped to improve pre-vious versions of this manuscript. This work was funded by CAPES and FAPESP (2008/06143-0).

The process leading to the synthesis generated here can be repeated for other microclimatic parameters and characteristics of living things (as commented by Titon and Gomes, Brito, or Closel and Kolhsdorf, this volume), or untreated groups in the text (e.g. endotherms). Thus, it should be possible to organize a predictive bioclimatic theory of living beings based on data, and easy to unders-tand, apply and critique.

Termobiological theory of ectotermsApplication domain:

Responses of TEAs to thermal variation in different levels of biological organization.

Premise:The time ectotherms spend within their preferred

temperature increases their fitness. This premise is sup-ported by the relationship between population growth rates (a general measure of fitness) and ectoterms tempe-rature (Huey and Berrigan, 2001), as well as by studies of reproductive physiology in fishes (Ribeiro and Moreira, this volume).

Predictions1) Behavior, physiology and morphology of indi-