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Universidade Federal do Rio Grande do Norte
Centro de Biociências
Programa de Pós-Graduação em Psicobiologia
Caracterização da frequência de atividades aéreas do golfinho-rotador, Stenella
longirostris (Gray, 1828), na Baía dos Golfinhos do Parque Nacional Marinho de
Fernando de Noronha.
Rita de Cássia De Carli
Natal
2012
Rita de Cássia De Carli
Caracterização da frequência de atividades aéreas do golfinho-rotador, Stenella
longirostris (Gray, 1828), na Baía dos Golfinhos do Parque Nacional Marinho de
Fernando de Noronha.
Dissertação apresentada ao Programa
de Pós-Graduação em Psicobiologia
da Universidade Federal do Rio
Grande do Norte, como requisito para
obtenção do título de Mestre em
Psicobiologia.
Orientador: Prof. Dr. Flávio José de Lima Silva
Natal
2012
Catalogação da Publicação na Fonte. UFRN / Biblioteca Setorial do Centro de
Biociências
De Carli, Rita de Cássia
Caracterização da frequência de atividades aéreas do golfinho-rotador,
Stenella longirostris (Gray, 1828), na Baía dos Golfinhos do Parque
Nacional Marinho de Fernando de Noronha / Rita de Cássia de Carli. -
Natal, 2012.
103 f.: Il.
Orientador: Prof. Dr. Flávio José de Lima Silva.
Dissertação (Mestrado) – Universidade Federal do Rio Grande do
Norte. Centro de Biociências. Programa de Pós-Graduação em
Psicobiologia.
1. Golfinho-rotador – Dissertação 2. Atividade aéreas – Dissertação.
3. Stenella longirostris – Dissertação. I. Silva, Flávio José de Lima. II.
Universidade Federal do Rio Grande do Norte. III. Título.
RN/UF/BSE-CB CDU 599.537
iii
“Se quiseres seguir adiante
com glória, tenha ciência de que às
vezes é necessário mudar a
estratégia do jogo radicalmente.
Você poderá perder muitas peças e
muitas batalhas no caminho. E não
importa o quanto você sofra, o
quanto você apanhe. Você precisa
reunir suas forças e seguir em
frente!”
Augusto Branco
iv
AGRADECIMENTOS
Agradeço em primeiro lugar ao apoio incondicional de minha família, meu pai José
Luiz, minha mãe Lucinéia, minha irmã Daniele e ao pequeno Miguel, que são responsáveis
pela pessoa que sou. Obrigada sempre pelo apoio moral, físico e financeiro.
Em segundo lugar, agradeço aos golfinhos-rotadores de Fernando de Noronha e ao
Projeto Golfinho Rotador pela oportunidade de realizar esse trabalho. Meu sincero
agradecimento a José Martins da Silva Júnior pela paciência, ensinamento e confiança, e
Flávio José de Lima pela orientação, paciência e oportunidade de desenvolver esse trabalho.
Agradeço a queridos amigos que conheci em Noronha e que fizeram e fazem parte de
minha jornada: Tia Thaís, linda miss simpatia quase uma irmã; Liisa, meu feixe de ossos; Ju
Moron, parceira de todos os momentos; Marci, parceira de sorriso cativante; Marta, teacher
querida, mãezona; Raisa, menina mulher que encanta; Marina, quem me apresentou o PGR;
Simone, parceira de balada inestimável; e Alan, Amanda e Dudu amigos em bons e maus
momentos.
Parte desse trabalho não seria possível sem a equipe de funcionários, estagiários e
voluntários que passaram pelo PGR em todos esses anos de pesquisa. Meus meninos
queridos: Lito, Rafinha, Laércio, Robinho, Udson, Danilo, Netinho, Gibson, Dudu, Paulinho e
Samuel que foram companhias em dias de alvorada, meio ou saída.
Agradecimento muito especial à Priscila Medeiros que sempre esteve presente
colaborando, acrescentando para minha vida pessoal e profissional, e também discutindo,
ensinando e colaborando para esse trabalho.
Não posso me esquecer de agradecer a queridos amigos de longas datas, Valéria,
Vivian, Flaviana, Henrique, Silvia, Karen e Aldy, que são parte importante de minha vida e
que apesar da distância sempre estiveram comigo, me apoiando. Também agradeço a Luzete,
v
Nessa, Sibila, Davis, Johnny, Pudim, Gui, Héros, Nelson, Julio, Mendes e Olavo, amigos que
estiveram comigo, aprendendo e ensinando durante a graduação, nem dos colegas de
mestrado, em especial Rafa e Miguel, pela companhia nas aulas, trabalhos e em casa.
Por fim, agradeço ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e
Tecnológico – CNPq, que viabilizou bolsa de mestrado, a Petrobras, que por meio do
Programa Petrobras Ambiental patrocina o Projeto Golfinho Rotador, viabilizando este
estudo, todas as pessoas, que direta ou indiretamente, contribuíram para a realização deste
trabalho.
vi
RESUMO
As atividades aéreas, saltos e batidas com partes do corpo na superfície da água,
compõem parte do repertório comportamental de diversas espécies de cetáceos. Dentre elas,
acredita-se que o golfinho-rotador, Stenella longirostris, seja a espécie que apresenta maior
agilidade em tais comportamentos. Para os golfinhos-rotadores de Fernando de Noronha, as
atividades aéreas são categorizadas em atividades aéreas verticais e horizontais, sendo oito
(batida de cauda, batida de cabeça, motor de popa, caída, salto, rotação, inversão e pirueta) os
padrões discriminados entre essas classes. Tais comportamentos podem ser usados como
parâmetros para identificar alterações comportamentais, bem como os padrões de atividade
diária e sazonais. Desta forma, o presente estudo teve por objetivo caracterizar a frequência
de execução de atividades aéreas no decorrer do período em que os golfinhos-rotadores
permanecem dentro da Baía dos Golfinhos de Fernando de Noronha, bem como verificar a
existência de possíveis flutuações horárias diárias e sazonais na exibição de tais
comportamentos. Para isso, foram analisados dados que compreendem o período entre janeiro
de 2006 a dezembro de 2010, totalizando 1.431 dias de observação em ponto fixo, sendo
registradas 113.027 atividades aéreas, média diária de 72,27 (DP=96,10). Nas 5.478 horas e
54 minutos de observação, as atividades aéreas horizontais foram observadas em maior
frequência, sendo a rotação o padrão mais executado. Maior frequência de execução das
atividades aéreas foi observada em indivíduos adultos, mas tanto para adultos quanto para
filhotes, observou-se predomínio das atividades horizontais, com a rotação sendo o padrão
mais executado. Correlação positiva foi observada entre a quantidade de atividades aéreas
executadas e o número de animais dentro da Baía. Flutuação horária diária foi observada na
expressão das atividades aéreas pelos golfinhos-rotadores, sendo observado maior pico de
atividade no horário entre 8h e 8h59min, tanto para a frequência relativa total de atividades
vii
aéreas, quanto para as classes e os padrões. Diferenças entre as estações climáticas seca e
chuvosa foram observadas, com maior registro de atividade aérea durante o período de
chuvas. Entretanto, o perfil de distribuição da frequência relativa de atividades aéreas se
assemelha para ambas as estações, mantendo o horário de maior pico de atividade. Quando
discriminadas as atividades aéreas nas classes e nos padrões considerados, para ambas as
estações observaram-se padrão de flutuação horária semelhante; para a maioria dos
parâmetros analisados, maior frequência relativa de execução das atividades aéreas se mantém
entre 8h e 8h59min.
viii
ABSTRACT
The aerial activities, leaps and slaps with parts of the body in the surface of water, are part of
the behavioral repertoire of several species of cetaceans. Among them, the spinner dolphin,
Stenella longirostris, shows greater diversity in such behavior. For the spinner dolphins of
Fernando de Noronha, the aerial activities are classified as vertical and horizontal, with eight
patterns to be noted (tail slap, head slap, motor boating, partial leap, leap, spin, tail over head
and tail over head with spin) discriminated between these categories. Such behaviors can be
used as a parameter to identify behavioral changes, as well as patterns of daily and seasonal
activity. In this manner, this study aimed to characterize the frequency in performance of such
activity while the dolphins were within the Dolphin Bay of Fernando de Noronha, and verify
possible daily and seasonal hourly fluctuations on such behaviors. The data analyzed in this
study was acquired during the period of January 2006 through December 2010, totaling 1431
days of observation from land set point, with 113027 aerial activities registered, daily average
of 72,27 (SD=96,10). During 5478h and 54 min of observation the horizontal aerial activity
was the most observed and rotation was the most executed pattern. Greater frequency of
execution of aerial activity was observed in adults, but for both adults and calves, was
observed a predominance of horizontal activities, with spin being the pattern most executed.
Positive correlation was observed between the amount of aerial activity performed and the
number of animals inside the Bay. Hourly daily fluctuation was observed in the expression of
aerial activities by spinner dolphins, and was observed a peak of activity between 8h and
8h59min for the overall frequency relative of aerial activities, as well as for the categories and
patterns. Seasonal differences were observed between the rainy and dry season with the
greater amount of activity being observed during the rainy season. Nevertheless, the same
profile of frequency relative of aerial activity was observed in both seasons with the peak
ix
amount being during the same period. When discriminated the aerial activities in categories
and patterns, for both seasons, there was a similar pattern of hourly fluctuation; for most of
parameters, higher frequency relative of execution of aerial activity remain between 8h and
8h59min.
SUMÁRIO
Resumo .................................................................................................................................... vi
Abstract .................................................................................................................................. viii
Introdução Geral ....................................................................................................................... 1
Descrição da espécie ..................................................................................................... 1
Os golfinhos-rotadores em Fernando de Noronha ........................................................ 3
Atividades aéreas ........................................................................................................... 4
Atividades aéreas em golfinhos-rotadores .................................................................... 7
Flutuação horária e sazonalidade .................................................................................. 8
Objetivos, hipóteses e predições ............................................................................................. 11
Objetivo Geral ............................................................................................................. 11
Objetivos específicos ................................................................................................... 11
Hipóteses e predições .................................................................................................. 11
Hipótese 1 ........................................................................................................ 11
Predição 1 ............................................................................................ 11
Hipótese 2 ....................................................................................................... 12
Predição 1 ............................................................................................ 12
Hipótese 3 ........................................................................................................ 12
Predição 1 ............................................................................................ 12
Hipótese 4 ........................................................................................................ 12
Predição 1 ............................................................................................ 12
Manuscrito 1 - Classes e padrões de atividades aéreas em golfinhos-rotadores de
Fernando de Noronha. .......................................................................................................... 13
Manuscrito 2 - Flutuação horária diária e sazonal das atividades aéreas em golfinho-
rotador de Fernando de Noronha. ....................................................................................... 49
Considerações finais ............................................................................................................... 93
Referências Bibliográficas Introdução Geral/Considerações Finais ....................................... 96
1
INTRODUÇÃO GERAL
Descrição da espécie
Os golfinhos-rotadores, Stenella longirostris (Gray, 1828), pertencem à classe
Mammalia, subclasse Theria, infraclasse Eutheria, ordem Cetartiodactyla, subordem
Odontoceti e família Delphinidae (Perrin et al. 2009), sendo caracterizada como espécie de
hábitos pelágicos, preferindo águas profundas, podendo se aproximar de ilhas oceânicas,
bancos e atóis para descanso e socialização (Perrin & Gilpatrick Jr 1994). A espécie se
distribui em águas tropicais e subtropicais dos Oceanos Atlântico, Índico e Pacífico (Perrin &
Gilpatrick Jr 1994; Reeves et al. 2002). No Brasil, há registro para golfinhos-rotadores desde
o Arquipélago São Pedro e São Paulo (Silva-Jr 1996) até o Rio Grande do Sul (Zerbini &
Kotas 1998).
São reconhecidas quatro subespécies de S. longirostris. Perrin (1990) nomeou,
comparou e descreveu três dessas subespécies: S. l. longirostris (golfinho-rotador amplamente
distribuído pelos oceanos tropicais), S. l. orientalis (distribuído em águas tropicais e oceânicas
do Pacífico Leste) e S. l. centroamericana (distribuído em águas costeiras do Pacífico da
América Central). A quarta subespécie, S. l. roseiventris ou rotador-anão, é encontrada em
águas rasas do sudeste Asiático (Perrin et al. 1999). Especula-se a existência de uma quinta
subespécie, ainda não descrita, nas águas da Arábia, Mar Vermelho e Golfo Pérsico, e uma
espécie híbrida de S. longirostris (golfinho-rotador-de-barriga-branca) encontrada no Pacífico
Tropical Leste, que seria o cruzamento entre S. l. longirostris e S. l. orientalis (Silva-Jr 2010).
O golfinho encontrado em Fernando de Noronha corresponde à subespécie S. l.
longirostris (Silva – Jr 1996), cujo nome popular golfinho-rotador advém do padrão aéreo
comumente executado pela espécie, no qual o animal salta acima da superfície girando em
torno de seu eixo longitudinal (Reeves et al. 2002; Lammers 2004; Jefferson et al. 2007).
2
Os golfinhos-rotadores têm habito alimentar noturno e de forma cooperativa (Perrin
1998). A alimentação, em geral, é de presas menores que 20 cm, como pequenos peixes
mesopelágicos, lulas e camarões que se encontram entre 200 e 300 m da superfície (Perrin &
Gilpatrick Jr 1994; Reeves et al. 2002; Silva-Jr et al. 2007). Após forrageio noturno, o
golfinho-rotador é conhecido por se deslocar para áreas protegidas e de águas rasas durante as
horas do dia, reduzindo as chances de predação (Norris & Dohl 1980), utilizando tais baías
como áreas de descanso, como observado no Havaí, em Fernando de Noronha, no Taiti e no
Egito (Norris & Dohl 1980; Norris et al. 1994a; Silva-Jr 1996; Gannier & Petiau 2006;
Notarbartolo-Di-Sciara et al. 2009).
O corpo apresenta padrão de coloração tricolor, com capa cinza escuro no dorso, faixa
lateral cinza claro e ventre branco (Perrin et al. 1991; Perrin & Gilpatrick Jr 1994), e o
comprimento de um individuo adulto pode variar entre 177 a 208 cm, podendo pesar entre 66
e 75 kg (Silva - Jr 2010).
A maturidade sexual é atingida em fêmeas entre 4 e 7 anos, e em machos entre 7 e 10
anos (Perrin & Gilpatrick Jr 1994; Perrin 2009). A reprodução parece ser promíscua
(poliginandria), e o tempo de gestação é de 10,5 meses, com nascimentos ocorrendo em
qualquer época do ano e intervalo entre partos é de cerca de 3 anos, nascendo um filhote com
comprimento entre 75 e 80 cm, e o cuidado ao filhote varia entre e 2 anos (Reeves et al. 2002;
Perrin 2009).
Os grupos são compostos de associações de unidades familiares mais ou menos
temporárias, que podem variar durante dias ou semanas (Norris et al. 1994a; Perrin 1998),
sendo os vínculos mais persistentes entre mãe e filhote (Perrin & Gilpatrick Jr 1994; Perrin
1998). Sendo assim, a estrutura social se baseia em fissão-fusão, formando agrupamentos
fluidos nos quais membros e funções se alteram constantemente (Norris 1991; Perrin &
Gilpatrick Jr 1994), ou seja, os indivíduos se agregam em grupos de centenas de golfinhos
3
conforme se deslocam para alimentação e se separam em grupos menores enquanto
descansam e socializam em baías (Reeves et al. 2002). As funções se alternam entre os
membros, não sendo observada liderança fixa (Norris et al. 1985; Norris et al. 1994a), e os
movimentos direcionais parecem ser um processo em grupo (Perrin & Gilpatrick Jr 1994). É
observada segregação por sexo e faixa etária entre os rotadores; entretanto, acredita-se que tal
segregação seja temporária (Norris et al. 1985).
Os golfinhos-rotadores em Fernando de Noronha
Segundo Silva - Jr (2010), os golfinhos-rotadores (S. l. longirostris) de Fernando de
Noronha vivem na Cadeia de Montanhas Submarina de Fernando de Noronha. Nos últimos 21
anos, em dias em que foi possível contar os golfinhos entrando na enseada, a frequência
máxima diária oscilou entre 2 e 2.046 indivíduos. Nos dias em que foi possível definir o
tempo de permanência dos golfinhos na enseada, os valores variaram de 1 minuto até 12 horas
e 45 minutos. Os rotadores só foram observados dentro da Baía dos Golfinhos durante o dia.
A Baía de Santo Antônio/Entre Ilhas passou a ser o local do Arquipélago de
Fernando de Noronha preferido pelos rotadores para descansar, diminuindo o tempo de
permanência destes cetáceos na Baía dos Golfinhos.
Nas duas áreas de maior concentração e frequência de S. longirostris no
Arquipélago de Fernando de Noronha, a Baía dos Golfinhos e Entre Ilhas, notou-se que os
rotadores desenvolviam comportamentos vitais para seu ciclo biológico, com exceção de
alimentação. Eles foram vistos descansando, em atividades sexuais, cuidando dos filhotes, de
guarda às ameaças, se comunicando, sendo infectados por agentes patogênicos e interagindo
com outras espécies animais. O comportamento de alimentação dos rotadores, que nunca foi
observado na Baía dos Golfinhos ou na Entre Ilha, normalmente ocorre no Mar de Fora.
4
Atividades Aéreas
Diversas espécies de cetáceos exibem comportamentos na superfície ou acima dela. As
atividades aéreas definem-se como saltos e batidas com partes do corpo realizadas acima da
do nível do mar (Silva-Jr 1996). Tais comportamentos têm sido observados em espécies como
Cephalorhynchus hectori (van Bénéden,1881) (Slooten 1994), Delphinus delphis
(Linnaeus,1758) (Neumann & Orams 2003), Lagenorhynchus obscurus (Gray,1828) (Würsig
& Würsig 1980), Orcinus orca (Linnaeus,1758) (Baird 2000; Williams et al. 2002a,b; Noren
et al. 2009), Sotalia guianensis (van Bénéden,1864) (Geise et al. 1999; Souto et al. 2006;
Nascimento et al. 2008), Stenella frontalis (Cuvier,1829) (Fertl &Würsig 1995; Herzing
2000), Stenella longirostris (Norris & Dohl 1980; Norris 1991; Norris et al. 1994a, b; Silva-Jr
1996; Silva 2001; Fish et al. 2006; Silva & Silva-Jr 2009) e Tursiops truncatus
(Montagu,1821) (Würsig & Würsig 1979; Connor et al. 2000; Bel’kovich et al. 1991a, b;
Lusseau 2006a).
Diversos padrões de atividades aéreas são observados em diferentes cetáceos,
entretanto, as funções das atividades aéreas não são completamente compreendidas, sendo que
diferentes comportamentos aéreos possuem diferentes papéis (Lusseau 2006b).
Nascimento e Nascimento (2010) abordam comunicação do posicionamento espacial,
display de agressividade, comportamento reprodutivo, estratégia de forrageio, fator
motivacional, remoção de parasitas ou comensais, irritação ou brincadeira e desenvolvimento
físico-motor como hipóteses explicativas para os comportamentos aéreos em botos, baleias e
golfinhos.
A função de comunicação das atividades aéreas tem sido proposta por vários
pesquisadores (Au & Weihs 1980; Norris & Dohl 1980; Herman & Tavolga 1980; Pryor
1990; Waters & Whitehead 1990; Norris et al. 1994b; Perrin & Gilpatrick Jr 1994; Würsig
2002; Lusseau 2006a). O som produzido pela batida do corpo na superfície da água se
5
irradiaria por todas as direções (Norris & Dohl 1980) e se propagaria por até um quilometro
sendo assim utilizados para a comunicação (Würsig & Würsig 1979).
As atividades aéreas seriam indicadores importantes na comunicação do
posicionamento espacial para o restante do grupo (Norris & Dohl 1980; Norris et al. 1994b;
Perrin & Gilpatrick Jr 1994). Norris et al. (1994b) propõem que as atividades aéreas
produzem bolhas e sons que servem de marcadores acústicos; assim sendo, a mancha de
bolhas proveniente da reentrada dos golfinhos na água servem como alvos para ecolocação,
permitindo que os indivíduos detectem a disposição do grupo.
Ainda em relação à função comunicativa, Herzing (2000) observou batida de cauda
como forma de chamar a atenção de outros animais dentro do grupo, transferindo informação
não-vocal sobre qual direção tomar.
Os comportamentos aéreos também teriam função de demonstrar a intenção dos
indivíduos, como agressividade durante interações (Simões-Lopes 2005; Ferrer I Cancho &
Lusseau 2006). Os saltos também podem ser interpretados como uma resposta
comportamental a um estímulo ameaçador e invasivo (Nascimento & Nascimento 2010),
como na aproximação de embarcações (Würsig & Würsig 1979; Pryor 1986; Weinrich et al.
2001; Williams et al. 2002b; Coscarella et al. 2003; Danil et al. 2005; Lusseau 2006b; Noren
et al. 2009) e de pessoas (Courbis & Timmel 2009). Batidas com partes do corpo, como
cauda, nadadeira peitoral ou cabeça podem estar associadas a displays agonísticos (Simões-
Lopes 2005; Ferrer I Cancho & Lusseau 2006; Nascimento et al. 2008). Atividades aéreas
podem ser exibidas durante perseguições agressivas intra e interespecífica (Herzing 2000).
Comportamentos aéreos também podem ocorreram em contexto sexual, sendo
observados realizados por machos e fêmeas durante a corte ou cópula (Simões-Lopes 2005),
podendo também se relacionar à indicadores de saúde e demonstrar aptidão física, sendo
usados como uma forma de exibição para atrair parceiros (Nascimento & Nascimento 2010),
6
e também refletir excitação relacionada a estimulação sexual, localização de alimento, ou
resposta a irritação (Dudzinski et al. 2009).
As atividades aéreas também têm sido relacionadas a comportamento de forrageio,
sendo observados antes, durante e após eventos de forrageio. Comportamentos aéreos
executados antes do comportamento de forrageio serviriam como um fator motivacional,
estreitando laços sociais e preparando os indivíduos para a captura de presas, havendo
aumento na frequência das atividades aérea antes do episódio de alimentação (Norris & Dohl
1980; Norris et al. 1994a). As atividades aéreas também foram observadas durante o
comportamento de forrageio, ajudando diretamente na captura de presas (Würsig & Würsig
1979, Würsig & Würsig 1980; Fertl & Würsig 1995), uma vez que a propagação do som
resultante do salto promoveria uma situação momentânea de caos para as presas,
concentrando-as e facilitando a captura (Würsig & Whitehead 2009). Já comportamentos
aéreos exibidos após o comportamento de forrageio também seriam úteis para o
fortalecimento de laços sociais entre os indivíduos do grupo, como em T. truncatus
(Bel’kovich et al. 1991b) e em O. orca (Baird 2000).
Algumas das atividades aéreas parecem estar envolvidas no desalojamento de rêmoras
de um local mais sensível do corpo do hospedeiro (Ritter 2002; Silva-Jr & Sazima 2006). As
rêmoras comprometeriam o movimento hidrodinâmico do corpo dos golfinhos (Hester et al.
1963; Norris 1991; Norris et al. 1994b; Nascimento & Nascimento 2010). Para golfinhos-
rotadores, a taxa de rotação e orientação do corpo do golfinho durante a reentrada na água
poderia produzir força suficiente para desalojar hidrodinamicamente rêmoras (Fish et al.
2006); entretanto, nem sempre é observado tal desalojamento.
As atividades aéreas também teriam função de fortalecimento e desenvolvimento
físico-motor dos animais (Nascimento & Nascimento 2010). Whitehead (2003) observou, em
cachalotes (Physeter macrocephalus (Linnaeus,1758)), saltos exibidos em maior frequência
7
por imaturos em interações com adultos (brincadeiras social) e em interações com objetos
(brincadeira motora) para o desenvolvimento físico-motor e das habilidades corporais, como
aperfeiçoamento da habilidade para captura de presas. Simões-Lopes (2005) arguiu que os
saltos teriam função de treino para ações futuras e/ou para o fortalecimento dos laços sociais.
Podem também representar play (Herzing 2000; Würsig & Whitehead 2009; Perrin 2009).
Também é provável que as atividades aéreas sejam um produto natural de um estado
de alerta, e como tal teria função de facilitador social (Perrin 2009). Norris (1991) propõe que
comportamento aéreo e o padrão aéreo específico envolvido funcionariam como um excelente
indicador do nível de atividade de um grupo de golfinhos, sendo padrões mais atléticos
frequentemente observados em grupos mais ativos. Sendo assim, grupos em deslocamento
lento observaram-se comportamento aéreo de nível energético mais baixo, enquanto que em
grupos que se deslocavam mais rapidamente padrões aéreos mais atléticos foram mais
frequentes.
Atividades aéreas em golfinhos-rotadores
Os padrões de atividades aéreas variam de espécie para espécie, sendo o golfinho-
rotador, S. longirostris, a espécie que apresenta maior agilidade nos saltos (Fish et al. 2006;
Jefferson et al. 2007). Norris e Dohl (1980) descreveram para golfinhos-rotadores no Havaí
pelo menos sete padrões de atividades aéreas, que incluem saltos, batidas com partes do
corpo, periscópios e rotações.
De acordo com Silva-Jr (1996), duas classes de atividades aéreas são consideradas em
relação ao plano d’água, atividades aéreas verticais e atividades aéreas horizontais. As
atividades aéreas verticais em relação ao plano d’água estão associadas ao agrupamento e
coesão dos subgrupos comportamentais, enquanto que as atividades aéreas horizontais em
relação ao plano d’água se relacionam a deslocamentos. Para Fernando de Noronha, Silva-Jr
8
(1996) considera oito padrões adaptados de Norris e Dohl (1980) relacionados ao grau de
atividade, ao estado de alerta geral, a deslocamentos e a coesão de agrupamentos.
Flutuação horária e sazonalidade
De forma geral, os organismos apresentam organização de suas atividades em ciclos,
sendo observadas variações no repertório comportamental ao longo do dia e das estações
(Bell-Pederson et al. 2005). Várias espécies de cetáceos apresentam padrões de movimentos e
comportamentos que podem se relacionar com o horário do dia (Klinowska 1986).
Condições ambientais e climáticas interferem na expressão de comportamentos, e o
ajuste comportamental a determinada época do ano devido às condições climáticas que se
estabelecem a cada estação é uma importante ferramenta adaptativa em todas as espécies,
inclusive entre os cetáceos (Silveira 2006).
Em diversas espécies de pequenos cetáceos são observadas variações diurnas e
sazonais em diferentes comportamentos, como alimentação, ocupação e tamanho de grupo
(Würsig & Würsig 1979; Silva-Jr 1996; Daura-Jorge et al. 2005; Silveira 2006; Silva & Silva-
Jr 2009). Estudos com L. obscurus (Würsig & Würsig 1980) e T. truncatus (Würsig & Würsig
1979) relatam frequências de atividades aéreas diferentes ao longo do dia.
O golfinho-rotador é uma espécie que apresenta movimento diário bastante previsível.
Tanto para a população de golfinhos-rotadores do Havaí quanto para a de Fernando de
Noronha, o ciclo diário se caracteriza por alimentação noturna e movimento em direção a
baías protegidas onde permanecem durante o dia para descanso (Norris & Dohl 1980; Silva-Jr
1996).
Flutuações horárias no padrão comportamental dos golfinhos-rotadores incluem as
atividades aéreas, as quais têm sido relacionadas ao estado de alerta dos golfinhos-rotadores,
sendo descritas variações no grau de atividade ao longo do dia (Norris & Dohl 1980; Norris et
9
al. 1985; Norris et al. 1994b; Silva 2001; Lammers 2004; Danil et al. 2005; Courbis &
Timmel 2009; Silva-Jr 2010). Um grupo em maior estado de alerta exibem atividades aéreas
mais frequentemente (Norris & Dohl 1980).
Para os golfinhos-rotadores do Havaí foi observado que a frequência de atividades
aéreas varia ao longo do dia. Norris e Dohl (1980) e, posteriormente, Norris et al. (1994b)
observaram que em Kealeake’akua Bay, no Havaí, as atividades aéreas foram registradas com
maior frequência em mar aberto, quando os golfinhos se deslocavam para a Baía pela manhã,
sendo grupos muito ativos durante a entrada na Baía. Dentro da Baía as atividades aéreas
geralmente diminuíram, sendo observadas em menor grau por cerca de duas horas após a
entrada dos golfinhos. Durante a saída também se observou aumento na excitação dos animais
com atividades aéreas.
Em Fernando de Noronha, a ocupação da Baía dos Golfinhos apresentou flutuações
horárias e sazonais. Silva-Jr (1996) observou a existência de variação horária na frequência de
atividades aéreas e descreveu seis períodos (entrada, organização, descanso I, reorganização,
descanso II e zig-zag) diferenciados em relação ao comportamento e grau de atividade dos
golfinhos. Os períodos de alto grau de atividade dos golfinhos são denominados organização e
reorganização, cuja função está associada à divisão dos golfinhos em três subgrupos
comportamentais: descanso, cópula e mães e filhotes. Sendo assim, na Baía dos Golfinhos de
Fernando de Noronha, após a entrada dos animais, ocorrem períodos de elevação e
diminuição na frequência de atividades aéreas.
Oscilações em padrões comportamentais também foram observadas em relação às
estações climáticas. No Havaí, estudos com os golfinhos-rotadores mostram um padrão
sazonal dos horários de entrada e saída, do tempo de mergulho e expressão das atividades
aéreas na Baía de Kealake‘akua (Würsig et al. 1994). Silva e Silva-Jr (2009) também
10
descreveram flutuações diárias e sazonais em três comportamentos para golfinhos-rotadores
de Fernando de Noronha - número de indivíduos, atividades aéreas e atividades reprodutivas.
11
Objetivos, hipóteses e predições
Objetivo Geral
Investigar a frequência de execução de atividades aéreas no decorrer do período em
que os golfinhos-rotadores permanecem dentro da Baía dos Golfinhos, bem como verificar a
existência de possíveis flutuações horárias diárias e sazonais na exibição de tais
comportamentos.
Objetivos Específicos
Investigar a frequência das atividades aéreas, discriminando-as entre as classes
e os padrões (manuscrito 1);
Examinar a frequência de execução das atividades aéreas por indivíduos
adultos e filhotes (manuscrito 1);
Investigar flutuação horária nas atividades aéreas executadas (manuscrito 2);
Verificar a existência de variação entre as estações seca e chuvosa na
frequência total e nos padrões de atividades aéreas executadas (manuscrito 2).
Hipóteses e Predições
Hipótese 1: Os golfinhos-rotadores apresentam diferenças na frequência de execução
tanto das classes quanto dos padrões de atividades aéreas dentro da Baía
dos Golfinhos.
Predição 1: O número de registro de frequência das classes e dos padrões de atividades
aéreas são diferentes.
12
Hipótese 2: Em golfinho-rotador existe diferença na frequência da expressão de
atividades aéreas entre adultos e filhotes.
Predição 1: O número registros de atividade aéreas dos adultos de golfinhos-rotadores
é significativamente superior a registrado em filhotes.
Hipótese 3: Observa-se variação horária na frequência total, das classes e dos padrões
de atividades aéreas executadas pelos golfinhos-rotadores.
Predição 1: O número de registros de frequência total, das classes e dos padrões de
atividades aéreas é diferente entre as horas em que os golfinhos-rotadores
estão na Baía dos Golfinhos.
Hipótese 4: Ocorre variação sazonal na frequência total, nas classes e nos padrões de
atividade aérea expressa pelos golfinhos-rotadores.
Predição 1: O número de registros de frequência total, das classes e dos padrões de
atividades aéreas diferem entre a estação seca e a estação chuvosa.
13
Manuscrito 1
Título - Classes e padrões de atividades aéreas em golfinhos-rotadores de
Fernando de Noronha.
Autores: Rita de Cássia De Carli 1,2
; José Martins da Silva-Jr 3; Flávio José de Lima
Silva 1, 2, 4
1-Programa de Pós Graduação em Psicobiologia - Universidade Federal do Rio
Grande do Norte, Brasil.
2-Centro Golfinho Rotador.
3-Centro Mamíferos Aquáticos/Instituto Chico Mendes de Conservação da
Biodiversidade – ICMBio.
4-Departamento de Turismo – Universidade Estadual do Rio Grande do Norte,
Brasil.
Periódico - Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom
QUALIS B
Status – a ser submetido
14
RESUMO
As atividades aéreas definem-se como saltos e batidas com partes do corpo
realizadas acima do nível do mar, sendo observadas em diversas espécies de delfinídeos. Os
padrões de atividades aéreas variam entre as espécies, sendo observadas diferentes
nomenclaturas e padrões de atividades aéreas em diferentes espécies, em ambos os sexos e em
todas as faixas etárias. Para os golfinhos-rotadores (Stenella longirostris longirostris) de
Fernando de Noronha, atividades aéreas compreendem oito padrões agrupados em duas
classes, atividades aéreas verticais e atividades aéreas horizontais. As atividades aéreas
verticais estão associadas ao agrupamento e coesão dos subgrupos comportamentais, enquanto
que as atividades aéreas horizontais se relacionam a deslocamentos. As atividades aéreas
verticais compreendem os padrões batida de cauda, motor de popa, inversão e pirueta. Já as
atividades aéreas horizontais compreendem os padrões batida de cabeça, caída, salto e
rotação. O comportamento aéreo, uma vez compreendido, se torna predicador para os padrões
de atividade diária. Desta forma, o objetivo do presente trabalho foi caracterizar os padrões de
atividades aéreas realizadas pelos golfinhos-rotadores dentro da Baía dos Golfinhos do Parque
Nacional Marinho de Fernando de Noronha. No período entre janeiro de 2006 e dezembro de
2010 totalizou-se 1.431 dias de monitoramento da Baía dos Golfinhos, sendo observados
golfinhos em 5.478 horas e 54 minutos Durante esse período de observação, foram
registradas, em média, 72,27 atividades aéreas por dia (DP=96,10). Atividades aéreas
horizontais foram executadas em maior frequência. A rotação, padrão que dá nome popular a
espécie, foi a atividade aérea mais executada. Quando comparadas as faixas etárias,
observaram-se indivíduos adultos realizando atividade aérea em maior frequência que
indivíduos filhotes. Para ambas as faixas etárias atividades aéreas horizontais foram mais
frequentes, bem como a rotação foi o padrão mais executado.
15
INTRODUÇÃO
As atividades aéreas (AA) definem-se como saltos e batidas com partes do corpo
realizadas na superfície da água (Silva-Jr 1996), sendo observadas em diversas espécies de
delfinídeos, como Cephalorhynchus hectori (van Bénéden,1881) (Slooten 1994), Delphinus
delphis (Linnaeus,1758) (Neumann & Orams 2005), Lagenorhynchus obscurus (Gray,1828)
(Würsig & Würsig 1980), Orcinus orca (Linnaeus,1758) (Baird 2000; Williams et al. 2002a,
b; Noren et al. 2009), Sotalia guianensis (van Bénéden,1864) (Geise et al. 1999; Souto et al.
2006; Nascimento et al. 2008), Stenella frontalis (Cuvier,1829) (Fertl &Würsig 1995; Herzing
2000), Stenella longirostris (Gray,1828) (Norris & Dohl 1980; Norris 1991; Norris et al.
1994; Silva-Jr 1996; Silva 2001; Fish et al. 2006; Silva & Silva-Jr 2009) e Tursiops truncatus
(Montagu,1821) (Würsig & Würsig 1979; Connor et al. 2000; Bel’kovich et al. 1991a, b;
Lusseau 2006a).
As funções das atividades aéreas não são completamente compreendidas, diferentes
comportamentos aéreos possuem diferentes papéis (Lusseau 2006b). Nascimento e
Nascimento (2010) abordam comunicação do posicionamento espacial, display de
agressividade, comportamento reprodutivo, estratégia de forrageio, fator motivacional,
remoção de parasitas ou comensais, irritação ou brincadeira e desenvolvimento físico-motor
como hipóteses explicativas para os comportamentos aéreos em diversas espécies de cetáceos.
Os padrões de atividades aéreas variam entre as espécies, sendo observadas
diferentes nomenclaturas e padrões de atividades aéreas em diferentes espécies, em ambos os
sexos e em todas as faixas etárias. As espécies realizam seus comportamentos aéreos de forma
diferente (Norris 1991). Bel’kovich et al. (1991a) descrevem sete padrões de atividade aérea
para T. truncatus que envolvem saltos totais e parciais. Para S. guianensis, Geise et al. (1999)
descrevem quatro categorias de comportamento aéreo: boiar, caudal, periscópio e peitoral e
três tipos de saltos: salto total, parcial e cambalhota para a população de Cananéia-SP,
16
enquanto que Spinelli et al. (2001) consideram, para a população de S. guianensis de Pipa-
RN, como atividades aéreas: salto total, salto parcial, cambalhota, três variações de
periscópios, quatro variações de batidas e caudal.
O golfinho-rotador (S. longirostris) ocorre em águas tropicais e subtropicais dos
Oceanos Atlântico, Pacífico e Índico, concentrando-se em grandes agrupamentos ao redor de
atóis, bancos e ilhas oceânicas (Perrin & Gilpatrick Jr 1994), como no Havaí e em Fernando
de Noronha. Essa espécie apresenta maior agilidade nas atividades aéreas (Fish et al. 2006;
Jefferson et al. 2007). Norris e Dohl (1980) descreveram para golfinhos-rotadores no Havaí
pelo menos sete padrões de atividades aéreas, que incluem saltos, batidas com partes do
corpo, periscópios e rotações. Para Fernando de Noronha, Silva-Jr (1996) considera oito
padrões adaptados de Norris e Dohl (1980) relacionados ao grau de atividade, ao estado de
alerta geral, a deslocamentos e a coesão de agrupamentos.
Para a espécie encontrada em Fernando de Noronha, atividades aéreas compreendem
oito padrões agrupados em duas classes em relação ao plano d’água, atividades aéreas
verticais e atividades aéreas horizontais (Silva-Jr 1996). As atividades aéreas verticais
compreendem os padrões batida de cauda, motor de popa, inversão e pirueta. Já as atividades
aéreas horizontais compreendem os padrões batida de cabeça, caída, salto e rotação.
Segundo Silva-Jr (2010), as atividades aéreas são consideradas uma forma de
comunicação utilizada pelos golfinhos-rotadores. Saltos e batidas com parte do corpo na
superfície da água funcionariam como sinais acústicos, pois cada padrão de atividade aérea
produz som e turbulência característica da reentrada do animal na água. E, as atividades
aéreas estão correlacionadas com o grau de atividade, o estado de alerta geral, o deslocamento
ou a coesão do grupo de golfinhos e podem ocorrer em sequências de mais de 10 atividades,
normalmente em grau descendente de impacto.
17
O comportamento aéreo, uma vez compreendido, se torna predicador para os padrões
de atividade diária (Norris & Dohl 1980). Desta forma, o objetivo do presente trabalho foi
caracterizar a frequência de execução das atividades aéreas realizadas pelos golfinhos-
rotadores dentro da Baía dos Golfinhos do Parque Nacional Marinho de Fernando de
Noronha.
MATERIAIS E MÉTODOS
Área de estudo
O Arquipélago de Fernando de Noronha (03°51’ Sul de latitude e 32°25’ Oeste de
longitude) é o topo emerso de uma montanha submarina, formado por 21 ilhas e ilhotas,
totalizando uma área de 26 km2 distribuída longitudinalmente (Silva-Jr 1996). A ilha,
Fernando de Noronha é a única habitada e conta com uma área de 17 km2, distribuídos
longitudinalmente na direção sudoeste-nordeste, apresentando duas faces com 11 km de
extensão (Silva-Jr 1996).
As águas de Fernando de Noronha se caracterizam pela elevada salinidade, baixas
concentrações de sedimentos, matérias orgânicas, nutrientes e plâncton. A temperatura média
é de 24°C, com amplitude térmica superficial na ordem de 4°C (IBAMA 1990).
A Baía dos Golfinhos do Parque Nacional Marinho de Fernando de Noronha (Figura
01) é um dos locais mais acessíveis para se estudar o comportamento de uma espécie oceânica
de cetáceo, como o golfinho-rotador. A Baía se situa sobre a formação geológica da Quixaba,
apresentando encostas íngremes, sem riachos ou córregos da água chegando até a enseada. As
praias são formadas por seixos rolados ou as águas do mar chegam diretamente no penhasco
(Almeida 1958). Essa enseada é considerada a de águas mais calmas, transparentes e
profundas. A profundidade varia de 0 a 25 metros, sendo o fundo composto,
predominantemente, por areias vulcânicas com rochas dispersas (Almeida 1958).
18
Figura 01 – Imagem do Arquipélago de Fernando de Noronha, com a Baía dos
Golfinhos no detalhe. Fonte: Wikimapia. Adaptada pela autora.
Coleta de dados
Os dados correspondem às atividades aéreas coletadas no período e janeiro de 2006 a
dezembro de 2010 e disponibilizadas pelo Projeto Golfinho Rotador, totalizando 1.431 dias de
observação. Os dados foram coletados por meio de monitoramento diurno da Baía dos
Golfinhos de Fernando de Noronha, a partir de ponto fixo situado no Mirante dos Golfinhos.
As coletas iniciaram a partir das 5h30min, exceto em dias de lua cheia, nos quais o
monitoramento se iniciou às 5h, e terminaram, no máximo, às 17h59min. Os dados foram
anotados na Planilha de Atividades Aéreas utilizada pelo Projeto, registrando-se a data (dia da
amostragem), o censo (número máximo de golfinhos avistados dentro da Baía no dia), o
19
tempo de observação (tempo total da presença da equipe de pesquisadores do Projeto) e o
tempo de observação de golfinhos (tempo que os golfinhos estavam na Baía e estava sendo
realizada a coleta de dados).
Para a coleta dos dados utilizou-se o procedimento de amostragem comportamental
de todas as atividades aéreas realizadas por qualquer individuo dentro da Baía (Martin &
Bateson 1993). Os registros foram realizados a cada 15 minutos, com duração de 2 minutos de
amostragem. Para cada amostragem registrou-se:
- Hora e censo instantâneo;
- Frequência dos padrões de atividades aéreas dos adultos;
- Sequências das atividades aéreas realizadas pelo mesmo indivíduo adulto;
- Frequência dos padrões de atividades aéreas realizadas por filhotes;
- Sequências das atividades aéreas executadas pelo mesmo indivíduo filhote;
Conforme descrito por Silva-Jr (1996), o censo foi obtido por meio do somatório das
contagens dos golfinhos que entraram na Baía. Durante a entrada dos golfinhos-rotadores,
miravam-se os binóculos na frente do primeiro golfinho do grupo e, à medida que os
golfinhos-rotadores passavam pelo campo dos binóculos, registravam-se cada indivíduo com
um contador mecânico. Olhando o local de entrada dos golfinhos-rotadores do Mirante dos
Golfinhos, o campo circular delimitado pelos binóculos tem um diâmetro de
aproximadamente 20 metros, que abrange toda a largura da fila de entrada dos golfinhos.
Segundo Norris e Dohl (1980) os golfinhos, nessa distância, respiram até três vezes,
permanecendo mais tempo na superfície que submersos.
Havukainen (2008) considerou três faixas etárias para os golfinhos-rotadores de
Fernando de Noronha, recém-nascidos, filhotes e adultos. Indivíduos adultos apresentavam
proporções de comprimento total ≥ 170cm, recém-nascidos até 105cm e filhotes entre 106cm
e 128cm. Entretanto, a diferenciação entre recém-nascidos e filhotes a partir de ponto fixo se
20
torna difícil, devido à distância do observador para os indivíduos. Sendo assim, foram
consideradas no presente estudo apenas duas faixas etárias: filhotes (animais com até ½ do
tamanho corporal do adulto) e adultos.
Os padrões de atividades aéreos foram classificados segundo os padrões descritos por
Norris e Dohl (1980) e modificados por Silva-Jr (1996). Os mesmos foram categorizados em
atividades aéreas verticais e horizontais. Os padrões considerados foram:
Batida de cauda: o golfinho posiciona-se horizontalmente na flor-d’água, arqueia
a base da cauda e a bate fortemente na superfície da mesma, produzindo um som seco. Esse
padrão pode ser executado tanto em posição normal quanto invertida (Figura 02). Classificada
como uma atividade aérea vertical;
Figura 02 – Batida de cauda. Fonte: Norris et al. 1994
Motor de popa: o golfinho nada na superfície do mar de dorso para baixo e bate
a cauda várias vezes consecutivas, deixando um rastro espumoso na água;
Inversão: o golfinho-rotador sai d’água em um ângulo relativamente grande,
ergue a cauda por cima da cabeça num arco amplo e entra na água primeiro de cauda,
produzindo um som seco (Figura 03). Considerada uma atividade aérea vertical;
21
Figura 03 – Inversão. Fonte: Norris et al. 1994
Pirueta: é a combinação da inversão com a rotação e é o padrão que exige maior
esforço físico, por ser o mais complexo. Nessa atividade aérea, o golfinho sai de cabeça da
água, gira em torno do seu eixo, fica invertido de cauda para cima, volta a rodar e cai de
cauda na água, produzindo um som seco. Considerada uma atividade aérea vertical.
Batida de cabeça: o golfinho sai da água com a cabeça, sem expor totalmente as
nadadeiras peitorais, em um ângulo de 30-45° em relação à superfície, ao cair na água arqueia
o corpo e dá uma pancada com a cabeça, geralmente, com a face inferior (Figura 04).
Considerada uma atividade aérea horizontal;
Figura 04 – Batida de cabeça. Fonte: Norris et al. 1994
Caída: o animal sai d’água parcialmente, expondo a parte do corpo entre as
nadadeiras peitorais e a base da cauda, e arqueia o corpo ao cair de barriga, de lado ou de
dorso (Figura 05). Definida como uma atividade aérea horizontal;
22
Figura 05 – Caída. Fonte: Norris et al. 1994
Salto: o golfinho sai da água de cabeça e com o corpo arqueado em um ângulo
aproximado de 30°, sobe um ou dois metros acima da superfície e cai de cabeça, barriga ou
lado (Figura 06). Considerada uma atividade aérea horizontal;
Figura 06 – Salto. Fonte: Norris et al. 1994
Rotação: o golfinho precipita-se para a superfície da água, como se fosse realizar
um salto e, quando a maior parte do seu corpo já está fora d’água, ele faz movimentos com
partes de seu corpo (dobra a cabeça e a base da cauda, inclina as extremidades da cauda e
mexe as nadadeiras peitorais para perto ou para longe do corpo), o que o faz girar em torno do
seu próprio eixo longitudinal. O animal cai de volta n’água, geralmente, de lado e seu corpo
continua girando, formando um buraco na superfície da água que, ao desmoronar, produz um
reboliço de borrifos e um som estrondoso audível à distância. É essa atividade aérea que dá o
23
nome popular aos golfinhos-rotadores (Figura 07). É considerada uma atividade aérea
horizontal;
Figura 07 – Rotação. Fonte: Norris et al. 1994
Para filhotes foram considerados apenas sete padrões de atividades aéreas. A batida
de cauda não foi considerada na coleta de dados, devido à limitação metodológica de
observação de tal padrão em filhotes. Apenas a cauda é exposta, de forma que dificulta a
diferenciação entre adultos e filhotes a partir de ponto fixo.
Análise dos dados
A análise dos dados foi realizada com o programa PASW Statistics 18 a partir de
testes não paramétricos, pois não apresentavam distribuição normal (Field 2009).
Para diferenciar as classes (vertical e horizontal) e os oito padrões de atividades
aéreas no período de coleta, aplicou-se o Teste U Mann-Whitney e Teste Kruskal-Wallis,
respectivamente, sem que se descriminassem as atividades aéreas executadas por indivíduos
24
adultos ou filhotes, adotando-se nível de significância α = 0,05. Comparações par-a-par foram
realizadas por meio do Teste U Mann-Whitney, com correção de Bonferroni, adotando-se
nível de significância α = 0,001, para verificar as diferenças entre os oito padrões
considerados.
Posteriormente, as atividades aéreas foram discriminadas entre atividades aéreas
executadas por adultos e atividades aéreas executadas por filhotes. Teste U Mann-Whitney,
com nível de significância α = 0,05, foi aplicado para verificar as diferenças entre as faixas
etárias considerada acima. Uma vez discriminadas as atividades aéreas, aplicou-se o Teste U
Mann-Whitney adotando-se nível de significância α = 0,05, para verificar diferenças entre
atividades aéreas verticais e horizontais executadas por indivíduos adultos e por indivíduos
filhotes. E, para a análise dos padrões, aplicou-se o Teste Kruskal-Wallis (α = 0,05) e Teste U
Mann-Whitney pra comparação par-a-par, com correção de Bonferroni, adotando-se nível de
significância α = 0,001, para adultos e para filhotes.
RESULTADOS
No período entre janeiro de 2006 e dezembro de 2010 totalizou-se 1.431 dias de
monitoramento da Baía dos Golfinhos, sendo observados golfinhos em 5.478 horas e 54
minutos. Durante esse período de observação foram registradas, em média, 72,27 atividades
aéreas por dia (DP=96,10).
Das 113.027 atividades aéreas registradas, 30,1% compreendem atividades aéreas
verticais e 69,9% atividades aéreas horizontais. Teste U Mann-Whitney revelou diferenças
significativas entres as classes verticais e horizontais (U=175,7x106; Z=-50,843;
p(bilateral)<0,001), sendo as atividades aéreas horizontais as mais executadas.
Em relação aos padrões de atividade aéreos, observaram-se diferenças significativas
(H(7) = 4281,826; p<0,001). A rotação foi o padrão mais executado, seguido de batida de
25
cauda, caída e batida de cabeça. Os padrões menos executados foram motor de popa, salto,
pirueta e inversão (Tabela 01).
Tabela 01 – Quantidade total de atividades aéreas e suas respectivas porcentagens,
discriminadas segundo classe e padrão.
Classe Padrão Quantidade AA %
Vertical
Batida de cauda 23.797 21,0
Motor de popa 7.355 6,5
Inversão 1.318 1,2
Pirueta 1.596 1,4
Horizontal
Batida de cabeça 12.611 11,2
Caída 20.443 18,1
Salto 6984 6,2
Rotação 38.923 34,4
TOTAL 113.027 100
Quando comparados indivíduos adultos e filhotes executando atividades aéreas,
diferenças significativas foram encontradas (U=958,9x105; Z=-120,275; p(bilateral)<0,001).
Indivíduos adultos foram responsáveis por 103.192 atividades aéreas, o que corresponde a
91,3% atividades aéreas observadas, enquanto que filhotes apresentaram 9.835 atividades
aéreas, correspondendo apenas 8,7% do total observado.
Tanto para indivíduos adultos quanto para filhotes, Teste de Mann-Whitney revelou
diferenças significativas entre a classe vertical e horizontal (Adultos: U=184,3x106; Z=-
44,246; p(bilateral)<0,001. Filhotes: U=206x106; Z=-51,668; p(bilateral)<0,001.). Em ambas as
faixas etárias atividades aéreas horizontais foram mais frequentemente observadas.
26
Para adultos, 33.447 atividades aéreas verticais foram observadas e 69.745
horizontais, e para filhotes, observou-se 619 atividades aéreas verticais e 9.216 atividades
aéreas horizontais (Figura 08).
Figura 08 – Total de atividades aéreas verticais e horizontais observadas em indivíduos
adultos e filhotes.
Das 34.066 atividades aéreas verticais observadas, 98,2% foram executadas por
adultos e apenas 1,8% por filhotes, e em relação às 78.961 atividades aéreas horizontais,
88,3% foram realizadas por adultos e 11,7% por filhotes (Tabela 02).
27
Tabela 02 - Quantidade total das classes de atividades aéreas e suas respectivas
porcentagens, discriminadas segundo faixa etária.
Atividade Aérea Vertical Atividade Aérea Horizontal
Quantidade AA % Quantidade AA %
Adultos 33.447 98,2 69.745 88,3
Filhotes 619 1,8 9.216 11,7
TOTAL 34.066 100 78.961 100
Foram observadas 103.192 atividades aéreas sendo executadas por adultos, destas
33,4% compreenderam atividades aéreas verticais, e 67,6% compreenderam atividades aéreas
horizontais. Diferenças na frequência de execução das classes de atividades aéreas também
foram observadas em filhotes, sendo que das 9.835 atividades aéreas realizadas pelos
mesmos, 6,3% foram atividades aéreas verticais, e 93,7% foram atividades aéreas horizontais
(Tabela 03).
Tabela 03 – Total e respectivas porcentagens de atividades aéreas executadas por
adultos e filhotes, discriminadas em classes.
Adultos Filhotes
Classe AA Quantidade AA % Quantidade AA %
Vertical 33.447 33,4 619 6,3
Horizontal 69.745 67,6 9.216 93,7
TOTAL 103.192 100 9.835 100
Em relação aos padrões, diferenças significativas foram observadas por meio do
Teste de Kruskal-Wallis para ambas as faixas etárias (Adultos: H(7)=3415,575; p<0,001.
28
Filhotes: H(6)=378,546; p<0,001.), sendo a rotação o padrão mais executado por adultos e
filhotes.
O segundo padrão mais executado por indivíduos adultos foi batida de cauda,
seguido de caída e batida de cabeça. Motor de popa, salto, pirueta e inversão foram os padrões
menos observados em adultos, compreendendo, somados, a 15% do total de atividades aéreas
observadas. Já em filhotes, caída e salto foram os padrões mais executados após a rotação. Os
demais padrões observados se referem a uma parcela pequena do total observado em filhotes,
representando juntos a menos de 11% do observado.
Tabela 04 – Quantidade total de atividades aéreas e suas respectivas porcentagens,
discriminadas segundo classe e padrão para indivíduos adultos e filhotes.
ADULTOS FILHOTES
Classe Padrão Quantidade AA % Quantidade AA %
Vertical
Batida de cauda 23.797 23,0 - -
Motor de popa 7.312 7,1 43 0,4
Inversão 1.039 1,0 279 2,8
Pirueta 1.299 1,2 297 3,1
Horizontal
Batida de cabeça 12.155 11,8 456 4,6
Caída 19.105 18,5 1.338 13,6
Salto 5.855 5,7 1.129 11,5
Rotação 32.630 31,7 6.293 64
TOTAL 103.192 100 9.835 100
29
DISCUSSÃO
A atividade aérea é um padrão comportamental observado em diversas espécies de
cetáceos, estando entre os parâmetros etológicos que melhor permitem evidenciar alterações
comportamentais. Estudos com diversas espécies descrevem as atividades aéreas sendo
executadas durante todos os estados comportamentais, como descanso, forrageio,
deslocamento e socialização (Bel’kovich et al. 1991b; Silva-Jr 1996; Noren et al. 2009).
Apesar das atividades aéreas serem abordadas em diferentes estudos, para diferentes
espécies e em diferentes contextos, poucos tem como objetivo o estudo das atividades aéreas
como tema principal, diferente do presente estudo.
Assim como observado por Norris et al. (1994) e Silva-Jr (1996, 2010), no presente
estudo, a rotação foi o padrão mais executado. Apesar de a rotação ser característico para os
golfinhos-rotadores, e por isso nomeia a espécie, não é um padrão exclusivo de tal espécie, o
mesmo foi observado para Lagenorhynchus obliquidens (Gill,1865) e Stenella clymene
(Gray,1850), e para T. truncatus em cativeiro (Perrin & Gilpatrick Jr 1994).
Resultado diferente de estudo anterior foi observado na frequência dos demais
padrões de atividades aéreas. Silva-Jr (1996) relata caída como sendo o segundo padrão mais
executado, seguido de batida de cabeça, salto, batida de cauda, motor de popa, inversão e
pirueta. O presente estudo observou uma frequência diferente para os padrões mais
executados, sendo a batida de cauda o segundo padrão mais executado, seguido de caída,
batida de cabeça, motor de popa, salto, pirueta e inversão. Essa diferença entre os resultados
obtidos no presente estudo e os resultados obtidos em estudo anterior, pode estar relacionada
ao esforço amostral de cada estudo. Silva-Jr (1996) analisou dados referentes a um ano de
amostragem, totalizando 1.407 horas e 28 minutos de observação, enquanto que o presente
estudo consiste de esforço amostral maior, compreendendo cinco anos consecutivos de
amostragem e 5.478 horas e 54 minutos de observação de golfinhos.
30
As rotações podem permitir a localização do animal que saltou pelos outros membros
do grupo (Norris 1991) e as bolhas produzidas pela reentrada do animal na água persistem por
tempo considerável, se tornando excelentes marcadores temporários para ecolocação (Norris
et al. 1994). Norris et al. (1994) observaram as rotações sendo mais frequentes em grupos
mais dispersos, ocorrendo constantemente em grupos de alimentação. Rotações também
foram observadas sendo executadas por machos adultos quando um barco perseguia por muito
tempo os golfinhos, sendo interpretada como um sinal de comunicação para orientar
deslocamentos, divisão e fuga do grupo (Silva-Jr 2010).
Batidas de cauda são observadas em diferentes espécies de cetáceos. Em O. orca, tal
padrão é o mais frequentemente executado (Noren et al. 2009), em T. truncatus, Simões-
Lopes (2005) observou esse padrão associado a alimentação, como um mecanismo auxiliar de
agrupamento da presa, considerando também o padrão uma forma de display de agressividade
direcionado a outro golfinho ou a uma embarcação próxima. Para golfinhos-rotadores, as
batidas de cauda foram frequentemente observadas próximas a mergulhadores e caiaques que
seguiam o grupo (Courbis & Timmel 2009), na cerca de presas durante o comportamento de
alimentação e na reprodução (Silva-Jr 1996), e em períodos de descanso (Norris et al. 1994).
As batidas de cauda também podem carregar informação motivacional ou
intencional, atraindo a atenção de outros animais (Lusseau 2006b). Noren et al. (2009) arguiu
que o uso de tal padrão é um método custo-efetivo para comunicação visual e acústica
combinadas em orcas, uma vez que batidas de cauda são menos dispendiosas energeticamente
de se executar.
Caídas e batidas de cabeça são padrões frequentemente observados em grupos
durante deslocamento (Norris & Dohl 1980). Em outras espécies, funções diferentes estão
associadas a tais padrões. Bel’kovich et al. (1991a) descrevem a caída, chamada pelos autores
de “log jump”, como sendo uma atividade aérea predominante durante a caça, usando-o para
31
direcionar as presas. Semelhante às rotações, caídas em golfinhos-rotadores também foram
associadas à comunicação na presença de embarcações (Silva-Jr 2010). Würsig e Würsig
(1979) observaram batidas de cabeça sendo executada por subadulto, também quando em
deslocamento lento.
Norris et al. (1994) relaciona os saltos à marcadores da direção de deslocamento
devido ao formato alongado da mancha de reentrada na água. Para S. guianensis, saltos, assim
como as batidas de cauda, estão relacionados à alimentação, servindo para direcionar o
cardume em direção à praia, facilitando na captura (Araujo et al. 2003). Saltos também podem
ser indicadores da localização da presa durante forrageio (Würsig & Würsig 1980).
O padrão motor de popa também foi observado em outras espécies. Würsig e Würsig
(1980) associaram esse padrão à alimentação, como uma forma de condensar o cardume de
peixes, evitando a fuga pela lateral ao bater a cauda continuamente. Para os golfinhos-
rotadores de Fernando de Noronha, Silva-Jr (1996) relacionou motor de popa a grupos de
cópula.
Quanto à inversão, Karczmarski et al. (1997) classificam esse padrão como sendo
típico de socialização e jogo para Sousa chinensis (Osbeck,1765). Inversão é o mais ativo e
talvez o padrão de comportamento aéreo mais fisicamente exigente, bem como sua variante
pirueta (Norris & Dohl 1980). Considerando a função comunicativa das atividades aéreas,
outros padrões energeticamente menos dispendiosos poderiam ser empregados, sendo assim
inversão e pirueta, que são mais exigentes energeticamente, os padrões menos executados.
Assim como observado por Norris e Dohl (1980) todas as classes etárias executam
atividades aéreas. Entretanto, diferenças na frequência dos padrões executados por indivíduos
adultos e filhotes foram observadas. Os resultados obtidos no presente estudo se assemelham
ao observado por Silva-Jr (1996). O autor observou menor frequência de atividades aéreas em
filhotes, e a rotação como sendo o padrão mais executado para ambas as faixas etárias.
32
Silva-Jr (1996) observou que as atividades aéreas executadas por filhotes se
distribuíram em 68% rotações, 22% saltos e 5% caídas, e executadas por adultos 37% foram
rotações, 30% caídas, 10% batidas de cabeça, 10% saltos, 7% batidas de cauda, 4% motor de
popa, 1% inversões e 0,5% pirueta. Entretanto, tais resultados diferem do observado no
presente estudo, demonstrando diferenças na frequência dos padrões tanto para adultos quanto
para filhotes.
Para outras espécies de cetáceos, saltos têm sido associados como padrão mais
frequente em agrupamentos de juvenis e filhotes (Geise et al. 1999) e de fêmeas e imaturos
(Waters & Whitehead 1990). Spinelli et al. (2002) consideram as atividades aéreas em filhotes
como uma brincadeira locomotora, tendo função de aprendizado, promovendo o
desenvolvimento de áreas coordenadas que seriam necessárias na atividade de forrageio.
Poucos estudos objetivam o estudo das atividades aéreas. As atividades aéreas são
abordadas dentro de outros estudos, sendo apenas eventos descritos dentro de estados
comportamentais. O presente estudo é um dos poucos a ter as atividades aéreas como foco
principal.
Devido à dificuldade de observações em ambiente natural, especialmente de espécies
oceânicas, pouco se é conhecido sobre a organização social e comportamento da maioria das
espécies de cetáceos (LeDuc 2002). A Baía dos Golfinhos do Parque Nacional Marinho de
Fernando de Noronha é um dos locais mais acessíveis para estudar o comportamento de uma
espécie oceânica como o golfinho-rotador, permitindo a realização de diversos estudos como
a contextualização das atividades aéreas.
O presente trabalho observou-se diferenças quantitativas entre a frequência de
execução das atividades aéreas pelos golfinhos-rotadores de Fernando de Noronha, por ser um
parâmetro que permite evidenciar alterações comportamentais, o estudo do contexto e das
funções do comportamento aéreo pode ser uma ferramenta importante para identificar
33
possíveis perturbações, bem como para identificar papéis dos indivíduos dentro de um
agrupamento.
34
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Almeida, F. F. M. 1958. Geologia e Petrologia do Arquipélago de Fernando de Noronha.
Rio de Janeiro: IBGE.
Araújo, J. P.; Passavante, J. Z. O. & Souto, A. S. 2003. Behavior of the estuarine dolphin,
Sotalia guianensis, at Dolphin Bay – Pipa - Rio Grande do Norte – Brazil. Tropical
Oceanography, 31(2), 101–112.
Baird, R. W. 2000. The killer whale: foraging specializations and group hunting. In: Mann J.,
Connor R.C., Tyack P.L. and Whitehead H. (Eds.). Cetacean Societies, pp. 127-153.
Chicago: The University of Chicago Press.
Bel’kovich, V. M.; Ivanova, E. E.; Yefremenkova, O. V.; Kozarovitsky, L. B. &
Kharitonov, S. P. 1991a. Searching and hunting behavior in the bottlenose dolphin
(Tursiops truncatus) in the Black Sea. In: Pryor, K. and Norris, K. S. (Eds). Dolphin
Societies Discoveries and Puzzles, pp. 38-67. Berkeley, CA: University of California
Press.
Bel’kovich, V. M.; Ivanova, E. E.; Yefremenkova, O. V.; Kozarovitsky, L .B. &
Kharitonov, S. P. 1991b. Dolphin play behavior in the open sea. In: Pryor, K. and
Norris, K. S. (Eds). Dolphin Societies Discoveries and Puzzles, pp. 67-77. Berkeley, CA:
University of California Press.
Connor, R.; Wells, R. S.; Mann, J. & Read, A. J. 2000. The Bottlenose Dolphin Social
Relationships in Fission-Fusion Society. In: Mann, J., Connor, R. C., Tyack, P. L. and
Whitehead, H. (eds.) Cetacean Societies Field Studies of Dolphins and Whales, pp. 91-
126. Chicago: The University of Chicago Press.
35
Courbis, A. & Timmel, G. 2009. Effects of vessels and swimmers on behavior of Hawaiian
spinner dolphins (Stenella longirostris) in Kealake‘akua, Honaunau, and Kauhako bays,
Hawai‘i. Marine Mammal Science, 25(2), 430–440.
Fertl, D. & Würsig, B. 1995. Coordinated feeding by Atlantic spotted dolphins (Stenella
frontalis) in the Gulf of Mexico. Aquatic Mammals, 21, 3-5.
Field, A. 2009. Descobrindo a estatística usando o SPSS. 2ª Edição. Porto Alegre: Artmed.
Fish, F. E.; Nicastro, A. J. & Weihs, D. 2006. Dynamics of the aerial maneuvers of spinner
dolphins. The Journal of Experimental Biology, 209: 590-598.
Geise, L.; Gomes, N.; Cerqueira, R. (1999) Behaviour, habitat use and population size of
Sotalia fluviatilis (Gervais, 1853) (Cetacea, Delphinidae) in the Cananéia estuary region,
São Paulo, Brazil. Revista Brasileira de Biologia, 59 (2).
Havukainen, L. 2008. Ocorrência e Interações de Recém-nascidos e Filhotes de golfinho-
rotador Stenella longirostris na Baía dos Golfinhos, Fernando de Noronha. Dissertação de
Mestrado. Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal - RN.
Herzing, D. L. 2000. Acoustics and social behavior of wild dolphins: implications for a
sound society. In: Au W. W. L., Popper A. N. and Fay R. E. (Eds.). Hearing by whales
and dolphins, pp. 225-272. New York: Springer Press.
IBAMA. 1990. Plano de Manejo do Parque Nacional Marinho de Fernando de Noronha.
Brasília: Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e Recursos Naturais Renováveis –
IBAMA/FUNATURA.
Jefferson, T. A.; Webber, M. A. & Pitman, R. L. 2007. Spinner Dolphin – Stenella
longirostris (Gray, 1828). In: Marine Mammals of the World: A Comprehensive Guide to
Their Identification, pp. 232-237. San Diego: Academic Press/Elsevier.
Karczmarski, L.; Thornton, M. & Cockcroft, V. G. 1997. Description of selected
behaviours of humpback dolphins Sousa chinensis. Aquatic Mammals, 23(3), 127-133.
36
LeDuc, R. 2002. Delphinids, Overview. In: Perrin W. F., Würsig B. and Thewissen H.
(Eds.). Encyclopedia of Marine Mammals, pp. 298-302. San Diego, CA: Academic Press.
Lusseau, D. 2006a. The short-term behavioral reactions of bottlenose dolphins to interactions
with boats in Doubtful Sound, New Zealand. Marine Mammals Science, 22, 802-818.
Lusseau, D. 2006b. Why do dolphins jump? Interpreting the behavioural repertoire of
bottlenose dolphins (Tursiops sp.) in Doubtful Sound, New Zealand. Behavioural
Processes, 73, 257–265.
Martin, P. & Bateson, P. 1993. Recording methods. In: Measuring Behavior An introductory
guide, 2nd
edition, pp. 84-100. UK: Cambridge University Press.
Nascimento, L. F.; Medeiros, P. I. A. P. & Yamamoto, M. E. 2008. Descrição do
comportamento de superfície do boto cinza, Sotalia guianensis, na Praia de Pipa – RN.
Psicologia: Reflexão e Crítica, 21(3), 509-517.
Nascimento, L. F. & Nascimento, S. V. M. M. 2010. Porque os botos, baleias e golfinhos
saltam? Uma revisão das hipóteses explicativas sobre os saltos. Oecologia Australis, 14
(4), 821-829.
Neumann, D. R. & Orams, M. B. 2003. Feeding behaviors of short-beaked common
dolphins, Delphinus delphis, in New Zealand. Aquatic Mammals, 29, 137-149.
Noren, D. P.; Johnson, A. H.; Rehder, D. & Larson, A. 2009. Close approaches by vessels
elicit surface active behaviors by southern resident killer whales. Endangered Species
Research, 8, 179–192.
Norris, K. S. & Dohl, T. P. 1980. Behavior of the Hawaiian spinner dolphin, Stenella
longirostris. Fisheries Bulletin, 77, 821-849.
Norris, K. S. 1991. Dolphin Days: the life and times of the spinner dolphin. 1st Edition. New
York: W.W. Norton ɛ Company.
37
Norris, K. S.; Würsig, B. & Wells, R. S. 1994. Aerial behavior. In: Norris K. S, Würsig B.,
Wells R. S. and Würsig M. (Eds.). The Hawaiian Spinner Dolphin, pp. 103-121. CA,
USA: University of California Press.
Perrin, W. F. & Gilpatrick-Jr, J. W. 1994. Spinner Dolphin. Stenella longirostris (Gray,
1828). In: Ridgway S. H. and Harrison S. (Eds.). Handbook of Marine Mammal: The
first Book of Dolphins, pp. 99-128. London: Academic Press.
Silva, F. J. L. 2001. Descrição de Comportamento, Sazonalidade de Número de Indivíduos e
Reprodução de Golfinho-rotador, Stenella longirostris, em Fernando de Noronha. Tese de
Doutorado. Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal - RN.
Silva, F. J. L. & Silva - Jr, J. M. 2009. Circadian and seasonal rhythms in the behavior of
spinner dolphins (Stenella longirostris). Marine Mammal Science, 25(1), 176–186.
Silva-Jr, J. M. 1996. Aspectos do Comportamento do Golfinho-rotador, Stenella longirostris
(Gray, 1828), no Arquipélago de Fernando de Noronha. Dissertação de Mestrado.
Universidade Federal de Pernambuco, Recife - PE.
Silva-Jr, J. M. 2010. O rotador de Noronha. In: Os golfinhos de Noronha, pp. 93 – 156. São
Paulo: Bambu.
Simões-Lopes, P. C. 2005. O luar do Delfim: A maravilhosa aventura da História Natural.
Joinville, SC: Letra D’água.
Slooten, E. 1994. Behavior of Hector’s dolphin: classifying behavior by sequence analysis.
Journal of Mammalogy, 75 (4), 956-964.
Souto, A.; Araújo, J. P.; Geise, L. & Araújo, M. E. 2006. The surface behavior of estuarine
dolphin in Baía dos Golfinhos, RN, Brazil: a field and comparative study. Revista
Brasileira de Zoociências, 8 (2), 185-193.
38
Spinelli, L. H. P.; Nascimento, L. F.; Medeiros, P. I. A. P. & Yamamoto, M. E. 2001.
Interações entre adultos e imaturos em Sotalia fluviatilis: Evidência de cuidado
alomaterno? Anais de Etologia, 19, 290.
Spinelli, L. H. P.; Nascimento, L. F. & Yamamoto, M. E. 2002. Identificação e descrição
da brincadeira em uma espécie pouco estudada, o boto-cinza (Sotalia fluviatilis), em um
ambiente natural. Estudos de Psicologia, 7 (1), 165-171.
Waters, S. & Whitehead, H. 1990 Aerial behaviour in sperm whales. Canadian Journal of
Zoology, 68, 2076 – 2082.
Williams, R.; Bain, D. E.; Ford, J. K. B. & Trites, A. W. 2002a. Behavioural responses of
male killer whales to a ‘leapfrogging’ vessel. Journal of Cetacean Research and
Management, 4 (3), 305-310.
Williams, R.; Trites, A. W. & Bain, D. E. 2002b. Behavioural responses of killer whales to
whale-watching traffic: opportunistic observations and experimental approaches. Journal
of Zoology, 256, 255-270.
Würsig, B. & Würsig, M. 1979. Behavior and ecology of the bottlenose dolphin, Tursiops
truncatus, in the South Atlantic. Fishery Bulletin, 77(2), 399-412.
Würsig, B. & Würsig, M. 1980. Behavior and ecology of the dusky dolphin,
Lagenorhynchus obscurus, in the South Atlantic. Fishery Bulletin, 77 (4), 871-890.
39
O autor José Martins da Silva–Jr. colaborou desde o início do trabalho. Auxiliou com
a elaboração do projeto, assim como da dissertação e dos manuscritos, contribuindo para a
discussão dos resultados encontrados e suas relações com aspectos comportamentais e
ecológicos. Esteve sempre presente, disponibilizando na forma de sua pessoa ou do Projeto
Golfinho Rotador (PGR), material bibliográfico, fotografia e ajuda com a logística do
trabalho.
Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom – Formatação.
Last revised 21 September 2011.
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may be submitted for online publication as a supplement in association with the manuscript.
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Manuscript preparation
Manuscripts submitted to the JMBA must be original, not under consideration elsewhere and
approved by all authors and institutions prior to submission. Papers should be written in clear
succinct English and sentences must not start with an abbreviation. Acronyms must be written
in full on their first occurrence and SI units should be used. Scientific names must be
italicized (not underlined) and at their first mention after the Abstract they must be followed
by the Authority. Manuscripts should be arranged in the following order: Running Head,
Title, Author(s), Address(es), Abstract, Keywords, Introduction, Materials and Methods,
Results, Discussion, Acknowledgements, References, Figures, Tables and Appendices.
Experimental design. All studies must have been conducted in accordance with institutional,
national and international guidelines concerning the use of animals in research and/or the
sampling of endangered species.
41
Title (bold font). Should be no more than 20 words with no Authorities associated with the
species. A running head of not more than 43 characters should be suggested.
Authors’ addresses. Should follow the title. Use superscript numbers to indicate different
addresses.
Abstracts (italic font). A concise abstract should outline the scope, main results and
conclusion(s) of the paper without discussion or Authorities associated with species.
Keywords. Please provide up to ten keywords.
Headings. Follow the style and hierarchy for each section as shown below (but see later for
taxonomy): INTRODUCTION, MATERIALS AND METHODS (1st heading, upper case,
left justified).
RESULTS (1st heading, upper case, left justified) then: The sampled population (2nd
heading, bold, left justified); DENSITY AND BIOMASS (3rd heading, small capitals, left
justified); Reproduction and development (4th heading, lower case italics, left justified).
DISCUSSION (1st heading, upper case, left justified). Subheadings, if used, should follow
the instructions under RESULTS.
ACKNOWLEDGEMENTS (1st heading, upper case, left justified). You may acknowledge
individuals or organizations that provided advice, and support (non-financial). Please also
provide details of financial support for all authors, including grant numbers. For example,
42
‘This work was supported by the Medical Research Council (grant number XXXXXXX)’.
Multiple grant numbers should be separated by a comma and space. Where research was
funded by more than one agency, the different agencies should be separated by a semi-colon,
with ‘and’ before the final funder. Grants held by different authors should be identified as
belonging to individual authors by the authors’ initials. For example, ‘This work was
supported by the Wellcome Trust (A.B., grant numbers XXXX, YYYY), (C.D., grant number
ZZZZ); the Natural Environment Research Council (E.F., grant number FFFF); and the
National Institutes of Health (A.B., grant number GGGG), (E.F., grant number HHHH)’.
Where no specific funding has been provided for research, authors should use the following
statement: ‘This research received no specific grant from any funding agency, commercial or
not-for-profit sectors’.
Figures. Should be referred to in full in the body of the text (e.g. Figure 1). Figure legends
should take the following style:
Fig. 1. Ceratothoa collaris Schioedte & Meinert, 1883, adult female: (A) pereopod 1; (B)
pereopod 7; (C–G), pleopods 1–5, ventral view; (H) uropods. Scale bars: A–G, 2 mm; H, 3
mm.
All figures should be labelled with a medium weight sans serif font of an appropriate size to
result in 8 point (3.33 mm) type when reduced to single column width. If figures are in
parts, please label with upper case letters (A, B, C etc.) in the top left corner of each
part. We strongly recommend saving large image files (full resolution files; any image files
larger than 1 MB per file) with LZW compression to ensure they can be uploaded correctly
and swiftly. Colour figures will be charged to the author(s) at a rate of £700 per page but are
published free of charge in the online version, provided that black and white or half-tone
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43
well as videos, can be submitted as supplementary material for online publication only, with a
link from the original article. Final figures must be submitted as PC-compatible LZW-
compressed TIFF files. For black and white line artwork (1 bit), these should be 1200 dpi
resolution at final size, single column (8.5 cm) or double column (17.5 cm) width. Half-tone
greyscale (8 bit) artwork should be 300 dpi at final size and combination (line/tone) colour
artwork should be at 800 dpi final size. Colour half-tone images should be submitted as 300
dpi TIFF files in CMYK colour.
Tables. Should not be excessive in size and have informative titles. Titles, headings and
footnotes are delimited by horizontal lines as shown in the example below; table headers are
centred and roman (normal) typeface. Column headings are bold. The table below gives an
example of layout:
Table 1. Tenacity of Elminius modestus and Balanus perforatus cypris larvae to biofilms
developed at high (83 s-1) and low (15 s-1) shear rates. Forces of temporary adhesion are
given as 104 Nm-1.
Genus and species names. Should be italicized and appear in full at each mention in a new
section and if starting a sentence. In italicized text (Abstracts) species names should be
normal typeface.
44
Citation of literature. References in the text should refer to the author’s name (no initials)
and year of publication. Two authors should be cited using ‘&’ (Rainbow & Dellinger, 1993);
for more than two authors, the name of the first author followed by ‘et al.’ (Lallier et al.,
1987). When citing more than one publication use date order and a semi-colon as a separator,
e.g. (Mykels & Skinner, 1985a, b; Skinner, 1996; Gorind et al., 1997). The manuscript should
be carefully checked to ensure the details of authors and dates cited in the text exactly match
those in the reference list. Cross checking of references in the text to the cited literature and
vice versa is the responsibility of the author. All literature quoted in the text must be listed in
alphabetical and chronological order of author names at the end of each manuscript. When
more than one publication with the same first author is cited the following order
alphabetically applies: (a) single author, according to publication dates; (b) same author and
one co-author; (c) same author and more than one co-author. The style follows the full name
according to the ‘World List of Scientific Periodicals’ latest edition, London.
Titles of journals must be written in full and references to books should include the place of
publication and the publisher.
Dashes. Hyphen between connecting words; en-dash between ranges e.g. 3–10, B–G, and
between opposite words e.g. male–female pairs, size–frequency, etc.
Taxonomy should be presented as follows:
SYSTEMATICS (1st heading, upper case, centre justified)
Order AMPHIPODA Latreille, 1816
Suborder GAMMARIDEA Latreille, 1803
Family UROTHOIDAE Bousfield, 1978
Genus Carangolia Barnard, 1961
45
Carangolia barnardi sp. nov.
(Figures 1 – 6)
Carangolia spp.: Elizalde et al., 1993; Sorbe & Weber, 1995; Dauvin & Sorbe, 1995.
TYPE MATERIAL (taxonomic sub-headings, small capitals)
Holotype: adult female (oostegites developed) 2.69 mm, completely dissected and mounted
on 12 slides. (OXYBENT VIII, TS05-R, N4; coordinates: 43°49.34′N 02°02.74′W; water
depth: 550 m) (MNHN-Am5129); coll. J.-C. Sorbe, 19 April 1999.
Paratype: adult male (penile papillae developed) 3.88 mm partially dissected, with both first
antennae, maxillipeds, epimeral plates, pleopods, and second antenna and second gnathopod
mounted on three slides; rest as five pieces preserved in 70% ethanol. (ECOMARGE 93,
TS08-A, Ni; 44°34.57′N 02°12.60′W; water depth: 740 – 746 m) (MNHN-Am5130); coll. J.-
C. Sorbe, 23 June 1993. Twenty-one additional specimens in J.-C. Sorbe Collection.
COMPARATIVE MATERIAL EXAMINED
Carangolia cornuta Bellan-Santini & Ledoyer, 1986. Holotype: female completely dissected
on single slide (Museo Civico di Storia Naturale di Verona, slide no. 3276); RV ‘Marion
Dufresne’ Cruise MD08 to Marion and Prince Edward Islands, Station 17BB97 (Marion
Island: 46°52.5′S 37°53.5′E); collected on 25 March 1976 with Okean grab on muddy sand,
110 m depth.
DIAGNOSIS
Carangolia with well developed pointed process on posterolateral corner of head. Coxal plate
1 with anterior and posterior margins subparallel, distal margin straight. Coxal plate 7
46
pointed. Basis of pereopod 6 slender, not oblong. Dactylus of pereiopod 5 elongate (more
than 12 times longer than wide). Telson devoid of spines.
KEY FOR THE GENERA OF THE ALVINOCARIDIDAE
1. Posterior telson margin armed only with spines, without plumose seta………..…………..2
— Posterior telson margin armed with plumose setae………..………………………………..3
2. Rostrum long, depressed laterally; pterygostomal spine present; lash on first maxilliped
rudimentary……………………………....................................................................Alvinocaris
— Rostrum short, compressed dorsoventrally, without teeth; pterygostomal spine absent; lash
on first maxilliped well eveloped…………………………………………………..….Iorania
3. Short rostrum present; exposed eyes separated from each other; distolateral spine present
on caphocerite……………...…………………………………………………...……Chorocaris
REFERENCES (1st heading, upper case, left justified)
Journals:
Marshall S.M., Nicholls A.G. and Orr A.P. (1939) On the growth and feeding of young
herring in the Clyde. Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom 23,
427 – 455.
Books:
Cushing D.H. (1981) Fisheries biology, a study in population dynamics. 2nd edition.
Madison: University of Wisconsin Press.
47
Chapters from books: Weir B.S. (1990) Intraspecific differentiation. In Hillis D.M. and
Moritz C. (eds) Molecular systematics. Sunderland, MA: Sinauer Associates, pp. 373 – 410.
Symposium proceedings:
Cinelli F., Fresi E., Mazzella L., Pansini M., Pronzato R. and Svoboda A. (1977)
Distribution of benthic phyto- and zoocoenoses along a light gradient in a superficial marine
cave. In Keegan B.F., Ceidigh P.O. and Boaden P.J.S. (eds) Proceedings of the Eleventh
European Symposium on Marine Biology, University College, Galway, 5–11 October 1976.
Biology of benthic organisms. Oxford: Pergamon Press, pp. 173 – 183.
Book series:
El Haj A.J., Whiteley N.M. and Harrison P. (1992) Molecular regulation of muscle growth
over the crustacean moult cycle. In El Haj A.J. (ed.) Molecular biology of muscle. Cambridge:
Cambridge University Press, pp. 151 – 165. [SEB Seminar Series, no. 46.]
Occasional publications:
Moore P.G. (1984) The fauna of the Clyde Sea area. Crustacea: Amphipoda. University
Marine Biological Station Millport, Occasional Publications, no. 2, 84 pp.
Reports:
Gaard E. (1987) An investigation of the squid Loligo forbesi Steenstrup on Faroe Bank.
International Council for the Exploration of the Sea (CM Papers and Reports), CM
1987/K:18, 9 pp.
Baird Jr F.T. (1953) Observations on the early life history of the giant scallop (Pecten
magellanicus). Research Bulletin. Department of Sea and Shore Fisheries, Maine, no. 14, 7
pp.
Theses:
48
Leighton D.L. (1968) A comparative study of food selection and nutrition in the abalone,
Haliotis rufescens Swainson, and the purple sea urchin, Strongylocentrotus purpuratus
Stimpson. PhD thesis. University of California, San Diego, USA.
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49
Manuscrito 2
Título - Flutuação horária diária e sazonal de atividades aéreas do golfinho-
rotador de Fernando de Noronha.
Autores: Rita de Cássia De Carli 1,2
; Flávio José de Lima Silva 1, 2, 3
; José Martins da
Silva -Jr 4
1-Programa de Pós Graduação em Psicobiologia - Universidade Federal do Rio
Grande do Norte, Brasil.
2-Centro Golfinho Rotador.
3-Departamento de Turismo – Universidade Estadual do Rio Grande do Norte,
Brasil.
4-Centro Mamíferos Aquáticos/Instituto Chico Mendes de Conservação da
Biodiversidade – ICMBio.
Periódico – Marine Mammal Science
QUALIS A.
Status – a ser submetido.
50
RESUMO
A natureza cíclica da organização das atividades de um organismo permite que
oscilações no repertório comportamental sejam observadas diária e sazonalmente. Em
cetáceos, padrões comportamentais, como as atividades aéreas, ou seja, saltos e batidas com
partes do corpo na superfície da água, podem se relacionar com o horário do dia e estação
climática. Estudos com golfinhos-rotadores relatam variações horárias e sazonais na
expressão das atividades aéreas. O objetivo do presente estudo foi caracterizar a flutuação
horária diária e sazonal da expressão das atividades aéreas dos golfinhos-rotadores dentro da
Baía dos Golfinhos do Parque Nacional Marinho de Fernando de Noronha. Os dados
correspondem às atividades aéreas coletadas no período de janeiro de 2006 a dezembro de
2010, por meio de monitoramento diurno da Baía dos Golfinhos de Fernando de Noronha, a
partir de ponto fixo situado no Mirante dos Golfinhos, e disponibilizadas pelo Projeto
Golfinho Rotador, totalizando 1.431 dias de observação e 113.027 atividades aéreas
registradas. Maior frequência de atividade aérea foi observada quanto maior o número de
golfinhos dentro da Baía. Variação horária diária foi observada na expressão das atividades
aéreas, sendo os animais mais ativos pelo período da manha, entre 8h e 8h59min. O mesmo
padrão de distribuição horária foi encontrado para as classes e para os padrões de atividades
aéreas descritas para os rotadores de Fernando de Noronha, com maior atividade sendo
observada majoritariamente entre 8h e 8h59min. Frequência relativa maior de atividades
aéreas é registrada na estação chuvosa; entretanto, para ambas as estações mantêm-se, em sua
maioria, o mesmo horário de maior expressão das atividades aéreas total, bem como para as
classes e os padrões.
51
INTRODUÇÃO
De forma geral, os organismos apresentam organização de suas atividades em ciclos,
sendo observadas variações no repertório comportamental ao longo do dia e das estações
climáticas (Bell-Pederson et al. 2005). Condições ambientais e climáticas interferem na
expressão de comportamentos, e o ajuste comportamental a determinada época do ano devido
às condições climáticas que se estabelecem a cada estação é uma importante ferramenta
adaptativa em todas as espécies, inclusive entre os cetáceos (Silveira 2006).
Várias espécies de cetáceos apresentam padrões de movimentos e comportamentos
que podem se relacionar com o horário do dia (Klinowska 1986). Em diversos organismos
padrões diários de comportamento e de processos fisiológicos são reconhecidos (Naylor
2005), e para golfinhos, tais comportamentos incluem as atividades aéreas, as quais têm sido
relacionadas ao estado de alerta, sendo descritas variações no grau de atividade ao longo do
dia (Norris & Dohl 1980; Norris et al. 1985; Norris et al. 1994; Silva 2001; Lammers 2004;
Danil et al. 2005; Courbis & Timmel 2009; Silva-Jr 2010).
As atividades aéreas (AA), ou seja, saltos e batidas com partes do corpo na superfície
da água, são observadas nas mais diversas espécies de cetáceos, mas o golfinho-rotador
Stenella longirostris (Gray, 1828) é a espécie que apresenta grande agilidade nos saltos (Fish
et al. 2006; Jefferson et al. 2007). Diversas funções têm sido associadas às atividades aéreas.
Comunicação do posicionamento espacial, display de agressividade, comportamento
reprodutivo, estratégia de forrageio, fator motivacional, remoção de parasitas ou comensais,
irritação ou brincadeira e desenvolvimento físico-motor como hipóteses explicativas para os
comportamentos aéreos em diversas espécies de cetáceos (Nascimento & Nascimento 2010).
Norris e Dohl (1980) descreveram para golfinhos-rotadores no Havaí pelo menos
sete padrões de atividades aéreas, que incluem saltos, batidas com partes do corpo,
periscópios e rotações. Para Fernando de Noronha, Silva-Jr (1996) considera oito padrões
52
adaptados de Norris e Dohl (1980) relacionados ao grau de atividade, ao estado de alerta
geral, a deslocamentos e a coesão de agrupamentos.
Os golfinhos-rotadores são comumente encontrados em águas tropicais e subtropicais
do mundo todo (Perrin & Gilpatrick 1994). A presença dos golfinhos-rotadores em Fernando
de Noronha é registrada desde o ano de 1556, e há mais de 20 anos estudos são realizados,
sendo registradas flutuações diárias, mensais e sazonais na ocupação dos golfinhos-rotadores
(Silva-Jr 2010).
Oscilações em padrões comportamentais são observadas ao longo do dia e em
relação às estações climáticas. Estudos com os golfinhos-rotadores, no Havaí – EUA,
mostraram variações horárias na frequência de atividades aéreas e padrão sazonal dos horários
de entrada e saída, do tempo de mergulho e expressão das atividades aéreas na Baía de
Kealake‘akua (Würsig et al. 1994) e também na frequência e permanência dos animais
(Norris et al. 1994). E para Fernando de Noronha, Silva e Silva-Jr (2009) descreveram
flutuações diárias e sazonais em três comportamentos para golfinhos-rotadores de Fernando
de Noronha - número de indivíduos, atividades reprodutivas e atividades aéreas.
Para os golfinhos-rotadores do Havaí é observado que as atividades aéreas variam ao
longo do dia. Norris e Dohl (1980) e, posteriormente, Norris et al. (1994) observaram que em
Kealeake’akua Bay, no Havaí, as atividades aéreas foram vistas com maior frequência em mar
aberto, quando os golfinhos se deslocavam para a Baía pela manhã, sendo grupos muito ativos
durante a entrada na Baía. Dentro da Baía as atividades aéreas geralmente diminuíram, sendo
observadas em menor grau por cerca de duas horas após a entrada dos golfinhos. Nas horas
próximas ao meio dia, a frequência das atividades aéreas foi reduzida e predominaram
comportamentos nos quais apenas a extremidade do rostro, a nadadeira dorsal e nadadeira
caudal foram expostas, sendo este período considerado como padrão típico de repouso.
53
Durante a saída também se observou aumento na excitação dos animais com atividades
aéreas.
A ocupação da Baía dos Golfinhos de Fernando de Noronha apresentou flutuações
horárias e sazonais. Silva-Jr (1996) observou a existência de variação horária na frequência de
atividades aéreas e descreveu seis períodos (entrada, organização, descanso I, reorganização,
descanso II e zig-zag) diferenciados em relação ao comportamento e grau de atividade dos
golfinhos. Os períodos de alto grau de atividade dos golfinhos são os denominados de
organização e reorganização, cuja função está associada à divisão dos golfinhos em três
subgrupos comportamentais: descanso, cópula e mães e filhotes. Sendo assim, na Baía dos
Golfinhos de Fernando de Noronha, após a entrada dos animais, ocorrem períodos de
elevação e diminuição na frequência de atividades aéreas.
A relação entre comportamentos e sazonalidade tem sido observada em diversos
estudos com odontocetos (Würsig & Würsig 1979; Wells et al. 1980; Bräger 1993; Silva-Jr
1996; Geise et al. 1999; Daura-Jorge et al. 2005; Silveira 2006; Silva & Silva-Jr 2009).
Entretanto, tais estudos nem sempre abordam os comportamentos aéreos, enfocam
comportamentos como alimentação, ocupação e tamanho de grupo. As atividades aéreas estão
entre os parâmetros que permitem evidenciar alterações comportamentais na espécie,
fornecendo informações adicionais sobre o comportamento dos mesmos dentro da Baía.
O presente estudo é um estudo em longo prazo que tem por objetivo caracterizar a
variação horária diária e sazonal na frequência total, das classes e dos padrões de atividades
aéreas executada pelos golfinhos-rotadores dentro da Baía dos Golfinhos do Parque Nacional
Marinho de Fernando de Noronha.
MATERIAIS E MÉTODOS
54
Área de estudo
O Arquipélago de Fernando de Noronha (03°51’ Sul de latitude e 32°25’ Oeste de
longitude) é o topo emerso de uma montanha submarina, formado por 21 ilhas e ilhotas,
totalizando uma área de 26 km2 distribuída longitudinalmente (Silva-Jr 1996). A ilha,
Fernando de Noronha é a única habitada e conta com uma área de 17 km2, apresentando duas
faces com 11 km de extensão (Silva-Jr 1996).
O Arquipélago possui um clima tropical com duas estações pluviométricas bem
definidas: estação seca, de agosto a janeiro, quando a pluviosidade não ultrapassa 8 mm3/dia;
e estação chuvosa, de fevereiro a julho, quando a pluviosidade pode atingir 193,3 mm3/dia
(IBAMA 1990). As águas se caracterizam por elevada salinidade, baixas concentrações de
sedimentos, matérias orgânicas, nutrientes e plâncton, e a temperatura média é de 24°C, com
amplitude térmica superficial na ordem de 4°C (IBAMA 1990).
A maior parte do litoral da Ilha é rochoso e escarpado, principalmente, na face
sudeste e na extremidade oeste da face noroeste, onde se localiza a Baía dos Golfinhos. A
Baía dos Golfinhos do Parque Nacional Marinho de Fernando de Noronha (Figura 1) é um
dos locais mais acessíveis para se estudar o comportamento de uma espécie oceânica de
cetáceo, como o golfinho-rotador. A Baía se situa sobre a formação geológica da Quixaba,
apresentando encostas íngremes, sem riachos ou córregos da água chegando até a enseada.
Apresenta somente praias de seixos rolados ou as águas do mar chegam diretamente no
penhasco (Almeida 1958). Essa enseada é considerada a de águas mais calmas, transparentes
e profundas. A profundidade varia de 0 a 25 metros, sendo o fundo composto,
predominantemente, por areia com rochas dispersas (Almeida 1958).
55
Figura 1 – Baía dos Golfinhos. Foto: Acervo Projeto Golfinho Rotador.
Coleta de dados
Os dados correspondem às atividades aéreas coletadas no período e janeiro de 2006 a
dezembro de 2010, por meio de monitoramento diurno da Baía dos Golfinhos de Fernando de
Noronha, a partir de ponto fixo situado no Mirante dos Golfinhos, e disponibilizadas pelo
Projeto Golfinho Rotador, totalizando 1.431 dias de observação. As coletas iniciaram a partir
das 5h30min da manhã, exceto em dias de lua cheia, nos quais o monitoramento se iniciou às
5 horas, e terminaram, no máximo, às 17h59min. As observações no Mirante dos Golfinhos
terminaram uma hora após a saída do último golfinho da Baía dos Golfinhos.
O registro dos dados se deu por meio da Planilha de Atividades Aéreas utilizada pelo
Projeto Golfinho Rotador. Na planilha foram registrados a data (dia da amostragem), o censo
56
(número máximo de golfinhos avistados dentro da Baía no dia), o tempo de observação
(tempo total da presença da equipe de pesquisadores do Projeto) e o tempo de observação de
golfinhos (tempo que os golfinhos estavam na Baía e estava sendo realizada a coleta de
dados).
Para a coleta dos dados utilizou-se o procedimento de amostragem comportamental de
todas as atividades aéreas realizadas por qualquer individuo dentro da Baía (Martin & Bateson
1993). Os registros foram realizados a cada 15 minutos, com duração de 2 minutos de
amostragem. Para cada amostragem registrou-se:
- Hora e censo instantâneo;
- Frequência dos padrões de atividades aéreas dos adultos;
- Sequências das atividades aéreas realizadas pelo mesmo indivíduo adulto;
- Frequência dos padrões de atividades aéreas realizadas por filhotes;
- Sequências das atividades aéreas executadas pelo mesmo indivíduo filhote;
Conforme descrito por Silva-Jr (1996), o censo foi obtido por meio do somatório das
contagens dos golfinhos que entraram na Baía. Durante a entrada dos golfinhos-rotadores,
miravam-se os binóculos na frente do primeiro golfinho do grupo e, à medida que os
golfinhos-rotadores passavam pelo campo dos binóculos, registravam-se cada indivíduo com
um contador mecânico. Olhando o local de entrada dos golfinhos-rotadores do Mirante dos
Golfinhos, o campo circular delimitado pelos binóculos tem um diâmetro de
aproximadamente 20 metros, que abrange toda a largura da fila de entrada dos golfinhos.
Segundo Norris e Dohl (1980) os golfinhos, nessa distância, respiram até três vezes,
permanecendo mais tempo na superfície que submersos.
Os padrões de atividades aéreos foram classificados segundo os padrões descritos por
Norris e Dohl (1980) e modificados Silva-Jr (1996), sendo os mesmos categorizados em
57
atividades aéreas verticais e horizontais em relação ao plano d’água. Os padrões considerados
foram:
Batida de cabeça: o golfinho sai da água com a cabeça, sem expor totalmente
as nadadeiras peitorais, em um ângulo de 30-45° em relação à superfície, ao cair na água
arqueia o corpo e dá uma pancada com a cabeça, geralmente, com a face inferior (Figura 2a).
Considerada uma atividade aérea horizontal;
Batida de cauda: o golfinho posiciona-se horizontalmente na flor-d’água,
arqueia a base da cauda e a bate fortemente na superfície da mesma, produzindo um som seco.
Esse padrão pode ser executado tanto em posição normal quanto invertida (Figura 2b).
Classificada como uma atividade aérea vertical;
Motor de popa: o golfinho nada na superfície do mar de dorso para baixo e bate
a cauda várias vezes consecutivas, deixando um rastro espumoso na água;
Caída: o animal sai d’água parcialmente, expondo a parte do corpo entre as
nadadeiras peitorais e a base da cauda, e arqueia o corpo ao cair de barriga, de lado ou de
dorso (Figura 2c). Definida como uma atividade aérea horizontal;
Salto: o golfinho sai da água de cabeça e com o corpo arqueado em um ângulo
aproximado de 30°, sobe um ou dois metros acima da superfície e cai de cabeça, barriga ou
lado (Figura 2d). Considerada uma atividade aérea horizontal;
Rotação: o golfinho precipita-se para a superfície da água, como se fosse
realizar um salto e, quando a maior parte do seu corpo já está fora d’água, ele faz movimentos
com partes de seu corpo (dobra a cabeça e a base da cauda, inclina as extremidades da cauda e
mexe as nadadeiras peitorais para perto ou para longe do corpo), o que o faz girar em torno do
seu próprio eixo longitudinal. O animal cai de volta n’água, geralmente, de lado e seu corpo
continua girando, formando um buraco na superfície da água que, ao desmoronar, produz um
reboliço de borrifos e um som estrondoso audível à distância (Figura2e). É essa atividade
58
aérea que dá o nome popular aos golfinhos-rotadores. É considerada uma atividade aérea
horizontal;
Inversão: o golfinho-rotador sai d’água em um ângulo relativamente grande,
ergue a cauda por cima da cabeça num arco amplo e entra na água primeiro de cauda,
produzindo um som seco (Figura 2f). Considerada uma atividade aérea vertical;
Pirueta: é a combinação da inversão com a rotação e é o padrão que exige
maior esforço físico, por ser o mais complexo. Nessa atividade aérea, o golfinho sai de cabeça
da água, gira em torno do seu eixo, fica invertido de cauda para cima, volta a rodar e cai de
cauda na água, produzindo um som seco. Considerada uma atividade aérea vertical.
Figura 2: Atividades aéreas – a) batida de cabeça; b) batida de cauda; c) caída; d) salto; e)
rotação; f) inversão. Fonte: Norris et al. 1994. Adaptada pela autora.
59
Havukainen (2008) considerou três faixas etárias para os golfinhos-rotadores de
Fernando de Noronha, recém-nascidos, filhotes e adultos. Indivíduos adultos apresentavam
proporções de comprimento total ≥ 170cm, recém-nascidos até 105cm e filhotes entre 106cm
e 128cm. Entretanto, a diferenciação entre recém-nascidos e filhotes a partir de ponto fixo se
torna difícil, devido à distância do observador para os indivíduos. Sendo assim, foram
consideradas no presente estudo apenas duas faixas etárias: filhotes (animais com até ½ do
tamanho corporal do adulto) e adultos.
Para filhotes foram considerados apenas sete padrões de atividades aéreas. A batida
de cauda não foi considerada na coleta de dados, devido à limitação metodológica de
observação de tal padrão em filhotes. Apenas a cauda é exposta, de forma que dificulta a
diferenciação entre adultos e filhotes a partir de ponto fixo.
Análise dos dados
A análise dos dados foi realizada com o programa PASW Statistics 18 a partir de
testes não paramétricos, pois não apresentavam distribuição normal (Field 2009).
Teste de correlação de Spearman foi aplicado para avaliar a relação entre o número
de golfinhos presentes na Baía no momento e a quantidade total de atividade aérea, e também
para verificar relacionamento entre o indicador relação AA e a quantidade de golfinhos dentro
da Baía.
Os dados foram agrupados por hora para verificar a existência de flutuação horária
das atividades aéreas. As atividades aéreas foram consideradas sem categorizar atividades
aéreas realizadas por adultos e atividades aéreas realizadas por filhotes. Teste Kruskal-Wallis
foi usado para verificar diferenças entre os horários de atividades aéreas dos golfinhos-
60
rotadores. Aplicou-se Teste U Mann-Whitney para comparação dos horários par-a-par, com
correção de Bonferroni, adotando-se neste caso o nível de significância α = 0,0006.
Para a caracterização da frequência das classes e dos padrões de atividades aéreas
foram utilizados os mesmos indicadores, discriminando-se primeiramente as atividades aéreas
nas classes verticais e horizontais, e posteriormente discriminando-se nos oito padrões
descritos. Teste U Mann-Whitney foi aplicado para verificar as diferenças entre as classes de
atividades aéreas, adotando-se nível de significância α = 0,05. Já para a análise dos padrões
aplicou-se o Teste Kruskal-Wallis e Teste U Mann-Whitney pra comparação par-a-par, com
correção de Bonferroni, adotando-se nível de significância α = 0,001.
Posteriormente, os dados foram discriminados em estação seca e chuvosa,
compreendendo a estação seca os meses de agosto a janeiro, e a estação chuvosa, os meses de
fevereiro a julho. Teste U Mann-Whitney foi aplicado para verificar a existência de diferenças
no grau de atividade dos golfinhos-rotadores entre as estações, adotando-se nível de
significância α = 0,05.
Para verificar a existência de flutuação horária das atividades aéreas dentro de cada
estação, os dados foram agrupados por hora, sem discriminar atividades aéreas executadas por
adultos ou filhotes, classes ou padrões. Teste Kruskal-Wallis foi usado para verificar
diferenças entre os horários de atividades aéreas dos golfinhos-rotadores. Aplicou-se Teste U
Mann-Whitney para comparação dos horários par-a-par, com correção de Bonferroni,
adotando-se neste caso o nível de significância α = 0,0006. Os intervalos que compreendem
os horários entre 5h e 5h59min e entre 17h e 17h59min foram retirados das análises de
flutuação horária da estação chuvosa por apresentarem valor amostral muito pequeno (N<10).
Novamente, os dados foram discriminados quanto às classes e padrões para
caracterizar a frequência das atividades aéreas verticais e horizontais e os oito padrões
descritos de acordo com cada estação. Teste U Mann-Whitney foi aplicado para verificar as
61
diferenças entre as classes de atividades aéreas, adotando-se nível de significância α = 0,05. Já
para a análise dos padrões aplicou-se o Teste Kruskal-Wallis e Teste U Mann-Whitney pra
comparação par-a-par, com correção de Bonferroni, adotando-se nível de significância α =
0,001.
RESULTADOS
O período de coleta compreendeu 1.431 dias de monitoramento da Baía dos
Golfinhos, totalizando 13.203 horas e 45 minutos de monitoramento, observando-se golfinhos
em 41,5% do tempo de monitoramento. Foram registrados 21.916 intervalos entre 5h e
17h59min, nos quais foram observadas 113.027 atividades aéreas, distribuídos entre as
estações seca e chuvosa (Tabela 1).
62
Tabela 1 – Esforço amostral dos intervalos de atividades aéreas agrupados por hora
(N) e quantidade total, média e desvio padrão (DP) de atividades aéreas por intervalo Nas
estações seca e chuvosa.
SECA CHUVOSA
Intervalos N QuantidadeAA Média DP N QuantidadeAA Média DP
5h às 5h59min 62 132 2,12 3,15 5 3 0,60 1,34
6h às 6h59min 1683 6.849 4,06 5,08 671 2.215 3,30 4,91
7h às 7h59min 2122 14.411 6,79 6,76 1166 6.051 5,18 6,44
8h às 8h59min 2022 15.388 7,60 7,12 1016 6.507 6,40 7,14
9h às 9h59min 1829 12.358 6,75 6,39 842 4.942 5,86 6,63
10h às 10h59min 1654 10.242 6,19 6,27 699 3.639 5,20 6,18
11h às 11h59min 1550 8.178 5,27 5,83 685 2.986 4,35 5,34
12h às 12h59min 1455 5.890 4,04 5,13 673 2.081 3,09 4,47
13h às 13h59min 1250 4.156 3,32 4,57 606 1.836 3,02 4,69
14h às 14h59min 816 2.248 2,75 4,12 396 1.369 3,45 4,96
15h às 15h59min 370 791 2,13 3,67 173 459 2,65 4,36
16h às 16h59min 120 173 1,44 2,86 34 86 2,52 4,36
17h às 17h59min 12 19 1,58 2,71 5 18 3,60 7,50
O teste de correlação indicou relacionamento significativo entre o número de
golfinhos e a quantidade de atividades aéreas (rs=0,529, p(unilateral)<0,01) (Figura 3). Sendo
assim, para as demais análises de flutuação horária utilizou-se o indicador relação AA
(quantidade de atividades aéreas dividida pelo número de golfinhos dentro da Baía no
momento e multiplicada por 100). A relação AA indica o número de atividades aéreas para
cada golfinho dentro da Baía no momento da coleta.
63
Figura 3 - Correlação entre o número de golfinhos dentro da Baía com a quantidade
total de atividade aérea.
Teste de correlação de Spearman também foi aplicado para verificar relacionamento
entre o indicador relação AA e a quantidade de golfinhos dentro da Baía, indicando correlação
negativa entre a relação AA e o número de golfinhos presente na Baía (rs=0,064,
p(unilateral)<0,01) (Figura 04).
64
Figura 4 - Correlação entre relação AA e a quantidade de golfinhos dentro da Baía
no momento da coleta.
A relação AA foi significativamente diferente (H(12) = 859,39; p<0,01) ao longo do
dia, sendo observada flutuação horária das atividades aéreas no decorrer do período que os
golfinhos permanecem dentro da enseada (Figura 5).
65
Figura 5– Flutuação horária da mediana de relação AA.
Quando comparados aos pares, o Teste de Mann-Whitney apontou diferenças
significativas (p<0,0001) para o horário entre 8h e 8h59min, caracterizando um pico de maior
atividade aérea nesse período.
Das 113.027 atividades aéreas registradas, 30,1% compreendem atividades aéreas
verticais e 69,9% atividades aéreas horizontais. Teste U Mann-Whitney revelou diferenças
significativas entre a quantidade de registro das classes verticais e horizontais (U=1,76x108;
Z=-49,84; p(bilateral)<0,001), sendo as atividades aéreas horizontais as mais executadas.
A distribuição das atividades aéreas segundo as classes variou ao longo do dia
(Figura 05). Teste de Kruskal-Wallis revelou flutuação horária das atividades aéreas verticais
(H(12) = 1164,36; p<0,001) e horizontais (H(12) = 552,55; p<0,001) no decorrer do período
que os golfinhos permanecem dentro da Baía dos Golfinhos. Comparações par-a-par
66
apontaram diferenças significativas (p<0,0001) para o horário entre 8h e 8h59min,
caracterizando um pico de maior frequência relativa de atividades aéreas para ambas as
classes (Figura 6).
Figura 6 – Flutuação horária (mediana) da Relação AA, discriminadas entre
atividades aéreas verticais e horizontais ao longo do período de estudo.
Os oito padrões de atividades aéreas apresentaram flutuação horária ao longo do dia
(Figura 7). Para a batida de cauda (H(12)=966,36; p<0,001) comparações par-a-par revelaram
pico de maior atividade entre 8h e 8h59min, já para a batida de cabeça (H(12)=398,37;
67
p<0,001) o pico de maior atividade se estendeu entre 7h e 8h59min. O padrão motor de popa
(H(12)=684,30; p<0,001) apresentou intervalo maior no pico de atividade aérea,
correspondendo ao horário entre 8h e 10h59min. Para o salto (H(12)=111,33; p<0,001)
observou-se pico entre 9h e 9h59min. Os padrões caída (H(12)=415,43; p<0,001), rotação
(H(12)=483,48; p<0,001), inversão (H(12)=102,20; p<0,001) e pirueta (H(12)=81,06;
p<0,001) apresentaram pico de atividade entre 8h e 8h59min.
Figura 7 – Flutuação horária dos padrões de atividades aéreas ao longo do período de
estudo.
Maior esforço amostral é registrado na estação seca (Tabela 2), entretanto, quando
comparadas as estações seca e chuvosa, diferença entre as mesmas foram observadas por
68
meio do Teste U Mann-Whitney (U=4,44x108; Z=-17,69; p(bilateral)<0,001), maior atividade foi
observada na estação chuvosa (Figura 8).
Tabela 2 – Esforço amostral nas estações seca e chuvosa.
Estação Seca Estação Chuvosa
Hora de observação 7.096 horas e 44 minutos 6.107 horas e 01 minuto
Hora de Observação Golfinhos 3.765 horas e 34 minutos 1.713 horas e 20 minutos
Total Intervalo de AA 14.945 6.971
Figura 8 – Relação AA (mediana) nas estações seca e chuvosa.
69
Ambas as estações apresentaram flutuações horárias nas atividades aéreas ao longo
do período de estudo (Seca: H(12)=636,44, p<0,001; Chuvosa: H(10)=243,16, p<0,001)
(Figura 9).
Figura 9 – Flutuação horária da Relação AA (mediana) das atividades aéreas de
acordo com as estações seca e chuvosa.
Semelhanças entre as estações seca e chuvosa foram observadas nas atividades
aéreas quanto ao pico de maior atividade, classes e padrões. Comparações par-a-par revelaram
maior frequência relativa de atividades aéreas no intervalo entre 8h e 8h59min para ambas as
estações, e foi observado o predomínio das atividades aéreas horizontais em ambas as
estações. Na estação seca, 29% das atividades aéreas foram verticais e 71% horizontais
70
(U=7,79x108, Z=-46,78, p<0,001); e na estação chuvosa as atividades aéreas verticais
corresponderam a 34% enquanto que as horizontais corresponderam a 66% (U=1,92x108, Z=-
22,62, p<0,001). Diferenças significativas também foram observadas entre os padrões (Seca:
H(12)=2647,71, p<0,001; Chuvosa: H(10)=420,47, p<0,001), sendo os padrões mais
executados foram rotação, batida de cauda e caída (Tabela 3).
Tabela 3 – Frequência (%) de execução dos padrões de atividades aéreas nas
estações seca e chuvosa.
PADRÃO SECA CHUVOSA
Batida de cauda 19,9% 23,8%
Batida de cabeça 10,9% 11,7%
Motor de popa 5,9% 8,1%
Caída 18,0% 18,3%
Salto 5,7% 7,4%
Rotação 36,7% 28,9%
Inversão 1,3% 0,8%
Pirueta 1,6% 1,0%
Teste Kruskal-Wallis mostrou flutuações horárias nas classes (SECA: Vertical:
H(12)=860,48, p<0,001; Horizontal: H(12)=429,71, p<0,001; CHUVOSA: Vertical:
H(10)=319,07, p<0,001; Horizontal: H(10)=137,67, p<0,001) Para estação seca, ambas as
classes foram observadas maior frequência relativa nos horários entre 8h e 8h59min; já para a
estação chuvosa, as atividades aéreas verticais foram observadas com maior frequência
relativa no período entre 8h e 9h59min, enquanto que atividades aéreas horizontais entre 8h e
8h59min.
71
Variações horárias também foram observadas paras os padrões de atividades aéreas
tanto para a estação seca quanto para a estação chuvosa, e comparações par-a-par revelaram
horários de maior frequência relativa (Tabela 4). Apenas para os padrões inversão e pirueta
não foram observadas variação na frequência relativa de atividade aérea na estação chuvosa.
Tabela 4 – Resultado do teste Kruskal-Wallis para os padrões de atividades aéreas
nas estações seca e chuvosa e horário de maior frequência relativa (pico).
PADRÃO SECA CHUVOSA
Kruskal-Wallis Pico Kruskal-Wallis Pico
Batida de cauda H(12)=712,13
p<0,001
Entre 8h e
8h59min
H(10)=272,30
p<0,001
Entre 8h e
8h59min
Batida de cabeça H(12)=297,90
p<,001
Entre 7h e
8h59min
H(10)=103,25
p<0,001
Entre 8h e
8h59min
Motor de Popa H(12)=497,70
p<0,001
Entre 8h e
9h59min
H(10)=196,21
p<0,001
Entre 8h e
8h59min
Caída H(12)=315,61
p<0,001
Entre 8h e
8h59min
H(10)=113,56
p<0,001
Entre 8h e
8h59min
Salto H(12)=81,86
p<0,001
Entre 8h e
8h59min
H(10)=43,50
p<0,001
Entre 8h e
8h59min
Rotação H(12)=453,45
p<0,001
Entre 7h e
9h59min
H(10)=82,61
p<0,001
Entre 8h e
8h59min
Inversão H(12)=98,84
p<0,001
Entre 8h e
8h59min
H(10)=21,66
p>0,001
-
Pirueta H(12)=65,61
p<0,001
Entre 8h e
8h59min
H(10)=34,31
p>0,001
-
72
DISCUSSÃO
A atividade aérea é um padrão comportamental observado em diversas espécies de
cetáceos. As funções das atividades aéreas têm sido descritas para diferentes espécies em
diferentes contextos. Em diversos estudos as atividades aéreas são relacionadas ao estado de
alerta, sendo descritas variações no grau de atividade ao longo do dia (Norris & Dohl 1980;
Norris et al. 1985; Norris et al. 1994; Silva 2001; Lammers 2004; Danil et al. 2005; Courbis
& Timmel 2009; Silva-Jr 2010).
Assim como observado por Norris e Dohl (1980) e Silva-Jr (1996) para golfinhos-
rotadores, e também para outras espécies (Waters & Whitehead 1990; Weinrich et al. 2001),
no presente estudo, observa-se relação positiva entre a quantidade de atividades aéreas e o
número de golfinhos. Grupos maiores exibem maior frequência de atividades aéreas. Se
considerarmos a hipótese de as atividades aéreas servirem como marcadores de
posicionamento espacial do grupo (Norris 1991), a troca de informações entre os membros
será maior quanto maior for o agrupamento.
No presente estudo foi observado que quanto maior a quantidade de golfinhos dentro
da Baía, menor a frequência relativa de execução de atividade aéreas para cada animal. Essa
diminuição da frequência relativa com o aumento no número de animais, pode estar
relacionada à um efeito diluição, de forma que mais golfinhos dentro da Baía reduziria a
frequência relativa de atividades aéreas para cada animal. Também é possível que tal
resultado esteja relacionado ao espaçamento dos animais dentro da Baía, uma vez que grupos
menores seriam mais esparsos, fazendo com que mais atividades aéreas sejam executadas para
manter a comunicação entre os animais.
Variações na frequência das atividades aéreas têm sido observadas em diversas
espécies. Würsig e Würsig (1979) relatam maior frequência de atividade no período da tarde,
sendo tais comportamentos correlacionados à alimentação. Waters e Whitehead (1990)
73
também observaram maior frequência de atividade aérea ocorrendo à tarde, relacionada à
socialização.
Tanto para ambiente natural quanto para cativeiro, Saayman et al. (1973)
descreveram ritmos diurnos para Tursiops aduncus (Ehrenberg,1833), observando níveis
máximos de interação social pela manhã com declínio ao final da tarde. Semelhante ao
encontrado no presente estudo, os autores também observaram pico de saltos entre 8h e 9h,
sendo esses saltos associados à alimentação e acasalamento. Esse mesmo pico, entre 8h e 9h
também foi observado no presente estudo, entretanto o contexto associado às atividades
aéreas não foi analisado.
Segundo Norris e Dohl (1980), a melhor correlação entre a frequência de atividades
aéreas e a condição de um grupo parece ser relacionada ao nível de atividade dos animais,
quanto maior o estado de alerta mais frequentes são as atividades aéreas. Estudos anteriores
com golfinhos-rotadores descreveram flutuações horárias no grau de agitação dos golfinhos-
rotadores através das atividades aéreas. Para a espécie, no Havaí, a maioria das atividades
aéreas registradas ocorreu pela manhã e no final de tarde.
Norris & Dohl (1980) observaram dois picos de maior frequência de atividades
aéreas, entre 8h e 9h, e entre 14h e 15h, enquanto Danil et al. (2005) observaram aumento na
frequência de atividades aéreas ao final da tarde, após 16h, sendo esse pico de atividade aérea
associado com o movimento dos golfinhos para alto mar.
Para Fernando de Noronha, Silva-Jr (1996) observou uma sequência de períodos de
elevação e diminuição na frequência de atividades aéreas, o que resultou em seis períodos
comportamentais distintos. O primeiro período de maior frequência de atividades aéreas foi
denominado de organização e compreende o horário entre 6h30min e 10h29min, e o segundo,
denominado reorganização compreende o horário entre 13h e 13h29min.
74
Assim como no presente estudo, resultados diferentes para a Baía dos Golfinhos de
Fernando de Noronha foram observados no período entre dezembro de 2006 e março de 2007,
no qual foi observado apenas um período de maior frequência entre 7h30min e 9h30min
(Silva-Jr 2010). O período de maior atividade encontrada, bem como o resultado obtido no
presente estudo, corresponde ao período de organização descrito por Silva-Jr (1996). O
período de organização foi descrito como o período de maior grau atividade, no qual os
golfinhos que entraram na Baía se organizam em subgrupos comportamentais de descanso,
mãe-filhote e cópula. Sendo assim, as atividades aéreas nesse período estariam associadas à
organização dos subgrupos, tendo função comunicativa entre os animais.
O segundo período de maior grau de agitação descrito por Silva-Jr (1996), a
reorganização, não foi observado neste trabalho. A ausência desse segundo período pode estar
relacionada às mudanças comportamentais observadas na população de golfinhos-rotadores de
Fernando de Noronha, como a diminuição no tempo de permanência dos animais na enseada
que vem sendo observado a partir de 2003 (Silva-Jr 2010), reduzindo o tempo de descanso
dentro da Baía. Os golfinhos-rotadores de Fernando de Noronha vêem apresentando
comportamentos diferentes do registrado em estudos anteriores, estabelecendo padrão de
ocupação para a Baía de Santo Antônio/Entre Ilhas de Fernando de Noronha (Tischer 2011).
Sendo assim, observa-se alteração comportamental resultante da diminuição do
tempo de permanência dos golfinhos dentro da Baía. Os golfinhos-rotadores de Fernando de
Noronha reduziram seu período de descanso, abolindo o período comportamental de descanso
II descrito por Silva - Jr (1996).
Alterações no comportamento aéreo dos golfinhos-rotadores também foram
observadas para a população do Havaí. Courbis e Timmel (2009) atribuem tais alterações a
ações antrópicas. O aumento no tráfego de embarcações e mergulhadores atingiu um nível
que afetam os padrões comportamentais diários dos golfinhos.
75
As classes de atividades aéreas, vertical e horizontal, apresentaram variação horária
semelhante ao longo do período de estudo, sendo observadas diferenças no número de
registros de cada classe. Quando comparadas a estudos anteriores, observam-se mudanças em
relação ao pico da frequência relativa das classes de atividades aéreas. Silva-Jr (2010) relata
pico de atividade aérea vertical entre 7h30min e 10h e às 11h30min no período de dezembro
de 2006 a março de 2007. No presente estudo apenas um pico de maior frequência relativa de
atividades aéreas verticais foi observado. Essa alteração pode indicar diminuição do tempo de
descanso na Baía dos Golfinhos. Já para as atividades aéreas horizontais observa-se pico de
frequência relativa semelhante ao observado por Silva-Jr (2010).
De forma geral, os oito padrões de atividades aéreas apresentaram flutuações
horárias e picos semelhantes, contribuindo para que o pico de atividade aérea total seja no
intervalo entre 8h e 8h59min. Geise et al. (1999) também descrevem flutuações horárias nos
padrões aéreos de boto-cinza, Sotalia guianensis (van Bénéden,1864), em Cananéia. Saltos
foram mais frequentes durante à tarde, e batidas de cauda foram mais frequentes pela manhã,
sendo associadas a comportamentos de forrageio.
O padrão característico da espécie, rotação, foi frequentemente observado pela
manhã. Resultado diferente foi relatado por Norris et al. (1994), que observaram as rotações
mais frequentes ao entardecer, e através de observações em cativeiro atribuíram a
probabilidade de tal padrão ser muito frequente à noite.
A batida de cauda também foi mais frequentemente observada pela manhã. Maior
frequência de batida de cauda pela manhã também é observada para golfinhos-rotadores do
Havaí (Danil et al. 2005). A maior frequência relativa desse padrão pela manhã pode ser
explicada pelo comportamento de cópula dos golfinhos-rotadores. Silva-Jr (1996) relata maior
frequência relativa de comportamentos de cópula ocorrendo pouco tempo após a chegada e
76
antes da saída dos golfinhos da Baía, e tais comportamentos foram observados sendo
acompanhado por batidas de cauda dos machos, principalmente motor de popa.
A sazonalidade de comportamentos tem sido observada em diversos estudos com
cetáceos. Silveira (2006) observou em S. guianensis maior frequência nos comportamentos
de forrageio, socialização e atividade aérea entre os meses de julho e novembro. O autor
considera que o aumento da atividade de forrageio e, consequentemente, na eficácia de
captura, pode estar influenciando outros estados comportamentais, redirecionando tempo e
esforço dedicado à captura de presas para outras atividades, aumentando a atividade de
socialização e atividade aérea. Para Sotalia fluviatilis (Gervais,1853) também é observada
sazonalidade de comportamentos, principalmente de forrageio, que é mais intenso no período
seco, devido à maior densidade de presas (Da Silva & Best 1996).
Em golfinhos-rotadores foi observada sazonalidade em comportamentos como
ocupação e reprodução. Em Kealake’akua Bay e tanto a frequência quanto a permanência dos
indivíduos nessa área ocorre de maneira sazonal, sendo observadas frequência e permanência
maior dos golfinhos durante a primavera e o verão, influenciados por dias mais longos e pela
disponibilidade de alimentos nessas estações (Norris et al. 1994). Resultado semelhante foi
observado em Fernando de Noronha, a frequência e a permanência dos golfinhos variam ao
longo do ano, com valores maiores desses parâmetros ocorrendo durante a estação seca
(agosto a fevereiro) (Silva-Jr 1996).
Em relação às atividades aéreas dos golfinhos-rotadores dentro da Baía dos
Golfinhos de Fernando de Noronha, horário de pico semelhante foi observado para ambas as
estações. Em estudo anterior, Silva (2001) observou na estação seca elevação gradativa das
atividades aéreas a partir da entrada dos animais, com pico ocorrendo ás 8h, seguido de
decréscimo e estabilização dos valores até às 13h, ocorrendo nova elevação entre 14h e 15h e
gradativa redução das atividades aéreas até a saída dos animais. Já para a estação chuvosa foi
77
observado incremento das atividades aéreas a partir da entrada dos golfinhos na Baía,
culminando em um pico de atividade entre 8h e 9h. Após o pico foi observada redução e
manutenção dos valores por cinco horas consecutivas para em seguida reduzir abruptamente
com a saída dos animais próximo ás 16h.
Ainda no mesmo estudo, Silva (2001) evidenciou para ambas as estações, pico na
expressão das atividades aéreas ocorrendo duas horas após a entrada dos golfinhos na Baía,
sendo observado um discreto pico secundário na estação seca, entre 14h e 15h, antes da saída
dos animais. O autor associa essas fases de elevação na expressão de atividades aéreas á
atividade reprodutiva, visto que estas fases coincidem com horários de picos de cópula, e a as
fases de redução de atividades aéreas podem indicar momentos de maior interação social entre
os indivíduos concentrados na área, principalmente no que se refere ao repouso e cuidados
com filhotes.
O discreto pico encontrado por Silva (2001) não foi observado no presente estudo,
muito provavelmente devido a alterações na ocupação da Baía dos Golfinhos que vem sendo
observadas desde 2003. De forma geral, no presente estudo, observou-se maior frequência
relativa de atividades aéreas cerca de duas horas após a entrada dos animais na Baía,
semelhante ao descrito em estudo anterior citado acima. O pico de atividades aéreas se
mantém majoritariamente entre 8h e 8h59min paras as estações, classes e padrões.
Silva (2001) observou maior frequência na estação chuvosa. No presente estudo,
frequência relativa maior de atividade aérea foi observada na estação chuvosa, apesar da
diminuição do número de indivíduos a quantidade de atividades aéreas se mantém elevadas.
Apesar das águas que caem nas chuvas que atingem Fernando de Noronha não escoarem
diretamente para dentro da Baía dos Golfinhos, uma maior agitação ocorre no local, aumenta
a turbidez das águas que seriam utilizadas como descanso para os golfinhos-rotadores (Costa
2011). Esse aumento da turbidez dentro da Baía dos Golfinhos pode ser responsável pela
78
maior frequência relativa de atividades aéreas observadas na estação chuvosa, os animais se
utilizariam das atividades aéreas como marcadores acústicos para posicionamento do grupo,
agrupamento e indicar direção de deslocamento. Entretanto, mais estudos e estudos mais
específicos são necessários para compreender melhor as funções desempenhadas pelas
atividades aéreas.
As atividades aéreas são comportamentos difíceis de quantificar em ambiente natural
(Lusseau 2006). Entretanto, Baía dos Golfinhos do Parque Nacional Marinho de Fernando de
Noronha é um dos locais mais acessíveis para se estudar o comportamento de uma espécie
oceânica de cetáceo, como o golfinho-rotador. O estudo das atividades aéreas permite
evidenciar a variação horária e a frequência dos padrões aéreos executados pelos animais em
ambiente natural, fornecendo informações adicionais sobre o comportamento dos mesmos
dentro da Baía.
A facilidade de se encontrar golfinhos e o carisma destes animais transformou-os em
um dos principais atrativos turísticos do Arquipélago, responsável por cerca de 5% dos
recursos financeiros deixados pelos visitantes em Fernando de Noronha (Silva-Jr 2010). A
observação de atividades aéreas dos golfinhos-rotadores é o ponto alto do turismo de
avistagem dos cetáceos por terra em Fernando de Noronha. Com a identificação de períodos
de maior frequência e intensidade das atividades aéreas, pode-se orientar os visitantes de
Fernando de Noronha a se deslocarem ao Mirante dos Golfinhos nos horários de maior
espetáculo, estimulando o turismo de observação de terra, que ao contrário do turismo
náutico, não causa impacto sobre os golfinhos-rotadores.
79
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Almeida, F. F. M. 1958. Geologia e Petrologia do Arquipélago de Fernando de Noronha.
Rio de Janeiro: IBGE.
Bell-Pedersen, D.; Cassone, V. M.; Earnest, D. J.; Golden, S. S.; Hardin, P. E.; Thomas,
T. L. & Zoran, M. J. 2005. Circadian rhythms from multiple oscillators: Lessons from
diverse organisms. Nature Reviews Genetics, 6(7), 544–556
Bräguer, S. 1993. Diurnal and seasonal behavior patterns of bottlenose dolphins (Tursiops
truncatus). Marine Mammal Science, 9(4), 434-438.
Costa, T. E. B. 2011. Variações horárias na entrada e saída dos golfinhos-rotadores e sua
relação com fatores ambientais, na Baía dos Golfinhos em Fernando de Noronha – PE.
Dissertação de Mestrado. Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal - RN.
Courbis, A. & Timmel, G. 2009. Effects of vessels and swimmers on behavior of Hawaiian
spinner dolphins (Stenella longirostris) in Kealake‘akua, Honaunau, and Kauhako bays,
Hawai‘i. Marine Mammal Science, 25(2), 430–440.
Danil, K.; Maldini, D. & Marten, K. 2005. Patterns of Use of Maku’a Beach, O’ahu,
Hawai’i, by Spinner Dolphins (Stenella longirostris) and Potential Effects of Swimmers
on their Behavior. Aquatic Mammals, 31(4), 403-412.
Da Silva, V. M. F. & Best, R. C. 1996. Sotalia fluviatilis. Mammalian Species. American
Society of Mammalogists, 527, 1-7.
Daura-Jorge, F. G.; Wedekin, L. L.; Piacentini, V. Q. & Simões-Lopes, P. C. 2005.
Seasonal and daily patterns of group size, cohesion and activity of the estuarine dolphin,
Sotalia guianensis (P. J. van Bénéden) (Cetacea, Delphinidae), in southern Brazil. Revista
Brasileira de Zoologia, 22 (4), 1014-1021.
Field, A. 2009. Descobrindo a estatística usando o SPSS. 2ª Ed. Artmed: Porto Alegre.
80
Fish, F. E.; Nicastro, A. J. & Weihs, D. 2006. Dynamics of the aerial maneuvers of spinner
dolphins. The Journal of Experimental Biology, 209, 590-598.
Geise, L.; Gomes, N. & Cerqueira, R. 1999. Behaviour, habitat use and population size of
Sotalia fluviatilis (Gervais, 1853) (Cetacea, Delphinidae) in the Cananéia estuary region,
São Paulo, Brazil. Revista Brasileira de Biologia, 59 (2).
Havukainen, L. 2008. Ocorrência e Interações de Recém-nascidos e Filhotes de golfinho-
rotador Stenella longirostris na Baía dos Golfinhos, Fernando de Noronha. Dissertação de
Mestrado. Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal - RN.
IBAMA. 1990. Plano de Manejo do Parque Nacional Marinho de Fernando de Noronha.
Brasília: Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e Recursos Naturais Renováveis –
IBAMA/FUNATURA.
Jefferson, T. A.; Webber, M. A. & Pitman, R. L. 2007. Spinner Dolphin – Stenella
longirostris (Gray, 1828). In: Marine Mammals of the World: A Comprehensive Guide to
Their Identification, pp. 232-237. San Diego: Academic Press/Elsevier.
Klinowska, M. 1986. Diurnal Rhythms in Cetacea – a review. Report International Whaling
Community.
Lammers, M. O. 2004. Occurrence and behavior of Hawaiian spinner dolphins (Stenella
longirostris) along Oahu’s leeward and south shores. Aquatic Mammals, 30(2), 237-250.
Lusseau, D. 2006. Why do dolphins jump? Interpreting the behavioural repertoire of
bottlenose dolphins (Tursiops sp.) in Doubtful Sound, New Zealand. Behavioural
Processes, 73, 257–265.
Martin, P. & Bateson, P. 1993. Recording methods. In: Measuring Behavior An introductory
guide, 2nd
edition, pp. 84-100. UK: Cambridge University Press.
81
Nascimento, L. F. & Nascimento, S. V. M. M. 2010. Porque os botos, baleias e golfinhos
saltam? Uma revisão das hipóteses explicativas sobre os saltos. Oecologia Australis, 14
(4), 821-829.
Naylor, E. 2005. Chronobiology: implications for marine resource exploitation and
management. Scientia Marina, 69, 157-167.
Norris, K. S. & Dohl, T. P. 1980. Behavior of the Hawaiian spinner dolphin, Stenella
longirostris. Fisheries Bulletin, 77: 821-849.
Norris, K. S..; Würsig, B.; Wells, R. S.; Würsig, M.; Brownlee, S.M.; Johnson, C.M. &
Solow, J. 1985. The behavior of the Hawaiian spinner dolphin, Stenella longirostris. LA
Loja: Southwest Fisheries Center. (Administrative Report).
Norris, K. S. 1991. Dolphin Days: the life and times of the spinner dolphin. 1st Edition. New
York: W.W. Norton ɛ Company.
Norris, K. S.; Würsig, B. & Wells, R. S. 1994. Aerial behavior. In: K. S. Norris, B. Würsig,
R. S. Wells & M. Würsig (Eds.). The Hawaiian Spinner Dolphin, pp. 103-121. CA, USA:
University of California Press.
Perrin, W. F. & Gilpatrick-Jr, J. W. 1994. Spinner Dolphin. Stenella longirostris (Gray,
1828). In: Ridgway, S. H., Harrison, S. (Eds.). Handbook of Marine Mammal: The first
Book of Dolphins, pp. 99-128. London: Academic Press.
Saayman, G. S., Tayler, C. K. & Bower, D. 1973. Diurnal activity cycles in captive and
free-ranging Indian bottlenose dolphins (Tursiops aduncus Ehrenburg). Behaviour 44,
212-233.
Silva, F. J. L. 2001. Descrição de Comportamento, Sazonalidade de Número de Indivíduos e
Reprodução de Golfinho-rotador, Stenella longirostris, em Fernando de Noronha. Tese de
Doutorado. Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal - RN.
82
Silva, F. J. L. & Silva - Jr, J. M. 2009. Circadian and seasonal rhythms in the behavior of
spinner dolphins (Stenella longirostris). Marine Mammal Science, 25(1), 176–186.
Silva-Jr., J. M. 1996. Aspectos do Comportamento do Golfinho-rotador, Stenella longirostris
(Gray, 1828), no Arquipélago de Fernando de Noronha. Dissertação de Mestrado.
Universidade Federal de Pernambuco, Recife - PE.
Silva-Jr., J. M. 2010. O rotador de Noronha. In: Os golfinhos de Noronha, pp. 93 – 156. São
Paulo: Bambu.
Silveira, F. R. G. 2006. Variação diária e anual de frequência e atividade do boto-cinza,
Sotalia guianensis, em Pipa, Nordeste do Brasil. Dissertação de Mestrado. Universidade
Federal do Rio Grande do Norte, Natal - RN.
Tischer, M. C. 2011. Ocupação de área e interações de golfinhos-rotadores (Stenella
longirostris) com o turismo náutico no Arquipélago Fernando de Noronha/PE, Brasil.
Dissertação de Mestrado. Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal - RN.
Waters, S. & Whitehead, H. 1990. Aerial behaviour in sperm whales. Canadian Journal of
Zoology, 68, 2076 – 2082.
Weinrich, M. T.; Belt, C. R. & Morin, D. 2001. Behavior and ecology of the Atlantic white-
sided dolphin (Lagenorhynchus acutus) in coastal New England. Marine Mammal
Science, 17 (2), 231-248.
Wells, R. S.; Irvine, A. B. & Scott, M. D. 1980. The Social Ecology of Inshore Odontocetes.
In: L. M. Herman (Ed.). Cetacean Behavior: Mechanisms and Functions, pp. 263-318.
Malabar, Florida: Krieger Publishing Company.
Würsig, B. & Würsig, M. 1979. Behavior and ecology of the bottlenose dolphin, Tursiops
truncatus, in the South Atlantic. Fishery Bulletin, 77(2), 399-412.
83
Würsig, B., Wells, R. S., Norris, K. S. & Würsig, M. 1994. A spinner dolphin‘s day. In: K.
S. Norris, B. Würsig, R. S. Wells & M. Würsig (Eds.). The Hawaiian Spinner Dolphin,
pp. 65-102. CA, USA: University of California Press. 408p.
84
O autor José Martins da Silva–Jr. colaborou desde o início do trabalho. Auxiliou com
a elaboração do projeto, assim como da dissertação e dos manuscritos, contribuindo para a
discussão dos resultados encontrados e suas relações com aspectos comportamentais e
ecológicos. Esteve sempre presente, disponibilizando na forma de sua pessoa ou do Projeto
Golfinho Rotador (PGR), material bibliográfico e ajuda com a logística do trabalho.
Marine Mammal Science – Formatação.
Updated 26 August 2011.
Marine Mammal Science publishes significant new findings on marine mammals resulting
from original research on their form and function, evolution, systematics, physiology,
biochemistry, behavior, population biology, life history, genetics, ecology and conservation.
Range extensions, unusual observations of behavior, and preliminary studies of a few
individuals are published only where there is sufficient new information to render the
manuscript of general interest. Low priority will be given to confirmatory investigations of
local or regional interest.
The Journal endorses the principle that experiments using live animals should be undertaken
only for the purpose of advancing knowledge. Consideration should be given to the
appropriateness of experimental procedures, species of animals used, and number of animals
required. All animal experimentation reported in Marine Mammal Science must be
conducted in conformity with the relevant animal care codes of the country of origin. The
Editor will refuse manuscripts in which evidence of adherence to such codes is not apparent.
Marine Mammal Science publishes
1. Articles: important original research;
2. Review Articles: critical appraisals which place recent research in a new conceptual
framework;
85
3. Notes: short communications on current research, important preliminary findings or
new techniques;
4. Opinions: invited contributions on selected topics;
5. Letters: a forum for communications in response to papers previously published in
Marine Mammal Science, opinion, interpretation, and new information about all topics of
interest to marine mammalogists;
6. Obituaries and In Memoriam Notices: Obituaries are short announcements of recent
deaths of Society for Marine Mammalogy members and In Memoriam notices are invited
longer descriptions of the career and accomplishments of recently deceased members who
have made major contributions to the field of marine mammal science and the Society.
Articles, Review Articles and Notes are subject to peer review. Any Letter challenging
published results or interpretations is transmitted to the author of the published work with an
invitation to respond. The letter and its response are published simultaneously. Letters are
judged by the Editor on appropriateness of the subject and interest to readers.
Obituaries and In Memoriam Notices require contacting the Editor before submitting material.
BriefObituaries will be published after review by the Editor. In Memoriam Notices will be
selected based on the deceased member's contribution. Requests to do an In Memoriam
Notice must be made to the Editor, before being written. The Editor will consult with the
Board of Governors of the Society to determine the appropriateness of publishing an In
Memoriam Notice for the deceased member and will invite the submission if determined
appropriate. A decision to invite an In Memoriam Noticewill be determined by a majority vote
of the Board of Governors.
Manuscript Preparation
The manuscript should be concise, logical, and unequivocal. Publication is facilitated if
authors double-check for typographical and other errors and ensure that manuscripts and
86
figures meet the requirements outlined below. Manuscripts that do not conform will be
returned for correction before consideration. If in doubt, consult the Editorial Office. Authors
are charged for excessive changes in proof.
Manuscripts must be submitted as a Microsoft Word document or in a document format that
can be imported into Microsoft Word.
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A full-length Article includes a title page, abstract, keywords, text, acknowledgments,
literature citations, tables, figure captions, and figures. Notes and Letters do not have an
abstract and are prepared in narrative form without headings, except for "Literature Cited."
All parts of the manuscript, including footnotes, tables, and figure captions, should be
typewritten, double-spaced with margins at least 2.5 cm wide. Number all pages of the
manuscript beginning with the title page and include line numbers on each page. Underline
only when the material is to be set in italics or italicize directly. Use capital letters only when
the letters or words are to be capitalized. Do not end a line of text with a hyphen.
Title Page
The first page should contain only the title and the name, affiliation, and complete address
(plus current address, if different) of the author(s). The title should be brief and contain words
useful for indexing and information retrieval.
Abstract and Key Words
The abstract, of not more than 200 words typed on a separate page, should precisely reflect
the contents of the paper, and focus attention on the purpose of the study, principal results,
conclusions and their significance. Below the abstract, provide and identify as such three to
ten key words or short phrases that will assist in cross-indexing your article.
87
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Science. Just as relevance is crucial to career advancement for you, it is also integral to library
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Text
As a general guide, The Chicago Manual of Style is recommended. Spelling should be
standard U.S. (not British) to conform to Webster's Third New International Dictionary. Units
should conform to the Système International d'Unités (SI). Non-standard abbreviations must
be defined the first time they appear. Mathematical symbols, Greek letters, and unusual
symbols should be identified clearly; superscripts and subscripts should be legible and
carefully placed.
Reference to Online Information
Date of last access for any reference to online information should be given.
Standard Abbreviations
GENERAL
s, min, h (hour), d (day), wk, mo, yr, g (gram), mg, kg, Hz, kHz, MHz, km, m (meter), mm,
cm, cc, mi (mile), ft, in. (note period), kn (knot), ha, gal, mL, L (liter, spell out when used
alone).
88
STATISTICS
P (probability), (mean, X-bar above), SD, SE, CV, SEM, n (sample size), df, r (correlation
coefficient), t, F, U, Z (statistical tests); letters in equations are italicized.
LATIN WORDS AND PHRASES (ALWAYS ITALICIZED)
i.e., (note comma); e.g., (note comma); ca.; cf; in vivo; in situ; vs.; etc.; per se; et
al.; via; sensu;sensu faro; sensu stricto; a priori.
Acknowledgments
List all acknowledgments briefly under a single heading at the end of the text on a separate
page. If applicable, give the permit number under which the work was conducted.
Literature Cited
References should be cited in the text in the following form: Smith (1982); Smith (1982a, b);
Smith (1983, 1984); Smith and Jones (1984); (Smith 1986); (Smith 1986, Jones 1987); (Smith
1986; Jones 1986, 1987); (Smith 1986a, b; Jones 1987); (U.S. Federal Register 1997); more
than two authors, Smith et al. 1987. References are cited chronologically, not alphabetically
in the text.
References should be double-spaced and listed alphabetically as "Literature Cited" in the
following standard form, giving the journal titles in full and each author's last name
starting with a full capital followed by lowercase for the rest of the name.
Armstrong, W. A., and C. W. Oliver. 1995. Recent use of fish aggregating device in the
eastern tropical Pacific tuna purse-seine fishery: 1990-1994. National Marine Fisheries
Service Center Administrative Report LJ-95-14 (unpublished). 47 pp. Available from SWFC,
PO Box 271, La Jolla, CA 92038.
Gentry, R. L., and J. R. Holt. 1982. Equipment and techniques for handling northern fur seals.
U.S. Department of Commerce, NOAA Technical Report NMFS SSRF-758. 15 pp.
89
Hubbs, C. L., W. F. Perrin and K. C. Balcomb. 1973. Stenella coeruleoalba in the eastern and
central tropical Pacific. Journal of Mammalogy 54:549-552.
Leatherwood, S., and R. R. Reeves. 1983. The Sierra Club handbook of whales and dolphins.
Sierra Club Books, San Francisco, CA.
Murchison, A. E. 1980. Detection range and range resolution of echolocating bottlenose
porpoise (Tursiops truncatus). Pages 43-70 in R.-G. Busnel and J.F. Fish, eds. Animal sonar
systems. Plenum Press, New York, NY.
U.S. Federal Register. 1997. Endangered and threatened wildlife and plants; change in
listening status of western population of Steller sea lion as endangered. FR 62(108):30772–
30773 (5 June 1997). National Marine Fisheries Service, National Oceanic and Atmospheric
Administration, Department of Commerce, Washington, DC.
References with more than seven authors should be listed as follows:
Note there are a total of 10 authors for this paper. Zuerner, R. L., Cameron, C. E., Raverty, et
al.2009. Geographical dissemination of Leptospira interrogans serovar Pomona during
seasonal migration of California sea lions. Veterinary Microbiology 137:105-110.
Multiple citations for an author and single co-author are arranged alphabetically according to
co-author. If there is more than one co-author, citations are arranged chronologically.
Issue numbers are not used unless page numbering begins at 1 with each issue. The number of
pages is not given for books, but should be included for unpublished documents, theses, and
"gray literature" (government reports, technical bulletins, etc.)
Citation of personal communications and unpublished data are not to be included under
'Literature Cited' but should be referenced as footnotes that include the complete name and
address of the source and the month and year of the communication or notification of the
unpublished data. If the unpublished data citation is from the author or a coauthor, a footnote
with details is not required. Meeting abstracts should not be cited as such or included in
90
the Literature Cited Section. If information from an abstract is the only source of support
for a point being made, it must be treated as a personal communication or unpublished data
and have received prior approval from the author of the abstract before being cited. Such
citations should be used minimally and shall not comprise a critical component of a major
point being made in the manuscript because the validity or reliability of such data cannot be
evaluated properly by readers.
A paper may be cited 'in press' only if it has been accepted in final form by a journal. Papers
'submitted' or 'in preparation' may not be cited as such, but information in them may be cited
as 'personal communication.' Any citation of information based on a manuscript submitted or
in preparation, must be with the explicit permission of the lead author or person who provided
the information. Citations of non-refereed documents (e.g., contract reports, environmental
impact statements, meeting working papers) and gray literature is discouraged and should not
be used as "one more example" of a point when primary peer-reviewed literature is cited to
support the point. However, if there is no primary peer-reviewed literature to support
important findings or the interpretation of those findings presented in the manuscript, they
may be cited. Such citations should only be referenced in the Literature Cited section if the
reference is readily available to the reader. The source for the reference must be given,
including if necessary the address where it can be obtained. Any document bearing a 'Do not
cite without permission' statement may be cited only with the explicit permission of the lead
author. A statement that all necessary permissions have been obtained must be included in the
cover material accompanying the submitted manuscript. Authors must double-check all
literature cited; they are solely responsible for its accuracy.
Tables
Excessive tabular data are discouraged. Tables should be typed separately and double-spaced.
Tables should be numbered with Arabic numerals in the sequence first referenced in the text
91
and have a brief title. Column headings and descriptive footnotes should be brief. Do not use
vertical rules.
Figures
Figures are costly and should be used with discretion. An illustration is justified only if it
clarifies or reduces the text.
Please note that if accepted, figures will be requested in TIFF or EPS format. Please save line
artwork (vector graphics) as Encapsulated PostScript (EPS) and bitmap files (halftones or
photographic images) as Tagged Image Format (TIFF), with a resolution of at least 300 dpi at
final size.
More detailed information on the submission of electronic artwork can be found at:
http://authorservice.wiley.com/bauthor/illustration.asp.
Registration of Nucleotide and Amino Acid Sequences
Newly reported DNA or amino acid sequences must be deposited in the appropriate public
databases (GenBank/EMBL/DNA Data Bank of Japan or UniProtKB/Swiss-Prot). Accession
numbers must be included in the final version of the manuscript prior to publication.
Taxonomic Usage
Taxonomic usage in Marine Mammal Science should follow the List of Marine Mammal
Species and Subspecies on the Society for Marine Mammalogy website. This list will
periodically be updated as appropriate. Authors wishing to use a different nomenclature
should explain the departure in a footnote. The Editor may seek input from the Society’s
Committee on Taxonomy before accepting a departure.
Submission of Manuscripts
All manuscripts should be submitted online at: http://mc.manuscriptcentral.com/mmsci .
Useful guidelines can be found in ScholarOne’s “Quick-Start Guide for Authors” and “Tips
for Uploading Files in Manuscript Central” located at:
92
http://mcv3help.manuscriptcentral.com/tutorials/Author.pdf. Please contact the editorial office
at [email protected] if you have problems submitting your manuscript. A
manuscript number will be assigned to each new submission and sent to the submitting author
via return email. In all correspondence beyond the initial submission, please put your assigned
manuscript number on the subject line of your email.
Authors submitting a manuscript do so on the understanding that if it is accepted for
publication, copyright of the article, including the right to reproduce the article in all forms
and media, shall be assigned exclusively to The Society for Marine Mammalogy. The Society
will not refuse any reasonable request by the author for permission to reproduce any of his or
her contributions to MARINE MAMMAL SCIENCE.
Authors are responsible for page charges of $15.00 (U.S.) per printed page or part thereof. If
funds for publication are not supplied by an agency or grant, a waiver of page charges may be
applied for by email to the Editor at [email protected]. Please write “waiver
request” and the manuscript number on the subject line.
The F. G. Wood Student Scholarship
Forest G. Wood, a founder of the Society for Marine Mammalogy, was noted for his editorial
skills. All students submitting manuscripts accepted for publication in Marine Mammal
Science should indicate at the time of submission if they want to be considered for this award.
The editor will select the winner from among the accepted manuscripts submitted during the
interval between successive Biennial Conferences on the Biology of Marine Mammals.
93
CONSIDERAÇÕES FINAIS
A atividade aérea, importante parâmetro etológico que permite identificar alterações
comportamentais, é um padrão comportamental descrito em várias espécies de cetáceos.
Apesar de ser uma importante ferramenta, poucos estudos tem as atividades aéreas como
principal objetivo. A existência de poucos estudos abordando especificamente as atividades
aéreas deve-se, muito provavelmente, a dificuldade de quantificação desses comportamento
em ambiente natural (Lusseau 2006b).
A presença diária dos golfinhos-rotadores na Baía dos Golfinhos do Parque Nacional
Marinho de Fernando de Noronha proporciona condições ideais para o desenvolvimento de
estudos em longo prazo com a espécie, uma vez que o Arquipélago é um dos locais mais
acessíveis para o estudo com golfinhos-rotadores.
Variações diárias e sazonais são descritas para os comportamentos dos golfinhos de
Fernando de Noronha, incluindo as atividades aéreas (Silva-Jr1996, 2010; Silva 2001). A
quantificação das atividades aéreas permite evidenciar diferenças na frequência de execução
de tais comportamentos.
Duas classes e oito padrões de atividades aéreas são descritas para os rotadores de
Noronha. Essa diversidade de comportamentos aéreos observado confere caráter
multifuncional às atividades aéreas, sendo as mesmas executadas em diferentes frequências. A
frequência de execução também podem ser influenciadas pela faixa etária do individuo, pelo
horário do dia e pela estação climática, como relatado em estudos anteriores (Silva-Jr 1996,
2010; Silva 2001).
Com os resultados obtidos na Baía dos Golfinhos, pode-se conclui que:
os golfinhos-rotadores realizam com maior frequência relativa as atividades
aéreas horizontais, que estão relacionadas ao deslocamento, aos
94
comportamentos de entrada e saída dos grupos da área e ao acompanhamento
de embarcações;
O padrão característico e que dá nome popular à espécie é a atividade aérea
mais executado;
É observada maior frequência relativa de execução de atividades aéreas por
indivíduos adultos;
Tanto indivíduos adultos quanto filhotes, executam mais atividades aéreas
horizontais, e a rotação é o padrão mais executado em ambas as faixas etárias;
A frequência relativa de execução de atividades aéreas varia de acordo com o
horário do dia, apresentando maior atividade por parte dos animais no período
da manhã;
Independentemente da classe e do padrão de atividade aérea executado, o
período de maior frequência relativa permanece pela manhã;
Os golfinhos-rotadores realizam atividades aéreas em maior frequência relativa
na estação chuvosa;
Apesar da diferença na quantidade de atividades aéreas executadas entre as
estações seca e chuvosa, a variação ao longo do dia se manifesta de maneira
semelhante, com maior frequência relativa de atividades aéreas pela manhã.
Devido a seu caráter multifuncional, as classes e os padrões de atividades aéreas são
expressas em diferentes frequências de execução. Essas diferenças na frequência de execução
refletem variações no grau de atividade dos animais ao longo do dia, bem como ao longo das
estações climáticas, sendo assim registrados períodos de maior atividade.
Alterações comportamentais já são observadas nos golfinhos-rotadores de Fernando de
Noronha. A existência de dois períodos comportamentais de maior atividade relatada em
estudos anteriores (Silva-Jr 1996) já não é mais registrada. O segundo período de maior
95
atividade relatado no período da tarde não é observado recentemente, sendo tal resultado
relacionado à diminuição do tempo de permanência dos animais na Baía dos Golfinhos.
Sendo assim, a quantificação das atividades aéreas é uma importante fonte de subsidio
para estudos futuros, utilizando as mesmas como ferramentas para identificar possíveis
perturbações.
96
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Au, D.; Weihs, D. 1980. At high speeds dolphins save energy by leaping. Nature, 284, 548-
550.
Baird, R. W. 2000. The killer whale: foraging specializations and group hunting. In: J. Mann;
R.C. Connor; P.L. Tyack & H. Whitehead (Eds.). Cetacean Societies, pp. 127-153.
Chicago: The University of Chicago Press.
Bel’kovich, V. M.; Ivanova, E. E.; Yefremenkova, O. V.; Kozarovitsky, L. B.
&Kharitonov, S. P. 1991a. Searching and hunting behavior in the bottlenose dolphin
(Tursiops truncatus) in the Black Sea. In: Pryor, K.; Norris, K. S. (Eds). Dolphin
Societies Discoveries and Puzzles, pp 38-67. Berkeley, CA: University of California
Press, Ltd. Oxford, England.
Bel’kovich, V. M.; Ivanova, E. E.; Yefremenkova, O. V.; Kozarovitsky, L .B. &
Kharitonov, S. P. 1991b. Dolphin play behavior in the open sea. In: Pryor, K.; Norris, K.
S. (Eds). Dolphin Societies Discoveries and Puzzles, pp 67-77. Berkeley, CA: University
of California Press, Ltd. Oxford, England.
Bell-Pedersen, D.; Cassone, V. M.; Earnest, D. J.; Golden, S. S.; Hardin, P. E.; Thomas,
T. L. & Zoran, M. J. 2005. Circadian rhythms from multiple oscillators: Lessons from
diverse organisms. Nature Reviews Genetics, 6(7), 544–556
Connor, R.; Wells, R. S.; Mann, J. & Read, A. J. 2000. The Bottlenose Dolphin Social
Relationships in Fission-Fusion Society. In: (Eds.) Mann, J.; Connor, R. C.; Tyack, P. L.;
Whitehead, H. Cetacean Societies Field Studies of Dolphins and Whales, pp. 91-126.
Chicago: The University of Chicago Press.
97
Coscarella, M. A.; Dans, S. L.; Crespo, E. A. & Pedraza, S. N. 2003. Potential impact of
unregulated dolphin watching activities in Patagonia. Journal of Cetacean Research and
Management, 5, 77–84
Courbis, A. & Timmel, G. 2009. Effects of vessels and swimmers on behavior of Hawaiian
spinner dolphins (Stenella longirostris) in Kealake‘akua, Honaunau, and Kauhako bays,
Hawai‘i. Marine Mammal Science, 25(2), 430–440.
Danil, K.; Maldini, D. & Marten, K. 2005. Patterns of Use of Maku’a Beach, O’ahu,
Hawai’i, by Spinner Dolphins (Stenella longirostris) and Potential Effects of Swimmers
on their Behavior. Aquatic Mammals, 31(4), 403-412.
Daura-Jorge, F. G.; Wedekin, L. L.; Piacentini, V. Q. & Simões-Lopes, P. C. 2005.
Seasonal and daily patterns of group size, cohesion and activity of the estuarine dolphin,
Sotalia guianensis (P. J. van Bénéden) (Cetacea, Delphinidae), in southern Brazil. Revista
Brasileira de Zoologia, 22 (4), 1014-1021.
Dudzinski, K. M.; Thomas, J. A. & Gregg, J. D. 2009. Communication in Marine
Mammals. In: W. F. Perrin, B. Würsig and H. Thewissen (Eds.). Encyclopedia of Marine
Mammals, pp. 260-269. San Diego, CA: Academic Press.
Ferrer I Cancho, R. & Lusseau, D. 2006. Long-term correlations in the surface behavior of
dolphins. Europhysics Letters, 74 (6), 1095–1101.
Fertl, D. & Würsig, B. 1995. Coordinated feeding by Atlantic spotted dolphins (Stenella
frontalis) in the Gulf of Mexico. Aquatic Mammals, 21, 3-5.
Fish, F. E.; Nicastro, A. J. & Weihs, D. 2006. Dynamics of the aerial maneuvers of spinner
dolphins. The Journal of Experimental Biology, 209, 590-598.
Gannier, A. & Petiau, E. 2006. Environmental Variables Affecting the Residence of Spinner
Dolphins (Stenella longirostris) in a Bay of Tahiti (French Polynesia). Aquatic Mammals,
32(2), 202-211.
98
Geise, L.; Gomes, N. & Cerqueira, R. 1999. Behaviour, habitat use and population size of
Sotalia fluviatilis (Gervais, 1853) (Cetacea, Delphinidae) in the Cananéia estuary region,
São Paulo, Brazil. Revista Brasileira de Biologia, 59 (2), 183-194.
Herman, L. M. & Tavolga, W. N. 1980. The communication systems of cetaceans. In: L. M.
Herman, J. Wiley & Sons (Eds.). Cetacean behavior: mechanisms & functions, pp. 149-
209. New York: Wiley Interscience.
Herzing, D. L. 2000. Acoustics and social behavior of wild dolphins: implications for a
sound society. In: W. W. L. Au, A. N. Popper & R. E. Fay (Eds.). Hearing by whales and
dolphins, pp. 225-272. New York: Springer Press.
Hester, F. J.; Hunter, J. R. & Whitney, R. R. 1963. Jumping and spinning behavior in the
spinner porpoise. Journal of Mammalogy, 44 (4), 586 – 588.
Jefferson, T. A.; Webber, M. A. & Pitman, R. L. 2007. Spinner Dolphin – Stenella
longirostris (Gray, 1828). In: Marine Mammals of the World: A Comprehensive Guide to
Their Identification, pp. 232-237. , San Diego: Academic Press/Elsevier.
Klinowska, M. 1986. Diurnal Rhythms in Cetacea – a review. Report International Whaling
Community.
Lammers, M. O. 2004. Occurrence and behavior of Hawaiian spinner dolphins (Stenella
longirostris) along Oahu’s leeward and south shores. Aquatic Mammals, 30(2), 237-250.
Lusseau, D. 2006a. The short-term behavioral reactions of bottlenose dolphins to interactions
with boats in Doubtful Sound, New Zealand. Marine Mammals Science, 22, 802-818.
Lusseau, D. 2006b. Why do dolphins jump? Interpreting the behavioural repertoire of
bottlenose dolphins (Tursiops sp.) in Doubtful Sound, New Zealand. Behavioural
Processes, 73, 257–265.
99
Nascimento, L. F.; Medeiros, P. I. A. P. & Yamamoto, M. E. 2008. Descrição do
comportamento de superfície do boto cinza, Sotalia guianensis, na Praia de Pipa – RN.
Psicologia: Reflexão e Crítica, 21(3), 509-517.
Nascimento, L. F. & Nascimento, S. V. M. M. 2010. Porque os botos, baleias e golfinhos
saltam? Uma revisão das hipóteses explicativas sobre os saltos. Oecologia Australis, 14
(4), 821-829.
Neumann, D. R. & Orams, M. B. 2003. Feeding behaviors of short-beaked common
dolphins, Delphinus delphis, in New Zealand. Aquatic Mammals, 29, 137-149.
Noren, D. P.; Johnson, A. H.; Rehder, D. & Larson, A. 2009. Close approaches by vessels
elicit surface active behaviors by southern resident killer whales. Endangered Species
Research, 8, 179–192.
Norris, K. S. & Dohl, T. P. 1980. Behavior of the Hawaiian spinner dolphin, Stenella
longirostris. Fisheries Bulletin, 77, 821-849.
Norris, K. S..; Würsig, B.; Wells, R. S.; Würsig, M.; Brownlee, S.M.; Johnson, C.M. &
Solow, J. 1985. The behavior of the Hawaiian spinner dolphin, Stenella longirostris. LA
Loja: Southwest Fisheries Center. (Administrative Report).
Norris, K. S. 1991. Dolphin Days: the life and times of the spinner dolphin. 1st Edition. New
York: W.W. Norton ɛ Company.
Norris K. S.; Würsig, B. & Wells, R .S. 1994a. The spinner dolphin. In: K. S. Norris, B.
Würsig, R. S. Wells & M. Würsig (Eds.). The Hawaiian Spinner Dolphin, pp. 14-30. CA,
USA: University of California Press.
Norris K. S.; Würsig, B. & Wells, R .S. 1994b. Aerial Behavior. In: K. S. Norris, B. Würsig,
R. S. Wells & M. Würsig (Eds.). The Hawaiian Spinner Dolphin, pp. 103-121. CA, USA:
University of California Press.
100
Notarbartolo-Di-Sciara, G.; Hanafy, M. H.; Fouda, M. M.; Afifi, A. & Costa, M. 2009.
Spinner dolphin (Stenella longirostris) resting habitat in Samadai Reef (Egypt, Red Sea)
protected through tourism management. Journal of the Marine Biological Association of
the United Kingdom, 89 (1), 211–216.
Perrin, W. F. 1990. Subspecies of Stenella longirostris (Mammalia: Cetacea: Delphinidae).
Proceedings of the Biological Society of Washington, 103 (2), 453-463.
Perrin, W. F.; Akin, P. A. & Kashiwada, J. V. 1991. Geographic variation in external
morphology of Spinner Dolphin Stenella longirostris in the Eastern Pacific and
Implications for Conservation. Fishery Bulletin, 89, 411-428.
Perrin, W. F. & Gilpatrick Jr, J. W. 1994. Spinner Dolphin. Stenella longirostris (Gray,
1828). In: Ridgway, S. H., Harrison, S. (Eds.). Handbook of Marine Mammal: The first
Book of Dolphins, pp. 99-128. London: Academic Press.
Perrin, W. F. 1998. Stenella longirostris. American Society of Mammalogists, 599, 1-7.
Perrin, W. F.; Dolar, M. L. L. & Robineau, D. 1999. Spinner dolphins (Stenella
longirostris) of the Western Pacific and Southeast Asia: Pelagic and Shallow-water
forms. Marine Mammal Science, 15 (4), 1029 – 1053.
Perrin, W.F. 2009. Spinner Dolphins Stenella longirostris. In: W. F. Perrin, B. Würsig and
H. Thewissen (Eds.). Encyclopedia of Marine Mammals, pp. 1100-1103. San Diego, CA:
Academic Press.
Perrin, W. F.; Würsig, B. & Thewissen, J. G. M. 2009. Encyclopedia of Marine
Mammals. Elsevier. Academic Press.
Pryor, K. W. 1986. Non-acoustic communicative behavior of the great whales: origins,
comparisons, and implications for management. Report to International Whaling
Commission, 8, 89-96.
101
Pryor, K. W. 1990. Non-acoustic communication in small cetaceans: Glance, touch, position,
gesture, and bubbles. In: J. Thomas and R. Kastelein (Eds.). Sensory abilities of
cetaceans, pp. 537– 544. New York, NY: Plenum Press.
Reeves, R. R.; Stewart, B. S.; Clapham, P. J. & Powell, J. A. 2002. Spinner Dolphin. In:
Alfred A. Knopf, Inc. (published). Guide to Marine Mammals of the World, pp. 374-377.
New York: Chanticleer Press, Inc.
Ritter, E. K. 2002. Analysis of sharksucker, Echeneis naucrates, induced behaviour patterns
in the blacktip shark, Carcharhinus limbatus. Environmental Biology of Fishes, 65, 111–
115.
Silva, F. J. L. 2001. Descrição de Comportamento, Sazonalidade de Número de Indivíduos e
Reprodução de Golfinho-rotador, Stenella longirostris, em Fernando de Noronha. Tese de
Doutorado. Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal - RN.
Silva, F. J. L. & Silva - Jr, J. M. 2009. Circadian and seasonal rhythms in the behavior of
spinner dolphins (Stenella longirostris). Marine Mammal Science, 25(1), 176–186.
Silveira, F. R. G. 2006. Variação diária e anual de frequência e atividade do boto-cinza,
Sotalia guianensis, em Pipa, Nordeste do Brasil. Dissertação de Mestrado. Universidade
Federal do Rio Grande do Norte, Natal - RN.
Silva-Jr., J. M. 1996. Aspectos do comportamento do golfinho-rotador, Stenella longirostris
(Gray, 1828), no Arquipélago de Fernando de Noronha. Dissertação de Mestrado.
Universidade Federal de Pernambuco, Recife - PE.
Silva-Jr, J. M. & Sazima, I. 2006. Whalesuckers on spinner dolphins: an underwater view.
JMBA2 - Biodiversity Records.
Silva-Jr, J. M.; Silva, F. J. L.; Sazima, C. & Sazima, I. 2007. Trophic relationships of the
spinner dolphin ate Fernando de Noronha Archipelago, SW Atlantic. Scientia Marina,
71(3), 505-511.
102
Silva-Jr., J. M. 2010. O rotador de Noronha. In: Os golfinhos de Noronha, pp. 93 – 156. São
Paulo: Bambu.
Simões-Lopes, P. C. 2005. O luar do Delfim: A maravilhosa aventura da História Natural.
Joinville, SC: Letra D’água.
Slooten, E. 1994. Behavior of Hector’s dolphin: classifying behavior by sequence analysis.
Journal of Mammalogy, 75 (4), 956-964.
Souto, A.; Araújo, J. P.; Geise, L. & Araújo, M. E. 2006. The surface behavior of estuarine
dolphin in Baía dos Golfinhos, RN, Brazil: a field and comparative study. Revista
Brasileira de Zoociências, 8 (2), 185-193.
Waters, S. & Whitehead, H. 1990. Aerial behaviour in sperm whales. Canadian Journal of
Zoology, 68, 2076 – 2082.
Weinrich, M. T.; Belt, C. R. & Morin, D. 2001. Behavior and ecology of the Atlantic white-
sided dolphin (Lagenorhynchus acutus) in coastal New England. Marine Mammal
Science, 17 (2), 231-248.
Whitehead, H. 2003. Sperm Whales: Social Evolution in the Ocean. University of Chicago
Press, Chicago.
Williams, R.; Bain, D. E.; Ford, J. K. B. & Trites, A. W. 2002a. Behavioural responses of
male killer whales to a ‘leapfrogging’ vessel. Journal of Cetacean Research and
Management, 4 (3), 305-310.
Williams, R.; Trites, A. W. & Bain, D. E. 2002b. Behavioural responses of killer whales to
whale-watching traffic: opportunistic observations and experimental approaches. Journal
of Zoology, 256, 255-270.
Würsig, B. & Würsig, M. 1979. Behavior and ecology of the bottlenose dolphin, Tursiops
truncatus, in the South Atlantic. Fishery Bulletin, 77(2), 399-412.
103
Würsig, B. & Würsig, M. 1980. Behavior and ecology of the dusky dolphin,
Lagenorhynchus obscurus, in the South Atlantic. Fishery Bulletin, 77 (4), 871-890.
Würsig, B., Wells, R. S., Norris, K. S. & Würsig, M. 1994. A spinner dolphin‘s day. In: K.
S. Norris, B. Würsig, R. S. Wells & M. Würsig (Eds.). The Hawaiian Spinner Dolphin,
pp. 65-102. CA, USA: University of California Press.
Würsig, B. 2002. Leaping behavior. In: W.F.Perrin; B. Würsig & J.G.M. Thewissen (Eds.).
Encyclopedia of Marine Mammals, pp. 689-392. San Diego: Academic Press.
Würsig, B. & Whitehead, H. 2009. Aerial Behavior. In: W. F. Perrin, B. Würsig and H.
Thewissen (Eds.). Encyclopedia of Marine Mammals, pp. 5-11. San Diego: Academic
Press.
Zerbini, A. N. & Kotas, J. E. A. 1998. A note on cetacean bycatch in pelagic driftnetting off
Southern Brazil. Reports of the International Whaling Commision, 48, 519-524.
