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Palabras clave: Arabidopsis thaliana, alcamidas, esti-mulación del crecimiento, rizobacterias.
IntroduccIón
Las plantas producen diversas substancias que re-gulan su crecimiento y desarrollo. Estas substancias son denominadas hormonas vegetales o reguladores del crecimiento (RC) y ejercen sus funciones median-te programas de señalización intracelular específicos que conducen al encendido o apagado de genes. Por sus efectos biológicos y por su distribución amplia en el reino vegetal se consideran 6 clases principales de RC: las auxinas, las citocininas, las giberelinas, el eti-leno, el ácido abscísico y los brasinoesteroides. Todos estos compuestos son requeridos para la viabilidad celular, participan en procesos específicos de desa-rrollo y como integradores de señales ambientales.
La formación de órganos y tejidos ocurre por interac-ciones entre RC. Se ha descrito que las auxinas inte-ractúan con las citocininas para regular el crecimiento de la raíz primaria, la formación de pelos radicula-
res y de las raíces laterales. De hecho, la combina-ción de diferentes concentraciones de auxinas y de citocininas en sistemas de cultivo de tejidos posibilita la regeneración de órganos y es la base para la pro-pagación vegetal “in vitro”.
Las plantas son los productores primarios de los eco-sistemas en donde interactúan con una amplia va-riedad de factores bióticos y abióticos que modulan su crecimiento. El metabolismo vegetal produce una amplia variedad de substancias químicas, algunas que desempeñan funciones defensivas en respuesta al ataque de patógenos, otras que funcionan como atrayentes de especies microbianas benéficas. Nues-tro grupo de trabajo ha enfocado sus esfuerzos hacia la identificación de compuestos que se producen de manera natural por las plantas que pueden actuar como estimuladores del crecimiento.
Recientemente, hemos documentado la existencia de un grupo nuevo de reguladores que incluye moléculas derivadas de lípidos como las N-acil etanolaminas (NAEs) y las alcamidas. Las alcamidas son compues-tos conservados durante la evolución, se les encuentra en los animales regulando importantes rutas de se-ñalización y recientemente en plantas donde regulan la ramificación de la raíz y las respuestas de de-fensa (Ramírez-Chávez et al., 2004). En las bacterias también se han encontrado compuestos con estructura química similar a las alcamidas conocidas como N-acil-homoserina lactonas, las cuáles regulan la den-sidad poblacional. El estudio de los mecanismos de acción de esta gama de compuestos abre nuevas perspectivas para su aplicación en la agricultura.
Las aLcamidas: Un grUponUevo de regULadoresdeL crecimiento y sUsapLicaciones en LabiotecnoLogía agrícoLa ε↵
LIBREtema
ε↵ Colaboración de Agrobio. Randy Ortiz Castro, Maestro en Ciencias en Biología Experimental. Actualmente realiza estudios de Doctorado en el Instituto de Investigaciones Químico Biológicas de la Universidad Michoa-cana de San Nicolás de Hidalgo. Correo electrónico: [email protected] José López Bucio, Doctor en Ciencias en Biotecnología de Plantas. Profe-sor Investigador Titular del Instituto de Investigaciones Químico Biológicas de la Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo. Miembro del Sistema Nacional de Investigadores. Correo electrónico: [email protected]
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La arquItectura de Las pLantas
Las plantas como organismos sésiles pasan su ciclo de vida ancladas a un sustrato. De manera general se pueden dividir en dos sistemas, la parte aérea o fo-llaje y el sistema radicular. El follaje está constituido por el tallo, las ramas y las hojas, que se derivan de la actividad proliferativa del meristemo apical (Norberg et al., 2005). En las hojas ocurre la fotosíntesis, que es la principal fuente de carbohidratos para los tejidos consumidores de la planta incluyendo la raíz, las flores y los frutos. Las raíces tienen como función el anclaje al suelo y la captación de nutrientes y agua. El sistema ra-dicular consta de tres partes principales diferenciadas: la raíz primaria, las raíces laterales y los pelos radicu-lares. El crecimiento de la raíz ocurre por la producción de nuevas células en el meristemo radicular, que se lo-caliza en la parte más distal de la raíz protegido por la cofia y es la región donde se lleva a cabo la divi-sión celular. Después de dividirse, las células pasan a la zona de elongación donde aumentan de tamaño antes de diferenciarse. Las raíces laterales surgen a partir de las células del periciclo, que es un tejido adyacente al sistema vascular, para formar un nuevo meristemo. Su función es aumentar la superficie de absorción de la raíz y la exploración del suelo (Figura 1; Himanen et al., 2002; Oakenfull et al., 2002).
eL desarroLLo vegetaL
El desarrollo de las plantas difiere del de los ani-males en tres aspectos principales: 1) el desarrollo de los animales produce un embrión que antes del nacimiento ya posee la mayoría de los órganos para el funcionamiento del organismo, mientras que la embriogénesis de una planta se caracteriza por la producción de grupos de células totipotenciales (cé-lulas madre) que darán lugar a los meristemos apical y distal del embrión. Estos meristemos se conservan durante el desarrollo postembrionario y permiten la formación de órganos y tejidos que constituyen a una planta adulta. De esta manera, el crecimiento post-embrionario en las plantas no sólo involucra el au-mento de tamaño del organismo, como ocurre en los animales, sino también la producción de la mayoría de los órganos. 2) el crecimiento post-embrionario en las plantas es continuo e indeterminado, esto es que las células madres continuamente producen nuevos tejidos, en contraste con la restricción de crecimiento que tienen los animales en los que la organogéne-sis solo ocurre en la embriogénesis. 3) una diferen-cia igualmente importante entre los ciclos de vida de las plantas y los animales está relacionada con la naturaleza sésil de las plantas y la manera como ajustan su crecimiento y desarrollo en respuesta a
los factores ambientales. Los facto-res como la luz, la temperatura y la disponibilidad de nutrientes pueden impactar la división, elongación y diferenciación celular y de esta for-ma regular el crecimiento, actuando como señales que operan mediante rutas de transducción específicas o bien a través de su interacción con reguladores del crecimiento (López-Bucio et al., 2003).
ArAbidopsis thAliAnA
Arabidopsis thaliana es un excelente modelo para el estudio de los pro-cesos fisiológicos y moleculares, ya que el ser una angiosperma de un tamaño pequeño (30 cm) y un ciclo de vida corto (6-8 semanas) tiene una alta fecundidad y se puede cul-tivar en un espacio reducido (Figu-ra 1). La raíz de Arabidopsis tiene características que la hacen un buen
Figura 1. Plantas de Arabidopsis thaliana. A. thaliana es un buen modelo vegetal para el estudio de procesos fisiológicos y moleculares, tiene un ciclo de vida corto y la planta adulta es de tamaño pequeño, por lo que se le puede cultivar in Vitro utilizando cajas de Petri. La planta forma una roseta con varias hojas concéntricas, a partir de donde se produce el tallo que da lugar a las flores y los frutos (silicuas). La raíz primaria tiene un crecimiento continuo y permite la formación de raíces laterales que incrementan la superficie exploratoria y la captación de agua y nutrientes.Pu
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modelo para estudiar procesos de crecimiento y de-sarrollo. La simplicidad de su organización celular la hace manejable para manipulación experimental y para escrutinios de mutantes a gran escala cubrien-do varios aspectos morfogenéticos (Scheres y Wolk-enfelt, 1998). El crecimiento de la raíz primaria, la morfología de los pelos radiculares, la elongación de las células y la estructura del meristemo apical son marcadores biológicos fáciles de analizar para iden-tificar nuevos mecanismos de señalización en plantas o nuevos RC (Scheres y Wolkenfelt, 1998).
reguLadores deL crecImIento
Los reguladores del crecimiento o fitohormonas son compuestos de diferente naturaleza química que pueden alterar el desarrollo vegetal en concentra-ciones pequeñas. El concepto de hormona tal como fue desarrollado para los animales no es fácil de extrapolar a las plantas. Por una parte, las plantas no cuentan con un sistema de transporte tan eficiente como la circulación sanguínea y no tienen el equiva-lente a un sistema nervioso central como el de los ani-males para la integración y la coordinación de todas las actividades fisiológicas del organismo.
Aún así, las plantas tienen un sistema sofisticado para integrar información del ambiente y responder acti-vamente a los estímulos bióticos y abióticos; de igual manera, poseen mecanismos para la comunicación entre los diferentes órganos y tejidos. Actualmente se acepta que los reguladores del crecimiento forman un grupo de moléculas integradoras de información, cuyas vías de señalización interactúan con frecuencia para regular la morfogénesis vegetal. Los regulado-res mas estudiados son las auxinas, las citocininas, las giberelinas, el ácido abscísico, el ácido jasmónico y el etileno (López-Bucio et al., 2006).
Las hormonas vegetales son generalmente moléculas pequeñas, que ejercen sus efectos biológicos a concen-traciones bajas y regulan aspectos celulares diversos. Estos compuestos se pueden transportar entre los dife-rentes tejidos a través del sistema vascular (xilema y floema) como en el caso de las auxinas o mediante los espacios intercelulares como el etileno (Gray, 2004).
Prácticamente todos los aspectos del crecimiento ve-getal están bajo control de los RC, al menos en cierto grado. Un solo regulador puede afectar una amplia gama de aspectos celulares y procesos de desarrollo, mientras que por otro lado, un solo proceso puede ser influenciado, al mismo tiempo, por múltiples hormonas (Gray, 2004).
IdentIfIcacIón de nuevos reguLadoresdeL crecImIento vegetaL
En años recientes se han descubierto metabolitos con actividad fisiológica en las plantas, cuyo efecto en procesos celulares ya había sido descrito en sistemas animales, incluyendo el L-glutamato y el óxido nítrico. Del glutamato se conoce su capacidad de modificar el crecimiento de las raíces de Arabidopsis y el óxido nítrico afecta la arquitectura de la planta y la adap-tación a estrés biótico y abiótico. Otros compuestos, incluyendo las poliaminas, el ácido salicílico y el pép-tido sistemina se han incorporado a la lista de po-tenciales hormonas vegetales (Pagnussat et al., 2002; Walch-Liu et al., 2006; Morquecho-Contreras y Ló-pez-Bucio, 2007). De especial interés ha resultado la identificación de una familia de lípidos pequeños que incluye a las N-aciletanolamidas y las alcamidas debido a que están presentes en las bacterias, los animales y las plantas y se cree participan en proce-sos celulares importantes (Tabla 1; López-Bucio et al., 2006; Morquecho-Contreras y López-Bucio, 2007).Pu
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n-acILetanoLamInas
Las N-aciletanolaminas o NAEs fueron identificadas en la década de 1950 como constituyentes de la leci-tina de soya y los cacahuates. La actividad biológica de estos compuestos en las plantas y su papel como agentes antiinflamatorios en animales ha sido el ob-jeto de investigaciones recientes (Chapman, 2004).
Las NAEs son compuestos de identidad lipídica, cons-tan de una cadena hidrocarbonada que puede tener hasta 20 átomos de carbono, con diferente grado de instauración, unida a un grupo amida y a una ca-dena lateral que porta un etanol. Una de las NAEs mas conocidas es la anandamida o N-araquidonil-etanolamina, (Tabla 1; NAE 20:4). En los animales, esta substancia ha cobrado importancia por tener actividad como un neurotransmisor y neuromodulador y por regular algunos comportamientos como la ali-mentación, el miedo y la ansiedad. Ahora está bien establecido que la anandamida y otras NAEs poli-in-saturadas se unen a los receptores canabinoides CB1 y CB2, en tanto que las NAEs saturadas o monoinsa-turadas no interactúan con estos receptores (Alger, 2004; Grotenhermer, 2006; Berdyshev et al., 2001). En las plantas, las NAEs se acumulan en semillas de diferentes especies. En el maíz y el algodón el con-tenido total de NAEs varía entre 0.5 y 2.0 µg/g de peso fresco. En las semillas de A. thaliana se encuen-
tran hasta en cantidades de 1.206 µg/g de peso fresco, siendo las más abundantes las NAEs 16:0 y 18:2 aunque las NAEs 14:0 y 12:0 se encuentran en cantidades detectables (Chapman, 2004).
Cabe mencionar que los niveles de NAEs identificados en las semillas disminuyen después de la germinación, lo cual indica que su catabolismo es un pre-requisito para la germinación y el crecimiento post-embrio-nario (Wang et al., 2006). El tejido vegetativo de las plantas tiene niveles más bajos de NAEs en com-paración con las semillas y difieren en que en estos tejidos predominan la NAE 12:0 y NAE 14:0, lo cual evidencia que en los tallos y hojas las NAEs de cade-na mediana se sintetizan en respuesta a cierto tipo de estímulos. Esta acumulación en las hojas parece ser importante en la defensa de las plantas contra ataques por herbivoría o patógenos y en respues-tas protectoras a estrés abiótico (Chapman, 2004; López-Bucio et al., 2006; Morquecho-Contreras y Ló-pez-Bucio, 2007).
aLcamIdas
Las alcamidas se consideraron inicialmente meta-bolitos secundarios. Este grupo incluye más de 200 compuestos con estructura química similar que están presentes en varias familias de plantas como las Aris-tolochiaceae, Asteraceae, Brassicaceae, Convolvula-
organismo compuesto función
Animales
Anandamida (NAE 20:4)
Transmisión del impulso eléctrico en el sistemanervioso central.Sincronización del desarrollo del embrión.Desarrollo del cerebro. Proliferación celular.
Arabidopsis thaliana
NAE 10:0
Germinación de la semilla. Proliferación celular. Respuestas de defensa. Regulación de la arquitectura radicular.
Heliopsis longipes
Afinina
Germinación de la semilla. Proliferación celular. Formación de raíces laterales y pelos radiculares.
N-isobutil decanamida
Control de la estructura del citoesqueleto. Formación de raíces laterales.
Pseudomonas fluorescens
N-decanoil-homoserina lactona
Crecimiento poblacional. Formación de biopelículas.
tabLa 1. nuevos reguLadores deL crecImIento de naturaLeza LIpídIca. se resaLtan Las estructuras de Las aLcamIdas, naes y aHLs, eL organIsmo que Las produce y sus posIbLes funcIones fIsIoLógIcas
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ceae, Euphorbiceae, Menispermaceae, Peperaceae, Poaceae, Rutaceae y Solanaceae. El interés por estos compuestos está en aumento por su gran variedad de actividades biológicas. Algunas especies vegeta-les que acumulan estos compuestos han sido utilizados como plantas medicinales por diferentes civilizacio-nes (Ramírez-Chávez et al., 2004).
Entre las plantas que acumulan alcamidas en sus teji-dos están Echinacea purpurea, Echinacea angustifolia y Heliopsis longipes, comúnmente, los extractos de estas plantas son utilizados para el tratamiento del resfria-do común e infecciones de las vías respiratorias y se ha estudiado la posibilidad de que este efecto ocu-rra por la interacción de las alcamidas con el sistema inmune aunque esto todavía espera ser confirmado (Ramírez-Chávez et al., 2004; Raduner et al., 2006).
En las raíces de Heliopsis longipes, García-Chávez y col., en el 2004 encontraron un contenido total de alcamidas de 9.369 µg/g de peso seco de raíz re-partido en 8 compuestos, de los cuales en cuanto a longitud de cadena prevalecían las decamidas (al-camidas de 10 átomos de carbono) seguidas por las undecamidas (11 átomos de carbono). La alcamida mayoritaria es la afinina, que se encuentra hasta en 1 por ciento de peso fresco y a ella se le atribu-yen los efectos específicos observados a estas raíces, entre los que se pueden considerar su acción como anestésico local, el estímulo organoléptico, así como su actividad insecticida y bactericida, por lo que se considera que las alcamidas podrían constituir un ele-mento de defensa contra herbivoría y ataques de patógenos de las plantas que las contienen (García-Chávez et al., 2004; Ramírez-Chávez et al., 2004).
Blancaflor y col. (2003) reportaron el efecto de di-ferentes NAEs sobre la arquitectura de la raíz de Arabidopsis thaliana. En particular, la lauriletanola-mida (NAE12:0) en concentración de 20 µM estimuló la proliferación de raíces laterales. En una concen-tración de 50 µM se observó un 80% de inhibición del crecimiento de la raíz primaria que coincide con el crecimiento celular de la región meristemática. Los efectos morfogenéticos fueron atribuidos a alteracio-nes en la división celular, organización endomembra-nal y tráfico de vesículas causado por la NAE12:0 (Blancaflor et al., 2003).
Existen dos reportes en la literatura que indican que las alcamidas también son capaces de modificar el
crecimiento de las plantas y que tendrían un papel importante en el crecimiento y desarrollo. En el pri-mer reporte se estudió el efecto de la amidenina, una alcamida aislada del actinomiceto Amycolatopsis sp, en el crecimiento de plantas de arroz (Oriza sativa). Se observó que la aplicación de este compuesto en concentraciones de 6 hasta 18 µM estimula en un 20 por ciento la producción de biomasa foliar y hasta en un 50 por ciento la biomasa radicular. En concentra-ción de 60 µM la amidenina mostró un efecto repre-sor del crecimiento tanto de la raíz como del follaje (Kanbe et al., 1993).
El segundo reporte corresponde a investigaciones en que se analizaron los efectos de la afinina, la alca-mida mayoritariamente presente en las raíces de He-liopsis longipes, sobre el crecimiento y desarrollo de
Figura 2. Estimulación del enraizamiento en plantas de Arabidopsis thaliana tratadas con la alcamida afinina. Las plantas fueron crecidas in Vitro y tratadas con diferentes concentraciones del compuesto. Nótese el efecto producido en la formación de raíces laterales, estructuras que promueven el anclaje de la planta al suelo y la captación de agua y nutrientes minerales.Pu
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la raíz de Arabidopsis thaliana. Se encontró que este compuesto altera el desarrollo vegetal de una ma-nera dosis-dependiente. En bajas concentraciones (7 - 14 µM) se observa una estimulación del crecimiento de la raíz primaria y de la formación de raíces late-rales, mientras que en concentraciones más altas (28 y 56 µM) se observa una inhibición del crecimiento de la raíz primaria y de las raíces laterales. Otro de los efectos encontrados por el tratamiento con afinina es la estimulación del crecimiento de los pelos radi-culares (Figura 2; Ramírez-Chávez et al., 2004). La información anteriormente presentada sugiere que las alcamidas y las NAEs forman parte de un grupo novedoso de reguladores del crecimiento con un am-plio potencial biotecnológico.
Las aLcamIdas en La InteraccIón pLanta-mIcroorganIsmo
Las plantas interactúan con diversas especies de micro-organismos en la rizósfera, porción de suelo que rodea a la raíz, en la cual los exudados radiculares modifican las características físicas y químicas del sustrato (Bais et al., 2006). Se ha observado que los microorganis-mos son atraídos por los nutrientes exudados de las raíces de las plantas mediante un proceso de quimio-taxis. Estas interacciones pueden ser clasificadas como asociaciones positivas o negativas. Las interacciones positivas incluyen asociaciones simbióticas con hongos micorrízicos o la colonización de la raíz por bacterias promotoras del crecimiento vegetal como Pseudomonas y Bacillus (Figura 3; Bais et al., 2006).
modulación de la arquitectura radical, la actividad fotosintética y la producción de fitohormonas como las auxinas, las giberelinas y las citocininas.
Las bacterias utilizan moléculas pequeñas como se-ñales químicas para la comunicación celular, esta comunicación necesita la producción, liberación y detección de factores hormonales similares a las al-camidas conocidos como N-acil homoserina lactonas (AHLs) (Tabla 1; Schauder y Bassler, 2001). Nues-tras investigaciones han demostrado que las plantas pueden responder a la producción de AHLs mediante cambios en la arquitectura radicular promoviéndo-se el crecimiento de la raíz primaria, la formación de raíces laterales y el desarrollo de pelos radicula-res, contribuyendo a la capacidad total de la planta para la toma de agua y nutrientes (Figura 4; Ortíz-Castro et al., 2008).
Figura 3. Estimulación del crecimiento de Arabidopsis thaliana por bacterias promo-toras del crecimiento. Se presentan fotografías de plantas de Arabidopsis thaliana crecidas in Vitro. Nótese la estimulación del crecimiento foliar y el amplio desarrollo radicular promovido por la rizobacteria Pseudomonas fluorescens.
Estos microorganismos se encuentran asociados con plantas silvestres como Arabidopsis thaliana y cultivos como el trigo, el arroz y el frijol estimulando el cre-cimiento a través de diferentes mecanismos como la
Figura 4. Las bacterias producen compuestos similares a alcamidas denominados N-acil-homoserina lactonas (AHLs) que promueven el desarrollo de los pelos radi-culares. Se presentan fotografías representativas de pelos radiculares formados en la región del ápice de la raíz primaria de plantas de Arabidopsis thaliana tratadas con diferentes compuestos bacterianos. La flecha indica el ápice del meristemo de la raíz.
potencIaL bIotecnoLógIco de Las aLcamIdas
La participación de las alcamidas en la morfogéne-sis vegetal y en las interacciones con microorganis-mos benéficos abre un panorama donde se vislum-bran aplicaciones biotecnológicas importantes, por ejemplo, la posibilidad de identificar nuevas cepas de rizobacterias promotoras del crecimiento (Figu-Pu
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ra 3). Esto con base en la observación que muchas bacterias asociadas a plantas producen compuestos similares a las alcamidas para regular su densidad poblacional, la identificación del perfil de producción de estos compuestos nos podría llevar al desarrollo de nuevos biofertilizantes.
Adicionalmente, la aplicación en el campo de produc-tos formulados con alcamidas a los cultivos permitiría la formación de sistemas radiculares más robustos, con un aumento en la producción de raíces laterales y un mejor desarrollo de pelos radiculares.
Esta manipulación dirigida de la arquitectura radicu-lar se traduciría en una mejor captación de agua y nutrimentos, optimizando los recursos disponibles en el suelo, incrementando la producción y disminuyendo los costos de producción del cultivo.
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