Revista Brasileira de Geografia Física v. 08, número

Revista Brasileira de Geografia Física v. 08, número especial VI SMUD (2015) 635-650.

635 Martinez, C. A., Oliveira, E. A. D. de., Mello, T. R. P., Marin, A.L. A.

ISSN:1984-2295

Revista Brasileira de

Geografia Física

Homepage: www.ufpe.br/rbgfe

Respostas das plantas ao incremento atmosférico de dióxido de carbono e da temperatura

Carlos Alberto Martinez1, Eduardo Augusto Dias de Oliveira2, Tathyana Rachel Palo Mello3 e Ana Lilia Alzate-Marin4

1Professor Associado da Universidade de São Paulo, Departamento de Biologia, FFCLRP/USP. E-mail: [email protected] – Autor

correspondente. 2Pós-Doutor da Universidade de São Paulo, Departamento de Biologia, FFCLRP/USP. E-mail: [email protected] 3Pós-Doutora da Universidade de São Paulo, Departamento de Biologia, FFCLRP/USP. E-mail: [email protected]. 4Pós-Doutora Senior do

CNPq, Professora credenciada no Programa de Pós-Graduação em Genética, FMRP/USP. E-mail: [email protected].

Artigo recebido em 02/10/2015 e aceito em 10/112015.

R E S U M O

Existem fortes evidencias da ocorrência de mudanças climáticas globais por causa do aumento de gases de efeito estufa,

as quais provavelmente serão cada vez mais severas no futuro. Para enfrentar esse problema, as plantas, serão

confrontadas com opções limitadas para evitar a perda de seu hábitat ou extinção: adaptar-se, migrar ou morrer. Em

geral, o aumento da concentração atmosférica do CO2 atuando como “fertilizante” para a fotossíntese poderia aumentar

o crescimento e a produção de biomassa das plantas. No entanto, o aumento da temperatura global poderia afetar

negativamente a fisiologia e a produtividade vegetal, bem como provocar alterações nos padrões de precipitação com

impactos graves sobre a produção agrícola e outros serviços ecossistêmicos. Para uma melhor estimativa dos impactos

das mudanças climáticas na agricultura, pecuária, ecossistemas de florestas e pastagens serão necessários grandes

avanços científicos. No âmbito da pesquisa, será necessária e prioritária a elucidação das interações entre o elevado

CO2, temperatura, fertilidade do solo, disponibilidade hídrica e o efeito de poluentes como o ozônio sobre o

crescimento, o rendimento e a produtividade das plantas. Efeitos das mudanças climáticas sobre o florescimento,

viabilidade do pólen, polinizadores e produção de grãos também precisam ser esclarecidos. Qualquer avanço do

melhoramento genético das plantas e uso da biodiversidade visando reduzir a sensibilidade à elevada temperatura ou

melhorar a resposta ao CO2 será de grande utilidade.

Palavras-chave: mudança climática global, aquecimento, biodiversidade, agricultura, produção agrícola.

Plants responses to increase in atmospheric carbon dioxide and temperature

A B S T R A C T

There is strong evidence that global climate change because of increase in the greenhouse gases are already occurring

and will become increasingly severe. To address this problem, the plants will be faced with limited options to avoid

losing their habitat or extinction: adapt, migrate or die. In general, the increase in atmospheric CO2 concentration acting

as "fertilizer" for photosynthesis could increase growth and biomass production of the plants. However, the increase in

global temperature could adversely affect the physiology and plant productivity and cause changes in rainfall patterns

with serious impacts on agricultural production and other ecosystem services. A better estimate of the impacts of

climate change on agricultural, forest and pasture ecosystems will require urgent scientific advances. It will be

necessary to prioritize the elucidation of interactions between elevated CO2, temperature, soil fertility, water availability

and the effect of pollutants such as ozone on growth, yield, and productivity of plants. Effects of climate change on

flowering, pollen viability, pollinators and yield will need to be elucidated. Any advancement of plant breeding and use

of biodiversity for reducing the sensitivity to high temperature and improve the response to CO2 will be very useful.

Keywords: global climate change, warming, biodiversity, agriculture, plant productivity.

*E-mail para correspondência:

[email protected]

mailto:[email protected]



Introdução

Atualmente existe sólido consenso

cientifico para afirmar que as mudanças climáticas

causadas por atividades humanas já estão

ocorrendo em diversos ecossistemas continentais

e marinhos do planeta e que realmente a

humanidade está vulnerável e mal preparada para

enfrentar as consequências dessas alterações no

clima (IPCC, 2014). O monitoramento com

instrumentação moderna mostra que a

concentração atmosférica dos principais gases de

efeito estufa como o dióxido de carbono [CO2],

metano [CH4] e óxido nitroso [N2O], já supera a

400 ppm, 1800 ppb e 330 ppb, respectivamente

(Figura 1), que são concentrações muito elevadas

quando comparadas com as que se estima

existiam no passado histórico da Terra. Observa-

se grande incremento na concentração destes

gases nos últimos 65 anos (CO2now, 2015; EPA,

2015).

O aquecimento causado por esses gases

aumenta a probabilidade de alterações nos padrões

de precipitação com impactos graves sobre os

serviços ecossistêmicos afetando a biodiversidade,

os recursos hídricos, os recursos da terra, a

agricultura, a pesca, e o abastecimento de água,

bem como a saúde e a qualidade de vida da

população humana (IPCC, 2014).

Nas plantas, as mudanças climáticas

podem causar ou exacerbar a frequência e a

intensidade dos estresses diretos causados pela

alta temperatura, menor disponibilidade de água,

pestes e patógenos, plantas invasoras, poluição do

ar, eventos extremos, alagamentos e incêndios.

Por exemplo, alterações na temperatura podem

alterar a distribuição geográfica das espécies, o

ciclo de vida das pragas, bem como a expansão de

pragas e doenças dos trópicos para as regiões

temperadas (Bebber et al., 2013).

A alta temperatura e a diminuição da

precipitação podem causar incremento do estresse

hídrico e nutricional nas plantas nativas e

cultivadas com sérios efeitos sobre seu

crescimento e produtividade (Hatfield et al.,

2011).

Estudos realizados em diversas espécies

mostram que o incremento do CO2 estimula a

fotossíntese por seu efeito “fertilizante” para esse

processo. No entanto, o aumento na [CO2] junto

com o incremento da temperatura, ou a deficiência

hídrica podem resultar em efeitos diferentes com

alterações na expressão gênica, nas respostas

moleculares, bioquímicas e fisiológicas das

plantas, bem como influenciar na maneira com

que as plantas capturam e alocam compostos de

carbono, utilizam a água e lidam com diversos

estresses abióticos (Allen e Prasad, 2004; Leakey

et al., 2006).

Figura 1. Variação na concentração atmosférica de

dióxido de carbono, metano e oxido nitroso ao

longo do tempo (EPA, 2015; CO2now, 2015)

As respostas das plantas às mudanças

climáticas têm sido amplamente estudadas

utilizando-se sistemas como câmaras de

crescimento, túneis de gradiente, câmaras de topo

aberto e FACE (Free Air Carbon Enrichment)

(Ainsworth e Long, 2005). Entretanto, a grande

maioria dos estudos foi realizada com espécies de

clima temperado, existindo escassa informação

em plantas de ambientes tropicais.



Neste artigo serão discutidas as principais

implicações das mudanças climáticas nas plantas,

com ênfase nos efeitos do CO2 e da temperatura

sobre as respostas genéticas, moleculares,

fisiológicas, crescimento e produtividade das

culturas, com ênfase em plantas cultivadas nos

trópicos.

Efeitos do aumento da [CO2] e da temperatura

sobre a fisiologia das plantas

A concentração atmosférica de CO2 tem

influência direta sobre a fisiologia das plantas por

ser a fonte primária de carbono para a

fotossíntese, o que a torna um fator limitante para

esse processo. Portanto, o incremento na [CO2] irá

estimular a taxa fotossintética das plantas com

aumento na produção de açúcares e

consequentemente, maior produção de biomassa

em plantas e ecossistemas. Além disso, elevadas

[CO2] promovem a redução da abertura

estomática causando diminuição da perda de água

por transpiração. O incremento da fotossíntese

associada à redução da transpiração resulta em

aumento da eficiência do uso da água,

influenciando o balanço hídrico em plantas e

ecossistemas (Drake et al., 1997; Allen e Prasad,

2004).

O estímulo da fixação de carbono por meio

da fotossíntese é uma das respostas a elevados

níveis de CO2 mais bem estabelecidas e

amplamente reportadas para plantas com

metabolismo fotossintético C3 (Olivo et al., 2002;

Long et al., 2004; Ainsworth e Long, 2005; Drake

et al., 1997) que correspondem a mais de 90% do

total de plantas conhecidas. Nas plantas C3, o

estímulo da fotossíntese por elevado CO2, em

períodos curtos (Figura 2), não necessita de

quantidades extras de luz, água ou nutrientes, uma

vez que nessas plantas, a fotossíntese catalisada

pela enzima Rubisco (Ribulose, 1-5 bifosfato

carboxilase/oxigenase) é limitada pela atual

[CO2]. A Rubisco possui duas atividades

enzimáticas, podendo atuar como carboxilase

(fixa CO2) ou oxigenase (fixa O2). Assim, o CO2 e

o O2 competem pelo sítio catalítico da enzima.

Portanto, elevados níveis de [CO2] favorecerão a

atividade carboxilativa com aumento da taxa de

fixação do carbono e da taxa de fotossintética

líquida. No entanto, quando a concentração de

dióxido de carbono no sítio de carboxilação

diminui e a concentração de oxigênio aumenta,

favorece a atividade oxigenativa da Rubisco,

iniciando-se o processo denominado

fotorespiração. Isso geralmente ocorre quando, em

alta luminosidade e alta temperatura, os estômatos

fecham causando limitação para o ingresso de

CO2, por exemplo, em situações de deficiência

hídrica (Taiz e Zeiger, 2015).

Em longos períodos de exposição, foi

observado que a resposta das plantas C3 a

elevados níveis de CO2 e o efeito “fertilizante” do

CO2 podem ser anulados por outras limitações

como a falta de nutrientes (McMurtrie et al., 2008;

Dias de Oliveira et al., 2012; Reich et al., 2014),

ou por interação com outros fatores que

comprometem o crescimento e o desenvolvimento

das plantas.

Por outro lado, em plantas com

metabolismo fotossintético C4, como o milho, a

cana-de-açúcar e o sorgo, a atual [CO2] não limita

a fotossíntese, uma vez que essas plantas possuem

duas enzimas que fixam o carbono do CO2: a

Fosfoenol Piruvato Carboxilase (FPcase) e a

Rubisco, presentes nas células mesofílicas e nas

células da bainha do feixe vascular,

respectivamente. A enzima FPcase tem alta

afinidade pelo CO2 atuando como carboxilase e

não possui atividade oxigenase. Nas plantas C4, a

dupla fixação do carbono é parte de um

mecanismo anatômico-fisiológico que enriquece

de CO2 o sítio onde ocorre a fixação do carbono

via carboxilase da Rubisco, aumentando a taxa de

fixação de carbono e reduzindo a possibilidade da

fotorespiração. Assim, na concentração atual de

CO2, as plantas C4 apresentam maior taxa de

fotossíntese quando comparadas com as plantas

C3 (Figura 2). O mecanismo de fixação de

carbono em plantas C4 antecipa de alguma

maneira, os efeitos esperados em nível bioquímico

de uma atmosfera mais rica em CO2 sobre as

plantas e, portanto, não respondem a incrementos

na concentração de CO2 como as plantas C3

(Figura 2) (Allen e Prasad, 2004).

Figura 2. Resposta fotossintética de plantas de

metabolismo fotossintético C3 e C4 a diferentes

níveis de CO2 em condições de alta luminosidade

e condições não limitantes de água e nutrientes

(adaptado de Allen e Prasad, 2004).



Nas folhas, o aumento da temperatura

pode aumentar a pressão de vapor da água e,

assim, aumentar a taxa de uso da água. No

entanto, o elevado nível de CO2 ao induzir o

fechamento estomático provoca redução da

transpiração e aumento da temperatura foliar. Isso

provoca uma redução da diferença de temperatura

folha-ar com a consequente redução da taxa de

uso da água (Figura 3) (Kimball et al., 2002).

Nas plantas, os elevados níveis de CO2 e

temperatura têm efeitos contrários sobre a

eficiência de uso da água (EUA). Enquanto a

elevação da temperatura diminui o crescimento

foliar, aumenta o uso da água no dossel e diminui

a EUA, o aumento da concentração de CO2

diminui a condutância do dossel, aumenta o

crescimento foliar e reduz o uso de água pelo

dossel com o consequente incremento da

eficiência do uso da água pelas plantas (Figura 4)

(Ainsworth e Long, 2005).

Figura 3. Efeitos do aumento da temperatura e da

concentração de CO2 sobre a taxa de uso de água

pelas folhas (Adaptado de Kimball et al, 2002).

Figura 4. Efeitos da elevação da temperatura e da

[CO2] sobre a eficiência de uso da água (EUA)

nas plantas (Adaptado de Ainsworth e Long,

2005).

A resposta da fotossíntese das plantas à

temperatura depende da disponibilidade de CO2 no

interior das folhas. Assim, à medida que aumenta a

concentração intercelular de CO2, as plantas mostram

maior taxa de fotossíntese, e a temperatura na qual se

alcança a máxima taxa de fixação do carbono também

aumenta (Sage e Kubien, 2007) (Figura 5).

Em geral, a fotossíntese das plantas crescidas

em baixas temperaturas é maior quando expostas a

baixa temperatura e se reduz em temperaturas

superiores à temperatura de crescimento, mas não

necessariamente a fotossíntese das plantas crescidas

em elevadas temperaturas é maior em elevadas

temperaturas quando comparadas a plantas crescidas

em temperaturas mais amenas (Figura 6) (Yamasaki et

al., 2002).

Figura 5. Efeito da temperatura foliar e da

concentração intercelular de CO2 sobre a taxa

fotossintética de uma planta C3 (adaptado de Sage e

Kubien, 2007).

Figura 6. Taxa de fotossíntese em função da

temperatura em folhas de plantas crescidas sob

três temperaturas diferentes: 15oC, 25oC, e

35oC (Adaptado de Yamasaki et al., 2002).



Efeitos do aumento da [CO2] e da temperatura

sobre o crescimento e rendimento

Tanto a [CO2] quanto a temperatura,

podem afetar diretamente o crescimento e a

produtividade das plantas. O aumento da [CO2]

aumenta a taxa fotossintética foliar levando a

maiores taxas de crescimento e produção de

biomassa. Recentemente, Bishop et al. (2014)

realizaram um estudo de meta-análise de 72

trabalhos publicados para verificar os efeitos da

elevada concentração de CO2 sobre a fotossíntese,

produção de biomassa e rendimento de plantas

cultivadas de tipo C3. Nesse estudo foi

determinado que nas plantas C3, a elevada

concentração de CO2 induz a um incremento de

30% na taxa fotossintética, 20% na biomassa e

25% no rendimento das culturas (Figura 7). No

entanto, foram observadas diferenças na magnitude

de resposta em função da espécie e do sistema

utilizado para simular condições futuras de CO2.

Em geral, nos estudos realizados em

sistemas de campo denominados FACE (Free-air

carbon dioxide enrichment) a magnitude do efeito

do elevado CO2 em todos os parâmetros analisados

foi menor à observada em sistemas de câmaras de

topo aberto e em câmaras de crescimento (Long et

al., 2006).

O aumento da concentração de CO2

atmosférico, associado ao aumento da temperatura

é uma condição favorável ao crescimento das

plantas em latitudes elevadas. Em geral, o efeito da

concentração de CO2 sobre o crescimento das

plantas (FCO2) é dependente da temperatura. Na

medida em que se aumenta a temperatura de

crescimento, a resposta ao elevado nível de CO2

também aumenta (Figura 8) (Reyenga et al., 1999).

A temperatura ótima para o crescimento e

desenvolvimento é bastante variável entre as

espécies. Para o arroz, por exemplo, varia entre 27

ºC e 32 ºC (Yin et al., 1996), sendo que

temperaturas acima da ótima podem induzir

esterilidade e decréscimo na produtividade da

cultura (Nakagawa et al., 2003). No trigo, a

temperatura ótima durante a fase de produção de

grãos varia entre 12 ºC e 22 ºC. Temperaturas

superiores podem reduzir a produtividade

(Mullarkey e Jones, 2000; Tewolde et al., 2006).

Em regiões tropicais a temperatura já esta mais

próxima à ótima para o crescimento vegetal.

O aumento da temperatura está associado

à aceleração do crescimento e da fenologia, o que

tende a reduzir o ganho de biomassa (Lobell e

Gourdji, 2012). Com isso, a resposta da

fotossíntese ao aumento de temperatura deverá ser

a responsável pelo efeito da temperatura na

produtividade das plantas (Long e Ort, 2010).

Acima de valores ótimos, que variam de

acordo com a temperatura de crescimento, o

aumento da temperatura tem efeitos deletérios

para o crescimento provocando redução da taxa de

fotossíntese e da concentração da enzima Rubisco,

bem como redução da concentração de Clorofila

(Figura 9) (Yamasaki et al., 2002). No caso do

arroz, existe uma grande preocupação com a

produtividade frente às mudanças climáticas, pois

a maior parte de seu cultivo é feito em regiões

onde as temperaturas já estão próximas do limite

ótimo. Portanto, qualquer aumento médio ou

ocorrência de episódios de temperatura elevada

durante os estágios mais sensíveis pode reduzir a

produção de grãos (Ceccarelli et al., 2010).

A elevada temperatura age diretamente

sobre a enzima Rubisco afetando a reação de

carboxilação deslocando a reação enzimática em

direção à oxigenase. Assim, o aumento da

temperatura provoca incremento da fotorrespiração

e diminui o ganho líquido de carbono pela planta

(Sage e Kubien, 2007). Mesmo aumentos

moderados de temperatura podem ainda ser

prejudiciais à fotossíntese e ao crescimento das

plantas. Isso porque a enzima Rubisco-ativase que

regula a atividade da Rubisco é altamente sensível

ao aumento de temperatura e se torna inativa com o

estresse térmico (Crafts-Brandner e Salvucci,

2000).

Em geral, como discutido anteriormente, o

aumento da [CO2] tem efeitos positivos sobre as

plantas C3, crescidas sob adequada fertilidade do

solo (Dias de Oliveira et al., 2012). No entanto,

cultivos C4 como o milho somente apresentam

respostas positivas ao aumento da [CO2] em

condições de deficiência hídrica (Leakey et al.,

2006). O Aumento de temperatura pode ainda

incrementar o déficit de pressão de vapor (DPV)

do ambiente, o que pode acarretar em fechamento

dos estômatos reduzindo a entrada de carbono para

a fotossíntese (Lobell e Gourdji, 2012).

Tendo em vista as mudanças climáticas

globais, para levar em consideração os efeitos da

temperatura sobre o crescimento e a produtividade

das plantas, devem ser também avaliadas as

possíveis interações entre a temperatura, a [CO2]

na atmosfera e o estado hídrico das plantas. Em

algumas respostas fisiológicas, os efeitos da

elevada [CO2] sobre as plantas interagem com a

temperatura reduzindo seus efeitos negativos (Dias

de Oliveira et al., 2013), ou compensando os

efeitos negativos da deficiência hídrica (McMurtrie

et al., 2008; Reich et al., 2014).

O aumento da [CO2] na atmosfera aumenta a

quantidade de carbono que adentra à câmara sub-

estomática. Isso ameniza os efeitos do fechamento

estomático causado pelo aumento do DPV ou até



mesmo pela falta de água. Além disso, incrementa

a concentração de substrato para carboxilação da

Rubisco, o que aumenta o ganho líquido de

carbono.

Figura 7. Resposta à elevada [CO2] (intervalo de

confiança 95%) da fotossíntese (a), biomassa acima

do solo (b) e rendimento de grãos (c) de diferentes

espécies de cultivos C3 em experimentos FACE.

(Adaptado de Bishop et al., 2014).

Em plantas de trigo, o efeito fertilizante

de elevado nível de CO2 foi maior em solo seco

quando comparado com solo úmido. O efeito

fertilizante do elevado CO2 não foi observado em

plantas com deficiência de nitrogênio (Figura 10)

(Kimball et al., 2002).

Figura 8. Efeito da concentração atmosférica de

CO2 sobre o crescimento das plantas (FCO2) em

função da temperatura (adaptado de Reyenga et

al., 1999).

Figura 9. Concentração de Rubisco (a) e conteúdo de

clorofila (b) em folhas crescidas sob diferentes

temperaturas (Adaptado de Yamasaki et al., 2002).

a

c

b

a

b



Figura 10. Efeitos da elevada concentração de

CO2 (550 ppm) sobre o rendimento do trigo em

diferentes condições de umidade do solo e do

baixo nível de nitrogênio no solo. Dados

observados (barra preta) e dados estimados (barra

azul) (adaptado de Kimball et al., 1995; Asseng et

al., 2013).

Em arroz (Hasegawa et al., 2013) ou trigo

(Dias de Oliveira et al., 2013) crescidos sob

elevada [CO2] e alta temperatura, a falta de

interações resultou em redução do rendimento pelo

efeito da alta temperatura, provavelmente devido

ao fato de que a temperatura ótima para o

rendimento seja menor do que para a fotossíntese

(Hatfield et al., 2011).

Independentemente do estado hídrico, as

plantas de milho sofrem perdas consideráveis de

rendimento quando são expostas a ondas de calor

na fase reprodutiva, quando o milho é muito

sensível a estresse térmico (Hatfield et al., 2011).

Recentemente, o grupo de Pesquisa em

Mudanças Climáticas do Projeto Trop-T-FACE da

USP em Ribeirão Preto observou, para a espécie de

forrageira tropical Stylosanthes capitata, crescida

em condições ótimas de fertilidade e

disponibilidade hídrica, efeitos positivos do

aquecimento do ar em +2°C, com estímulo da

produção de biomassa total da parte aérea em 16%

e do índice de área foliar em 32% (Figura 11)

(Martinez et al., 2014).

Figura 11. Efeitos do aquecimento sobre a

produção de biomassa e índice de área foliar

(LAI) em plantas de Stylosanthes capitata

crescidas em sistema T-FACE (Martinez et al.,

2014).

Interações entre plantas e polinizadores e as

respostas genéticas às mudanças climáticas

Interações entre plantas e seus

polinizadores são ecologicamente importantes e

economicamente valiosas. Quase 88% das

angiospermas dependem dos animais para

serviços de polinização (Ollerton et al., 2011).

Esta dependência está relacionada intimamente

com a evolução e as adaptações florais como o

design floral (estrutura, cor, aroma e produção de

néctar) e o display floral (número de flores abertas

simultaneamente e sua disposição em uma

inflorescência) em cada espécie vegetal,

determinando quais serão os polinizadores das

plantas (Barrett e Harder, 1996). Por outro lado, a

dispersão das sementes, relacionada à capacidade

com que a espécie vegetal aumenta sua chance de

germinação, o estabelecimento de novos hábitats

favoráveis à colonização, além da determinação

da distribuição espacial de uma determinada

população, dependerá da morfologia das sementes

e do tipo de disseminação para que haja um

eficiente mecanismo de dispersão (Cain et al.,

2000; Deminicis et al., 2009). Portanto, o

rompimento (aumento ou diminuição) dessas

interações poderia ter efeitos em cascata nos

sistemas ecológicos afetando o sistema

reprodutivo, bem como a dispersão de sementes e

o recrutamento das plantas (Kearns e Inouye,

1997).

Como discutido anteriormente, há

consenso cientifico que o incremento na

concentração de CO2 e de outros gases de efeito



estufa (GEE) tem como consequência o aumento

da temperatura média global, as ondas de calor e

as mudanças nos padrões de precipitação em

diversas regiões do planeta (IPCC, 2014). No

futuro se estima que extremos de elevada

temperatura se tornem mais frequentes. Quando

os dias mais quentes coincidam com as fases mais

sensíveis do desenvolvimento das plantas, como a

floração, poderia ocorrer redução dramática da

produção de sementes por causa da interrupção do

processo de polinização ou perda de viabilidade

do pólen (Wheeler et al., 2000). Por exemplo, em

arroz cv IR64 a fertilidade das espiguetas foi

reduzida em 7% para cada grau acima de 29,6 °C

(Jagadish et al., 2007). No entanto, além dos

efeitos do aquecimento é necessário considerar os

efeitos combinados da elevada concentração de

CO2 sobre o florescimento e duração do período

reprodutivo das plantas (Reyes-Fox et al., 2014).

Existem evidencias de que os períodos de

florescimento das plantas estão mudando em

diferentes taxas como consequência do aumento

da temperatura local e global, afetando outros

parâmetros das plantas incluindo as interações

entre espécies (Fitter e Fitter, 2002; Miller-

Rushing e Primack, 2008; Ollerton et al., 2011;

Wheeler e Reynolds, 2013) podendo influenciar

os sistemas de cruzamento. Por sua vez, estes

sistemas podem alterar eventos de polinização, o

sucesso reprodutivo da planta e o grau de

consanguinidade, afetando as plantas e a

demografia dos polinizadores (Fitter e Fitter,

2002; Eckert et al., 2010).

Alguns insetos polinizadores têm

diminuído em nível mundial, provavelmente

devido a um conjunto de fatores que interagem

(Potts et al., 2010), e com isso, quedas paralelas

em plantas polinizadas por insetos foram

documentadas (Kearns e Inouye, 1997; Potts et

al., 2010; Saraiva et al., 2012). No Brasil foi

estudada a distribuição de 10 espécies de abelhas

em cenários futuros de mudanças climáticas

observando-se que as espécies Melipona bicolor e

Mellipona scutellaris são as que apresentam maior

risco de extinção devido à futura redução de

habitat da Mata Atlântica (Giannini et al., 2012).

Em experimentos com perturbações de

temperatura foram observadas substanciais

mudanças (de até 45%) de autofecundação na

espécie Viola praemorsa spp. a qual possui um

sistema misto de reprodução, além de 61% de

incremento no número de frutos provenientes de

flores cleistógamas, ou seja, flores que se

polinizam antes da abertura do botão floral (Jones

et al., 2014). Estas mudanças podem acarretar a

perda de diversidade, devido à redução do número

de gametas independentes amostradas para a

reprodução, quando comparadas a espécies

alógamas do mesmo gênero como discutido por

Glemin et al. (2006). Desde que a diversidade

genética influencia na variação das respostas

fenológicas de populações de plantas sob cenários

de mudanças climáticas, sua perda pode ter como

consequência mudanças drásticas destas

características (Doi et al., 2010; Provan e Maggs,

2012), especialmente em espécies restritas a

climas frios (Alsos et al., 2012).

No entanto, em geral há escassa

informação sobre o impacto relacionado ao

aumento da temperatura sob parâmetros genéticos

fundamentais como taxas de cruzamento de

culturas tropicais, florestas nativas ou espécies

forrageiras (Doi et al., 2010; Alsos et al., 2012).

De tal modo que, a compreensão dos efeitos

genéticos e fisiológicos do aquecimento global

sobre os polinizadores, seus recursos florais e as

interações mutualísticas entre eles (Figura 12) é

um assunto de grande relevância atual e prioritário

para pesquisa (Scaven e Rafferti, 2013).

Figura 12. Respostas fisiológicas ao aquecimento

global das plantas com flores e insetos

polinizadores, afetando a disponibilidade de

recursos florais e o sucesso da polinização

(adaptado de Scaven e Rafferty, 2013).

Respostas Moleculares a elevada concentração de

CO2 e elevada temperatura

A elevada temperatura e a elevada [CO2]

interferem na expressão gênica das plantas. O

estudo dos genes envolvidos nesses processos é de

fundamental importância visando sua utilização

futura, mediante o uso de ferramentas

biotecnológicas que permitam aumentar a

tolerância aos diferentes estresses decorrentes das

mudanças climáticas e garantir a manutenção ou

aumento da produtividade de cultivos no futuro

próximo.

Quando as plantas são submetidas a

estresse abiótico, a tolerância se inicia pela



percepção do estresse, seguida pela inibição da

expressão de diversos genes combinada com a

ativação da expressão de genes codificadores de

proteínas envolvidas na proteção e reparo (Figura

13) (Rao, 2006). No entanto, essas respostas são

bastante variáveis entre as espécies.

As respostas moleculares das plantas a

elevadas temperaturas e elevadas concentrações

de CO2, bem como ao estresse abiótico são

complexas. O estresse por temperaturas elevadas

ocorre quando a temperatura alcança um valor

acima de um limite máximo suportado e por um

período de tempo suficiente para causar danos

irreversíveis à planta. Em geral, esse tipo de dano

ocorre com aumentos de 10 ºC a 15 ºC. Pode-se

dizer que o estresse térmico depende da

intensidade, da duração e da taxa de aumento da

temperatura, e os efeitos também variam se o

aumento ocorrer durante o dia ou durante a noite

(Wahid et al., 2007).

Figura 13. Via de tolerância ao estresse em

plantas. Adaptado de Rao (2006).

Em exposição das plantas a altas

temperaturas, os primeiros sinais envolvem um

aumento da fluidez das membranas, levando à

ativação de cascatas de sinal baseadas em

lipídeos, um aumento na entrada de Ca2+ e

reorganização do citoesqueleto. Em Arapdopsis,

por exemplo, o gene CNGC2 codifica um

componente dos canais de Ca2+ das membranas

que atua como um sensor térmico. Esses canais na

membrana plasmática respondem ao aumento de

temperatura ativando respostas celulares de

proteção que envolvem proteínas de choque

térmico (HSPs) (Saidi et al., 2009).

É proposto que o Ca2+ se ligue à

calmodulina receptora de cálcio (CaM3) e ative

diversas quinases, bem como a transcrição de

fatores de choque térmico (HSFs). Os HSFs se

ligam a elementos de resposta nas regiões

promotoras dos genes codificadores das HSPs,

ativando sua transcrição (Zanetti et al., 2003; Li et

al., 2010; Suzuki et al., 2011). As HSPs previnem

a desnaturação que o calor pode provocar em

outras proteínas do organismo e a agregação

proteica, e atuam na recuperação e redobramento

das proteínas após o estresse. Muitas HSPs

também atuam na resposta a estresse osmótico e

oxidativo (Boston et al., 1996; Sarkar et al.,

2009).

Nas plantas, as HSPs ajudam a suportar o

estresse à medida que aumenta a taxa de

fotossíntese, a partição do assimilados, a

eficiência do uso de nutrientes e de água e a

estabilidade térmica das membranas (Wahid et al.,

2007). Algumas HSPs se associam com a

membrana, formando lipídeos de choque térmico

capazes de estabilizar as membranas durante o

estresse térmico. Em batata, por exemplo, a

introdução do gene de cenoura sHSP17.7

incrementou a tolerância ao calor aumentando a

estabilidade das membranas (Hu et al., 2010).

As HSPs são, em geral, divididas em

cinco classes, de acordo com seu peso molecular

aproximado: Hsp100, Hsp90, Hsp70, Hsp60 e

pequenas proteínas de choque térmico (sHsps).

Plantas superiores apresentam pelo menos 20

HSPs, mas esse número pode chegar a 40, e a

variação nessa quantidade pode estar relacionada

à maior ou menor tolerância ao calor em cada

espécie (Al-Whaibi, 2011).

Não só os genes codificadores de HSPs

têm sua expressão alterada pelo estresse térmico.

Em estudo realizado com a gramínea Panicum

virgatum exposta a 38/30°C de temperatura

diurna/noturna por 50 dias, foram identificados

2002 genes induzidos e 2809 genes inibidos pelo

calor. Dentre os genes induzidos, destacaram-se

classes funcionais relacionados com a regulação

da ATPase, ligação à chaperonas e dobramento

de proteínas. Dentre os genes inibidos,

destacaram-se genes relacionados com a

modificação de proteínas, transcrição, bem como



no metabolismo do fósforo e do nitrogênio (Li et

al., 2013).

Os microRNAs (miRNAs) que regulam a

expressão gênica por meio da inibição da

transcrição ou impedimento da tradução de

mRNAs alvo, também estão envolvidos nas

respostas moleculares das plantas ao estresse

térmico. Estudos em Populus trichocarpa,

Brassica rapa, trigo e arroz demonstraram a

alteração na expressão de miRNAs após

exposição a temperaturas elevadas (Xin et al.

2010; Jeong et al. 2011; Yu et al. 2012).

Foi demonstrado que tanto a temperatura

quanto [CO2] elevados alteram a expressão de

microRNAs durante o desenvolvimento, e que, em

geral, os efeitos desses dois fatores são opostos.

As funções dos 17 microRNAs analisados

incluem a transição da fase juvenil para a fase

adulta, tempo de floração, polaridade celular

mediada por auxinas, divisão e diferenciação

celular durante o desenvolvimento, resposta a

estresses, síntese de carboidratos de parede celular

e respiração (May et al., 2013).

As funções afetadas pelo aumento de

[CO2] são diversas. Em Arabidopsis, a alteração

de genes relacionados à regulação da floração já

havia sido anteriormente demonstrada (Springer et

al., 2008). Também foi observada a inibição da

expressão de genes relacionados à fotossíntese,

ciclo de Calvin, fotorrespiração, subunidades dos

fotossistemas I e II e transporte de elétrons.

Alguns genes relacionados ao metabolismo e

utilização de C, enzimas da síntese de celulose,

proteínas da parede celular, glicólise,

metabolismo de trealose e degradação de amido,

tiveram a expressão aumentada pela elevada

[CO2] (Li et al., 2008).

Está bem estabelecido que elevadas [CO2]

estimulam a fotossíntese, a fixação de C e a

síntese de carboidratos (Long et al., 2004). Mas,

em estudos feitos em soja (Ainsworth et al., 2006;

Leakey et al., 2009) foram observados aumentos

de transcritos codificadores de enzimas

envolvidas no metabolismo de amido e açúcar,

glicólise, ciclo TCA e transporte de elétrons nas

mitocôndrias. Esses resultados sugerem que, em

longo prazo, nessa espécie também ocorre uma

alteração na transcrição gênica e no metabolismo,

estimulando a respiração e utilização dos

carboidratos acumulados.

Por outro lado, a longa exposição a [CO2]

elevada na espécie árborea Populus tremuloides

provocou um maior crescimento, em comparação

às plantas sob CO2 ambiental. Houve um aumento

da expressão de genes envolvidos com a

fotossíntese, das proteínas do fotossistema II (PS

II) e proteínas de ligação de auxinas. Genes

relacionados à fotorrespiração foram inibidos. Na

zona do cambio vascular, cascatas envolvidas com

crescimento celular, divisão celular, metabolismo

de hormônios, formação da parede celular

secundária foram alteradas. Além disso, foram

ativados genes de síntese de celulose e inibidos

genes da síntese de lignina, o que é importante

para a manutenção da fase de crescimento das

células (Gupta et al., 2005; Taylor et al., 2005;

Wei et al., 2012). Tanto no estudo de P.

tremuloides (Taylor et al., 2005) quanto em soja

(Ainsworth et al., 2006), foi observado um maior

número de genes responsivos ao aumento de

[CO2] em folhas em crescimento do que em folhas

adultas.

Em um estudo com milho (Kim et al.,

2006), elevadas [CO2] não provocou alterações

significativas de biomassa e fotossíntese. No

entanto, foram encontrados 51 transcritos

induzidos e 57 transcritos inibidos pelo

tratamento. Alguns dos genes inibidos foram

relacionados à fotossíntese. Os autores sugerem

que o motivo de terem encontrado alterações de

expressão gênica que derivaram poucas alterações

fisiológicas pode ser explicado pela redução de

nitrogênio nas folhas sob elevada [CO2].

Alterações no metabolismo de nitrogênio podem

ter disparado cascatas que resultaram nos perfis de

transcrição alterados após o tratamento.

Utilizando câmaras de topo aberto, foi

observado em plantas de cana de açúcar (planta

C4) aumento de biomassa e fotossíntese sob

elevada [CO2] e condições de boa disponibilidade

de água. Foram observadas inibição de genes da

síntese de lignina e maiores quantidades de

celulose nas folhas. Transcritos de proteínas de

ligação de clorofila a e b, ferredoxina-1,

subunidades do fotossistema I e II foram mais

abundantes nas plantas sobre elevado CO2 (De

Souza et al., 2008).

Em trigo, foi observado que plantas

aclimatadas ao frio (AF) são menos susceptíveis

às elevadas [CO2] do que as não aclimatadas

(NA), uma vez que o número de transcritos com

expressão alterada em AF foi menor (Kane et al.,

2013). Além disso, um importante resultado dessa

pesquisa foi a observação da inibição de genes

que estão de alguma forma envolvidos com a

resistência a patógenos ou à proteção celular e do

cloroplasto em plantas não aclimatadas ao frio

quando foram expostas a alta temperatura. Esse

resultado alerta para possíveis problemas com

relação a patógenos e prejuízos das plantas

cultivadas em cenários futuros de maiores [CO2] e

temperatura.

Ainda são necessários mais estudos sobre

os efeitos moleculares da elevada [CO2] e



temperatura, principalmente em plantas utilizadas

na agricultura e pecuária nos trópicos.

Perspectivas Futuras

Sem dúvida as mudanças climáticas

globais já estão ocorrendo e serão cada vez mais

evidentes. Para enfrentar esse problema, as

plantas, sejam nativas ou cultivadas serão

confrontadas com opções limitadas para evitar a

perda de seu hábitat ou extinção: adaptar-se,

migrar ou morrer. Ecossistemas como os

florestais, agrícolas e pastagens tropicais são

particularmente vulneráveis às alterações

climáticas. O incremento na concentração de CO2,

o aumento da temperatura e as alterações nos

padrões sazonais de precipitação podem provocar

alterações no padrão de crescimento, fenologia da

floração e frutificação, germinação e distribuição

das espécies, além de impactos de pragas e

doenças, e incremento no risco de incêndios.

Todas essas alterações podem levar a mudanças

na composição e no funcionamento nos diversos

ecossistemas.

Lobell et al. (2011) e Lobell e Gourdji

(2012), baseados em estimativas do incremento da

temperatura e do CO2 para as próximas décadas,

realizaram projeções de alterações (incremento ou

diminuição) da produção agrícola global, por

unidade de ppm ou unidade de incremento de

temperatura (Quadro 1).

No caso da temperatura, se estima uma

redução provável de 5% no rendimento por cada

grau centígrado de incremento. No caso do CO2 se

estima um incremento de 0,07% no rendimento

por cada ppm de incremento na concentração

desse gás. Assim, pode-se deduzir que os efeitos

positivos do CO2 como “fertilizante” para as

plantas seriam anulados pelo efeito deletério da

temperatura sobre a produção agrícola.

Simulações dos efeitos do incremento do

CO2 e da temperatura sobre a produção do trigo na

Argentina e Austrália (Asseng et al., 2013)

comprovam essas previsões. Incrementos do

rendimento por causa do aumento na concentração

atmosférica do CO2 seriam afetados pelo

aquecimento com reduções maiores no

rendimento em elevadas temperaturas (Figura 14).

Quadro 1. Estimativas prováveis e plausíveis do incremento da temperatura (T) e CO2 e seus efeitos na

produção agrícola global para as próximas décadas (adaptado de Lobell e Gourdji, 2012; Lobell et al., 2011).

Área

cultiva

da

global

Δ T (°C)

por década

Δ

Rendiment

o por °C

Δ

Rendimento

por década

Valor

prováv

el

0,3 -5% -1,5%

Faixa

plausív

el

0,1 a 0,5 -8 a -3% -4% a -3%

Δ CO2

(ppm) por

década

Δ

Rendiment

o por ppm

Δ

Rendimento

por década

Valor

prováv

el

25 ppm 0,07% 1,8%

Faixa

plausív

el

20 a 30

ppm

0,05 a

0,09% 1,0 a 2,7%



Figura 14. Alteração simulada do rendimento em

trigo em Argentina e Austrália por efeitos de 3

níveis de CO2 (360, 540 e 720 ppm) e incremento

da temperatura em +3 e +6 °C (Adaptado de

Asseng et al., 2013).

Conclusões

Para uma melhor estimativa dos impactos

das mudanças climáticas na agricultura, pecuária e

ecossistemas de florestas e pastagens serão

necessários grandes avanços científicos. O

volume de informações que existe atualmente

sobre o comportamento das plantas nativas e

cultivadas, em ambientes temperados e nos

trópicos, não é suficiente para as previsões de

adaptação ou mitigação.

Dado o potencial impacto das mudanças

climáticas, os gestores florestais, agricultores e

pecuaristas enfrentarão grandes desafios para

realizar ações em resposta às mudanças

climáticas. Por outro lado, a adaptação às

alterações climáticas exigirão novas abordagens

para a pesquisa, bem como novas políticas e

novas práticas de gestão florestal, agrícola e de

manejo de pastagens.

No âmbito da pesquisa, será necessário

priorizar a elucidação das interações entre o

elevado CO2, temperatura, disponibilidade hídrica

e o efeito de poluentes como o ozônio sobre o

crescimento, o rendimento e a produtividade das

plantas. Por exemplo, qual é o potencial do

elevado CO2 para reduzir os efeitos da falta de

água ou aquecimento?, Qual será o efeito da

redução da transpiração ou resfriamento foliar

sobre a produção?, Qual será o efeito do aumento

da esterilidade do pólen e a redução de grãos

causados pela alta temperatura ou ondas de calor

em interação com elevada [CO2] sobre o

rendimento e produtividade agrícola?, Quais serão

os efeitos da migração de áreas agrícolas para

outras regiões ou das melhoras tecnológicas e

agronômicas para atender a demanda futura de

alimentos no cenário de mudanças climáticas

globais?

Para reduzir as incertezas dos impactos

das mudanças climáticas globais serão necessárias

melhores estimativas das taxas de aquecimento

global e da capacidade de resposta das plantas ao

aquecimento, ao elevado CO2, e suas combinações

associadas com fertilidade do solo e

disponibilidade de água. Nas próximas décadas

será necessário intenso trabalho de melhoramento

genético das plantas e uso da biodiversidade para

reduzir a sensibilidade à elevada temperatura ou

melhorar a resposta ao CO2, bem como

importantes mudanças adaptativas dos

agricultores para escolher o que, quando e onde

estabelecer suas plantações.

Agradecimentos

Os autores agradecem à FAPESP (2008/58075-8)

e CNPq (313592/2013-6 e 400755/2013-0) pelo

suporte financeiro para pesquisa. E.A.D.O é

bolsista de Pós-doutorado da FAPESP

(2014/00317-7), T.R.P.M é bolsista PD Júnior do

CNPq (500137/2013-7) e A.L.A.M. é Bolsista PD

Sénior do CNPq (150737/2014-9). C.A.M. é

Bolsista de Produtividade de Pesquisa do CNPq

(305265/2013-0).

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Revista Brasileira de Geografia Física v. 08, número