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UNIVERSIDADE DO AMAZONAS – UFAM INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA – INPA
EFEITO DA FRAGMENTAÇÃO FLORESTAL SOBRE A DINÂMICA
DE DISPERSÃO DE Oenocarpus bacaba Mart. (ARECACEAE).
Julio Cesar Zaminelli
Dissertação apresentada ao Programa de
Pós-Graduação em Biologia Tropical e
Recursos Naturais do convênio INPA/UA,
como parte dos requisitos para obtenção
do título de Mestre em CIÊNCIAS
BIOLÓGICAS, área de concentração em
BOTÂNICA.
MANAUS - AM 2006
UNIVERSIDADE DO AMAZONAS – UFAM INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA – INPA
EFEITO DA FRAGMENTAÇÃO FLORESTAL SOBRE A DINÂMICA
DE DISPERSÃO DE Oenocarpus bacaba Mart. (ARECACEAE).
Julio Cesar Zaminelli
Orientador: Wilson Roberto Spironello
Dissertação apresentada ao Programa de
Pós-Graduação em Biologia Tropical e
Recursos Naturais do convênio INPA/UA,
como parte dos requisitos para obtenção
do título de Mestre em CIÊNCIAS
BIOLÓGICAS, área de concentração em
BOTÂNICA.
MANAUS - AM
2006
ii
Zaminelli, Julio Cesar
Efeito da fragmentação florestal sobre a dinâmica de dispersão de Oenocarpus
bacaba Mart. (Arecaceae) / Julio Cesar Zaminelli - Manaus: INPA/UA, 2006.
64 p.:il
Dissertação de Mestrado.
1. Fragmentação florestal 2. Dispersão de sementes 3. Palmeira 4. Amazônia
Central 5. Frugivoria. Sinopse:
Um estudo foi desenvolvido enfocando os efeitos da fragmentação florestal sobre a
dinâmica de dispersão de Oenocarpus bacaba Mart. (Arecaceae). Foram avaliadas a
densidade de indivíduos reprodutivos, a época de ocorrência e duração de fenofases
reprodutivas, a produção de cachos e frutos maduros, a viabilidade germinativa da
semente, a predação de sementes por vertebrados e invertebrados, a remoção de
frutos e a frugivoria.
Palavras-chave: Fragmentação florestal, Dispersão de sementes, Palmeira,
Amazônia Central, Frugivoria.
Key-words: Forest fragmentation, Seed dispersal, Palm, Central Amazonia,
Frugivory.
iii
À minha mãe, Maria Isabel Batista,
a mulher mais frágil e mais forte deste mundo, exemplo de vida.
iv
AGRADECIMENTOS
• À minha família em Londrina e Itapeva, pelo incentivo e força incessantes ao longo do período
do mestrado.
• Às turmas do fumaça e funfas pelas zueiras, emails e acima de tudo por compreenderem minha
loucura em alguns momentos nestes dois anos de ausência.
• Ao meu orientador Wilson R. Spironello, pela transmissão contínua de conhecimento, por me
ensinar a ser um pesquisador e pela paciência com esse biólogo teimoso.
• Ao Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA), pelo suporte acadêmico e à FAPEAM
e CAPES pela bolsa de estudos.
• Ao Projeto Dinâmica Biológica de Fragmentos Florestais (PDBFF), pelo financiamento do
trabalho de campo, assim como aos funcionários que foram fundamentais em vários momentos.
Obrigado Ari, Roseli, Cacá, Eudalete, Ana (cadeirinha e paciência), Sarah (informações sobre
macacos), todos os colegas do projeto, motoristas e mateiros (Lucas, Leo, Zé, Juruna, Cunha e
todos os outros que trabalharam menor tempo comigo), que me ensinaram muito mais que
aprenderam. A experiência de vida transmitida por vocês vai ficar pela vida toda. Um grande
abraço a todos.
• À coordenação do curso de pós-graduação em Botânica, professores, secretárias e alunos
(turmas 2003/04/05/06 e doutorandos). Obrigado pelos almoços, brincadeiras e pela amizade.
• Aos Drs. Jefferson da Cruz (“bicicleta”), Mário Cohn-Haft (informações sobre aves e sugestões
para a dissertação), Henrique Nascimento e Nadja Lepsch-Cunha (sugestões para o plano e
delineamento).
• Ao CYTED, pela oportunidade de participar do Curso Ibero-Americano de frugivoria/2005 e
aos pesquisadores que lá estiveram pelas sugestões e criticas ao projeto de dissertação.
• Ao Jorge, coordenador do TEAM, que quebrou inúmeros galhos para que eu pudesse finalizar
meu trabalho de campo, sempre com bom humor, mesmo às 7 da manhã. Grande abraço
“compañero”.
• À minha família em Manaus: Dri, Sol, Fumaça, Caio, Maria, Feliz, Cleiton, J.J., Fabrício,
Marcelo, Jorge, Wesley, Luana, Dom, Dennis e todos os agregados que passaram pelas “casas
do terror 1 e 2”.
• Ao Jorge Akira, um mentor profissional pra mim, indiretamente um dos responsáveis por eu ter
conseguido chegar até aqui.
• A todos que de alguma forma estiveram ao meu lado nestes dois anos, que riram, se calaram,
discutiram, pediram, deram conselho e filosofaram sobre a vida junto comigo.
• Ao meu pai Vanderlei Zaminelli e meu avô João José Luiz (in memorian), que com certeza
ficariam muito orgulhosos neste momento.
• Por último, porém mais importante, a Deus que permitiu que toda essa loucura se tornasse
realidade. Obrigado por ajudar a me tornar um homem melhor a cada dia!
v
Sumário LISTA DE FIGURAS ..............................................................................................................................vii LISTA DE TABELAS .............................................................................................................................viii RESUMO ..................................................................................................................................................ix ABSTRACT................................................................................................................................................x 1 INTRODUÇÃO .......................................................................................................................................1 2 OBJETIVOS ...........................................................................................................................................4
2.1 Geral ..................................................................................................................................................4 2.2 Específicos.........................................................................................................................................4
3 HIPÓTESES BIOLÓGICAS .................................................................................................................4 4 MATERIAL E MÉTODOS.....................................................................................................................5
4.1 Áreas de estudo..................................................................................................................................5 4.2 Descrição da espécie de estudo..........................................................................................................8 4.3 Delineamento experimental .............................................................................................................12 4.4 Amostragem de indivíduos reprodutivos.........................................................................................12 4.5 Fenologia reprodutiva......................................................................................................................15 4.6 Produtividade de cachos ..................................................................................................................16 4.7 Produção de frutos nos cachos.........................................................................................................16 4.8 Produção de frutos maduros ............................................................................................................17 4.9 Viabilidade e predação de sementes ................................................................................................20 4.10 Remoção de frutos e frugivoria .....................................................................................................22 4.11 Análises estatísticas .......................................................................................................................23
5 RESULTADOS.....................................................................................................................................26 5.1 Amostragem de indivíduos e fenologia reprodutiva........................................................................26 5.2 Produtividade de cachos e frutos .....................................................................................................28 5.3 Viabilidade e predação de sementes ................................................................................................34 5.4 Remoção de frutos e frugivoria .......................................................................................................34
5.4.1 Remoção de frutos ....................................................................................................................34 5.4.2 Frugivoria .................................................................................................................................40
6 DISCUSSÃO ........................................................................................................................................45 6.1 Densidade de indivíduos reprodutivos.............................................................................................45 6.2 Fenologia reprodutiva......................................................................................................................46 6.3 Produtividade de cachos e frutos .....................................................................................................46 6.4 Viabilidade germinativa e predação de sementes ............................................................................47 6.5 Remoção de frutos e frugivoria .......................................................................................................48 6.6 Implicações para a conservação.......................................................................................................53 6.7 Sugestões para futuros estudos ........................................................................................................53
7 CONCLUSÕES....................................................................................................................................55 8 BIBLIOGRAFIA ....................................................................................................................................56
vi
LISTA DE FIGURAS Pág.
Figura 1. Esquema do processo de fragmentação do hábitat no decorrer do
tempo. ................................................................................................................1
Figura 2. Mapa das áreas de estudo situadas nas reservas do PDBFF. ............................6
Figura 3. Indivíduo reprodutivo de O. bacaba em fenofase de inflorescência . .............10
Figura 4. Distribuição geográfica de O. bacaba. ............................................................10
Figura 5. Potenciais consumidores de frutos de O. bacaba. . .........................................11
Figura 6. Distribuição das áreas de estudo (reservas), assim como suas dimensões categorizadas. ................................................................................13
Figura 7. Esquema mostrando a forma de amostragem realizada nos diferentes ambientes. ........................................................................................................14
Figura 8. Equipamento de escalada de plantas................................................................17
Figura 9. Coletor de frutos. .............................................................................................18
Figura 10. Categorias fenológicas dos frutos de O. bacaba .............................................19
Figura 11. Frutos e sementes elípticas...............................................................................21
Figura 12. Categorias de viabilidade de sementes de O. bacaba. .....................................21
Figura 13. Categorias de consumo dos frutos de O. bacaba . ...........................................25
Figura 14. Fenologia reprodutiva de 46 cachos de O. bacaba acompanhados nas reservas do PDBFF. ...................................................................................27
Figura 15. Produtividade de cachos/ha nos quatro ambientes ..........................................30
Figura 16. Produtividade de cachos/ha nas reservas estudadas. .......................................30
Figura 17. Número de frutos maduros por cacho/ambiente ..............................................31
Figura 18. Produção de frutos/ha nos quatro ambientes....................................................32
Figura 19. Produção de frutos/ha nas reservas estudadas.. ...............................................32
Figura 20. Porcentagem de remoção por cacho/ambiente. ...............................................36
Figura 21. Remoção de frutos/ha nos quatro ambientes....................................................39
Figura 22. Remoção de frutos/ha nas reservas estudadas.. ...............................................39
Figura 23. Gráfico de dispersão entre número de frutos maduros/removidos e número de frutos maduros/porcentagem de remoção.. ....................................41
Figura 24. Duas espécies de frugívoros observadas através do método focal...................41
vii
LISTA DE TABELAS Pág.
Tabela 1. Distâncias dos fragmentos florestais do PDBFF em relação à floresta contínua mais próxima, ao ambiente florestal mais próximo e o tipo de ambiente florestal mais próximo. ...................................................7
Tabela 2. Densidade de indivíduos de O. bacaba com DAP ≥ a 10cm em reservas do PDBFF (Projeto Fitodemográfico - PDBFF; Lepsch-Cunha, 2003). .................................................................................................14
Tabela 3. Número de indivíduos e cachos acompanhados fenologicamente nas reservas do PDBFF .........................................................................................15
Tabela 4. Densidade de indivíduos de O. bacaba por hectare amostrado nas reservas do PDBFF (resultados deste estudo).................................................26
Tabela 5. Duração média das fenofases de frutificação observadas nos indivíduos de O. bacaba amostrados nas reservas do PDBFF. ......................27
Tabela 6. Produtividade de cachos de O. bacaba por ambiente e reserva nas áreas do PDBFF. .............................................................................................29
Tabela 7. Produção de frutos maduros de O. bacaba por cacho/ambiente nas áreas do PDBFF ..............................................................................................32
Tabela 8. Viabilidade germinativa e predação de sementes nos quatro ambientes estudados nas áreas do PDBFF......................................................34
Tabela 9. Quantidade e porcentagem de frutos predados por vertebrados nos ambientes estudados nas áreas do PDBFF......................................................34
Tabela 10. Remoção de frutos de O. bacaba por cacho/ambiente nas áreas do PDBFF ............................................................................................................35
Tabela 11. Produção e remoção de frutos de O. bacaba nas reservas e ambientes do PDBFF. .....................................................................................37
Tabela 12. Eficiência de consumo de frutos das quatro espécies de frugívoros de O. bacaba observadas nas reservas do PDBFF..........................................42
Tabela 13. Eficiência de dispersão de sementes das quatro espécies de frugívoros de O. bacaba observadas nas reservas do PDBFF ........................42
Tabela 14. Relação dos visitantes e potenciais dispersores primários de O. bacaba, assim como a ocorrência nos quatro ambientes. ..............................44
viii
RESUMO A fragmentação florestal é uma forma de ação antrópica que afeta a
biodiversidade, promovendo dirupção em processos ecológicos, como a dispersão de
sementes. Afim de se testar os efeitos da fragmentação - especificamente o tamanho
dos fragmentos - sobre a dinâmica de dispersão de Oenocarpus bacaba Mart.
(Arecaceae), espécie abundante em florestas de terra firme na Amazônia Central, a
ecologia reprodutiva foi acompanhada em reservas do Projeto Dinâmica Biológica de
Fragmentos Florestais (PDBFF), situadas ao norte de Manaus – AM. O estudo foi
desenvolvido entre Agosto de 2005 a Fevereiro de 2006, sendo que a amostragem foi
distribuída em quatro ambientes distintos (11 pontos de amostragem): floresta contínua
(n = 2), fragmentos de 100-ha (n = 2), 10-ha (n = 3) e 1-ha (n = 4). A densidade de
indivíduos reprodutivos foi maior em fragmentos de 1-ha, com grande variabilidade
entre sítios dos outros ambientes. A fragmentação não afetou o padrão fenológico da
espécie, a qual apresentou pico de frutificação entre novembro a janeiro. A proporção
de plantas com cachos em todas as fenofases não diferiu entre ambientes, porém houve
menor produtividade de cachos e frutos maduros em fragmentos, devido a maior taxa
de abortamento. Ainda, foi encontrada grande variabilidade na produtividade entre
sítios nos ambientes 1 e 10-ha. Também houve efeito de fragmentação quanto à
remoção de frutos por cacho, sendo menor em fragmento de 1-ha e similar entre os
outros ambientes. Por sua vez, o número de frutos removidos/ha foi maior em floresta
contínua, apresentando grande variabilidade entre sítios dentro dos ambientes 1 e 10-ha.
Ramphastos tucanus, R. vitellinus e Selenidera culik foram os principais agentes
dispersores da espécie, removendo cerca de 80% dos frutos. A riqueza de consumidores
de frutos foi menor em fragmentos de 1-ha, porém os dados indicam que os principais
agentes dispersores consomem frutos ocasionalmente em plantas nestes ambientes. Os
resultados mostraram que a fragmentação (tamanho do fragmento) afetou a dinâmica de
dispersão da espécie. A menor produção e remoção primária de frutos em fragmentos
sugerem que haja menor recrutamento de plântulas nestes ambientes. No entanto,
Scariot (1996) mostrou que não houve diferença na densidade neste estágio entre
fragmentos e floresta contínua. Assim, é possível que outros fatores, além da produção
e remoção de frutos, expliquem esta semelhança, como o efeito espacial e temporal
sobre a produtividade, a dispersão secundária e o pequeno grau de isolamento (150-800
m), que facilita a mobilidade dos dispersores e o fluxo de sementes.
ix
ABSTRACT Forest fragmentation is one form of anthropogenic action that affects biodiversity,
promoting the disruption of ecological processes, such as seed dispersal. In order to test
the effects of fragmentation – specifically fragment size – on the dispersal dynamics of
Oenocarpus bacaba Mart. (Arecaceae), an abundant species of terra firme forests in the
central Amazon, I studied its reproductive ecology in reserves of the Biological
Dynamics of Forest Fragmentation Project (BDFFP), north of Manaus, AM. The study
was carried out between August 2005 and February 2006 and included four distinct
forest fragment sizes (11 sampling points): continuous forest (n= 2), 100-ha fragments
(n= 2), 10-ha fragments (n= 3), and 1-ha fragments (n=4). The density of reproductive
individuals was greater in fragments of 1-ha, with a large variability among sites in the
other fragments sizes. Fragmentation did not affect the phenological pattern of the
species, which reached its fruiting peak between November and January. The
proportion of plants with racemes in all the phenophases did not differ among fragment
sizes, although fragments had lower productivity of racemes and mature fruits, due to
higher rates of fruit abortion. There was a large variation in productivity among sites in
fragments of 1 and 10-ha. Fragmentation also affected the removal of fruits from
racemes, with less fruit removal in fragments of 1-ha and similar levels of removal in
other fragment sizes. The number of fruits removed/ha was greatest in continuous
forest, with a large variability among sites in fragments of 1 and 10-ha. The principal
dispersal agents of the species were Ramphastos tucanus, R. vitellinus e Selenidera
culik, removing approximately 80% of the fruits. Fruit-consumer species richness was
lower in fragments of 1-ha, although the data indicate that the principal-dispersal agents
consume fruits occasionally in these environments. The results show that fragmentation
(fragment size) affects the dynamics of O. bacaba dispersal. The low production and
primary removal of fruits in fragments suggests that there may be lower recruitment of
seedlings in these environments. However, Scariot (1996) found no difference in
seedling density among fragments and continuous forest. It is possible that other
factors, besides the production and removal of fruits, explain this similarity, such as
spatial and temporal effects on productivity, secondary seed dispersal, and the small
degree of isolation (150-800 m) of the fragments, which may facilitate the mobility of
dispersers and the seed flow.
x
1 INTRODUÇÃO
A fragmentação florestal é uma das maiores ameaças à biodiversidade e um dos
principais tópicos abordados em biologia da conservação (Laurance et al., 2001a).
Wilcove et al. (1986) apud Fahrig (2003) definiram a fragmentação como sendo
um processo em que “um hábitat amplo (paisagem) é transformado em zonas menores
(remanescentes ou fragmentos) com menor área total, sendo estas zonas isoladas entre
si por uma matriz de hábitat diferente do original”, nos seguintes passos: o processo
avança a partir do ambiente intacto (a), e na medida em que a perda de hábitat progride
(b), a matriz envolvendo os fragmentos se torna diferente da original, correspondendo à
maior parte do hábitat (c) (figura 1, adaptado de Fahrig, 2003). As conseqüências
imediatas da fragmentação são as perdas da composição e tamanho do hábitat, sendo
que o isolamento entre fragmentos remanescentes acarreta perda na diversidade
(Andrén, 1994; Laurance et al., 2001b).
a b c
Figura 1. Esquema do processo de fragmentação do ambiente no decorrer do tempo, resultante de ações antrópicas, bióticas e abióticas.
Diversos estudos têm evidenciado os efeitos da fragmentação florestal sobre a
biodiversidade vegetal e animal. Em relação à vegetal, a fragmentação tem causado
maior mortalidade de adultos e plântulas (Laurance et al., 1998; Laurance, 2002;
Fahrig, 2003). Dentre algumas conseqüências sobre a biodiversidade animal, podem ser
citadas a alteração na abundância de indivíduos de certas guildas de aves (Bierregaard
Jr. & Lovejoy, 1989; Andrén, 1994; Boulinier et al., 2001; Sodhi et al., 2004), a perda
de espécies de grandes mamíferos e o aumento na abundância de pequenos mamíferos
em fragmentos, como roedores (Laurance, 1994; Malcolm, 1997).
Tais conseqüências sobre a biodiversidade podem afetar diretamente processos
ecológicos, como a dispersão de sementes (Galetti et al., 2003). A quantidade de frutos
1
removidos é uma variável que pode contribuir na forma de distribuição e densidade de
plântulas e indivíduos adultos (Herrera et al., 1994; Wenny, 2000). O padrão de
distribuição das plantas, no entanto, também depende da efetividade (Schupp, 1993) e
do comportamento específico de forrageio e deposição das sementes por parte de cada
frugívoro (Chavez-Ramirez & Slack, 1994; Gibson & Wheelwrigth, 1995). Além disso,
outros fatores pós-dispersão, como a distância de deposição da semente em relação à
planta mãe, a densidade e um local favorável ao estabelecimento das plântulas, entre
outros, irão influenciar o padrão de distribuição de uma espécie na floresta (Janzen,
1970; Howe & Smallwood, 1982; Jordano & Schupp, 2000).
Visto que a fragmentação tem como conseqüências a diminuição na abundância
e riqueza de plantas e animais em remanescentes (Lovejoy et al., 1983; Granjon et al.,
1996; Scariot, 1996; Ferreira & Laurance, 1997; Barlow et al., 2006), principalmente
frugívoros de grande porte como aves e primatas (Renjifo, 1999; Serio-Silva & Rico-
Gray, 2002; Galetti et al., 2003), é provável que haja uma dirupção no processo de
dispersão e uma menor taxa de recrutamento em locais fragmentados (Wright & Duber,
2001; Cordeiro & Howe, 2001; Githiru et al., 2002; Ghazoul, 2005).
No entanto, Scariot (1996) verificou que tal hipótese não se comprovou para
Oenocarpus bacaba (Arecaceae), uma espécie abundante em platôs na Amazônia
Central. Neste estudo, realizado nas áreas do Projeto Dinâmica Biológica de
Fragmentos Florestais (PDBFF), situadas a 80 km ao norte de Manaus – AM, o autor
encontrou que a densidade de plântulas da espécie por hectare não variou
significativamente entre fragmentos e floresta contínua.
Dado este panorama, é possível que a assembléia reduzida de frugívoros esteja
consumindo e dispersando maior quantidade de sementes de O. bacaba em fragmentos
(MacArthur et al., 1972), em taxas similares às da floresta contínua. Outros fatores,
como a dispersão secundária, podem estar tendo importante contribuição para o
recrutamento, principalmente em fragmentos pequenos.
Outras variáveis podem ser afetadas diretamente pela fragmentação, como por
exemplo, a densidade de indivíduos em uma dada área, a época de frutificação e a
produtividade de frutos, as quais influenciam o processo de dispersão de sementes
(Fournier, 1974; Lepsch-Cunha, 2003; Mantovani et al., 2003).
Lepsch-Cunha (2003) encontrou efeitos da fragmentação sobre populações de
O. bacaba, onde a densidade de indivíduos reprodutivos foi maior em fragmentos
florestais (1, 10 e 100-ha). Esta maior densidade pode estar relacionada ao estresse
2
ambiental que faz com que tais plantas atinjam idade reprodutiva antes dos indivíduos
da floresta contínua. Assim, é esperado que uma maior densidade gere uma maior
produção de cachos e frutos, considerando-se ambientes de dimensões similares.
A época de ocorrência da frutificação também pode influenciar o processo de
dispersão, uma vez que, em florestas tropicais, algumas das espécies dispersas por
frugívoros de grande porte tendem a frutificar em épocas chuvosas (Howe &
Smallwood, 1982), enquanto outras, como palmeiras, fornecem frutos na estação seca,
sendo muitas vezes consideradas “espécies-chave”, sustentando a fauna frugívora
durante tal período de escassez de recursos (Terborgh, 1986; Spironello, 1991; Peres,
1994).
Outros fatores, tais como a porcentagem de sementes viáveis à germinação e as
taxas de predação de sementes por vertebrados e invertebrados, influenciam
diretamente o processo de dispersão, no que diz respeito às suas conseqüências sobre o
sucesso germinativo e no estabelecimento de plântulas (Peres, 1991; Coates-Estrada et
al., 1993; Galetti & Pedroni, 1994; Moegenburg, 1996; Hulme & Benkman, 2002). No
caso da predação de sementes por vertebrados (pré-dispersão), é esperado que esta seja
menor em fragmentos, visto que predadores de sementes, como primatas e psitacídeos,
são mais abundantes em florestas primárias (Chapman & Onderdonk, 1998; Marsden et
al., 2001).
Dentro deste contexto, o presente estudo objetivou investigar os efeitos da
fragmentação florestal sobre a dinâmica de dispersão de Oenocarpus bacaba Mart.
(Arecaceae), uma espécie amplamente distribuída na Amazônia Central, a qual possui
uma gama diversa de animais que utilizam seus frutos e/ou sementes (Zona &
Henderson, 1989; Erard et al., 1989; Spironello, 1991; Küchmeister, 1998). Os
resultados deste trabalho terão implicação sobre a conservação e manejo da espécie,
podendo também ser aplicados a outras espécies vegetais de função ecológica similar
na Amazônia Central.
3
2 OBJETIVOS
2.1 Geral
Testar o efeito da fragmentação florestal, tendo como variável o tamanho do
fragmento, sobre a dinâmica de dispersão de O. bacaba.
2.2 Específicos
Estimar a densidade de indivíduos reprodutivos de O. bacaba em quatro
ambientes distintos: fragmentos de 1-ha, fragmentos de 10-ha, fragmentos de
100-ha e florestas contínuas;
Verificar o efeito da fragmentação sobre a fenologia de frutificação na
população de O. bacaba nos quatro ambientes;
Comparar a produtividade de cachos e frutos nos quatro ambientes;
Determinar as taxas de viabilidade das sementes e de predação por
invertebrados e vertebrados nos quatro ambientes; Testar o efeito da fragmentação sobre a remoção e predação primária de frutos
de O. bacaba;
Comparar a riqueza de consumidores primários de frutos de O. bacaba entre os
quatro ambientes; Identificar quais são as espécies de frugívoros efetivas na remoção de frutos.
3 HIPÓTESES BIOLÓGICAS
A remoção primária de frutos de O. bacaba é maior em florestas contínuas,
decrescendo em conformidade com o tamanho do fragmento florestal.
A riqueza de consumidores de frutos maduros também é maior em florestas
contínuas, decrescendo em relação direta com o tamanho do fragmento florestal.
A predação primária de frutos por vertebrados é maior em florestas contínuas.
4
4 MATERIAL E MÉTODOS
4.1 Áreas de estudo
O estudo foi desenvolvido em reservas do Projeto Dinâmica Biológica de
Fragmentos Florestais (PDBFF), convênio entre o Instituto Nacional de Pesquisas da
Amazônia (INPA) e o Smithsonian Institute (EUA). Os sítios de amostragem estão
localizados cerca de 80 km ao norte de Manaus – AM (2o25'S, 60oO), próximos à BR-
174, em fazendas situadas ao longo da estrada vicinal ZF-3.
A área é localizada em terraços pleistocênicos de origem interglacial e a
topografia é ondulada, com solos do tipo latossolos arenosos ou argilosos, pobres em
nutrientes (Ranzani, 1980). A altitude média das áreas varia de 80-110 m acima do
nível do mar. O clima da região segue o tipo Afi de Koppen, com temperatura média de
26o C (máxima = 35-39o C, mínima = 19-21o C) e precipitação anual de 1900-2300
mm, apresentando duas estações bem definidas: de dezembro a junho (estação chuvosa)
e de julho a novembro (estação seca) (Radam-Brasil, 1978; Gascon et al., 2001). A
floresta na área é típica de terra-firme, com um dossel de 30-37 m de altura. A riqueza
de espécies arbóreas é alta, com uma média de 280 espécies por hectare, predominando
as famílias Burseraceae, Sapotaceae, Lecythidaceae e Leguminosae (Rankin-de-Merona
et al., 1990). O sub-bosque é relativamente aberto e dominado por palmeiras acaule
(Scariot, 1996).
Os locais de estudo situam-se no Distrito Agropecuário da Superintendência da
Zona Franca de Manaus (SUFRAMA), áreas próximas a fazendas cujo processo de
desmatamento se iniciou a partir dos anos 70. Estas áreas foram doadas ao INPA a fim
de se realizarem estudos ecológicos de longa duração.
As reservas escolhidas correspondem a florestas continuas e fragmentos
florestais (figura 2), os quais foram inicialmente isolados no período entre 1979 a 1984,
através de corte e fogo, sofrendo isolamentos periódicos nos anos subseqüentes.
Atualmente as áreas que circundam os fragmentos são principalmente
compostas por pastagens abandonadas e vegetação secundária (capoeira). Assim, é
provável inferir que a condição presente não seja a de total isolamento no que se refere
à permeabilidade de movimentação de aves e mamíferos de médio a grande porte,
estando ainda algumas reservas situadas próximas a florestas continuas (tabela 1).
5
21072108
22062303 3402 1104
1202
3209 3304
3114
Km-37
Dimona Esteio
Porto Alegre
Figura 2. Mapa das áreas de estudo situadas nas reservas do PDBFF. A localização e numeração das reservas são indicadas em negrito.
6
Tabela 1. Distâncias dos fragmentos florestais do PDBFF em relação à floresta contínua (FC) e fragmentos florestais (FF) mais próximos.
Distância Ambiente (m)
Reserva FC FF 100-há Dimona – 2303 150 - Porto Alegre - 3304 405 255 (1-ha) 10-ha Dimona - 2206 150 - Porto Alegre - 3209 780 - Colosso – 1202 555 150 (10-ha) 1-ha Dimona – 2107 150 - Dimona – 2108 420 240 (10-ha) Porto Alegre -3114 225 - Colosso – 1104 150 -
7
4.2 Descrição da espécie de estudo
Oenocarpus bacaba Martius (figura 3) é taxonomicamente enquadrada na
família Arecaceae, subfamília Arecoidae, tribo Areceae, subtribo Euterpinae, tendo
como sinônimos: Oenocarpus bacaba var. bacaba Wess. Boer, Oenocarpus bacaba
var. xanthocarpa Trail, Oenocarpus baccata in Cuervo Márquez, Oenocarpus grandis
Burret (Miranda et al, 2001).
A bacaba, como é popularmente conhecida no Brasil, ocorre em vários países da
região amazônica e em diversos estados brasileiros (figura 4), sendo uma das espécies
de palmeiras mais abundantes em florestas de terra firme ao norte de Manaus (Scariot,
1996). É uma espécie monocaule, de 7-22 m de altura, típica de subdossel e que cresce
preferencialmente em áreas abertas e de platô na Amazônia Central (Miranda et al.,
2001).
A espécie é monóica, apresentando dicogamia, sendo que as flores estaminadas
abrem primeiramente, ficando nessa condição por no máximo 15 dias. Após esse
período, há um intervalo de aproximadamente 10 dias e posteriormente as flores
pistiladas abrem, permanecendo abertas por quatro a cinco dias. As flores estaminadas
e pistiladas sofrem termogênese, tendo sua temperatura aumentada em 13ºC e 10,7ºC
em relação à temperatura ambiente, respectivamente. Os polinizadores principais são
coleópteros (Küchmeister et al., 1998).
Esta palmeira possui infrutescências na forma de cachos, com número de
ráquilas por cacho variando de 88 a 268 (Cruz, 2001). Tais estruturas sustentam os
frutos, os quais são elipsóide-globosos lisos, com 1,3 x 1,5 cm de diâmetro, de cor
roxo-escura quando maduros; mesocarpo oleoso, com amêndoa envolvida por um
endocarpo delgado e fibroso (Miranda et al., 2001).
A espécie, a qual tem seu pico de frutificação entre agosto e dezembro nas
reservas do PDBFF (Lepsch-Cunha, 2003), tem uma importante função ecológica no
que diz respeito às interações com animais, sejam invertebrados (Lisboa, 1976;
Castilho, 2000) ou vertebrados (Zona & Henderson, 1989; Pacheco, 2001). Isto porque
oferece frutos em períodos de menor disponibilidade de recursos na floresta, tendo
grande importância para a fauna frugívora (Terborgh, 1986; Spironello, 1991, 2001;
Peres, 1994).
8
As características de seus frutos são associadas principalmente à síndrome de
dispersão de sementes por aves (ornitocórica) (Pijl, 1982; Erard et al., 1989), podendo,
contudo servir como fonte de alimento e eventualmente serem dispersos por primatas
(van Roosmalen, 1985; Spironello, 1991), roedores (Fragoso & Huffman, 2000), répteis
e peixes (Zona & Henderson, 1989). Algumas espécies de frugívoros de bacaba são
mostradas na figura 5.
Um dos fatores que pode explicar a grande gama de consumidores de frutos de
bacaba é o seu valor nutricional. Schaefer et al. (2002) encontraram uma alta oferta
energética em frutos maduros assim como em frutos imaturos.
As sementes são recalcitrantes, com germinação relativamente rápida, entre um
a três meses, e a taxa de germinação é de aproximadamente 80% (Freitas, 1998;
Miranda et al., 2001; Lepsch-Cunha, 2003). Devido a isso, a estratégia da espécie é
formar banco de plântulas. De fato, Scariot (1996) encontrou que O. bacaba era a
espécie mais abundante em estágio de plântula entre 21 espécies de palmeiras estudadas
nas reservas do PDBFF, evidenciando a alta taxa de recrutamento da espécie em
florestas tropicais.
Além destes fatores citados, a espécie possui importância econômica para as
populações amazônicas. Por exemplo, da polpa dos frutos se extrai um vinho bastante
energético e da semente um óleo amarelo-claro de sabor agradável, utilizado na
alimentação. As folhas são utilizadas pela população como cobertura de moradias e
pelos índios na confecção de abanos, bolsas, etc. Os estipes são empregados como
esteio, ripas, lanças, bengalas, cabo de guarda-chuvas e cabo de ferramentas (Miranda
et al., 2001).
9
Figura 3. Individuo reprodutivo de O. bacaba em fenofase de inflorescência aberta, encontrado na borda de um fragmento florestal de 100-ha (Foto: W.R. Spironello).
Figura 4. Distribuição geográfica de Oenocarpus bacaba (cf. Henderson, 1995).
10
a b
dc Figura 5. Potenciais consumidores de frutos de O. bacaba: (a) Celeus torquatus – Picidae; (b) Pteroglossus viridis – Ramphastidae; (c) Didelphis marsupialis e (d) Marmosa sp. – Didelphidae. (Fotos: W. R. Spironello)
11
4.3 Delineamento experimental
Visto que o objetivo principal do trabalho foi testar se a fragmentação florestal -
no caso específico, o tamanho dos fragmentos - exercia alguma influência sobre a
dinâmica de dispersão de O. bacaba, a amostragem de indivíduos foi realizada em
reservas de diferentes dimensões, a saber: fragmentos florestais de 1 (n = 4), 10 (n = 3),
100 hectares (n = 2) e parcelas controle, situadas em florestas contínuas (n = 2). Os
quatro tratamentos foram distribuídos em quatro sítios de amostragem: Dimona, Esteio,
Porto Alegre e Km-37 (figura 6).
4.4 Amostragem de indivíduos reprodutivos
Plantas reprodutivas com marcas/cachos antigos em seu estipe foram levantadas
nos quatro ambientes. Para reservas de 1 e 10-ha, a amostragem foi realizada em toda a
área do fragmento florestal. Em reservas de 100-ha, o censo foi realizado no intuito de
amostrar um gradiente de distância a partir da borda, a fim de se obter a melhor
representação da distribuição da espécie nas áreas. Em florestas contínuas, inicialmente
foi estabelecida uma subparcela de 100-ha em cada reserva, que já havia sido
delimitada e utilizada pelo projeto “Tropical Ecology, Assessment & Monitoring”
(TEAM/INPA). A partir daí, a amostragem foi idêntica à dos fragmentos de 100-ha.
Tanto em fragmentos de 100-ha como em florestas contínuas foram amostrados
indivíduos presentes em 12-ha, sendo quatro plots intercalados de 3-ha cada um.
A representação esquemática da amostragem nos diferentes ambientes é
mostrada na figura 7. Trabalhos anteriores também realizaram levantamentos de
indivíduos nas áreas do PDBFF (tabela 2)
12
Dimona
• 1-ha (1,5-ha) • 1-ha (1,5-ha) • 10-ha (12-ha) • 100-ha
Km-37
• Fl. continua
Delineamento experimental
Esteio
• Colosso -1-ha (2-ha) • Colosso -10-ha (12-ha) • Cabo Frio - Fl. contínua
Porto Alegre
• 1-ha (1,5-ha) • 10-ha (12-ha) • 100-ha
Figura 6. Distribuição das áreas de estudo (sítios), assim como suas dimensões categorizadas. As reais dimensões dos fragmentos são apresentadas em parênteses.
13
Figura 7. Esquema mostrando a forma de amostragem nos diferentes ambientes.
Tabela 2. Densidade de indivíduos de O. bacaba com DAP ≥ 10 cm nas áreas de estudo: A – Projeto Fitodemográfico e B – Lepsch-Cunha (2003).
Ambiente Reserva A B 1-ha 1104 (Colosso) 9 10 2107 (Dimona) 7 11,3 2108 (Dimona) 1 - 3114 (Porto Alegre) 9 6 10-ha 1202 (Colosso) 6,7d 5,1 2206 (Dimona) 3a 2,6 3209 (Porto Alegre) 9,3b 3,3 100-ha 2303 (Dimona) 7,3 6,6c
3304 (Porto Alegre) 8,8d 8 Floresta contínua 3402 (Cabo Frio) 4d 2,4e
Km – 37 1,9 -
Número de hectares amostrados: 3-haa; 5-hab; 6-hac; 9-had e 10-hae.
LEGENDA Amostragem Trilha
100 m
300m
430 m
300 m
1000 m
1000 m
100-ha/ floresta continua
10-ha
330 m
300 m
1-ha
100 m
100 m
14
4.5 Fenologia reprodutiva
Os indivíduos de O. bacaba foram acompanhados de agosto/2005 a
fevereiro/2006, a fim de se verificar o período de ocorrência de fenofases reprodutivas
da espécie nas áreas de estudo (tabela 3). Na reserva do Km-37 não houve
acompanhamento por dificuldades logísticas. Nas demais reservas não houve plantas
frutificando ou estas já se encontravam em final de frutificação, como na reserva de 1-
ha da fazenda Porto Alegre.
Tabela 3. Número de indivíduos e cachos acompanhados fenologicamente nas áreas do PDBFF.
Reserva Nº ind. Nº cachos Cabo Frio (contínua) 7 10 Dimona (100-ha) 5 8 Porto Alegre (100-ha) 6 9 Porto Alegre (10-ha) 6 8 Colosso (10-ha) 4 5 Colosso (1-ha) 4 6 Total 32 46
As fenofases reprodutivas consideradas foram as seguintes:
a) Bráctea: inflorescência inserida na bráctea peduncular;
b) Inflorescência: inflorescência livre aberta (sem bráctea peduncular);
c) Abortada: inflorescência que não formou frutos;
d) Imaturos 1: cacho com frutos em estágio inicial de desenvolvimento, com
endosperma variando de líquido a gelatinoso e sem embrião formado;
e) Imaturos 2: cacho com frutos em fase final de desenvolvimento, de coloração
esverdeada, com presença de endosperma sólido e embrião formado;
f) Maduros: cacho com frutos com endosperma sólido e embrião formado, de
coloração arroxeada ao menos na base;
g) Fim de frutificação: cacho com maioria de frutos secos e inviáveis.
15
As caracterizações fenológicas foram feitas mensalmente em cada reserva. Para
a realização destas observações foi utilizado um binóculo 10 x 40 mm. Na dificuldade
de diferenciação de fenofases, a observação direta dos frutos presentes nos coletores
(ver item 4.8) foi outro meio para se definir a fenofase reprodutiva de cada cacho.
O tempo estimado de cada fenofase de frutificação (imaturos 2, maduros e fim
de frutificação) foi baseado em observações semanais das plantas amostradas para
remoção de frutos (item 4.10). As fenofases foram acompanhadas desde o início até o
final.
4.6 Produtividade de cachos
Trezentos e vinte e sete indivíduos (FC – n = 70; 100-ha – n = 81; 10-ha – n =
115; 1-ha – n = 61) foram acompanhados durante três meses (agosto a outubro) com a
finalidade de se estimar a produtividade de cachos por reserva durante o referido
período. Foram registrados: (a) número de indivíduos produtivos (portando cacho em
qualquer fenofase); (b) número total de cachos por planta e (c) número de cachos que
produziram frutos maduros (ou ao menos imaturos 2). No caso de plantas que estavam
em fenofases de bráctea ou inflorescência na primeira observação, estas foram
acompanhadas até fevereiro (final do estudo) para verificar se haviam produzido frutos
maduros.
4.7 Produção de frutos nos cachos
Com o intuito de se obter a estimativa de produção de frutos por cacho,
inicialmente foram coletados apenas dois cachos, por questões de disponibilidade nas
áreas de estudo. Posteriormente foi contado o número de frutos presentes em todas as
ráquilas. Para se ter acesso aos cachos das plantas, foi utilizado um equipamento de
escalada (“bicicleta”) (figura 8).
A contagem foi feita na fase imaturos 1, visto que a probabilidade de consumo
desses frutos era baixa. A seguir, foram geradas quantidades aleatórias de frutos por
ráquilas, em intervalos de 10, até 90 ráquilas. A estimativa do número total de frutos
nos cachos não mostrou diferenças significativas entre intervalos de 60 a 90 ráquilas
16
para ambos os cachos (ANOVA: Cacho 1 – F = 1,04; g.l. = 3; p = 0,37 / Cacho 2 – F =
0,21; g.l. = 3; p = 0,88).
A estimativa de frutos totais em cada cacho (FT) era obtida através da média de
frutos por ráquila (n= 60 ráquilas), e esta multiplicada pelo número de ráquilas
portando frutos (20 plantas; n = 21 cachos/ FC – n = 6 cachos; 100-ha – n = 12 cachos;
10-ha – n = 3 cachos).
No decorrer do estudo, o método de escalada foi aprimorado, possibilitando a
contagem do número total de frutos em cada cacho (n = 14 cachos/ FC – n = 1 cacho;
10-ha – n = 8 cachos; 1-ha – n = 5 cachos). Desta forma, foi possível testar o erro do
método de estimativa (contagem de 60 ráquilas). No geral, o erro encontrado foi de
1,4%, porém considerando-se individualmente, houve grande variação entre plantas
(0,05 – 20,3%).
Figura 8. Equipamento utilizado para escalar as plantas: (a) acoplagem e (b) contagem de frutos.
4.8 Produção de frutos maduros
A produção de frutos maduros (FM) foi obtida a partir da estimativa do número
de frutos totais nos cachos (FT). Para isso, foram utilizados coletores confeccionados
em telas de nylon (malha de 1,0 mm; 1,5 m de largura), tendo sido posicionados sob a
área de influência de queda de frutos de O. bacaba, a uma altura de aproximadamente
1,5 m acima do solo, afim de evitar a remoção e/ou predação por vertebrados (figura 9).
17
Figura 9. Coletor de frutos confeccionado em telas de nylon (Spironello et al., 2003).
As coletas foram realizadas quinzenalmente em cada área, os frutos foram
acondicionados em sacos plásticos e levados para triagem em laboratório, sendo
classificados dentro de cinco categorias (figura 10):
a) Imaturos 1: frutos com endosperma variando de líquido a gelatinoso, sem
embrião;
b) Imaturos 2: frutos com endosperma e embrião formados e dimensões próximas
aos maduros;
c) Maduros: frutos com embrião e endosperma formados, com o epicarpo
arroxeado ao menos na base;
d) Secos: frutos que se encontravam totalmente secos em seu interior, quebradiços;
e) Sementes: sementes defecadas ou regurgitadas por frugívoros, oriundas de
plantas vizinhas.
A triagem possibilitou estimar a quantidade de frutos maduros em cada cacho.
Os mesmos indivíduos amostrados para acompanhamento de fenofases foram utilizados
para se verificar a produção de frutos maduros para cada ambiente (ver tabela 3), sendo
que apenas no fragmento de 100 hectares da Dimona um mesmo indivíduo teve dois
cachos acompanhados em períodos distintos, o que totalizou 32 indivíduos e 33 cachos.
No presente método, frutos fenologicamente maduros e imaturos 2 foram
classificados como maduros. Esta consideração levou em conta o aspecto reprodutivo
dos frutos, mais especificamente a viabilidade das sementes no que se refere à presença
18
de embrião. Tal caracterização foi necessária, visto que o consumo de frutos algumas
vezes se iniciava na fase fenológica imaturos 2. Análises posteriores quanto à presença
de embrião não mostraram diferenças significativas para frutos em estagio de imaturos
2 e maduros, sendo portanto consideradas semelhantes no ponto de vista reprodutivo.
A produção de frutos maduros foi obtida através da seguinte fórmula:
FM = FT – FS – FI1 onde: FM – frutos maduros; FT – frutos totais; FS – frutos secos; FI1 – frutos imaturos 1.
a b
c d
Figura 10. Categorias fenológicas dos frutos de O. bacaba: (a) Imaturos; (b) Maduros; (c) Secos e (d) Sementes.
19
4.9 Viabilidade e predação de sementes
A viabilidade germinativa e a predação de sementes de O. bacaba por
invertebrados também foram investigadas neste estudo. Inicialmente cem sementes de
frutos globosos em estagio imaturos 2 e maduros, oriundas de 16 matrizes (FC – n = 1;
100-ha – n = 6; 10-ha – n = 6; 1-ha – n = 3), foram abertas ao meio com intuito de
verificar se havia diferença entre os dois estágios. Plantas que produziam
predominantemente frutos elípticos (figura 11) não eram consideradas na avaliação,
visto que nenhum destes frutos possuia embrião.
As sementes foram classificadas em três categorias quanto à condição do
embrião (figura 12):
a) Viáveis: sementes com endosperma e embrião normais, bem formados (EEN);
b) Inviáveis: subdivididas em duas categorias:
• sementes com endosperma, porém sem embrião formado (CESE);
• sementes ocas por dentro, sem endosperma e embrião (SO).
c) Predadas: sementes com endosperma e embrião predados por invertebrados,
geralmente com presença de larvas de insetos (EEP);
Posteriormente, a viabilidade germinativa e predação de sementes de O. bacaba
por invertebrados foram comparadas entre ambientes. Frutos imaturos 2 e maduros de
18 matrizes foram abertos ao meio, sendo classificados da mesma forma citada acima.
Com exceção de três plantas de floresta contínua, foram coletados 200 frutos oriundos
de cada uma das outras 15 matrizes (100-ha – n = 6 plantas; 10-ha – n = 6 plantas; 1-ha
– n = 3 plantas).
Além da predação por invertebrados, outra forma de inviabilização das sementes
foi a predação de sementes por vertebrados (pré-dispersão), a qual foi comparada entre
os ambientes através dos dados obtidos a partir das triagens de frutos. Visto que tais
frutos/sementes se encontravam quebrados em metades ou partes, foi estabelecido que
duas metades fossem consideradas um fruto, assim como quatro partes seriam também
consideradas um fruto, visto que na maioria das vezes a junção desta quantidade de
pedaços possuía a forma de um fruto inteiro.
20
Figura 11. Frutos elípticos maduros com base roxa (a) e sementes elípticas regurgitadas (b).
a b
c d
Figura 12. Categorias de viabilidade de sementes: (a) EEN (endosperma e embrião normais); (b) CESE (com endosperma e sem embrião); (c) SO (semente oca) e (d) EEP (endosperma e embrião predados).
21
4.10 Remoção de frutos e frugivoria
As mesmas matrizes amostradas para produção de frutos foram acompanhadas
para avaliação de remoção de frutos de O. bacaba nas áreas do PDBFF.
A remoção de frutos para cada cacho foi obtida pela seguinte fórmula:
PR = (FM – FMt / FM) x 100 onde: PR – porcentagem de remoção; FM – frutos maduros; FMt – frutos maduros triados.
Com a finalidade de se investigar possível correlação com a remoção de frutos,
também foi medida, em fragmentos, a distância da planta em frutificação em relação à
borda florestal mais próxima.
Os consumidores de frutos foram identificados com auxilio de guia de
identificação (Souza, 1998), utilizando-se binóculo 10 x 40 mm, tendo seu
comportamento de forrageio quantificado pelo método Focal Sampling (Martin &
Bateson, 1993). A observação dos frugívoros foi realizada a uma distância de
aproximadamente 15 metros de cada planta, em postos de observação camuflados com
folhas de palmeiras.
Os censos focais foram realizados preferencialmente durante o período de maior
atividade de frugívoros, entre 6-10 horas da manhã e 15-17 horas da tarde (Galetti et
al., 2000; Pizo, 2004). No total, foram realizadas 55 horas de observação. Censos
noturnos não foram realizados, porém ocasionalmente os frutos foram coletados no
final da tarde e na manhã seguinte, para verificar se havia evidência de consumo por
animais noturnos.
Durante os censos focais foram registrados: (a) a espécie visitante; (b) o número
de indivíduos; (c) o tempo da visita; (d) o número de frutos utilizados por visita e (e) o
destino dos frutos, i.e. ingeridos, parcialmente consumidos ou derrubados.
Outra forma de avaliação do comportamento de forrageamento dos frugívoros
foi obtida através da triagem de frutos, a qual era processada dentro de seis
subcategorias (figura 13):
a) Caídos: frutos que não possuíam marcas de consumo, podendo ter caído
naturalmente da planta ou terem sido derrubados por frugívoros;
b) “Manipulados”: frutos que possuíam marcas de bicos, dentes ou garras, porém
sem nenhuma parte da polpa consumida;
22
c) Parcialmente consumidos: frutos que tinham parte ou quase toda a polpa
consumida;
d) Predados por vertebrados: sementes com embrião e endosperma inviáveis
devido a ações mecânicas de consumidores.
e) Sementes regurgitadas: frutos consumidos de outros indivíduos de bacaba em
frutificação e regurgitadas durante o consumo de frutos;
f) Sementes defecadas: frutos consumidos e sementes defecadas de outros
indivíduos de bacaba em frutificação.
Visto que através do método focal nem sempre foi possível registrar todas as
espécies de consumidores de frutos, os dados de riqueza de frugívoros em cada
ambiente também foram baseados na literatura (Malcolm, 1988, 1991, 1997;
Spironello, 1991; Cohn-Haft et al., 1997; Souza, 1998) e em relatos de outros
pesquisadores e auxiliares de campo que trabalhavam nas mesmas áreas de estudo.
4.11 Análises estatísticas
Análise de variância (ANOVA) paramétrica foi realizada para testar o efeito de
fragmentação sobre a remoção de frutos de O. bacaba (%) entre ambientes, seguindo
as premissas de normalidade dos resíduos e homogeneidade das variâncias. Para se
diferenciar significativamente os tratamentos foi utilizado o teste de Tukey. Com a
finalidade de avaliar o efeito da fragmentação sobre a produção e a predação de
frutos por vertebrados (%), foi aplicada análise de variância não-paramétrica
(Kruskal-Wallis), visto que as variáveis em questão não se ajustaram à normalidade,
mesmo após retirada de outliers e transformação.
Para se verificar o grau de associação entre as variáveis frutos
removidos/frutos maduros foi aplicada correlação de Pearson (r). Para verificar o
grau de associação entre as variáveis frutos maduros/porcentagem de remoção,
frutos maduros/frutos predados por vertebrados e distância da borda florestal
mais próxima/porcentagem de remoção, foram aplicadas análises de correlação de
Spearman (rs), visto que os dados não se ajustaram à normalidade mesmo após
transformação.
23
Teste-t foi aplicado para avaliar o efeito de sítio quanto à porcentagem de
remoção de frutos e possíveis diferenças de viabilidade e predação de frutos por
invertebrados entre estágios de frutos, sendo discutidos em cada caso.
Os gráficos de dispersão e análises estatísticas foram realizadas utilizando-se os
programas BioEstat 3 (Ayres et al., 2003) e Systat10 (SYSTAT Software, Richmond,
CA, U.S.A.).
24
a b
c d
e fFigura 13. Categorias de consumo dos frutos de O. bacaba: (a) Caídos; (b) “Manipulados” (com elipses indicando marcas de consumo); (c) Parcialmente consumidos; (d) Predados; (e) Sementes regurgitadas e (f) Sementes defecadas.
25
5 RESULTADOS
5.1 Amostragem de indivíduos e fenologia reprodutiva
A densidade de indivíduos reprodutivos de O. bacaba encontrada em
fragmentos de 1-ha foi superior à dos outros ambientes, com uma média de 9,4 (± 3,01)
ind./ha, contra 3,2 (± 1,13) para fragmentos de 10-ha, 3,3 (± 0,65) para fragmentos de
100-ha e 4,2 (± 3,30) para floresta contínua, apresentando grande variação entre sítios
(tabela 4).
A fenologia reprodutiva de 32 plantas (46 cachos) foi acompanhada durante sete
meses nos quatro ambientes estudados. O período de pico de frutificação ocorreu entre
os meses de novembro a janeiro, com disponibilidade de frutos maduros durante todos
os meses acompanhados (figura 14).
O tempo estimado de frutificação (imaturos 2 até o final de frutificação) foi de
aproximadamente 11 semanas (tabela 5). A fenofase de maior duração foi a de frutos
imaturos 1, com cerca de seis semanas.
Tabela 4. Densidade de indivíduos de O. bacaba por hectare nos quatro ambientes amostrados nas áreas de estudo.
Ambiente Reserva Total Densidade/ha 1-ha 1104 (Colosso)** 18 9
2107 (Dimona)* 17 11,3
2108 (Dimona)* 8 5,3
3114 (Porto Alegre)* 18 12
10-ha 1202 (Colosso)*** 53 4,4
2206 (Dimona)*** 26 2,1
3209 (Porto Alegre)*** 36 3
100-ha 2303 (Dimona)*** 34 2,8
3304 (Porto Alegre)*** 45 3,7
Floresta contínua 3402 (Cabo Frio)*** 79 6,5 Km – 37 *** 23 1,9 Número de hectares amostrados: 1,5ha*, 2ha**, 12ha***.
26
Fenologia reprodutiva
0
5
10
15
20
25
30
35
Ago Set Out Nov Dez Jan Fev
Mês
Núm
ero
de c
acho
sbráctea
infloresc.
abortado
imat. 1
imat. 2
maduros
fim frut.
Figura 14. Fenologia reprodutiva de 46 cachos de O. bacaba acompanhados nas áreas de estudo.
Tabela 5. Número de indivíduos amostrados e duração (em semanas) das diferentes fenofases de frutificação de O. bacaba.
Fenofases N Média ± DP
Imaturos 2 27 3,8 ± 0,6
Maduros 20 5,0 ± 1,2
Fim de frutificação 18 2,3 ± 0,7
Frutificação 11,2 ± 1,9
27
5.2 Produtividade de cachos e frutos
Durante o período de estudo foi possível estimar a produtividade de cachos de
O. bacaba nos quatro ambientes (n = 327 indivíduos). Dentro desta população
analisada, os resultados mostram uma aparente semelhança na porcentagem de plantas
produtivas (Pp) entre os quatro ambientes, com uma maior porcentagem de cachos com
frutos maduros (CM) em floresta contínua, decrescendo com a fragmentação (tabela 6).
Para avaliar a produção de forma comparativa entre os ambientes, o número de
cachos com frutos maduros foi estimado por hectare. Os resultados indicam que houve
efeito de fragmentação quanto à produtividade, sendo maior em floresta contínua
(figura 15). Também houve grande variação em escala espacial dentro de fragmentos
de 1 e 10-ha, onde em alguns sítios não houve plantas frutificando (Dimona) e outros
mostraram maior produtividade (Colosso) (tabela 6; figura 16).
Para testar o efeito da fragmentação sobre a produção de frutos por cacho,
foram amostrados 32 indivíduos de O. bacaba (n = 33 cachos) nas áreas do PDBFF.
Diferentemente da produtividade de cachos, a produção de frutos maduros por cacho
não diferiu significativamente entre ambientes (Kruskal-Wallis = 2,8; n = 33; P = 0,42)
(tabela 7; figura 17).
A produção de frutos por hectare foi maior em floresta contínua e fragmento de
1-ha (figura 18). Porém quando se considera a produção nas reservas, observa-se
grande varibilidade entre sítios de mesmo ambiente (figura 19).
28
Tabela 6. Produtividade de cachos de O. bacaba por ambiente nas áreas de estudo.
Ambiente Pa Pp CT CM* CM/ha Reserva (%) (%) FC Cabo Frio 70 c 25,7 27 70,4 2,1 100-ha Dimona 28 c 25 10 70 0,7 Porto Alegre 53 d 30,2 19 58 0,9 Total 81 28,4 29 62 0,8 10-ha Colosso 53 d 34 24 71 1,4 Dimona 26 d 23 8 0 0 Porto Alegre 36 d 22,2 10 70 0,6 Total 115 27,8 42 57,1 0,6 1-ha Colosso 18 b 22,2 6 100 3,0 Dimona-2107 17 a 5,9 1 0 0 Dimona-2108 8 a 25 2 0 0 Porto Alegre 18 a 66,6 15 13,3 1,3 Total 61 31,1 24 33,3 1,1
Pa = Plantas acompanhadas; Pp = Plantas produtivas; CT = Cachos Totais; CM = Cachos Maduros; * Im.2/Maduros; Área amostrada = a 1,5 ha; b 2 ha; c 9 ha; d 12 ha.
29
Produtividade de cachos maduros/ambiente
0
0.5
1
1.5
2
2.5
Fl. Contínua Frag. 100-ha Frag. 10-ha Frag. 1-ha
Ambiente
Méd
ia d
e ca
chos
/ha
Figura 15. Produtividade de cachos maduros/ha dos indivíduos de O. bacaba acompanhados nos quatro ambientes estudados.
Produtividade de cachos maduros/reserva
0
0.5
1
1.5
2
2.5
3
3.5
Cabo Frio Dimona100-ha
PortoAlegre100-ha
Colosso10-ha
Dimona10-ha
PortoAlegre 10-
ha
Colosso 1-ha
Dimona -2107
Dimona -2108
PortoAlegre 1-
ha
Reserva
Méd
ia d
e ca
chos
/ha
Figura 16. Produtividade de cachos maduros/ha dos indivíduos de O. bacaba acompanhadas nas reservas do PDBFF.
30
1-ha 10-ha 100-ha FCTRATAMENTOS
0
5000
10000
15000FR
UTO
S
Figura 17. Número de frutos maduros de O. bacaba produzidos por cacho nos quatro ambientes estudados.
31
32
Produção de fr
0
1000
2000
3000
4000
5000
6000
7000
CaboFrio
Dimona100-ha
PortoAlegre100-ha
Colosso10-ha
Di
Produção de frutos/ambiente
0
1000
2000
3000
4000
5000
6000
7000
Fl. Contínua Frag. 100-ha Frag. 10-ha Frag. 1-ha
Ambientes
Frut
os p
rodu
zido
s/ha
utos/reserva
mona10-ha
PortoAlegre10-ha
Colosso1-ha
Reservas
Frut
os p
rodu
zido
s/ha
Dimona- 2107
Dimona- 2108
Figura 18. Produção de frutos maduros por hectare dos indivíduos de O. bacaba acompanhados nos quatro ambientes estudados.
Figura 19. Produção de frutos maduros por hectare dos indivíduos de O. bacaba acompanhados nas reservas do PDBFF.
33
Ambiente
N
Frutos maduros
Média
DP
CV
Máx.
Mín.
Fl. Contínua 7 20.110 2.873 3051,9 106,2 7.737 608
Frag. 100-ha 12 45.166 3.764 3318,4 88,1 12.089 98
Frag. 10-ha 10 35.074 3.507 2120 60,4 7.143 620
Frag. 1-ha 4 9.024 2.256 2559,8 113,4 5.948 391
Tabela 7. Medidas de tendência central do número de frutos maduros produzidos por cacho de O. bacaba nos diferentes ambientes estudados nas áreas do PDBFF (DP – desvio padrão; CV – coeficiente de variação).
5.3 Viabilidade e predação de sementes
Com o intuito de testar se frutos imaturos 2 e maduros são semelhantes no ponto
de vista reprodutivo (presença de embrião), sementes nestes estágios de maturação
foram submetidas a análise de viabilidade, sendo encontrada similaridade entre elas (t =
1,73; g.l. = 15; P = 0,1). Isso permitiu unir dados de frutos imaturos 2 e maduros para
cada ambiente. A comparação entre ambientes mostrou uma taxa de viabilidade
superior em fragmentos, com pequena variação entre sítios de mesmo ambiente (tabela
8).
A porcentagem de frutos predados por invertebrados também não diferiu entre
imaturos 2 e maduros (t = 1,03; g.l. = 15; P = 0,31), sendo possível agrupar os dados. A
predação de sementes de O. bacaba por invertebrados diferiu entre sítios de mesmo
tratamento e entre ambientes, mostrando-se maior em floresta contínua (tabela 8).
A predação de frutos de O. bacaba por vertebrados, por sua vez, não foi
significativamente diferente entre tratamentos (Kruskal-Wallis = 6,01; n = 33 cachos; P
= 0,11), sendo muito baixa em todos os ambientes analisados (tabela 9).
A quantidade de frutos predados por vertebrados não mostrou correlação
significativa com a quantidade de frutos maduros produzidos (rs = 0,30; n = 33; P =
0,08).
5.4 Remoção de frutos e frugivoria
5.4.1 Remoção de frutos
Os mesmos indivíduos e cachos amostrados para produção de frutos foram
acompanhados para avaliação do efeito de fragmentação sobre a remoção de frutos de
O. bacaba. Para se comparar ambientes quanto à porcentagem de remoção de frutos
por cacho, inicialmente foi aplicado teste t para verificar se havia efeito de sítio, sendo
não significativo para fragmentos de 100-ha (t = 0,83; g.l. = 9; P = 0,42) e 10-ha (t =
1,08; g.l. = 7; P = 0,31). Isto permitiu unir dados de diferentes reservas de mesma
dimensão. A variável em questão se adequou à normalidade em todos os ambientes,
porém um outlier do fragmento de 100-ha da Dimona e outro do fragmento de 10-ha da
Porto Alegre foram retirados da análise.
34
Tabela 8. Viabilidade germinativa e predação de sementes de O. bacaba por invertebrados para os quatro ambientes estudados.
Ambiente Nº plantas Nº sementes Viáveis
(%) Predadas
(%) Inviáveis
(%) Reserva FC Cabo Frio 3 400 72,2 17,6 10,2 100-ha Dimona 4 800 89,1 5,9 5 Porto Alegre 2 400 85,5 11,7 2,8 Total 6 1.200 87,9 7,8 4,3 10-ha Porto Alegre 3 600 88,3 2,8 8,9 Colosso 3 600 78,8 14,6 6,6 Total 6 1.200 83,6 8,7 7,7 1-ha Colosso 3 600 90,5 8,1 1,4
Tabela 9. Quantidade e porcentagem de frutos predados por vertebrados nos ambientes estudados nas áreas de estudo (DP = desvio padrão; AV = amplitude de variação).
Ambiente Cachos Frutos
Maduros Frutos
Predados Nº frutos Média DP % AV (%) Fl. Contínua 7 20.110 59 8,42 8,73 0,3 0 - 2 Frag. 100-ha 12 45.166 305 25,41 56,4 0,7 0 - 4,4 Frag. 10-ha 10 35.074 567 56,7 111,2 1,6 0 - 12 Frag. 1-ha 4 9.024 2 0,5 0,57 0,02 0 - 0,05
35
36
Comparativamente entre ambientes, a dispersão de frutos de O. bacaba por
hectare foi maior em floresta contínua, seguida de fragmento de 1-ha e fragmentos de
10 e 100-ha, com pouca variação entre os dois últimos ambientes (figura 21). Também
ocorreu variação entre sítios de mesmo ambiente quanto à dispersão (tabela 11; figura
22).
Houve diferenças significativas entre os ambientes quanto à remoção de frutos
por cacho (F = 6,35; n = 31; P = 0,002). Fragmento de 1-ha teve remoção
significativamente menor que os outros ambientes. Floresta contínua, fragmentos de
100-ha e de 10-ha não diferiram entre si (figura 20; tabela 10).
1-ha 10-ha 100-ha FCTRATAMENTOS
50
60
70
80
90
100
RE
MO
VID
OS
Figura 20. Porcentagem de frutos de O. bacaba removidos por cacho nos quatro ambientes. Tratamentos com mesma letra não diferem estatisticamente
B
A A
A
37
Frutos maduros Frutos removidos Remoção (%) Ambiente N
Média Variação Média Variação Total Variação
Fl. Contínua 7 2.873 608 - 7.737 2.590 479 - 7.079 90,1 71,1 - 94,7
Frag. 100-ha 11 4.097 1.383 - 12.089 3.457 1.042 - 10.993 84,4 69,2 - 90,9
Frag. 10-ha 9 3.586 620 - 7.143 2.837 455 - 6.142 79,1 69,6 - 85,9
Frag. 1-ha 4 2.256 391 - 5.948 1.341 214 - 3.297 59,4 54,7 - 77,9
Tabela 10. Remoção de frutos dos indivíduos de O. bacaba amostrados nas áreas de estudo (sem outliers).
Tabela 11. Produção e remoção de frutos de O. bacaba nas reservas e ambientes de estudo.
Ambiente CM/ha FM/cacho Produção FR/cacho
Dispersão Reserva (média) (Frutos/ha) (%) (Frutos/ha)FC Cabo Frio 2,1 2.873 6.033 90,1 5.435 100-ha Dimona 0,7 4.136 2.895 84,7 2.452 Porto Alegre 0,9 4.067 3.660 84,1 3.078 Total 0,8 4.097 3.277 84,4 2.765 10-ha Colosso 1,4 3.438 4.813 79,8 3.840 Dimona 0 0 0 0 0 Porto Alegre 0,6 3.703 2.222 78,6 1.746 Total 1,0 3.586 3.586 79,1 2.836 1-ha Colosso 3,0 2.256 6.768 59,4 4.020 Dimona-2107 0 0 0 0 0 Dimona-2108 0 0 0 0 0 Porto Alegre 1,3 - - - -
CM = Cachos Maduros; FM = Frutos Maduros; FR = Frutos Removidos.
38
Remoção de frutos/ambiente
0
1000
2000
3000
4000
5000
6000
Fl. Contínua Frag. 100-ha Frag. 10-ha Frag. 1-ha
Ambientes
Frut
os re
mov
idos
/ha
Figura 21. Produção de frutos maduros por hectare dos indivíduos de O. bacaba acompanhados nos quatro ambientes estudados.
Remoção de frutos/reserva
0100020003000400050006000
Cabo Frio Dimona100-ha
PortoAlegre100-ha
Colosso10-ha
PortoAlegre10-ha
Colosso1-ha
Reservas
Frut
os re
mov
idos
/ha
Figura 22. Produção de frutos maduros por hectare dos indivíduos de O. bacaba acompanhados nas reservas do PDBFF.
39
Considerando-se todas as plantas acompanhadas, houve correlação significativa
entre a quantidade de frutos maduros e removidos (r = 0,99; n = 33; P < 0,0001)
(figura 23a), assim como entre a quantidade de frutos maduros e a porcentagem de
remoção (rs = 0,52; n = 33; P = 0,001) (figura 23b).
Não houve relação significativa entre porcentagem de remoção de frutos e
distância da borda florestal mais próxima (rs = - 0,13; n = 26; P = 0,50).
5.4.2 Frugivoria
Dos 33 cachos amostrados para avaliação de produção e remoção de frutos, foi
possível realizar observações focais em 11 deles (FC: n = 2; 100-ha: n = 6; 10-ha: n =
2; 1-ha: n = 1). No total sete espécies foram registradas consumindo frutos de O.
bacaba. Quatro destas foram identificadas, através do método focal: Trogon viridis
(Trogonidae) (figura 24a), Selenidera culik (figura 24b), Ramphastos vitellinus e R.
tucanus (Ramphastidae). Outras três espécies foram observadas se alimentando de
frutos, porém o consumo não foi quantificado: Pteroglossus viridis (Ramphastidae),
Penelope jacquacu (Cracidae) e Chiropotes sagulatus (Pitheciidae).
O comportamento de forrageamento dos três ramfastídeos foi similar, os quais
primeiro pousavam no cacho antes de consumir os frutos. Já indivíduos de T. viridis
retiravam um fruto de cada vez em pleno vôo (figura 24a). Em duas ocasiões foram
observadas espécies diferentes de tucanos (R. tucanus e R. vitellinus) forrageando ao
mesmo tempo.
Durante os registros focais, 117 frutos foram “manipulados” por frugívoros, e
destes, 88 foram ingeridos (removidos). As espécies mais efetivas no consumo de
frutos foram T. viridis e R. vitellinus, as quais ingeriram mais de 90% dos frutos que
“manipularam” (tabela 12).
Apesar de R. vitellinus ter sido a espécie que removeu, em média, mais frutos
por visita, as espécies que apresentaram maior eficiência de remoção foram R. tucanus
e S. culik, permanecendo em média mais tempo no cacho durante as visitas, ingerindo
aproximadamente o dobro de frutos em relação a T. viridis e R. vitellinus (tabela 13).
40
0 5000 10000 15000FRUTOS
0
2000
4000
6000
8000
10000
12000
RE
MO
VID
OS
0 5000 10000 15000FRUTOS
40
50
60
70
80
90
100
RE
MO
CA
O
a b
Figura 23. Gráfico de dispersão mostrando relação entre número de frutos maduros e removidos (a) e número de frutos maduros e porcentagem de remoção (b).
ba
Figura 24. Duas espécies de frugívoros observadas através do método focal: (a) Trogon viridis (Trogonidae) e (b) Selenidera culik (Ramphastidae).
41
Tabela 12. Eficiência de consumo de frutos das quatro espécies de frugívoros
FMan FI EC (%)
observadas nas áreas de estudo.
Espécie
Ramphastos tucanus 40 29 72,5
Ramphastos vitellinus 17 16 94
Selenidera culik 45 28 62
Trogon viridis 15 15 100
F ipulados”; FI - frutos inger eficiên consumo: (FI / FM) x 100
Tabela 13. Eficiência de remoção de sementes das quatro espécies de frugívoros observadas
Compr. Nº indiv.
Nº visitas
TMV FI/visita
ER (%)
Man - frutos “man idos; EC - cia de
nas áreas de estudo.
Espécie (cm)* (s) Ramphastos tucanus 55 6 6 2 32 4,8 33,8
Ramphastos vitellinus
3
46 3 3 136 5 17,4
Selenidera culik 35 7 8 140 ,4 31,3
Trogon viridis 30 5 15 < 1 1 17,4
* Obtido de Souza (1998); TMV – tempo médio por visita; FI – s ingeri R - eficiê de remoç visitas x FI / visita) / (Total frutos removidos)] x 100.
fruto dos; E ncia ão: [(nº
42
Apesar de não haver registro de consumo parcial de polpa de frutos de O.
bacaba
mente, muitas sementes foram encontradas em coletores. No
entanto
ção de defecação de sementes por frugívoros
durante
desta
palmei
da riqueza
de con
por estas aves, algumas plantas apresentaram quantidade abundante de frutos
parcialmente consumidos nos coletores. Há indicação de que arborícolas noturnos,
como marsupiais (figura 5c, d), sejam os responsáveis pelo consumo destes frutos, isto
evidenciado pela presença de marcas de garras e dentes em frutos coletados antes de
focais matutinos.
Semelhante
, em nenhuma ocasião foi observado algum frugívoro regurgitando sementes de
O. bacaba. Porém, em um registro, S. culik regurgitou sementes de outras espécies
antes de consumir frutos de bacaba.
Também não houve observa
o consumo de frutos de bacaba, porém foram encontradas 14 sementes envoltas
por fezes de primatas em um coletor situado em fragmento de 100-ha (figura 13f).
Há indicação de que outras espécies de frugívoros também utilizem frutos
ra, fato corroborado por observações não sistemáticas e de outros pesquisadores
e técnicos que desenvolveram outros estudos nas reservas do PDBFF. Por exemplo,
houve registros de primatas (S. Boyle, com. pess.), psitacídeos e cracídeos.
Por meio de todas estas informações foi possível ter uma indicação
sumidores primários de frutos de O. bacaba em cada ambiente. Um total de 18
espécies foi registrado nas áreas do PDBFF, sendo nove espécies de aves e nove de
mamíferos. Os dados indicam uma menor riqueza de espécies em fragmentos de 1-ha,
sendo similar entre os outros ambientes (tabela 14). Apesar disso, há indicação de que
os principais consumidores de frutos e dispersores, como ramfastídeos e cracídeos,
sejam visitantes ocasionais nesse ambiente.
43
Tabela 14. Relação dos potenciais consumidores primários de frutos de O. bacaba nas áreas de
estudo.
CLASSEFamília Ambiente
ientífico Nome popular 1-ha 1 a FC Nome c 0-ha 100-h AVES
amph
R astidae ucano-assobiador O L
o elho-e-preto F
is
is L
jacquacu cuaçú O O O L
aracanã O O L
orquatus ica-pau-de-coleira O L
AMMALIA
idelphidae supialis ucura-da-noite
uariba O O O O ranha
agulatus uxiú O O O O ú
ella acaco-prego O O O
L DE ESPÉCIES 10 16 17 18
Ramphastos tucanus T F F
Ramphastos vitellinus Tucano-de-bico-pret O F F L
Selenidera culik Saripoca-de-bico-verm F O O ,L
Pteroglossus virid Araçari-limão O O O L
Trogonidae Trogon virid Surucuá-de-barriga-dourada - F F
Trogon sp. Surucuá - O O O Cracidae
Penelope Ja
Psittacidae Ara sp. M -
Picidae Celeus t P - -
M D
Didelphis mar M L L L L Caluromys philander Mucura L L L L Marmosa sp. Mucura L L L L Atelidae
Alouatta seniculus G Ateles paniscus Macaco-a - - - L Pitheciidae
Chiropotes s C Pithecia pithecia Parauac O O O Cebidae
Cebus ap M - Callitrichidae
auim
O O O
Saguinus midas S -
OTA
T F = Observações focais; O = O servações não sistemáticas; L = Literatura. b
44
6 DISCUSSÃO
6.1 Densidade de indivíduos reprodutivos
Os resultados indicaram que a fragmentação afetou a densidade de indivíduos
reprodu
(2003) e o Projeto Fitodemográfico (PDBFF) encontraram
padrão
que ha
mbém ocorrer entre estudos realizados
em flo
as) pode também
influen
poral e na amostragem
são fatores que podem exercer grande influência sobre os resultados de densidade de
indivíduos reprodutivos em uma mesma localidade.
tivos de O. bacaba, sendo maior em fragmentos de 1-ha, seguidos de floresta
contínua, fragmentos de 100-ha e 10-ha. Ainda, houve grande variabilidade entre
florestas contínuas, como observada pela diferença entre o Cabo Frio (6,6 ind./ ha) e
Km-37 (1,9 ind./ ha).
Lepsch-Cunha
semelhante quanto a maior densidade em fragmentos de 1-ha. Um fator que
pode explicar a maior densidade nestes locais é que os indivíduos atingem a idade
reprodutiva precocemente, provavelmente em decorrência do maior estresse ambiental
e da maior exposição à luz. Isto corrobora estudo de Cruz (2001), o qual sugere que
este último fator seja a principal causa da reprodução precoce em indivíduos da espécie.
A discrepância na densidade encontrada entre sítios de floresta contínua indica
ja variação espacial. Resultados de outros estudos corroboram essa percepção,
como o de Miranda et al. (2001), os quais encontraram 32 ind./ ha em floresta primária
no município de Rio Preto da Eva, Amazonas.
Variação temporal na densidade pode ta
restas primárias. Por exemplo, Lepsch-Cunha (2003) encontrou densidade
inferior ao do Projeto Fitodemográfico (PDBFF) na reserva do Cabo Frio (ver tabela 2),
que por sua vez, foi inferior a encontrada neste estudo. Tais diferenças provavelmente
são devidas ao dinamismo existente em florestas tropicais, visto que a morte e
regeneração de indivíduos ocorrem constantemente (Laurance, 2002).
A forma de amostragem (número de parcelas e áreas topográfic
ciar os resultados de densidade. Por exemplo, Lepsch-Cunha (2003) encontrou
uma densidade de 8 ind./ha em áreas de platô na reserva de 100-ha da Porto Alegre.
Neste estudo, a densidade encontrada nesta reserva foi de 3,7 ind./ha. Este menor valor
pode ser decorrente da amostragem realizada em um gradiente topográfico, desde
baixios a platôs, o que representa cada reserva como um todo.
Assim, é possível concluir que a variação espacial, tem
45
6.2 Fenologia reprodutiva
A fragmentação não alterou o padrão fenológico de frutificação de O. bacaba
de de frutos maduros durante os sete
ue o pico esteve concentrado entre outubro (fim da
stação seca) a janeiro (inicio da estação chuvosa).
de
frutific
is mostram semelhante padrão, onde a
fragmentação florestal pouco afet
, 1965; van Schaik et al., 1993). Assim,
várias palm
Os resultados indicaram que a fragmentação atuou sobre a produtividade de
aior em floresta contínua em
-se similar entre esses ambientes.
nos ambientes estudados. Houve disponibilida
meses de acompanhamento, sendo q
e
Tais resultados corroboram com estudo de Lepsch-Cunha (2003), realizado nas
mesmas áreas, de Cruz (2001) e Miranda et al. (2001), em florestas contínuas próximas
às reservas do PDBFF, os quais encontraram época de frutificação semelhante.
Comparando-se tais trabalhos com este, houve pequena variação nos meses de pico
ação, como mostrado por Lepsch-Cunha (2003), o qual se situou entre agosto a
dezembro (estação seca e início da chuvosa).
Laurance et al. (2003), estudando 14 espécies de árvores emergentes nas áreas
do PDBFF, salientaram que, embora o sucesso reprodutivo em áreas fragmentadas
possa ser menor que em florestas contínuas, a fenologia reprodutiva foi pouco alterada.
Outros estudos realizados em florestas tropica
ou a fenologia de plantas (Fuchs et al., 2003; Ramos
& Santos, 2005).
A pequena variação na época de disponibilidade de frutos aliada à frutificação
em épocas secas pode ser uma forma de adaptação evolutiva às condições ambientais e
disponibilidade de dispersores por parte de uma espécie de planta, promovendo alta
taxa de remoção de frutos para a espécie (Snow
eiras, incluindo O. bacaba, podem ser favorecidas ao frutificar neste
período, visto que há uma tendência de haver menor competição intra e interespecífica
por dispersores (Howe & Estabrook, 1977; Wheelwright, 1985; Poulin et al., 1999).
6.3 Produtividade de cachos e frutos
cachos e frutos maduros no período estudado. Esta foi m
relação a fragmentos de 10 e 100-ha, mostrando
46
Ainda, houve grande variabilidade na produtividade entre os quatro fragmentos de 1-ha,
onde dois fragmentos não apresentaram plantas com frutos maduros (tabela 6).
Uma possível causa da menor produtividade em fragmentos é decorrência de
maior abortamento de cachos nestes ambientes, que pode ser causado por diversos
fatores, entre eles: (a) estresse ambiental; (b) inibição da alocação de recursos aos
órgãos
ento energético na produção de estruturas reprodutivas em determinado
ano, o
nde a variabilidade entre sítios mostrou-se alta. Além disso, é
importa
6.4 Viabilidade germinativa e predação de sementes
A viabilidade germinativa de sementes de O. bacaba foi alta (72-90%),
variando entre
utos esverdeados próximos à maturação e maduros (arroxeados). Este aspecto tem
portâ
sexuais; (c) maior esforço reprodutivo, diminuindo o vigor da planta; (d)
deficiência polínica; e (e) falha reprodutiva promovida por geitonogamia (Lepsch-
Cunha, 2003).
Além disso, outro fator que pode estar influenciando a produtividade é a
variação temporal, não testada neste estudo. Talvez a maior produção possa ser resposta
ao alto investim
que pode limitar o sucesso reprodutivo em anos posteriores (Kelly, 1994; Wright
et al., 1999). Dentro deste contexto, é possível que algumas espécies de palmeiras
alternem alta e baixa produtividade em intervalos de um ano (Cruz, 2001; W. R.
Spironello, com. pess.) ou em períodos de quatro em quatro anos, como sugerido pelo
conhecimento popular.
Fica claro diante deste quadro a necessidade de estudos comparativos de longo
prazo para se entender a dinâmica de produção de frutos, principalmente em fragmentos
pequenos (1 e 10-ha), o
nte testar se ocorre um mesmo padrão de alta produtividade em outros sítios de
floresta contínua com densidade discrepante, como por exemplo, na reserva do Km-37.
semelhante à encontrada por Freitas (1998) e Lepsch-Cunha (2003), não
fr
im ncia para o sucesso reprodutivo da espécie, uma vez que grande parte dos frutos
da bacaba é dispersa ainda quando se encontram próximos a maturação visual, tendo
probabilidade similar de germinação em relação aos frutos maduros. Galetti et al.
(1999) indicam que frutos verdes de Euterpe edulis (Arecaceae) podem eventualmente
47
ser consumidos e dispersos - provavelmente em função da escassez de outros recursos -
e germinar, promovendo recrutamento da espécie.
Os resultados sugerem que a fragmentação afetou a viabilidade germinativa das
sementes de bacaba, sendo maior nesses ambientes. Contudo, este resultado difere de
te sendo conseqüência
da men
de maior predação em floresta primária, dado
que a
6.5 Remoção de frutos e frugivoria
s de O. bacaba, a qual foi menor em
agmento de 1-ha e semelhante entre os outros ambientes.
oros, como indicada neste
trabalh
Lepsch-Cunha (2003), a qual encontrou menor taxa de viabilidade em fragmentos de 1-
ha, seguidos de fragmentos de 10-ha e florestas contínuas, com maior viabilidade em
fragmentos de 100-ha. É possível que a diferença entre os trabalhos seja decorrente do
baixo número de repetições e matrizes amostradas neste estudo.
A fragmentação também afetou a predação de sementes por invertebrados. Foi
encontrada menor taxa de predação em fragmentos, provavelmen
or abundância de predadores de sementes nestes ambientes, como coleópteros
das famílias Curculionidae, Scarabaeidae, Bruchidae e Scolytidae (Lisboa, 1976;
Castilho, 2000; Laurance et al., 2001).
Quanto ao efeito de fragmentação sobre a predação de frutos por vertebrados, os
resultados não confirmaram a hipótese
taxa de predação não diferiu entre ambientes, sendo baixa em todos eles. Há
indicação de que os predadores de sementes não respondam à fragmentação, agindo
pontualmente. Isto é evidenciado pelo fato de que algumas plantas com quantidade
discrepante de frutos maduros possuíram taxa de predação similar, mesmo em
ambientes distintos, não havendo correlação entre o número de frutos produzidos por
cacho e predados.
A fragmentação afetou a remoção de fruto
fr
Uma possível causa da menor remoção de frutos em fragmentos pequenos,
como de 1-ha, pode ser devida a menor riqueza de frugív
o. Além disso, estes ambientes aparentam não possuir capacidade suporte para
frugívoros de grande porte, como ramfastídeos, cracídeos e primatas, embora possam
ser visitantes ocasionais. Estas espécies tendem a forragear em locais com maior
probabilidade de se encontrar plantas com frutos (O. bacaba ou outras espécies
48
vegetais), como florestas contínuas ou fragmentos de maior dimensão Isto é
corroborado por estudo realizado na Floresta Atlântica Brasileira, onde aves frugívoras
de grande porte foram raras em fragmentos de pequenas dimensões, decorrente da
menor abundância de plantas com síndrome de dispersão zoocórica (Silva & Tabarelli,
2000).
Por sua vez, a ausência de diferença na remoção de frutos entre os fragmentos
de 10, 100-ha e floresta contínua pode ser reflexo da similaridade na riqueza de
frugívo
s sobre a remoção de frutos e riqueza de frugívoros é mostrada por Cordeiro &
Howe
0-ha é o tipo da
matriz
Esta medida teve grande
relevân
aior produtividade de cachos maduros e da
ros entre estes ambientes. Há indicação de que os principais dispersores, como
ramfastídeos e primatas, sejam residentes ou ao menos visitantes regulares nestes
fragmentos, provavelmente em decorrência da pequena distância de isolamento em
relação às florestas primárias (ver tabela 1; Turner & Corlett, 1996; Ortiz-Pulido et al.,
2000).
A importância da distância de isolamento entre remanescentes e florestas
primária
(2003), os quais observaram que a menor remoção de frutos de Leptonychia
usambarensis (Sterculiaceae) em fragmentos de 2 a 31-ha estava diretamente
relacionada à ausência de frugívoros de grande porte, em decorrência da grande
distância de isolamento em relação a florestas contínuas (4.9–7.9 km).
Outro fator que pode estar influenciando a remoção de frutos e a similaridade na
riqueza de frugívoros entre floresta contínua e fragmentos de 10 e 10
presente nas áreas do PDBFF, composta por capoeiras e pastagens abandonadas.
Alguns estudos realizados nestas áreas mostraram que a matriz pode ser um importante
meio para a movimentação de vertebrados que normalmente não estão presentes em
fragmentos florestais, como aves e primatas (Stouffer & Bierregaard Jr., 1995;
Bierregaard Jr. et al., 2001; S. Boyle, dados não publicados).
Além da remoção de frutos por cacho, um outro parâmetro também mensurado
foi a quantidade de frutos produzidos e removidos por hectare.
cia para a avaliação da remoção de frutos, pois através dela foi possível usar
escalas comparativas entre reservas de diferentes dimensões. Estes dados indicam que
houve maior chuva de sementes de O. bacaba em floresta contínua, seguida do
fragmento de 1-ha, com menor remoção em fragmentos de 10 e 100-ha, pouco variando
entre eles.
A maior quantidade de frutos removidos por hectare em floresta contínua
provavelmente foi conseqüência da m
49
presenç
üência do baixo esforço amostral. Ainda assim foi
possíve
omovendo alta qualidade de dispersão (McKey, 1975;
Howe,
há confirmação de que uma das
espécie
. Embora Marsden et al. (2001) tenham mostrado que indivíduos desta
espécie
a de frugívoros residentes nesses locais. Já a quantidade de frutos removidos no
fragmento de 1-ha aparenta ser reflexo da alta produtividade neste local em comparação
aos fragmentos de maior dimensão.
Em relação à frugivoria, um número reduzido de espécies foi observado através
do método focal, podendo ser conseq
l identificar e quantificar o comportamento de forrageamento dos principais
consumidores de frutos e dispersores de bacaba. Três ramfastídeos foram responsáveis
pela maior parte da remoção de frutos (cerca de 80%), sendo que R. tucanus e S. culik
foram as principais dispersoras.
Aves desta família são consideradas “dispersoras especialistas”, removendo
grande quantidade de frutos e pr
1977; Howe & Vande Kerckhove, 1981; Howe et al., 1985). Outros trabalhos,
no entanto, mostram que, mesmo processando as sementes sem danificá-las, os tucanos
podem realizar dispersão pouco eficiente ao regurgitar sementes em locais próximo à
planta-mãe (Galetti et al., 1999; Galetti et al., 2000).
No presente estudo não foi possível observar nenhum ramfastídeo regurgitando
sementes de O. bacaba após ingerir frutos, porém
s (S. culik) regurgita sementes oriundas de outras matrizes antes de consumir
frutos, se deslocando geralmente a pequenas distâncias entre plantas (três a 10 metros)
(W. R. Spironello, dados não publicados). Desta forma, mesmo regurgitando fora da
projeção da copa da planta-mãe, parte das sementes pode estar sujeita a mortalidade por
efeito de densidade-dependente (Janzen, 1970), dado que muitas caem próximo à copa
de outras plantas da mesma espécie em frutificação. Outros ramfastídeos como R.
tucanus e R. vitellinus, por sua vez, aparentam ser dispersores de maior qualidade, visto
que tais espécies geralmente consomem frutos, voam a mais de 50 metros de distância
da planta-mãe e regurgitam sementes após 10-15 minutos (W. R. Spironello, dados não
publicados).
Espécie também importante quanto à composição da assembléia de frugívoros
foi T. viridis
foram raros ou ausentes em fragmentos florestais da Floresta Atlântica
Brasileira, tal situação não ocorreu nas áreas do PDBFF. Sua importância como
consumidora de frutos é evidenciada pela presença em reservas de 10 e 100 hectares e
pelo maior número de visitas em relação aos outros consumidores observados. A
espécie foi a mais eficiente no consumo de frutos, porém sua eficiência de dispersão foi
50
reduzida (nº. frutos/visita). É provável que a qualidade de dispersão seja ainda inferior,
visto que a espécie regurgita sementes a pequenas distâncias (< 30m) do local de
consumo (W.R. Spironello, dados não publicados). Tal comportamento é também
registrado para outra espécie do mesmo gênero, como T. massena, a qual regurgitava
sementes de Virola surinamensis (Myristicaceae) próximo à planta-mãe (Howe &
Vande Kerckhove, 1981).
Outras espécies de aves não observadas pelo método focal podem estar atuando
como dispersoras eficientes, a exemplo de araçaris (Pteroglossus viridis) e jacus
(Penelo
e O. bacaba. Porém, a
dispers
tes para a espécie na floresta,
reflexo
indivíd
r abundância de dispersores. Algumas
pe jacquacu) (W. R. Spironello, dados não publicados). Pizo (2004) ressalta a
importância de cracídeos como Penelope superciliaris para a dispersão de sementes
grandes, sendo um dos poucos frugívoros de grande porte da Floresta Atlântica
Brasileira que consegue sobreviver em paisagens fragmentadas.
Além destas aves, alguns mamíferos como marsupiais e primatas, apesar de não
registrados, podem ter papel importante no consumo de frutos d
ão proporcionada por marsupiais tende a ser de baixa eficiência, dado que tais
vertebrados consomem parcialmente os frutos e os lançam sob a copa da planta-mãe. Já
primatas, podem estar agindo como dispersores eficientes ao defecar sementes longe da
planta mãe ou ao retirar e carregar ráquilas contendo frutos maduros, a exemplo de
Cebus apella (W. R. Spironello, dados não publicados).
Estes resultados e indicações mostram que frugívoros e dispersores podem
promover diferentes padrões de distribuição de semen
do comportamento de forrageamento distinto entre eles. Pizo & Simão (2001)
indicam que o comportamento de deposição de sementes de Euterpe edulis por
ramfastídeos tende a ser diferente do promovido por cracídeos e primatas, dado que
tucanos geralmente regurgitam um menor número de sementes e de forma mais
distribuída enquanto os últimos geralmente defecam sementes de forma mais agrupada.
Tal padrão diferenciado de deposição de sementes é um dos fatores que
explicam a distribuição de espécies na floresta (Jordano, 2000). O grau de agregação de
uos, a região no gradiente topográfico, a ocupação de microambientes favoráveis
(dispersão dirigida), entre outras variáveis, são reflexo do comportamento de deposição
de sementes por parte dos dispersores (Freitas, 1998; Castilho, 2000; Pacheco, 2001;
Wenny, 2001; Pizo, 2003; Cintra et al., 2005).
Contudo, alguns ambientes como fragmentos florestais podem sofrer alterações
neste padrão, principalmente devido a meno
51
conseq
uma menor taxa de recrutamento de
plântul
possível que esta
similar
presença de roedores, a exemplo de Proechimys
ssp., o
a florestas contínuas pode ser um dos fatores mais relevantes para se explicar a
similar
üências desta dirupção no processo de dispersão são de caráter estrutural da
vegetação. Por exemplo, Silva & Tabarelli (2000) mostraram que plantas dispersas por
frugívoros de grande porte tendem a desaparecer de fragmentos pequenos da Floresta
Atlantica Brasileira e que a flora futura destes ambientes tende a ser dominada por
espécies com sindrome de dispersão abiótica.
Além desta implicação, a fragmentação florestal pode ter conseqüências
demográficas sobre espécies vegetais, como
as, resultante de fatores microambientais (compactação do solo, abertura do
dossel, profundidade do folhiço, entre outros) e bióticos (diminuição na abundância de
dispersores, predação de sementes e plântulas por vertebrados, invertebrados e fungos)
(Benitez-Malvido, 1998, 2001). Por exemplo, Cordeiro & Howe (2001) observaram
que fragmentos com dimensões inferiores a 30-ha possuiram menor taxa de
recrutamento de plântulas para 31 espécies arbóreas dispersas por animais,
principalmente das famílias Lauraceae, Myristicaceae e Annonaceae.
Scariot (1996), no entanto, observou similaridade na densidade de plântulas de
O. bacaba/ha entre florestas contínuas e fragmentos do PDBFF. É
idade seja decorrente de um efeito compensatório na produção e remoção de
frutos, sendo alta em alguns ambientes, variando entre sítios, como observado neste
estudo para fragmentos de 1 e 10-ha. Variação interanual na produtividade pode
também ser uma possível explicação.
Outro fator que pode contribuir para a semelhança na densidade de plântulas é a
dispersão secundária, reforçada pela
s quais são mais abundantes em fragmentos, principalmente em 1 e 10-ha
(Malcolm, 1988, 1991, 1997). Outros estudos evidenciam que tal forma de dispersão
tem relevância para a distribuição de espécies vegetais, sendo complementar à primária
(Pimentel & Tabarelli, 2004; Vander Wall & Longland, 2004; Vander Wall et al.,
2005).
Vale salientar que o pequeno grau de isolamento dos fragmentos do PDBFF em
relação
idade na densidade de plântulas entre os ambientes. Uma vez que a distribuição
e densidade de plântulas é função da chuva de sementes, entre outros fatores, é
provável que as distâncias entre florestas contínuas e fragmentos nas áreas do PDBFF
não sejam barreiras suficientes para o movimento dos principais dispersores da espécie,
52
dentre eles R. vitellinus, o qual possui home range variando de 40 a 50 hectares
(Terborgh et al., 1990).
Um panorama mais plausível é que as implicações citadas, como efeito
compen
6.6 Implicações para a conservação
s resultados deste estudo indicaram que a dimensão de um fragmento
bre a
inâmi
m
.7 Sugestões para futuros estudos
lgumas questões relevantes para o entendimento das conseqüências da
fragmentação florestal sobre a dinâmica de dispersão de O. bacaba ainda necessitam de
maior compreensão. Dentre elas, é sugerido que novos trabalhos enfoquem:
satório na produção e remoção de frutos, fluxo de sementes provenientes de
outros fragmentos e dispersão secundária, estejam ocorrendo concomitantemente em
fragmentos.
O
influencia a dinâmica de dispersão de O. bacaba. Os efeitos da fragmentação se
mostraram mais acentuados em fragmentos de 1 e 10-ha, com menor influência sobre a
espécie em fragmentos de 100-ha. Estes últimos apresentam características similares às
florestas contínuas no que diz respeito a capacidade suporte da espécie no ambiente e
na composição da assembléia de frugívoros que dispersam sementes desta planta.
A distância entre ambientes florestais é um dos fatores que podem atuar so
d ca de dispersão da espécie, tendo implicações sobre a manutenção da
variabilidade genética em remanescentes. Além disso, a matriz conectiva pode também
ser importante fonte de sementes e foco de variabilidade genética em paisagens
fragmentadas, a exemplo de capoeiras e pastagens abandonadas nas áreas estudadas.
Assim, é importante que planos de manejo e conservação da espécie considere
a relevância de se manter a conectividade entre áreas florestais e/ou pequenas distâncias
de isolamento, como as encontradas nas áreas de estudo, como forma de propiciar um
meio para que o fluxo gênico via sementes ocorra naturalmente.
6
A
53
o fonte de
de fatores abióticos (compactação do solo, abertura do dossel,
A importância da dispersão secundária de sementes de bacaba, principalmente
em fragmentos de menor dimensão (1 e 10-ha);
A relevância de plantas em capoeiras e pastagens abandonadas, com
frutos e ponto de descanso para consumidores ocasionais que se deslocam entre
fragmentos;
A área de vida e movimentação dos principais dispersores de sementes
presentes nesta paisagem fragmentada, como ramfastídeos e cracídeos;
A influência
profundidade do folhiço, etc) na germinação de sementes e na sobrevivência de
plântulas em fragmentos.
54
7 CONCLUSÕES
Houve efeito de fragmentação florestal quanto à remoção de frutos de O.
bacaba por cacho, indicando ser menor no fragmento de 1-ha.
A menor riqueza de potenciais consumidores de frutos no fragmento de 1-ha,
por si só, pode não explicar a menor remoção, visto que os principais
dispersores foram ocasionalmente consumidores de frutos neste ambiente.
Também houve efeito de fragmentação em relação à quantidade de frutos
produzidos e removidos/ha, sendo maior em floresta contínua.
Por sua vez não houve efeito quanto à predação de sementes por vertebrados.
É provável que populações de O. bacaba localizadas em florestas contínuas
adjacentes a fragmentos sejam importante fonte de sementes (via dispersores)
para fragmentos menores, devido ao pequeno grau de isolamento e a presença
de uma matriz conectiva, como florestas secundárias e pastagens abandonadas.
55
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