UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE CENTRO DE ... · A compreensão de como os fatores supracitados influenciam na distribuição e uso de habitat das comunidades de peixes

UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE

CENTRO DE BIOCIÊNCIAS

DEPARTAMENTO DE ECOLOGIA

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA

DISTRIBUIÇÃO E USO DE HABITAT POR PEIXES RECIFAIS EM UM

GRADIENTE AMBIENTAL: ESTUDO DE CASO EM RECIFES ARENÍTICOS

THAISA ACCIOLY DE SOUZA

NATAL

2015

THAISA ACCIOLY DE SOUZA

DISTRIBUIÇÃO E USO DE HABITAT POR PEIXES RECIFAIS EM UM

GRADIENTE AMBIENTAL: ESTUDO DE CASO EM RECIFES ARENÍTICOS

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-

graduação em Ecologia da Universidade Federal

do Rio Grande do Norte como requisito para

obtenção do título de Mestre em Ecologia.

Orientadora: Liana de Figueiredo Mendes

NATAL

2015

Catalogação da Publicação na Fonte. UFRN / Biblioteca Setorial do Centro de Biociências

Souza, Thaisa Accioly de.

Distribuição e uso de habitat por peixes recifais em um gradiente ambiental: estudo de caso em recifes

areníticos / Thaisa Accioly de Souza. – Natal, RN, 2015.

77 f.: il.

Orientadora: Profa. Dra. Liana de Figueiredo Mendes.

Dissertação (Mestrado) – Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de Biociências. Programa de

Pós-Graduação em Ecologia.

1. Algas. – Dissertação. 2. Ictiofauna. – Dissertação. 3. Biomassa. – Dissertação. I. Mendes, Liana de

Figueiredo. II. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. III. Título.

RN/UF/BSE-CB CDU 582.26/.27

AGRADECIMENTOS

Agradeço aos meus amigos e familiares pelo apoio durante a realização desta

pesquisa. Agradeço ainda a Liana pela orientação e a toda galera do LOC pela companhia

durante toda jornada!

Agradeço a Capes pela bolsa, ao apoio do Projeto aprovado INCT, GT-2 Recifes e

Ecossistemas Coralinos que me auxiliou na logística de embarques (aluguel de

embarcações) nos recifes fundos de Pirangi e intermediários da APARC, ao LABIPE e

LABECE pelo suporte técnico e empréstimo de equipamentos bem como a ONG

Oceânica, ao IDEMA pela liberação da licença de pesquisa e utilização do EcoPosto, à

empresa Marina Badauê pela Cortesia no transporte aos Parrachos de Pirangi e à empresa

Corais de Maracajaú pela Cortesia no transporte aos Parrachos de Maracajaú. Que estas

duas últimas continuem apoiando as pesquisas realizadas nestes locais! A ajuda que vocês

oferecem é fundamental para o sucesso destas!

RESUMO

Há diversos fatores abióticos relatados na literatura como reguladores da distribuição das

espécies de peixes em ambientes marinhos. Dentre eles, destacam-se complexidade estrutural

do hábitat, composição bentônica, profundidade e distância da costa, comumente relatadas

como influenciadores positivos na diversidade de difentes espécies, incluindo os peixes

recifais. Estes são elementos dominantes em sistemas recifais e considerados de elevada

importância ecológica e socioeconômica. A compreensão de como os fatores supracitados

influenciam na distribuição e uso de habitat das comunidades de peixes recifais tornam-se

importantes para seu manejo e conservação. Assim, o presente trabalho pretende avaliar a

influencia destas variáveis sobre a comunidade de peixes recifais ao longo de um gradiente

ambiental de profundidade e distância da costa em recifes de base arenítica na costa do Rio

Grande do Norte. Tais variáveis também serão utilizadas para a criação de um modelo

preditivo simples da biomassa de peixes recifais para o ambiente estudado. A coleta de dados

foi realizada por meio de censos visuais in situ, sendo registrados dados ambientais

(complexidade estrutural do hábitat, tipo de cobertura do substrato, megafauna de

invertebrados bentônicos) e ecológicos (riqueza, abundância e classes de tamanho dos peixes

recifais). Como complemento, informações sobre a dieta foram levantadas através de

literatura e a biomassa foi estimada a partir da relação peso-comprimento de cada espécie. No

geral, os recifes apresentaram uma baixa cobertura por corais, sendo os recifes Rasos,

Intermediários I e II dominados por algas e os Fundos por algas e esponjas. A complexidade

aumentou ao longo do gradiente e influenciou positivamente na riqueza e abundância de

espécies. Ambos atributos influenciaram na estruturação da comunidade de peixes recifais,

incrementando a riqueza, abundância e biomassa dos peixes, bem como diferenciando a

estruturação trófica da comunidade ao longo do gradiente de profundidade e distância da

costa. A distribuição e utilização do hábitat pelos peixes recifas foram associadas a

disponibilidade de alimentos. O modelo preditor identificou a profundidade, rugosidade e a

cobertura por algas folhosas, algas calcárias e corais moles como as variáveis mais

significativas, influenciando na biomassa de peixes recifais. Em suma, a descrição e o

entendimento destes padrões são passos importantes para elucidação dos processos

ecológicos. Neste sentido, nossa abordagem fornece um novo entendimento da estruturação

da comunidade de peixes recifais do Rio Grande do Norte, permitindo entender uma parte de

um todo e auxiliar futuras ações de monitoramento, avaliações, manejo e conservação destes e

outros recifes do Brasil.

Palavras-chave: Ictiofauna. Algas. Esponjas. Profundidade. Distância da costa. Biomassa.

ABSTRACT

There are several abiotic factors reported in the literature as regulators of the distribution of

fish species in marine environments. Among them stand out structural complexity of habitat,

benthic composition, depth and distance from the coast are usually reported as positive

influencers in the diversity of difentes species, including reef fish. These are dominant

elements in reef systems and considered high ecological and socioeconomic importance.

Understanding how the above factors influence the distribution and habitat use of reef fish

communities are important for their management and conservation. Thus, this study aims to

evaluate the influence of these variables on the community of reef fishes along an

environmental gradient of depth and distance from shore base in sandstone reefs in the coast

of state of Rio Grande do Norte, Brazil. These variables are also used for creating a simple

predictive model reef fish biomass for the environment studied. Data collection was

performed through visual surveys in situ, and recorded environmental data (structural

complexity of habitat, type of coverage of the substrate, benthic invertebrates) and ecological

(wealth, abundance and reef fish size classes). As a complement, information on the diet were

raised through literature and the biomass was estimated from the length-weight relationship of

each species. Overall, the reefs showed a low coverage by corals and the Shallow reefs,

Intermediate I and II dominated by algae and the Funds by algae and sponges. The complexity

has increased along the gradient and positively influenced the species richness and abundance.

Both attributes influenced in the structure of the reef fish community, increasing the richness,

abundance and biomass of fish as well as differentiating the trophic structure of the

community along the depth gradient and distance from the coast. Distribution and use of

habitat by recifas fish was associated with food availability. The predictor model identified

depth, roughness and coverage for foliose algae, calcareous algae and soft corals as the most

significant variables influencing in the biomass of reef fish. In short, the description and

understanding of these patterns are important steps to elucidate the ecological processes. In

this sense, our approach provides a new understanding of the structure of the reef fish

community of Rio Grande do Norte, allowing understand a part of a whole and assist future

monitoring actions, evaluation, management and conservation of these and other reefs of

Brazil.

Keywords: Ichthyofauna. Algae. Sponges. Depth. Distance from the coast. Biomass.

SUMÁRIO

RESUMO ................................................................................................................................... ii

ABSTRACT ........................................................................................................................... iv

1 INTRODUÇÃO ....................................................................................................................... 1

2 OBJETIVOS ............................................................................................................................ 6

2.1 Objetivo geral ................................................................................................................... 6

2.2 Objetivos específicos ........................................................................................................ 6

3 METODOLOGIA .................................................................................................................... 7

3.1 Amostragem ...................................................................................................................... 7

3.2 Caracterizações ambientais ............................................................................................. 10

3.3 Ictiofauna ........................................................................................................................ 13

3.4 Análises de dados ............................................................................................................ 15

4 RESULTADOS ..................................................................................................................... 18

4.1 Caracterizações ambientais ............................................................................................. 18

4.2 Ictiofauna ........................................................................................................................ 21

4.2.1 Caracterização Geral ................................................................................................ 21

4.2.2 Ictiofauna por categoria recifal ................................................................................ 22

5 DISCUSSÃO ......................................................................................................................... 39

6 CONCLUSÃO ....................................................................................................................... 51

REFERÊNCIAS ....................................................................................................................... 53

1

1 INTRODUÇÃO

Os ecossistemas recifais são ambientes capazes de oferecer uma ampla gama de

recursos naturais em áreas relativamente pequenas, possibilitando o estabelecimento de

diferentes espécies, se mantendo entre os ecossistemas de maior diversidade do planeta

(SPALDING et al. 2001). Dentre as espécies que abriga, os peixes se destacam como

elementos de maior porte e dominantes (SALE, 2002). Estima-se que 25% de todas as

espécies de peixes marinhos já descritas podem ser encontradas neste ambiente, destacando

não só a importância ecológica destes, mas também a econômica ao fornecer uma fonte de

serviços e recursos para o homem (e.g. lazer, fonte de renda e de alimentação) e, por isso,

também sociocultural (PAULAY, 1997; GLADSTONE, 2007). No mundo, existem cerca de

6.300 espécies de peixes recifais conhecidas através de checklists, dentre estas, cerca de 400

possuem registro de ocorrência no Brasil (FLOETER et al. 2008; KULBICKI et al. 2013).

Há diversos fatores abióticos relatados na literatura como reguladores da distribuição e

uso do hábitat por estes peixes, os quais, isolados ou em interação, podem acarretar em uma

diferenciação em escala fina da ictiofauna entre complexos recifais (CURLEY et al. 2002;

SMITH et al. 2008). Dentre eles, a complexidade estrutural do hábitat é comumente relatada

como influenciando positivamente a riqueza, diversidade e abundância total de peixes

(LUCKHURST; LUCKHURST, 1978; FRIEDLANDER et al. 2003; DOMINICI-

AROSEMENA; WOLFF, 2005; DOMINICI-AROSEMENA; WOLFF, 2006; TUYA et al.

2009; DALBEN; FLOETER, 2012; KOMYAKOVA et al. 2013; GRAHAM; NASH, 2013).

O aumento da complexidade pode influenciar na disponibilidade de refúgios, diminuindo as

taxas de encontro tanto entre predadores com suas presas, quanto entre competidores,

reduzindo seus efeitos diretos (ALMANY, 2004a; 2004b), além de aumentar a

disponibilidade de recursos alimentares (ver GRATWICKE; SPEIGHT, 2005).

A cobertura do substrato também possui um efeito positivo sobre a riqueza e

abundância de peixes (ABURTO-OROPEZA; BALART, 2001), uma vez que a diversificação

deste atributo confere maior heterogeneidade ao ambiente, proporcionando um maior

potencial para o estabelecimento de espécies com requerimentos diversos. Outro efeito está

relacionado à estruturação trófica das comunidades, pois considera-se que as espécies estejam

diretamente relacionadas à disposição de itens alimentares no ambiente. Na literatura, por

2

exemplo, herbívoros são mais abundantes em áreas com maior cobertura de algas, seu

alimento preferencial (FLOETER et al. 2007; MORTON et al. 2008). Em conjunto com as

algas, a fauna de invertebrados associada pode oferecer diferentes tipos de recursos (e.g.

alimento, abrigo), influenciando na distribuição e uso do hábitat pela ictiofauna

(KRAJEWSKI et al. 2010; PEREIRA-FILHO et al. 2011).

Assim, o mesmo efeito positivo é válido para os invertebrados bentônicos, os quais

também são considerados componentes da complexidade por diferentes autores

(HEMMINGA; DUARTE, 2000; FERREIRA et al. 2001; MUNDAY, 2002; KHALAF;

KOCHZIUS, 2002). Corais e esponjas, por exemplo, podem aumentar a disponibilidade de

hábitat para espécies associadas ao substrato, como gobídeos e outros peixes criptobentônicos

e ainda abrigar invertebrados que poderão servir como recurso alimentar para espécies com

dieta mais especializada (por exemplo, Pomacanthidae) (ver BOUCHON-NAVARRO;

BOUCHON, 1989; MUNDAY et al. 1997; FLOETER et al. 2007; DALBEN; FLOETER,

2012).

Os fatores supracitados podem ocorrer e influenciar de forma sinérgica os complexos

recifais, mediando a disponibilidade de abrigo e recursos alimentares (FLOETER et al. 2007)

e apresentar variações ao longo de gradientes ambientais como profundidade (RUSS, 2003;

WANTIEZ; CHAUVET, 2003; WILLIS; ANDERSON, 2003; BROKOVICH et al. 2006;

BROKOVICH et al. 2010). A profundidade pode comportar, ainda, diferentes co-variáveis

(por exemplo, exposição às ondas, variações de temperatura, luminosidade, cobertura do

substrato, distanciamento da costa), configurando-se como importante agente na estruturação

de comunidades recifais devido às alterações substanciais que podem ocasionar em fatores

ambientais e bióticos ao longo de aumentos de profundidade relativamente pequenos

(MCGEHEE, 1994; BROKOVICH et al. 2008). MALCOLM et al. (2010; 2011) em estudos

na Austrália mencionam que tanto a profundidade quanto a distância da costa são atributos

facilmente mensuráveis e úteis para representação da biodiversidade de peixes recifais,

auxiliando na escolha de áreas para criação de reservas marinhas com maior potencial de

conservação.

Segundo CASTRO et al. (2006), tanto os recifes rasos quanto os encontrados em

maiores profundidades cumprem o mesmo papel ecológico. Porém, a utilização diferencial

destes espaços pela ictiofauna pode estar relacionada aos aspectos intrínsecos da biologia das

espécies, tais como desenvolvimento ontogenético, preferência por habitats específicos e

3

estruturação trófica das comunidades, os quais são influenciados por variações das condições

físicas ambientais (GILLANDERS, 2002; MALCOLM et al. 2011). Estudos relatam, em

detrimento da profundidade, diferentes situações, tais como a diminuição da riqueza

(HARMELIN, 1987), diminuição da cobertura de algas (RUSS, 2003), modificação nas

assembleias de corais e consequente alteração da estruturação do hábitat (BROKOVICH et al.

2008), aumento de espécies planctívoras (PEREIRA-FILHO et al. 2011) e piscívoras

(FRIEDLANDER; PARRISH, 1998) e modificações na assembleia bentônica (FRANCINI-

FILHO et al. 2013). Tais pesquisas demonstram a influencia que a profundidade pode ter

sobre a comunidade de peixes recifais e que variações das condições supracitadas podem

definir padrões distinguíveis de distribuição e utilização do hábitat pelas diferentes espécies

(MENGE; BRANCH, 2001; WITMAN; DAYTON, 2001; FLOETER et al. 2004; SIMON et

al. 2013).

A literatura menciona que a influencia de diferentes fatores ambientais em

comunidades de peixes recifais, dentre eles a profundidade (GALZIN, 1987; MCGEEHE,

1994; CHARTON; RUFAZA, 1998; MARAVELIAS et al. 2000; BELLWOOD; HUGHES,

2001; LECCHINI et al. 2003; CONNOLLY et al. 2005; ARIAS-GONZÁLEZ et al. 2006;

FOX; BELLWOOD, 2007; BROKOVICH et al. 2008; GONZÁLEZ-SANSÓN et al. 2009),

mas poucos mencionam diretamente a distância da costa (GUST, 2002; MALCOLM et al.

2010; MALCOLM et al. 2011). Contudo, estes estudos foram conduzidos em ecossistemas

recifais distintos dos recifes brasileiros, os quais possuem composições distintas de corais,

tanto em riqueza de espécies quanto em abundância (FLOETER et al. 2001).

No Brasil, há estudos que avaliam ambos os fatores supracitados sobre a estruturação

trófica da comunidade ou de populações específicas de peixes recifais (FLOETER et al. 2007;

CORREA; KROHLING, 2010; GIBRAN; MOURA, 2012; DALBEN; FLOETER, 2012).

Dentre eles, apenas um foi desenvolvido na região Nordeste do país, no arquipélago de

Abrolhos, o qual possui um ecossistema recifal que se destaca pela formação de chapeirões e

por possuir a maior e mais rica cobertura de corais do Brasil, diferentemente dos outros

recifes da costa Nordeste. Estes, em sua maioria, são estruturas abiogênicas, de base arenítica

e recobertas por uma alta abundância de algas e baixa abundância de corais (BRANNER,

1904; LABOREL, 1969; LEÃO; DOMINGUEZ, 2000; CASTRO; PIRES, 2001; MOURA,

2003; FRANCINI-FILHO et al. 2008b).

4

Visto que é sabido que os princípios que regem a organização das comunidades de

peixes recifais não são universais, compreende-se que as variações no hábitat podem atuar de

forma ou intensidade diversa sobre a ictiofauna recifal em ambientes distintos fisicamente

(ALMANY, 2004a; GRATWICKE; SPEIGHT, 2005). Desta forma, torna-se necessário

elucidar os aspectos-chave em cada ecossistema recifal de forma particular, pois a

estruturação de comunidade encontrada para localidades com características distintas podem

não ser facilmente aplicáveis às demais.

O Estado do Rio Grande do Norte, localizado na região nordeste do Brasil, exibe 410

km de extensão de costa e diferentes estudos relacionados às comunidades de peixes recifais

foram conduzidos em seu litoral, consistindo em inventários e trabalhos com biodiversidade

(SOARES, 1988; FEITOSA et al. 2002; FEITOZA, 2005; GARCIA, et al. 2010). Sendo

escassos aqueles que apresentam aspectos ecológicos (CAMPOS et al. 2011; CAMPOS; SÁ-

OLIVEIRA, 2011; LEAL et al. 2013; SOUZA et al. 2013). Até o momento apenas

GRIMALDI et al. (2014) direcionou atenção as variáveis profundidade e distância da costa e

sua influência sobre a ictiofauna recifal, contudo, nenhum efeito pôde ser observado devido a

escala considerada ter focado apenas recifes fundos do infralitoral.

Desta forma, o objetivo deste trabalho é analisar a distribuição e o uso do hábitat por

peixes recifais ao longo de um gradiente de profundidade e distância da costa em recifes do

Rio Grande do Norte, nordeste brasileiro, investigando como a cobertura do substrato,

complexidade do hábitat e megafauna de invertebrados bentônicos influenciam na

composição e estruturação trófica destes indivíduos. Tal abordagem é útil para prever a

presença e distribuição dos peixes mais abundantes, considerando também espécies com

algum grau de ameaça. Os resultados obtidos representarão relevante linha de base para

futuras avaliações como o monitoramento da diversidade de peixes e manejo das áreas

importantes para conservação.

A hipótese levantada por este estudo são de que existem diferenças na composição

(riqueza, abundância, abundância de jovens e adultos e biomassa) e estruturação trófica da

ictiofauna recifal ao longo do gradiente de profundidade e distância da costa. Considera-se

ainda que a cobertura do substrato, complexidade do hábitat e megafauna de invertebrados

bentônicos possuem papel importante nessa diferenciação. Assim, espera-se que haja um

aumento da riqueza, abundância e de biomassa de espécies ao longo do gradiente bem como

uma diminuição da abundância de jovens e uma reestruturação associada às variáveis

5

ambientais que serão avaliadas. As variáveis ambientais também serão testadas para a

construção de um modelo preditivo simples da biomassa de peixes recifais para os ambientes

estudados.

6

2 OBJETIVOS

2.1 Objetivo geral

Analisar a distribuição e o uso do hábitat por peixes recifais ao longo da profundidade

e distância da costa, investigando como a complexidade do hábitat, cobertura do substrato e

megafauna de invertebrados bentônicos influenciam a composição, abundância e estruturação

trófica destes indivíduos, bem como criar um modelo preditivo simples da biomassa de peixes

recifais para os ambientes estudados.

2.2 Objetivos específicos

Caracterizar a ictiofauna quanto a riqueza, diversidade, abundância, densidade, classes de

tamanho, estrutura trófica e biomassa em cada sítio recifal;

Caracterizar a composição dos tipos de substrato, complexidade estrutural do hábitat e

megafauna de invertebrados bentônicos de cada sítio recifal;

Avaliar a influência dos fatores mencionados sobre a composição, abundância de jovens e

estruturação trófica dos peixes recifais.

Estruturar um modelo preditivo simples da biomassa de peixes recifais para os ambientes

estudados.

7

3 METODOLOGIA

3.1 Amostragem

O Estado do Rio Grande do Norte está situado na região Nordeste do Brasil e

apresenta uma extensão territorial de 53.077,3 km² e cerca de 410 km de praias (IDEMA,

2003). Os recifes amostrados no presente trabalho situam-se na litoral oriental do Estado,

entre os municípios de Rio do Fogo e Baía Formosa. Nessa região, o clima é quente e úmido

(AS) (KÖPPEN, 1936) e possui pluviometria anual relativamente elevada, alcançando

1.250mm. Há apenas duas estações bem definidas: verão e inverno, sendo a maior parte dos

dias ensolarados. A temperatura apresenta-se amena com oscilações em torno de 26,8°C de

média anual e umidade relativa do ar em cerca de 75% (IDEMA, 2002; 2003).

Os ecossistemas recifais dessa região são, em grande parte, recifes geológicos

formados pela cimentação de areia por carbonato de cálcio e óxido de ferro (MORAIS, 1967;

MAIDA; FERREIRA, 1997), sendo conhecidos como recides areníticos. A partir desta base

pré-existente é que ocorre a posterior colonização por diferentes organismos marinhos

(GOMES et al. 2001). A ictiofauna associada a estes ambientes, ecologicamente, é

componente de uma das subdivisões regionais da província biograográfica do Brasil, a área

Nordeste. Esta área é delimitada ao norte pelos Recifes Manuel Luis (MA) e ao sul pelo

arquipélago dos Abrolhos (BA) (FLOETER et al. 2001; FLOETER et al. 2008). A escolha

dos sítios a serem amostrados foi, então, realizada com base nas características de

profundidade e distância da costa de cada localidade, além da facilidade de acesso à estas

pelos pesquisadores. Oito sítios recifais ao longo da costa do RN foram selecionados e

categorizados de acordo com a variação da profundidade e distância da costa (Figura 1).

8

Figura 1 – Mapa dos sítios recifais amostrados ao longo da costa do estado do Rio Grande do Norte. 1-

Tabatinga; 2-Ilha Verde; 3-Pirambúzios; 4-Parrachos de Pirangi; 5-Parrachos de Maracajaú; 6-Parrachos de Rio

do Fogo; 7-Cabeço do Leandro e; 8-Barreirinhas.

As coletas de dados foram realizadas entre dezembro de 2013 e novembro de 2014. Os

sítios de Tabatinga e Ilha verde, categorizados como recifes Rasos, são recifes rasos situados

na linha de praia que formam piscinas de maré com águas calmas durante a maré baixa, as

quais são delimitadas por rochas areníticas com diversos organismos incrustados.

Pirambúzios e Parrachos de Pirangi também são recifes rasos, porém encontram-se mais

afastados da costa e foram categorizados como recifes Intermediários I. Ambos exibem

porções emersas durante a maré baixa. Já os Parrachos de Rio do Fogo e os Parrachos de

Maracajaú são recifes com maior profundidade e mais distantes da costa em relação aos

anteriores e possuem formações areníticas elevadas que ficam expostas somente durante

marés de sizígia, sendo categorizados como Recifes Intermediários II. Por fim, Cabeço do

Leandro e Barreirinhas são recifes fundos, submersos o tempo todo e mais distantes da costa,

sendo categorizados como recifes Fundos (Tabela 1).

9

Tabela 1 - Sítios recifais amostrados e suas respectivas profundidades (mínima e máxima) e distância da

costa em relação ao Estado do Rio Grande do Norte, Nordeste do Brasil.

Categorias recifais Sítio Profundidade

(min. e máx.) (m)

Distância da costa

(km)

Rasos Tabatinga 0,5 – 2 m 0 km

Ilha Verde 0,5 – 2 m 0 km

Intermediários I Pirambúzios 0,5 – 2 m 0,28 km

Parrachos de Pirangi 0,5 – 3 m 0,8 km

Intermediários II Parrachos de Rio do Fogo 1 – 5 m 5,4 km

Parrachos de Maracajaú 1,5 – 5 m 6,6 km

Fundos Leandro 10 – 18 m 8,4 km

Barreirinhas 13 – 20 m 9 km

Os Parrachos de Rio do Fogo e o Parrachos de Maracajaú estão situados na plataforma

rasa contígua aos municípios de Rio do Fogo e Maxaranguape/RN, ao norte da capital do

Estado, e inseridos ainda na Área de Proteção Ambiental dos Recifes de Corais (APARC,

Decreto Estadual nº 15.476). Os demais sítios estão situados no município de Nísia

Floresta/RN, ao sul do Estado. Nesta região costeira está sendo proposta a criação de uma

unidade de conservação. Todos os oito sítios possuem atividade turística em diferentes níveis

de visitação e atividades de pesca não quantificadas.

As amostragens foram realizadas em períodos com melhores condições climáticas e

oceanográficas a fim de reduzir interferências provenientes de uma baixa luminosidade e

visibilidade nos sítios amostrados. Em cada sítio foram efetuadas 10 (dez) transecções

lineares em faixa e aleatórias. Ao longo de cada uma delas foram coletados dados através de

registro direto subaquático para caracterização ambiental (cobertura do substrato,

complexidade estrutural do hábitat e megafauna de invertebrados bentônicos) e para

caracterização da ictiofauna (riqueza, abundância e classes de tamanho). Todos os registros

foram efetuados por mergulhadores treinados por meio de mergulho livre nos recifes Rasos,

Intermediários I e II e através de mergulho autônomo nos recifes Fundos.

10

3.2 Caracterizações ambientais

A cada expedição a campo foram coletados dados de temperatura (ºC) e salinidade

(‰) da água com um termômetro de mercúrio e densímetro Soma Fish Salinity Tool,

respectivamente. A transparência horizontal superficial da água (m) foi medida através da

colocação de uma prancheta branca presa à uma extremidade da trena e a distancia máxima

em que o mergulhador podia observá-la, medida através da própria trena.

Para avaliação da complexidade estrutural do hábitat dos sítios amostrados foi

empregada uma adaptação do protocolo Habitat Assessment Score (HAS) proposto por

Gratwicke e Speight (2005), o qual estima visualmente a Rugosidade (RUGOSI), Variedade

de forma de crescimento vegetal e animal (FORMS), Altura (HEIGHT), Categorias de refúgio

(REFUGE), Cobertura viva (LCOVER) e Substrato duro (HSUBST). Tal protocolo permite a

definição comparativa dos locais mais ou menos complexos com base nestas variáveis. Trata-

se de um método rápido e de baixo custo, útil para avaliar a relação da complexidade do

habitat com a diversidade de peixes (FUCHS, 2013). Para tanto, cinco quadrantes de 1 m²

foram intercalados ao longo das transecções (Figura 2) e os seis atributos mencionados foram

pontuados em uma escala de 1 a 5 de acordo com o aumento da complexidade apresentada

(Tabela 2).

Figura 2 - Representação esquemática da transecção linear em faixa com quadrantes

intercalados para amostragem seguindo o protocolo HAS. Tabela 2 - Escala de quantificação da complexidade estrutural do habitat proposta

por Gratwicke e Speight (2005). Cada atributo avaliado é pontuado de 1 a 5.

11

Em cada quadrante foi obtida uma pontuação mínima de seis e máxima de 30 pontos,

de acordo com uma menor e maior complexidade estrutural do hábitat, respectivamente. Para

cada transecto foi calculada uma média dos valores obtidos por quadrante.

Para avaliação do tipo de fundo que recobre o substrato (cobertura do substrato) foi

utilizado o método de transecções de pontos (Point Intercept Transect - PIT) (Figura 2),

metodologia simples e rápida adaptada do protocolo Reef Check Brasil (1996) útil para

retratar de forma geral a composição da cobertura recifal e até mesmo para monitorar

variações em escala espaço-temporal (HILL; WILKINSON, 2004). Tal método consistiu em

registrar, a cada 50 cm de uma trena de 20 m, o tipo de substrato que se verifica pontualmente

de acordo com as seguintes categorias pré-estabelecidas: alga folhosa (FOLI.A), alga calcária

(CALC.A), alga filamentosa (FILA.A), esponjas (SPONGE), corais duros (HARD.C), corais

moles (SOFT.C), areia (SAND), cascalho (GRAVEL) e rocha (ROCK). Foram contabilizados

101 pontos por transecto e os dados foram representados pela porcentagem de cada categoria

avaliada.

12

Figura 3 - Representação esquemática da transecção de pontos (Point Intercept Transect –

PIT).

Por fim, a megafauna de invertebrados bentônicos foi acessada por meio de censos

visuais em transecções em faixas de 20 m x 2 m (Figura 4). Tal metodologia possui fácil

aplicação e baixo impacto e, segundo, Hill e Wilkinson (2004), amplamente utilizada no

Pacífico para determinar de forma imediata a ocorrência e abundância de espécies-alvo de

invertebrados que são explorados comercialmente, podendo também ser utilizada para

monitoramento. Para contabilização da megafauna, foram selecionados 11 grupos funcionais

de invertebrados bentônicos sésseis e móveis considerados ecologicamente importantes para

saúde recifal (FERREIRA; MAIDA, 2006; GRIMALDI et al. 2014; TURRA; DENADAI,

2015; INCT AmbTropic, <www.inctambtropic.org>), e, consequentemente, para a ictiofauna

associada, sendo eles: ascídias (invASC), caranguejos (invCRA), camarão-palhaço (invSHR),

corais duros (invHCR) e moles (invSCR), esponjas (invSPO), estrelas-do-mar (invSTA),

gastrópodes (invGAS), lagostas (invLOB), ouriços (invURC), poliquetas (invPOL) e polvos

(invOCT).

Figura 4 - Representação esquemática da transecção linear em faixa para amostragem dos

grupos funcionais da megafauna de invertebrados bentônicos.

13

3.3 Ictiofauna

Os dados de riqueza e abundância das espécies de peixes recifais foram obtidos por

meio de censos visuais subaquáticos, uma técnica rápida e eficaz que, segundo Samoilys e

Carlos (2000) e Faunce e Serafy (2006), causam o mínimo de perturbações aos peixes e são

amplamente utilizados em comparações quantitativas, estudos de dinâmica populacional,

ecologia, gestão e manejo de espécies, mesmo que tendam a subestimar algumas espécies

criptobentônicas e altamente móveis (FERREIRA et al. 2004). Foram efetuadas transecções

em faixa de 30 m x 2 m (Figura 5) e o comprimento destas foi definido com base nos

protocolos atuais para monitoramento de peixes (e.g. AGRAA e INCT AmbTropic), os quais

consideram a alta abundância e ampla distribuição espacial dos peixes em relação à

heterogeneidade espacial local, enquanto a largura é definida com base na capacidade visual

de um observador humano em relação a visibilidade subaquática (BROWN et al. 2000; HILL;

WILKINSON, 2004). Desta forma, com esse tamanho de área delimitada, informações mais

precisas como categorias de tamanho podem ser facilmente obtidas por mergulhadores

capacitados.

Assim, as espécies e respectivas abundâncias dos peixes registrados foram distribuídos em

classes de tamanho adaptadas do protocolo AGRRA (2010) a fim de estimar a biomassa de

peixes e identificar áreas com maior abundância de jovens: até 5 cm, 5-10 cm, 10-20 cm, 20-

30 cm e > 30 cm. Com exceção das espécies crípticas e de pequeno porte, todos os indivíduos

com até 5 cm de comprimento foram considerados jovens, bem como indivíduos maiores

porém com traços morfológicos específicos de jovens, como alterações de coloração ou

morfologia (ORNELLAS; COUTINHO, 1998; HUMANN; DELOACH, 2002) e ainda

aqueles que fossem menores do que um terço do seu comprimento máximo (DORENBOSCH

et al. 2005). Pequenos indivíduos jovens possivelmente de Sparisoma amplum, S. amplum e S.

axillare que não puderam ser diferenciados durante a amostragem devido as semelhanças de

suas características morfológicas, as quais são alvos de discussões por especialistas, foram

identificados no presente estudo como Sparisoma spp.

14

Figura 5 - Representação esquemática do método de transecção linear em faixa para

amostragem de espécies de peixes recifais.

A categorização das espécies em grupos tróficos foi efetuada com base na dieta das

espécies adultas, sendo eles: Piscívoros (PISCIV), carnívoros (CARNIV), herbívoros

(HERBIV), invertívoros (INVERT), planctívoros (PLANKT), onívoros (OMNIVI) e

detritívoros (DETRIT) (CARVALHO-FILHO, 1999; CREED, 2007; FROESE; PAULY,

2015). Embora sejam conhecidas plasticidades alimentares e mudanças ontogenéticas em

diferentes espécies de peixes, uma abordagem geral torna-se útil para avaliação dos padrões

gerais de organização trófica e sua possível relação com fatores ambientais (FLOETER et al.

2004; SIMON et al. 2013). Por fim, o status de conservação de cada espécie foi determinado

seguindo as avaliações e categorias pré-determinadas pela IUCN (International Union for

Conservation of Nature, www.iucn.org) e Portaria 445 de Dezembro de 2014 (BRASIL,

2014). Salienta-se ainda que devido algumas discordâncias em literatura objetivando

estabelecer critérios claros que definam peixes recifais, neste estudo foram consideradas

recifais todas as espécies de peixes registradas nos ambientes estudados. Além disso, foram

consideradas as modificações na classificação taxonômica propostas por Westneat e Alfaro

(2005) e Craig e Hastings (2007) para as Famílias Serranidae e Labridae. Desta forma,

algumas espécies antes classificadas como integrantes da Subfamília Ephinephelinae da

Família Serranidae passaram a compor a nova Família Epinephelidae, bem como houve a

inclusão de todos os representantes da antiga Família Scaridae como Subfamília Scarinae da

Família Labridae.

http://www.iucn.org/

15

3.4 Análises de dados

Anteriormente a todas as análises, todos os dado foram verificados seguindo as

premissas de ZUUR et al (2010). As diferenças entre a cobertura do substrato, complexidade

estrutural do hábitat e megafauna de invertebrados bentônicos entre os recifes Rasos,

Intermediários I e II e Fundos foram verificadas através da Análise de Permutação

Multivariada (PERMANOVA). Nessa análise, os dados de porcentagem dos tipos de

substrato e de megafauna de invertebrados bentônicos foram padronizados por Hellinger,

sendo, posteriormente, utilizado o índice de dissimilaridade euclidiano. Para análise dos

valores de complexidade, os dados foram transformados em log e utilizado o índice de

dissimilaridade euclidiano.

A fim de reduzir às variáveis ambientais àquelas que influenciaram de forma mais

significativa na diferenciação entre os recifes Rasos, Intermediários I e II e Fundos, uma

análise de componentes principais (PCA) foi realizada. Para tanto, os dados foram

transformados por z-score e outliers foram verificados através da inspeção de gráfico de

Cleveland (CLEVELAND, 1993). A colinearidade foi testada através da correlação de

Spearman e analisou o fator de variação da inflação (vif – variation inflation factor), retirando

aquelas variáveis com valor acima de três (ZUUR et al. 2010). Foram consideradas apenas as

componentes principais que assinalaram uma variância cumulativa a partir de 70%.

Quanto aos dados da ictiofauna, a riqueza de peixes foi expressa como o número de

espécies, a abundância como número de registros de cada espécie e a densidade como número

de indivíduos por m². O índice de Shannon-Wiener (H'), utilizado como medida de

diversidade, foi calculado pela seguinte fórmula: H' = - ∑ pi * log2pi, onde: pi = Ni/N, Ni =

número de indivíduos da espécie i e N = número total de indivíduos. Quanto maior for o valor

de H', maior será a diversidade do local. Para analisar a ocorrência das espécies e suas

respectivas abundâncias entre os recifes Rasos, Intermediários I e II e Fundos, uma análise de

cluster (agrupamento) foi realizada utilizando o tipo de ligação paired group e o índice de

similaridade de Bray-Curtis.

Para identificar padrões de distribuição da riqueza das espécies em relação às variáveis

ambientais foi utilizado um Modelo Linear Generalizado (GLM). Os dados de riqueza foram

verificados através do teste de Shapiro-Wilk (SHAPIRO; WILK, 1965) e apresentaram

distribuição normal, permitindo a utilização da função de ligação do tipo identidade. A partir

do Modelo Global (com todas as variáveis disponíveis), foi estimado o Modelo Reduzido

16

através de stepwise regression, utilizando o critério de Akaike (AIC; AKAIKE, 1973) como

critério de informação. Em seguida, os dois modelos foram comparados através de um teste

de Likelihood Ratio (WILKS, 1938) para atestar a significância destes. Por fim, para testar a

significância do modelo final, foi realizado um teste de qui-quadrado entre os logarítmos da

distribuição Likelihood do modelo aceito versus o modelo nulo.

Para identificar padrões de distribuição da abundância total (RDA1), abundância por

grupo trófico (RDA 2) e abundância de jovens das espécies (RDA3) em relação às variáveis

ambientais, análises de redundância (RDAs) foram realizadas através da função de ajuste

ambiental (enviromental fitting). Tal rotina traça a correlação máxima das variáveis

ambientais com os dados de uma ordenação. Foram consideradas, na interpretação dos dados

e no ajuste ambiental, os eixos da RDA que contabilizaram mais de 70% da variação total de

dados. A avaliação da significância do ajuste dos vetores ocorreu por permutações (n = 9999)

utilizando a estatística goodness of fit do coeficiente de correlação quadrado (r²). Somente

foram analisados os gráficos envolvendo os eixos e variáveis ambientais significativos. Para

maior significância dos resultados, foram consideradas apenas as espécies com frequência de

ocorrência maior do que 10%, calculada pela fórmula: F%y = ay * 100/A, onde F%y =

frequência de ocorrência da espécie y, ay = abundância total da espécie y e A = abundância

total de indivíduos.

A biomassa foi estimada utilizando a relação peso-comprimento como base. A

equação (W = a * Lb) possui duas constantes de crescimento alométrico (a e b) que foram

obtidas do Fishbase (www.fishbase.org) para cada espécie ou, caso não houvesse, foram

utilizadas as constantes de outra espécie de mesmo gênero. Já o comprimento (L) foi

calculado como o ponto médio de cada classe de tamanho (KRAJEWSKI; FLOETER, 2011).

Apenas para a classe >30 cm foi utilizado o comprimento mínimo de 31 cm. O peso (W)

encontrado, em gramas, foi então multiplicado pela abundância dos indivíduos encontrados

em cada categoria de tamanho. Diferenças estatísticas entre os recifes Rasos, Intermediários I

e II e Fundos foram verificadas através do teste não-paramétrico Kruskal-Wallis, seguido do

teste a posteriori de Mann-Whitney com correção de Bonferroni (ZAR, 2010). Uma análise de

cluster foi realizada para identificar, visualmente, o agrupamento da biomassa de peixes em

g/m² nos recifes Rasos, Intermediários I e II e Fundos. O tipo de ligação utilizado foi o paired

group e o índice de dissimilaridade foi o de Bray-Curtis, combinação na qual foi encontrado o

maior coeficiente cofenético. A fim de identificar como as variáveis ambientais afetam a

biomassa, foi utilizada uma análise de Regressão Múltipla com tais dados. Os dados

17

ambientais foram selecionados através da PCA. A biomassa foi transformada em log por não

apresentar distribuição normal, segundo os testes de Kolmogorov-Smirnov e Shapiro-Wilk

(SHAPIRO; WILK, 1965). O modelo foi ajustado através de stepwise regression, utilizando o

critério de Akaike (AIC; AKAIKE, 1973) como critério de informação. Em seguida, um

modelo ajustado foi elaborado.

O software PAST versão 2.17 (HAMMER et al. 2001) foi utilizado para as análises de

Kruskal-Wallis e PERMANOVA, enquanto para as demais foi utilizado o software R (R

Development Core Team, 2012). Os seguintes pacotes estatísticos do software R foram

utilizados: ‘stats’ (PCA, Teste de Shapiro-Wilks, Poisson, Teste de qui-quadrado; R

Development Core Team, 2012), ‘vegan’ (RDA, environmental fitting; OKSANEN et al.

2012), “lmtest” (Teste de Likelihood Ratio; ZELEIS; HOTHORN, 2002), “vcd” (Teste de

bondade para distribuição negativa binomial; MEYER et al. 2012) e “relaimpo” (Regressão

Múltipla, Ulrike Groemping – BHT Berlin). Em todas as análises realizadas o nível de

significância adotado foi de 5% (ZAR, 2010).

18

4 RESULTADOS

4.1 Caracterizações ambientais

As médias e desvio padrão da temperatura, salinidade e transparência da água obtidos

durante o período de amostragem nas diferentes categorias recifais podem ser observadas na

Tabela 3.

Tabela 3 - Médias e desvio padrão dos dados de temperatura, salinidade e transparência horizontal

da água para os recifes Rasos, Intermediários I e II e Fundos.

Categorias Rasos Intermediários I Intermediários II Fundos

Transparência (m) 7,6±1,22 8,8±0,72 7,9±1,13 8,9±1,17

Temperatura (ºC) 28,8±1,20 28,2±1,28 27,3±1,21 28,7±0,47

Salinidade (‰) 32,1±0,79 31,6±0,80 34,5±0,39 33,0±0,38

Em relação à complexidade ambiental, os menores valores de HAS foram encontrados

nos recifes Rasos e Intermediários I (13.4±2 e 13.5±1.8, respectivamente) quando comparados

a Intermediários II e Fundos (15.5±3 e 18.9±2.8, respectivamente). Estatisticamente, houve

semelhança apenas entre os recifes Rasos e Intermediários I (Permanova: F=17.03; p=0.257),

sendo as demais categorias recifais distintas também entre si (Permanova: p<0.001).

De maneira geral, quanto à cobertura do substrato, os recifes foram caracterizados pelo

domínio de algas folhosas e filamentosas e baixa abundância de corais (Figura 6).

Estatisticamente, houve semelhança entre os recifes Rasos e Intermediários I (Permanova:

F=21.27; p=0.634), os quais apresentaram elevada abundância de algas folhosas e

filamentosas seguida por cascalho e baixa abundância de corais. Já os recifes Intermediários II

e Fundos foram distintos dos demais (Permanova: p<0.001). Os recifes Intermediários II

exibiram, além da elevada abundância de algas folhosas e filamentosas, uma considerável

cobertura de corais, já os recifes Fundos exibiram uma composição diferenciada, com maior

cobertura de algas folhosas seguida por esponjas e algas calcárias.

19

Figura 6 - Tipos de cobertura do substrato mais abundantes registrados nas categorias recifais Rasos,

Intermediários I e II e Fundos do Estado do Rio Grande do Norte, Nordeste do Brasil.

A abundância geral da megafauna de invertebrados bentônicos aumentou com a

profundidade e distância da costa, contudo, individualmente, os grupos apresentaram

resultados diferentes. Os corais moles e duros, por exemplo, aumentam em abundância dos

recifes Rasos até Intermediários II, onde há também uma maior riqueza de espécies como

Siderastrea stellata Verrill, 1868, Favia gravida Verrill, 1868, Agaricia fragilis Dana, 1846,

Agaricia humilis Verrill, 1901, Porites astreoides Lamarck, 1816, Millepora alcicornis

Linnaeus, 1758, Palythoa variabilis Duerden, 1898, Palythoa caribaeorum Duchassaing &

Michelotti, 1860, Epizoanthus sp. e diferentes espécies de Zoanthus sp. A abundância destes

cnidários é drasticamente reduzida nos recifes Fundos. O coral mole mais comum, em todo o

estudo, foi P. caribaeorum, enquanto o coral duro foi S. stellata, única espécie registrada em

todas as categorias recifais. Já a abundância dos grupos lagostas, poliquetas e esponjas

aumentou dos recifes Rasos até Fundos, enquanto gastrópodes e polvos foram mais

abundantes em Rasos (Figura 7). A composição geral da megafauna de invertebrados foi

estatisticamente semelhante apenas entre os recifes Rasos e Intermediários I (Permanova:

F=24.65; p=0.304) e distintas entre as demais categorias recifais (Permanova: p<0.001).

20

Figura 7 - Abundância dos grupos de invertebrados bentônicos amostrados para recifes Rasos,


O resultado da PCA identificou as variáveis ambientais que influenciaram de forma

mais significativa na distinção entre as categorias recifais, explicando 33,6% da variação dos

dados (Figura 8). Através dela, foi possível identificar uma relação positiva entre os recifes

Rasos e substratos dos tipos cascalho (GRAVEL) e rocha (ROCK), abundância de

invertebrados como polvos (invOCT), ouriços (invURC) e gastrópodes (invGAS) e, por outro

lado, uma relação negativa variáveis de complexidade do hábitat como rugosidade

(RUGOSI), altura (HEIGHT) e categorias de refúgio (REFUGE), corroborando com o

resultado da baixa complexidade estrutural encontrada nessa categoria. Os recifes

Intermediários I exibiram as mesmas relações que os Rasos, incluindo ainda a relação positiva

com o substrato do tipo alga filamentosa (FILA.A). Já os Intermediários II apresentaram

relação positiva com os invertebrados do grupo coral mole (invSCR), coral duro (incHCR),

substratos areia (SAND), cascalho (GRAVEL), rocha (ROCK) e coral mole (SOFT.C), por

apresentar uma elevada cobertura de corais. Relaciona-se negativamente ao substrato do tipo

alga calcária (CALC.A) e a variável formas de crescimento (FORMS), referente à

complexidade estrutural do hábitat. Por fim, os recifes Fundos foram fortemente relacionados

com variáveis de complexidade do hábitat, tais como rugosidade (RUGOSI), altura

(HEIGHT) e substrato duro (HSUBST), abundância de invertebrados tais como camarão-

palhaço (invSHR), ascídias (invASC), esponjas (invSPO) e lagostas (invLOB) e ainda ao

21

substrato do tipo alga calcária (CALC.A). As relações negativas mais fortes são com as

variáveis tipo de substrato cascalho (GRAVEL), areia (SAND), coral mole (SOFT.C) e rocha

(ROCK) e abundância de invertebrados do grupo coral mole (invSCR), ausente nessa

categoria.

Figura 8 – Diagrama referente à comparação entre recifais Rasos, Intermediários I e II e Fundos (PCA) de

acordo com as variáveis ambientais amostradas no Estado do Rio Grande do Norte, Nordeste, Brasil.

4.2 Ictiofauna

4.2.1 Caracterização Geral

No total, foram registrados 7.089 indivíduos distribuídos em 88 espécies e 37 famílias

(Tabela 4). As famílias com maior número de espécies foram, respectivamente, Labridae (15,

sendo seis espécies da Subfamília Scarinae), Haemulidae (9), Pomacentridae (5) e Lutjanidae

e Epinephelidae com quatro espécies cada. Outras famílias comumente associadas aos

ambientes recifais como Acanthuridae, Gobiidae, Labrisomidae, Pomacanthidae e

Muraenidae foram representadas por apenas três espécies cada.

22

Quanto à estruturação trófica geral dos peixes recifais estudados, há a predominância

de espécies invertívoras (31 espécies), seguida por carnívoras (19), herbívoras (16), onívoras

(13), piscívoras e planctívoras (4) e detritívoras (1). Contudo, ao contabilizarmos a biomassa,

os herbívoros se tornam os mais representativos com 93,9 g/m², seguidos por invertívoros

com 70,3 g/m², enquanto os carnívoros totalizam 25,3 g/m².

Dentre as espécies de peixes registradas 9% são endêmicas da Província Brasileira:

Elacatinus figaro, Haemulon squamipinna, Hemiramphus brasiliensis, Scarus trispinosus,

Scarus zelindae, Sparisoma amplum, S. axillare, S. frondosum, Stegastes fuscus e

Thalassoma noronhanum. Tais espécies contribuíram com cerca de 60% da biomassa total

por metro quadrado. Em relação ao status de conservação, duas espécies são classificadas

como em perigo (EN), cinco como vulneráveis (VU), quatro encontram-se quase ameaçadas

(NT), 11 possuem dados insuficientes (DD), 45 espécies são poucos preocupantes (LC) e 21

não possuem avaliação (NE) (Tabela 4).

4.2.2 Ictiofauna por categoria recifal

Em todas as categorias recifais, a Família Labridae foi a mais numerosa (considerando

também os escarineos), e aumentou dos recifes Rasos (8 espécies) até os Fundos (12

espécies), seguida pela Família Haemulidae (6 a 7 espécies). Contudo, ao considerarmos a

abundância das famílias por categoria recifal, há uma mudança na composição da

comunidade. Nos recifes Rasos e Intermediários I, por exemplo, houve maior abundância de

representantes da Família Pomacentridae (42,1% e 43,7%, respectivamente) (Figura 9).

A maior riqueza de peixes foi registrada nos recifes Fundos (54 spp), seguida pelos

recifes Intermediários I (51 spp), Intermediários II (46 spp) e Rasos (45 spp),

respectivamente. Ao considerarmos a abundância das espécies que ocorrem em cada categoria

recifal (análise de Cluster), foi possível identificar a maior similaridade entre os recifes Rasos

e Intermediários I, os quais se apresentaram próximos aos recifes Intermediários II e,

finalmente, maior dissimilaridade com os recifes Fundos (Figura 10).

23 Tabela 4 – Lista das famílias e espécies, em ordem alfabética, dos peixes recifais registrados nas categorias recifais Rasos, Intermediários I e II e Fundos do Estado do Rio Grande do

Norte, Nordeste do Brasil, com informações sobre grupo trófico, status de conservação e biomassa por m². Grupos tróficos: Piscívoros (PISCIV), carnívoros (CARNIV), herbívoros

(HERBIV), invertívoros (INVERT), planctívoros (PLANKT), onívoros (OMNIVI) e detritívoros (DETRIT). Status de conservação: Segura ou pouco preocupante (LC), Vulnerável

(VU), Quase ameaçada (NT), Em Perigo (EN), Dados insuficientes (DD) e Não avaliados (NE).

Família e espécie Grupo

Trófico

Status de

Conservação

Biomassa (g/m²)

Rasos Intermediários I Intermediários II Fundos

ACANTHURIDAE

Acanthurus bahianus Castelnau, 1855 HERBIV LC 0,0636 0,0615 4,4421 0,6372

Acanthurus chirurgus Bloch, 1787 HERBIV LC 0,3825 0,7099 8,4162 3,7127

Acanthurus coeruleus Bloch & Schneider, 1801 HERBIV LC 0,4335 0,1790 5,6076 1,9798

APOGONIDAE

Apogon americanus Castelnau, 1855 INVERT NE - 0,0075 - -

AULOSTOMIDAE

Aulostomus strigosus Wheeler, 1955 PISCIV NE - - 0,0879 -

BLENNIIDAE

Ophioblennius trinitatis Miranda Ribeiro, 1919 INVERT LC 0,1280 0,0143 0,0394 0,0185

Scartella cristata Linnaeus, 1758 HERBIV LC 0,0003 0,0082 - -

BOTHIDAE

Bothus ocellatus Agassiz, 1831 CARNIV LC - 0,0328 - -

CARANGIDAE

Caranx bartholomaei Cuvier, 1833 PISCIV NE 0,1681 - 0,2328 2,3552

Caranx latus Agassiz, 1831 CARNIV NE 0,0822 0,0005 - -

CHAETODONTIDAE

Chaetodon ocellatus Bloch, 1787 INVERT DD - - 0,1071 -

Chaetodon striatus Linnaeus, 1758 INVERT LC 0,1014 0,7220 0,1274 0,1138

24


Trófico

Status de

Conservação

Biomassa (g/m²)


CIRRHITIDAE

Amblycirrhitus pinos Mowbray, 1927 INVERT NE - - - 0,0994

DASYATIDAE

Dasyatis americana Hildebrand & Schroeder, 1928 CARNIV DD - - - 0,9554

DIODONTIDAE

Diodon hystrix Linnaeus, 1758 INVERT LC - - 0,6302 -

EPHIPPIDAE

Chaetodipterus faber Broussonet, 1782 CARNIV NE - - - 8,1903

GERREIDAE

Eucinostomus lefroyi Goode, 1874 CARNIV NE 0,0766 0,4105 0,0585 -

GINGLYMOSTOMATIDAE

Ginglymostoma cirratum Bonnaterre, 1788 CARNIV DD - - - 0,5266

GOBIIDAE

Coryphopterus glaucofraenum Gill, 1863 OMNIV NE 0,0014 0,0135 0,0001 0,0159

Elacatinus figaro Sazima, Moura & Rosa, 1997 INVERT VU - - 0,0002 -

Gnatholepis thompsoni Jordan, 1904 OMNIV LC - - 0,0007 -

HAEMULIDAE

Anisotremus moricandi Ranzani, 1842 INVERT EN 0,1388 0,1167 0,0546 -

Anisotremus surinamensis Bloch, 1791 INVERT NE 0,0241 0,2357 0,0654 0,0577

Anisotremus virginicus Linnaeus, 1758 INVERT NE 0,1937 0,3391 1,1333 1,6135

Haemulon aurolineatum Cuvier, 1830 INVERT LC 0,0002 0,0063 2,4516 9,2340

Haemulon chrysargyreum Günther, 1859 OMNIV NE - - - 0,0378

25


Trófico

Status de

Conservação

Biomassa (g/m²)


Haemulon parra Desmarest, 1823 INVERT NE 0,0458 0,2464 0,1925 -

Haemulon plumierii Lacepède, 1801 INVERT NE 0,6493 0,9131 2,0379 3,6118

Haemulon squamipinna Rocha & Rosa, 1999 OMNIV NE - - - 12,9674

Haemulon steindachneri Jordan & Gilbert, 1882 INVERT LC - 0,0589 - -

HEMIRAMPHIDAE

Hemiramphus brasiliensis Linnaeus, 1758 OMNIV DD 0,0605 - - -

HOLOCENTRIDAE

Holocentrus adscensionis Osbeck, 1765 INVERT LC 0,2019 0,1452 1,1597 23,7279

Myripristis jacobus Cuvier, 1829 PLANKT LC 0,0794 0,3463 1,0990 13,2695

LABRIDAE

Bodianus rufus Linnaeus, 1758 INVERT LC - - 0,1171 1,2748

Cryptotomus roseus Cope, 1871 HERBIV LC - 0,0521 - -

Halichoeres brasiliensis Bloch, 1791 INVERT LC 0,4040 1,3049 - 2,3089

Halichoeres dimidiatus Agassiz, 1831 INVERT LC - - - 0,1028

Halichoeres penrosei Starks, 1913 INVERT LC - - - 0,0338

Halichoeres poeyi Steindachner, 1867 INVERT LC 0,3088 0,5843 0,0049 0,9532

Halichoeres radiatus Linnaeus, 1758 INVERT LC 0,0579 0,0761 - 2,4680

Nicholsina usta Valenciennes, 1840 HERBIV LC - 0,0457 - -

Scarus trispinosus Valenciennes, 1840* HERBIV EN - - 12,0013 -

Scarus zelindae Moura, Figueiredo & Sazima, 2001* HERBIV VU - - 0,9434 0,2855

Sparisoma amplum Ranzani, 1841* HERBIV LC 0,0488 0,0900 0,6877 0,6673

Sparisoma axillare Steindachner, 1878* HERBIV VU 0,3794 0,9105 3,8362 4,3793

26


Trófico

Status de

Conservação

Biomassa (g/m²)


Sparisoma frondosum Agassiz, 1831* HERBIV VU 0,0536 0,0190 10,3902 1,4647

Sparisoma radians Valenciennes, 1840* HERBIV LC 0,0169 0,0087 0,0270 2,0707

Sparisoma spp. (jovens)* HERBIV - 0,2311 0,3149 - -

Thalassoma noronhanum Boulenger, 1890 OMNIV LC 0,0693 0,1966 0,1573 1,2679

LABRISOMIDAE

Labrisomus nuchipinnis Quoy & Gaimard, 1824 INVERT LC 0,2289 0,4330 0,0735 -

Malacoctenus delalandii Valenciennes, 1836 INVERT LC 0,0224 0,0001 - -

Malacoctenus triangulatus Springer, 1959 INVERT LC 0,0005 - - -

LUTJANIDAE

Lutjanus alexandrei Moura & Lindeman, 2007 CARNIV DD 0,2958 - - 4,8731

Lutjanus analis Cuvier, 1828 CARNIV NT

Lutjanus chrysurus Bloch, 1791 CARNIV NT - - 0,2117 -

Lutjanus synagris Linnaeus, 1758 CARNIV NT - - 0,1871 -

MONACHANTIDAE

Cantherhines macrocerus Hollard, 1853 OMNIV LC - - - 1,4309

Cantherhines pullus Ranzani, 1842 OMNIV LC - - - 0,0820

MUGILIDAE

Mugil liza Valenciennes, 1836 DETRIT NT 0,5322 1,8063 0,0305 -

MULLIDAE

Mulloidichthys martinicus Cuvier, 1829 INVERT NE 0,0056 - - 0,2124

Pseudupeneus maculatus Bloch, 1793 INVERT NE 0,0438 0,7431 0,0919 0,5174

27


Trófico

Status de

Conservação

Biomassa (g/m²)


MURAENIDAE

Gymnothorax miliaris Kaup, 1856 CARNIV LC - - - 0,0379

Gymnothorax vicinus Castelnau, 1855 CARNIV DD - 0,0308 - -

Muraena pavonina Richardson, 1845 CARNIV LC - 0,0343 - -

OPHICHTHIDAE

Ahlia egmontis Jordan, 1884 INVERT NE 0,0028 - - -

Myrichthys ocellatus Lesueur, 1825 INVERT LC 0,2238 0,1651 0,0826 -

OSTRACIIDAE

Acanthostracion polygonius Poey, 1876 OMNIV LC - - 0,4491 0,7245

Acanthostracion quadricornis Linnaeus, 1758 OMNIV NE - - - 0,4125

PEMPHERIDAE

Pempheris schomburgkii Müller & Troschel, 1848 PLANKT LC 0,0053 1,4094 - 13,2252

POMACANTHIDAE

Pomacanthus paru Bloch, 1787 OMNIV DD - 0,0813 - -

Holacanthus ciliaris Linnaeus, 1758 INVERT DD - - - 4,5895

Holacanthus tricolor Bloch, 1795 INVERT DD - - - 1,7490

POMACENTRIDAE

Abudefduf saxatilis Linnaeus, 1758 OMNIV LC 0,6802 1,3283 2,0314 0,3636

Chromis multilineata Guichenot, 1853 PLANKT LC - - - 7,8559

Microspathodon chrysurus Cuvier, 1830 HERBIV VU - - - 0,7093

Stegastes fuscus Cuvier, 1830 HERBIV LC 3,5716 9,1493 5,2984 1,0396

Stegastes variabilis Castelnau, 1855 HERBIV LC 0,3615 0,5160 0,1573 0,2316

28


Trófico

Status de

Conservação

Biomassa (g/m²)


RACHYCENTRIDAE

Rachycentron canadum Linnaeus, 1766 CARNIV LC - - - 0,1835

SCIAENIDAE

Odontoscion dentex Cuvier, 1830 HERBIV LC - 0,0045 - 7,2992

Pareques acuminatus Bloch & Schneider, 1801 CARNIV LC 0,0585 0,2825 - 0,7544

SCORPAENIDAE

Scorpaena plumieri Bloch, 1789 CARNIV LC 0,4674 0,1233 - 0,4508

SERRANIDAE

Serranus flaviventris Cuvier, 1829 INVERT NE - - 0,0392 -

EPINEPHELIDAE

Alphestes afer Bloch, 1793 CARNIV DD 0,0391 0,0391 - 2,4890

Cephalopholis fulva Linnaeus, 1758 CARNIV LC 0,0814 0,1308 0,4859 2,7965

Epinephelus adscensionis Osbeck, 1765 PISCIV DD 0,1143 0,4740 1,4359 0,1762

Rypticus saponaceus Bloch & Schneider, 1801 CARNIV NE - 0,0476 0,3508 -

SPARIDAE

Archosargus rhomboidalis Linnaeus, 1758 INVERT LC - - 0,2743 -

SPHYRAENIDAE

Sphyraena barracuda Edwards, 1771 PISCIV LC - - 0,1624 -

SYNGNATHIDAE

Micrognathus crinitus Jenyns, 1842 PLANKT NE - 0,0023 - -

* - Representantes da Subfamília Scarinae.

29

Figura 9 - As Famílias mais abundantes dos recifes Rasos, Intermediários I e II e Fundos do Estado do

Rio Grande do Norte, Nordeste do Brasil.

Figura 10 – Diagrama da abundância das espécies de peixes recifais (Cluster)

para as categorias recifais Rasos, Intermediários I e II e Fundos do Estado do Rio

Grande do Norte, Nordeste do Brasil. O coeficiente de cofenético foi igual a

0,9069.

30

De forma geral, a densidade de indivíduos aumentou gradativamente ao longo da

profundidade e distância da costa (Tabela 5). A diversidade, representada pelo índice de

Shannon-Wiener, foi numericamente maior nos recifes Fundos (ver Tabela 5), embora,

estatisticamente, não haja distinção entre as categorias recifais (Kruskal-Wallis: p=0.09).

Tabela 5 - Dados ecológicos referentes aos peixes recifais registrados para as categorias recifais Rasos,


Categorias Rasos Intermediários I Intermediários II Fundos

Número de famílias 20 25 22 24

Número de espécies 45 51 46 54

Densidade (ind./m²) 0,98 1,41 1,53 1,98

Diversidade de Shannon-Wiener 2,80 2,71 2,65 3,06

Biomassa Total (g/m²) 11,1 25,5 67,5 152,6

A relação entre riqueza e as variáveis ambientais (GLM) indicou que a variável

rugosidade, relacionada à complexidade estrutural do hábitat, influenciou positivamente na

riqueza de espécies (p=0.0387), enquanto o substrato do tipo rocha (p=0.0464) influenciou

negativamente.

Em relação às espécies mais abundantes, Stegastes fuscus predominou em todas as

categorias recifais, com exceção dos recifes Fundos, onde as espécies Chromis multilineata e

Haemulon squamipinna foram as mais abundantes e também registradas apenas nesta

categoria recifal (Figura 11).

31

Figura 11 - As dez espécies de peixes recifais mais abundantes e respectivos grupos tróficos para

os recifes Rasos, Intermediários I e II e Fundos do Estado do Rio Grande do Norte, Nordeste do

Brasil. Em destaque aquelas com algum status de ameaça.

A maioria das espécies apresentou relação generalista com as variáveis ambientais

mensuradas, sem um padrão distinguível de acordo com os eixos 1 e 2 da RDA 1, os quais

explicaram 55,94% da variação dos dados (Figura 12). Porém, Stegastes fuscus (S.FUS) e

Acanthurus chirurgus (A.CHI) tiveram suas abundâncias positivamente relacionadas com os

substratos dos tipos alga filamentosa (FILA.A), rocha (ROCK) e cascalho (GRAVEL),

comuns nos recifes Rasos, onde ambas as espécies foram as mais abundantes. Pempheris

schomburgkii (P.SCH), Chromis multilineata (C.MUL), Holocentrus adscensionis (H.ADS),

Haemulon squamipinna (H.SQU) e Halichoeres poeyi (H.POE) tiveram suas abundâncias

positivamente relacionadas à ocorrência de invertebrados do grupo esponjas (invSPO), às

variáveis relacionadas à complexidade como cobertura viva (LCOVER) e categorias de

refúgio (REFUGE). Tais espécies foram mais abundantes nos recifes Fundos, onde há uma

maior abundância de esponjas e maior complexidade estrutural do hábitat.

32

Figura 12 – Diagrama entre abundância das espécies de peixes recifais e variáveis

ambientais (RDA 1). As variáveis destacadas com asterisco foram as mais

representativas para explicar os padrões obtidos, sendo as demais suprimidas do gráfico.

Quanto à estruturação trófica do conjunto de espécies de peixes recifais amostradas em

cada categoria recifal, observa-se o domínio de invertívoros seguido por herbívoros,

carnívoros, onívoros, piscívoros, planctívoros e detritívoros. A diferenciação deu-se somente

pela abundância de indivíduos que compõem cada grupo trófico, onde nos recifes Rasos,

Intermediários I e II foi observado o domínio de herbívoros, seguidos por invertívoros,

enquanto em Fundos prevaleceram os invertívoros seguidos pelos planctívoros (Figura 11).

Através dos eixos 1 e 2 da RDA 2, foi possível explicar 80,87% da variação dos dados

(Figura 13). Observa-se que a distribuição de planctívoros (PLANKT) foi fortemente

relacionada com a abundância de invertebrados dos grupos esponja (invSPO), ascídias

(invASC), lagostas (invLOB) e rugosidade (RUGOSI). Todas estas variáveis foram comuns

nos recifes Fundos. Com menor intensidade, os invertívoros (INVERT), onívoros (OMNIV) e

carnívoros (CARNIV) também foram relacionados a tais variáveis. Já os herbívoros

(HERBIV) se destacaram pela relação positiva com a abundância de invertebrados do grupo

33

coral mole (invSCR) e coral duro (invHCR), substrato do tipo alga filamentosa (FILA.A) e

refúgio (REFUGE) (Figura 13).

Figura 13 - Diagrama da abundância dos grupos tróficos de peixes recifais relacionada

às variáveis ambientais (RDA 2). As variáveis destacadas com asterisco foram as mais


A biomassa das espécies de peixes recifais está discriminada por categoria recifal na

Tabela 4. As espécies que mais contribuíram para a biomassa por categoria recifal foram S.

fuscus nos recifes Rasos e Intermediários I (3,57 g/m² e 9,15 g/m², respectivamente), S.

trispinosus nos recifes Intermediários II (12 g/m²) e Holocentrus adscensionis nos Fundos

(23,73 g/m²). A biomassa total por m² (combinando todas as espécies) aumentou dos recifes

Rasos aos Fundos (Tabela 5), contudo as análises estatísticas destacam apenas os Fundos das

demais categorias recifais (Kruskal-Wallis: p=0.001).

Ao analisarmos a estruturação trófica dos peixes com base na biomassa, os grupos

dominantes permaneceram os mesmo que aqueles estruturados pela abundância de espécies

(Figura 14). Vale salientar que o grupo de herbívoros foi o terceiro com maior dominância

nos recifes Fundos com 24,5 g/m². A análise de cluster corroborou com a distinção dos recifes

Fundos em relação às demais categorias recifais (Figura 15).

34

Figura 14 – Variação na biomassa dos grupos tróficos dos peixes recifais em g/m² nas categorias

recifais Rasos, Intermediários I e II e Fundos do Estado do Rio Grande do Norte, Nordeste do

Brasil.

Figura 15 - Diagrama (Cluster) comparando a biomassa de peixes recifais em

g/m² nas categorias recifais Rasos, Intermediários I e II e Fundos do Estado do

Rio Grande do Norte, Nordeste do Brasil. O coeficiente de cofenético foi igual

a 0,9875.

A relação entre a biomassa de peixes recifais e as variáveis ambientais (Regressão

Múltipla) indicou que a profundidade (p=0.001) e a rugosidade (p<0.001) influenciaram

postiviamente na biomassa, enquanto alga folhosa (p=0.013), alga calcária (p=0.002) e coral

0

10

20

30

40

50

60


Bio

massa (

g/m

²)

Herbívoros

Invertívoros

Onívoros

Planctívoros

Carnívoros

Piscívoros

Detritívoros

35

mole (p=0.050) influenciaram negativamente. A combinação destas variáveis explicou cerca

de 50% da variação dos dados (r² =0.498) e pode ser útil para prever um valor base para a

biomassa de um local onde se levantem tais variáveis com as mesmas métricas do presente

trabalho. O modelo se baseia nos coeficientes encontrados para cada variável ambiental, os

quais indicam como alterações unitárias em cada uma delas influencia o valor da biomassa

(Tabela 6).

Tabela 6 - Coeficientes das variáveis ambientais explicativas para a variação da

biomassa (Regressão Múltipla). Sumário do modelo da regressão múltipla entre

a biomassa de peixes (variável dependente) e valores das variáveis ambientais

significativas (variáveis independentes). O Teste t corresponde à significância

dos parâmetros e p à probabilidade de encontrar um t maior que o obtido.

.Variáveis

Coeficientes

estimados (𝑏) Erro padrão p

Intercepto -0.182 0.404 0.654

Profudidade (DEPTH) 0.074 0.020 0.001

Rugosidade (RUGOSI) 0.610 0.134 >0.001

Cobertura por Algas Folhosas

(FOLI.A) -0.015 0,006 0.013

Cobertura por Algas

Calcárias (CALC.A) -0.034 0.011 0.002

Cobertura por Coral Mole

(SOFT.C) -0.032 0.016 0.050

A equação da Regressão Múltipla é representada por: 𝑦 = 𝑏y = 𝑏0 + 𝑏1𝑥1 +

𝑏2𝑥2 + ⋯ + 𝑏𝑘𝑥𝑘, onde 𝑦 é a variável dependente, 𝑏0 é o intercepto (valor de y quando todas

as variáveis são iguais a zero), 𝑏𝑛 corresponde aos coeficientes de regressão das variáveis

independentes e 𝑥𝑛 ao valor das variáveis independentes. Ao substituir os valores dos

coeficientes por os obtidos, considerando que a biomassa foi calculada em log, obtém-se o

seguinte modelo preditivo:

𝐸𝑥𝑝(𝐵) = −0,182 + (0,074 ∗ 𝐷𝐸𝑃𝑇𝐻) + (0,610 ∗ 𝑅𝑈𝐺𝑂𝑆𝐼) + (−0,015 ∗ 𝐹𝑂𝐿𝐼. 𝐴)

+ (−0,034 ∗ 𝐶𝐴𝐿𝐶. 𝐴) + (−0,032 ∗ 𝑆𝑂𝐹𝑇. 𝐶)

36

Onde:

Exp (B) = Exponencial do valor de biomassa (B) em g/m²;

DEPTH = Valor da profundidade em metros;

RUGOSI = Valor da rugosidade medida através do Protocolo HAS;

FOLI.A = Valor da cobertura por Alga Folhosa contabilizada através do PIT;

CALC.A = Valor da cobertura por Alga Calcária contabilizada através do PIT;

SOFT.C = Valor da cobertura por Coral Mole contabilizada através do PIT.

Em relação à ocorrência dos peixes jovens, observa-se que há a diminuição ao longo

do gradiente de profundidade e distância da costa. Nota-se maior abundância de jovens nos

recifes Rasos e Intermediários I, diminuindo até os recifes Fundos, enquanto que a abundância

de adultos aumenta ao longo deste gradiente ambiental (Figura 16).

Figura 16 - Abundância de peixes jovens (em vermelho) e adultos (em azul) para as categorias recifais

Rasos, Intermediários I e II e Fundos do Estado do Rio Grande do Norte, Nordeste do Brasil.

Os peixes jovens com maior abundância foram os esparisomídeos Sparisoma spp. nos

recifes Rasos, Intermediários I e II. Nos recifes fundos houve maior abundância de C. fulva

(Figura 17). Não houve variação no grupo trófico dominante em relação aos adultos.

0%

10%

20%

30%

40%

50%

60%

70%

80%

90%

100%


Ab

un

dân

cia

de in

div

ídu

os

Jovens Adultos

37

Figura 17 - As dez espécies jovens de peixes recifais mais abundantes para as categorias recifais

Rasos, Intermediários I e II e Fundos do Estado do Rio Grande do Norte, Nordeste do Brasil.

Em relação aos padrões obtidos para abundância de espécies jovens, os eixos 1 e 2 da

RDA 3 explicaram 52,34% da variação dos dados (Figura 18). Novamente, a maioria das

espécies apresentou distribuição generalizada considerando as variáveis ambientais avaliadas.

Contudo, é possível observar um padrão de relação positiva de S. fuscus (S.FUS), S. variabilis

(S.VAR), Sparisoma spp. (S.SP), H. plumieri (H.PLU) e A. bahianus (A.BAH) com substrato

do tipo cascalho (GRAVEL) e rocha (ROCK), variáveis mais abundantes nos recifes Rasos.

C. fulva (C.FUL) apresentou relação positiva com invertebrados do grupo esponjas (invSPO)

e ascídias (invASC), variáveis comuns nos recifes Fundos. Já S. frondosum (S.FRO), A.

chirurgus (A.CHI) e A. coeruleus (A.COE) foram positivamente relacionados à abundância

de invertebrados dos grupos coral duro (invHCR) e coral mole (invSCR) e ainda ao substrato

do tipo coral mole (SOFT.C), variáveis comuns nos recifes Intermediários II.

38

Figura 18 - Diagrama da abundância dos peixes recifais jovens relacionada às variáveis

ambientais (RDA 3). As variáveis destacadas com asterisco foram as mais


Em termos de conservação, considerando a biomassa dos peixes recifais amostrados

neste trabalho, nota-se o seguinte panorama para as espécies endêmicas: 40% da biomassa,

representada por seis espécies nos recifes Rasos, o mesmo percentual é alcançado nos recifes

Intermediários I e representado por cinco espécies. Já nos recifes Intermediários II, sete

espécies compõem cerca de 50% da biomassa, enquanto nos recifes Fundos seis espécies

compõem 14% da biomassa desta categoria.

Em relação ao número de espécies avaliadas com algum grau de ameaça, os recifes

Intermediários II se destacam com oito espécies que contribuíram com 40% da biomassa desta

categoria recifal, com destaque para S. axillare (vulnerável), S. frondosum (vulnerável) e

Scarus trispinosus (em perigo) (Figura 11). Nos recifes Rasos as espécies ameaçadas

contribuíram com 12% da biomassa e nos recifes Intermediários I com 14,6%, sendo as mais

comuns S. axillare e A. moricandi. Nos recifes Fundos, além de S. axillare, S.frondosum, M.

chrysurus e S. zelindae, contribuíram com 4,5% da biomassa total.

39

5 DISCUSSÃO

O presente estudo demonstra que há diferenciação entre as categorias recifais quanto

às variáveis ambientais avaliadas. A profundidade e distância da costa confere características

ambientais particulares principalmente aos recifes Intermediários II e Fundos. A estrutura da

comunidade de peixes recifais acompanha essa diferenciação, exibindo distintas composições

(riqueza, abundância, abundância de jovens e adultos e biomassa) e estruturação trófica ao

longo do mesmo gradiente de profundidade e distancia da costa.

Dentre as variáveis ambientais mensuradas, a complexidade estrutural do habitat

aumentou com a profundidade e distância da costa. Nos recifes Fundos houve maior riqueza e

diversidade de espécies, corroborando com estudos que apontam que a complexidade pode

influenciar positivamente em tais parâmetros ecológicos (TUYA et al. 2009; DALBEN;

FLOETER, 2012; KOMYAKOVA et al. 2013; GRAHAM; NASH, 2013). Considera-se que a

complexidade aumente com a profundidade, tendo em vista que a maior coluna d’água

possibilita o estabelecimento de corais, algas e esponjas mais altos, por exemplo. Porém, tal

efeito positivo ocorre até certo ponto devido a diminuição da luminosidade, tendo em vista

que este parâmetro que pode afetar diferentes formas de vida e influenciar na composição do

substrato. A literatura menciona a relação negativa entre a heterogeneidade do hábitat e

profundidade, até um ponto ótimo a 30 m de profundidade (BROKOVICH et al. 2008).

Quanto à caracterização da cobertura do substrato recifal, a maior abundância de algas

recobrindo o substrato (VILLAÇA; PITMBO, 1997; FIGUEIREDO et al. 2008; PEREIRA

FILHO et al. 2011; FRANCINI-FILHO et al. 2013) e a baixa cobertura de corais

(MEDEIROS et al. 2010; BARRADAS et al. 2010; CHAVES et al. 2013; KRAJEWSKI;

FLOETER, 2011; AZEVEDO et al. 2011) são padrões já relatados para diferentes recifes

brasileiros. Apesar do domínio de algas, principalmente as folhosas e filamentosas, ser

considerado um indicativo negativo de saúde recifal em recifes coralíneos (BIRKELAND,

1997; VENERA-PONTON et al. 2011) essa afirmação não é necessariamente verdadeira para

todos os ecossistemas recifais. Sabe-se que em recifes do Havaí há elevada dominância de

algas, entretanto, todos os processos ecológicos essenciais permanecem intactos, sendo as

algas consideradas componentes essenciais para saúde geral dos recifes avaliados (VROOM

et al. 2006; VROOM; BRAUN 2010). Neste sentido, tendo em vista a alta biodiversidade

40

registrada nos recifes do Rio Grande do Norte, sugere-se semelhante interpretação àquela

proposta ao Havaí.

A diminuição da cobertura por algas folhosas e filamentosas e o aumento da cobertura

por algas calcárias com o aumento da profundidade e distância da costa podem ser

ocasionados pela disponibilidade da luz (KLUMPP; MCKINNON, 1992; FRANCINI-FILHO

et al. 2010; FRANCINI-FILHO et al. 2013). As algas calcárias possuem pigmentos

fotossintetizantes capazes de absorver a luz de comprimentos de onda menores para

realização de fotossíntese e, por isso, podem ser mais abundantes em regiões mais fundas e

com menor disponibilidade de luz, quando comparadas às demais algas (LITTLER et al.

1985; HARVEY et al. 2005).

Já o maior percentual de cobertura por corais nos recifes Intermediários II, pode ser

resultado da situação oceanográfica muito favorável ao crescimento e manutenção de corais

duros nestes sítios quando comparado aos demais. Estes recifes possuem profundidade de até

5 metros e distam entre 5 e 7 km da linha de praia, estando mais distantes das plumas de rios

do que os demais sítios amostrados. Este fato pode conferir uma situação de águas mais

claras, favorável à ocorrência de corais. Outra hipótese para explicar esse padrão refere-se à

abundância considerável de escaríneos e acanturideos nestes recifes. Tais peixes atuariam

aumentando a taxa de herbivoria, evitando a proliferação excessiva de macroalgas e

promovendo, por isso, a facilitação do recrutamento e recuperação dos corais após

perturbações (MUMBY et al. 2007; MUMBY; HARBORNE, 2010).

Os corais, principalmente os duros, são componentes importantes dos ecossistemas

recifais e influenciam no aumento da complexidade estrutural. Apesar da baixa abundância

registrada nos recifes em questão, são animais frágeis que podem atuar como bons

indicadores ambientais, uma vez que possuem uma estreita faixa de tolerância às variações

das condições ambientais. Podem refletir mesmo pequenas mudanças na qualidade do

ambiente através do seu aspecto (saudável, branqueado, doente ou morto) e/ou morte. A

maior abundância de corais no presente estudo foi representada por Siderastrea stellata,

espécie endêmica, amplamente distribuída e adaptada às condições ambientais da costa

brasileira (LEÃO et al. 2003), além de abundantes em recifes do nordeste brasileiro

(BARRADAS et al. 2010, AZEVEDO et al. 2011, CORREIA, 2011).

41

O coral mole mais comum, Palythoa caribaeorum, exibiu cobertura negativamente

relacionada à distância da costa, situação já mencionada para esta espécie (FRANCINI

FILHO et al. 2013). Ela é considerada agressiva, matando ou impedindo o crescimento de

corais duros (e.g. Agaricia sp., Montastrea cavernosa, Porites porites, Zoanthus sp., Zoanthus

sociatus, Millepora sp.) além de outros organismos como esponjas e gorgônias, podendo

diminuir a riqueza e diversidade de corais (SUCHANEK; GREEN, 1981; SEBENS, 1982).

Sua ação pode ser física, crescendo diretamente sobre os corais ou outros invertebrados

próximos, ou química, através de toxinas (ACOSTA, 2001). Assim, apesar da abundância ser

comum em recifes brasileiros (LABOREL, 1969; MELO et al. 2014), o monitoramento da

cobertura recifal por P. caribaeorum também torna-se importante para avaliação da saúde

recifal.

Outro notável resultado encontrado foi o elevado percentual de esponjas nos recifes

Fundos. Este resultado foi similar a outros estudos em sítios recifais com profundidade

superior a 15 m do Rio Grande do Norte (MURICY et al. 2008; RIO GRANDE DO NORTE,

2012; GRIMALDI et al. 2014) e ainda a outras localidades tais como Caribe e Austrália

(DIAZ; RÜTZLER, 2001; NSW MPA, 2008). No Parque Marinho de New South Wales, na

Austrália, uma transição de uma maior cobertura por corais para uma maior cobertura por

esponjas, como ocorre dos recifes Intermediários II para os recifes Fundos, é relatada a partir

de 25 m de profundidade. Tal modificação certamente altera a disponibilidade de

determinados recursos para diferentes espécies.

A estrutura tridimensional das esponjas, por exemplo, oferece um espaço complexo

que aumenta a varidade de micro-habitats e eleva a diversidade de espécies locais (BUHL-

MORTENSEN; MORTENSEN, 2004; 2005; MORTENSEN; FOSSA, 2006), incluindo a de

peixes e invertebrados. Além disto, oferece recursos alimentares a partir de detritos não

aproveitados em sua própria alimentação, dos pequenos invertebrados que abriga (por

exemplo, lagostas jovens, pequenos crustáceos, ofiuróides, sifozoários e zoantídeos) ou ainda

serve como o alimento em si (WULFF, 2006; BUHL-MORTENSEN et al. 2012; SANTAVY

et al. 2013). Desta forma, as esponjas proporcionam um ambiente rico em termos de

alimentação e de configuração estrutural impar. Outro aspecto importante a ser destacado é

que até o momento não existe relato em literatura comparando a resiliência entre recifes

coralíneos e recifes areníticos com alta cobertura de algas e esponjas. Tal questão é de elevada

importância no atual panorama do planeta, o qual envolve mudanças globais a médio prazo,

42

com perspectivas negativas à sobrevivência dos recifes coralíneos. Seriam os recifes de algas

e/ou esponjas mais resilientes a tais alterações?

Considerando os diversos padrões de cobertura recifal registrados neste trabalho, com

dominância de algas nos recifes Rasos e Intermediários I e II e algas e esponjas nos recifes

Fundos, a utilização e o entendimento do termo “recife de coral” para recifes brasileiros deve

ser associada às características gerais do ecossistema. Algum cuidado deve ser empregado

também para utilização da porcentagem de cobertura de corais como parâmetro da avaliação

da saúde recifal entre diferentes recifes do mundo, tendo em vista que estes podem possuir

disintitas configurações e não há valores de referências pré-estabelecidos como padrões para

fins comparativos. Desta forma, torna-se necessário o aprofundamento acerca do

conhecimento dos diferentes ecossistemas recifais para reconhecimento e definição de

indicadores condizentes com sua realidade, buscando métricas adequadas às comparações. O

presente trabalho descreve os distintos padrões de cobertura e complexidade recifal num

grandiente de profundidade e de distância da costa, com reflexos na estrutura da ictiofauna e

sendo possível então, ter uma compreensão inicial destes sistemas recifais. Apenas a partir

deste entendimento é possível estabelecer as melhores estratégias de gestão (SICILIANO,

2005; VROOM; BRAUN, 2010) tanto em nível regional como global.

As variações na composição e abundância da megafauna de invertebrados bentônicos

em função da profundidade e distância da costa eram esperadas, pois estudos posteriores

como o de Francini-Filho et al. (2013) afirmam que tais variáveis afetam a estrutura da

megafauna. Ascídias, por exemplo, são mais abundantes em zonas subtidais com maiores

profundidades (FENNESSY; VAN DER ELST, 2004), situação também observada no

presente estudo. Por fim, a não amostragem de algum grupo em determinada categoria recifal

não indica necessariamente que este não ocorre no ambiente, mas que não seja abundante,

tendo em vista que a amostragem foi feita através de parcelas e em horários diurnos.

Em relação à ictiofauna, ao considerar estudos anteriormente realizados na região, o

número de espécies encontradas (88) é apenas uma parcela da população já conhecida para o

RN (ver GARCIA et al. 2010; MENDES et al. 2011; SOUZA et al. 2013; GRIMALDI et al.

2014; GARCIA et al. 2015), sendo 128 o total de espécies de peixes recifais com ocorrência

registrada para o Estado. A metodologia utilizada, apesar de comumente empregada, possui

limitação espacial ao não considerar espécies que estejam presentes no ambiente mas ausentes

da parcela amostral (transecto), como também uma limitação temporal, uma vez que

43

subamostra as espécies de hábitos diferentes daqueles do horário de coleta de dados (diurno x

noturno). Entretanto, as espécies representativas e abundantes são usualmente registradas na

região e o número de espécies encontrado condiz com as expectativas alcançadas por outros

estudos que utilizam técnicas de censo visual, em transecções ou de modo estacionário, em

diferentes recifes do nordeste brasileiro (ROCHA; ROSA 2001; FEITOSA et al. 2002;

CHAVES et al. 2010; GRIMALDI et al. 2014; CHAVES et al. 2013; SOUZA et al. 2013).

Em termos da ocorrência de espécies por família, no geral, Labridae, Haemulidae e

Pomacentridae foram as mais ricas. Este mesmo padrão foi relatado por Ferreira et al. (1995)

e Floeter et al. (2001) para recifes do Nordeste brasileiro. O aumento do número de espécies

da Família Labridae e diminuição da Família Gobiidae com o aumento da profundidade

também é relatado por Brokovich et al. (2008) em estudos no Mar Vermelho. No Brasil, há

poucos relatos sobre a estruturação de famílias ao longo de um gradiente de profundidade ou

distância da costa. Dentre eles, Floeter et al. (2007) e Dalben e Floeter (2012) afirmam que

escaríneos juvenis e indivíduos da Família Labrisomidae preferem ambientes mais rasos,

enquanto Correa e Krohling (2010) afirmam que o número de espécies da Família

Pomacanthidae aumenta em ambientes mais fundos. Tais autores mencionam ainda que a

abundância e consequente densidade destas são submetidas à influencia da profundidade,

resultado corroborado no presente trabalho.

A maior riqueza de peixes recifais registrada nos recifes Fundos, os quais exibiram

maior complexidade estrutural, corroboram com diferentes autores que afirmam que esta é

uma variável ambiental que pode ser associada à maior riqueza de espécies (LUCKHURST;

LUCKHURST, 1978; FRIEDLANDER; PARRISH, 1998; RUSS, 2003; GRATWICKE;

SPEIGHT, 2005; BROKOVICH et al. 2006; KOMYAKOVA et al. 2013), embora tal padrão

esteja sendo elucidado para os recifes areníticos do nordeste do Brasil pela primeira vez. O

mesmo pode ser verificado para a rugosidade, importante variável que compõe a

complexidade e depende principalmente da presença ou ausência de fendas, as quais

possibilitam a existência de contornos heterogêneos que permitiriam o estabelecimento de um

maior número de espécies (riqueza) e diversidade (LUCKHURST; LUCKHURST, 1978;

FERREIRA et al. 2001; FLOETER et al. 2004), corroborando com outros estudos

(LUCKHURST; LUCKHURST, 1978; MCKENNA JR. 1997; FRIEDLANDER; PARRISH,

1998; FRIEDLANDER et al. 2003; WILSON et al. 2007; MEDEIROS et al. 2011). A

cobertura rocha, por sua vez, influencia negativamente na riqueza de espécies, pois este tipo

de fundo representa um ambiente com menor heterogeneidade e, por isso, menos complexo, o

44

qual pode restringir a disponibilidade de abrigo para algumas espécies e de alimentos de

outras. Ambas as condições influenciaram a distribuição de determinadas espécies no

ambiente.

O elevado número de espécies de peixes com distribuição generalista, considerando a

influência das variáveis ambientais, ilustra a capacidade de utilização de tipos variados de

microhabitats, o que pode compensar riscos de extinções locais através da redundância

funcional (MOUILLOT et al. 2014). Dentre estas estão os escaríneos, abundantes em todas as

categorias recifais, e que são conhecidos por não possuir especificações para uso do hábitat e

alimentação, podendo ser encontrados em diferentes tipos de habitats dentro do ecossistema

recifal (FEITOSA; FERREIRA 2014). Por outro lado, as espécies que apresentaram padrões

de distribuição mais definidos podem ter estes associadas à fidelidade de seus hábitos

alimentares e, consequentemente, às áreas com maior abundância de seus itens alimentares

preferenciais. Para os herbívoros S. fuscus e A. chirurgus, por exemplo, houve uma relação

entre a ocorrência de algas filamentosas, ítem alimentar para ambas as espécies (RANDALL,

1996; FERREIRA et al. 1998; GASPARINI et al. 1999). Para P. schomburkii e C.

multillineata, espécies planctívoras, todas as variáveis relacionadas foram comuns nos recifes

Fundos, local possivelmente com maior disponibilidade de alimentos e abrigo comparado às

demais categorias recifais. A abundância deste grupo trófico em recifes com profundidades

superiores a 10 m é ainda comumente relatada no mundo (FRIEDLANDER; PARRISH,

1998; KAHNG et al. 2010) e no Brasil (FERREIRA et al. 2004; FLOETER et al. 2007;

FERREIRA et al. 2009; PEREIRA-FILHO et al. 2011; PINHEIRO et al. 2011; GIBRAN;

MOURA, 2012; SIMON et al. 2013; LUIZ et al. 2015). Para H. adscensionis e H. poeyi,

espécies invertívoras, a associação com as variáveis significativas também sugere uma maior

disponibilidade de seu recurso alimentar, considerando que as esponjas proveriam tal aporte.

Em relação aos indivíduos jovens, a utilização diferencial do ambiente pode estar

relacionada à fase de seu desenvolvimento, onde buscam por tipos de substratos para abrigo

e/ou alimentação que irão variar de acordo com sua ontogenia (FERREIRA et al. 2001;

BROKOVICH et al. 2008; KOMYAKOVA et al. 2013). No presente estudo, juvenis de S.

fuscus, S. variabilis, S. axillare, H. plumieri e A. bahianus foram associadas às variáveis

comuns nos recifes Rasos, corroborando com estudos realizados em recifes rasos do nordeste,

nos quais observa-se a presença comum de jovens nestes ambientes (FERREIRA et al. 1995;

ROSA et al. 1997; CAMPOS et al. 2010; SOUZA et al. 2013). Enquanto as espécies do

gênero Stegastes encontram nos recifes rasos diponibilidade de abrigo, alimento e local

45

propício para reprodução (FERREIRA et al. 2001; BROKOVICH et al. 2008), os

acanturídeos, haemulídeos e escaríneos jovens encontram um local para seu estabelecimento

inicial, migrando para estratos de profundidades maiores a medida que crescem. A

conectividade entre recifes rasos e fundos certamente é um fator que influencia a estruturação

da comunidade ao longo do gradiente de profundidade e distância da costa. Espécies podem

selecionar ambientes específicos em função das diferentes fases do seu desenvolvimento

(desova, reprodução, crescimento etc.). Neste sentido, é imprescindível que haja a

compreensão sobre a utilização do espaço nestas diferentes fases a fim de basear medidas

cabíveis para um manejo sustentável.

Os jovens de C. fulva foram relacionados às esponjas e ascídias, comuns nos recifes

Fundos, as quais podem estar influenciando na disponibilidade de alimento para a espécie,

que se alimenta de peixes pequenos e crustáceos (FROESE; PAULY, 2015). Já S. frondosum,

A. chirurgus e A. coeruleus foram positivamente relacionados à presença de corais moles e

duros, variáveis que sugerem um incremento positivo na complexidade estrutural do hábitat,

oferecendo uma maior disponibilidade de abrigo, bem como pode indicar ainda uma possível

preferência dos jovens pelo estrato de profundidade dos recifes Intermediários II, tendo em

vista que tais variáveis apresentem-se em maior abundância nestes recifes.

A predominância de peixes invertívoros na estruturação trófica da comunidade é um

padrão comum em ambiente recifais brasileiros (FERREIRA et al. 2004; APOLINÁRIO;

SAMPAIO, 2005; MEDEIROS et al. 2007; GRIMALDI et al. 2014; SOUZA et al. 2013).

Uma hipótese conhecida para explicar esse padrão é a de que este grupo trófico é composto

por peixes adaptados a explorar diferentes tipos de habitats, exibindo grande diversidade

ecomorfológica, sendo um grupo propenso a ser amplamente distribuído em diferentes

condições ambientais (HARMELIN-VIVIEN, 2002) e, por isso, comum em ambientes

recifais tropicais e subtropicais (EBELING; HIXON 1991; WAINWRIGHT; BELLWOOD

2002). Porém, após os invertívoros, é registrada a predominância dos carnívoros, padrão que

apesar de não comum no Brasil, já foi relatado por alguns poucos estudos (PINHEIRO et al.

2011; XAVIER et al. 2012). Tal panorama sugere que há um baixo indício de pressão

pesqueira na região, pois um número pequeno de carnívoros retrataria a situação inversa

(FERREIRA et al. 1995; COSTA et al. 2003; APOLINÁRIO; SAMPAIO, 2005).

Ao considerarmos a abundância das espécies de peixes ao invés de simplesmente a

riqueza, modificações na estruturação trófica em relação a profundidade são um padrão

46

esperado para ambientes recifais (FERREIRA et al. 2001;. GUST, 2002; PINHEIRO et al,

2011). Este fato pode ser corroborado no presente estudo pela dominância de peixes

herbívoros seguidos por invertívoros em recifes Rasos, Intermediários I e II e pela

predominância de invertívoros seguidos por planctívoros nos recifes Fundos. Enquanto os

dois primeiro grupos são comumente observados dominando outros recifes do nordeste

brasileiro (FERREIRA et al. 2004; MEDEIROS et al. 2007; HONÓRIO et al. 2010), maiores

abundâncias de planctívoros foi descrita apenas por Ferreira et al. (2004) para ilhas oceânicas.

A distribuição dos grupos tróficos de peixes no ambiente é comumente relacionada à

disponibilidade de alimentos (NAGELKERKEN et al. 2001; FERREIRA et al. 2004;

FLOETER et al. 2007; FRANCINI-FILHO; MOURA, 2008a; PINHEIRO et al. 2011). No

presente estudo, as associações das espécies com o ambiente foram associadas da mesma

forma. Os planctívoros, por exemplo, relacionam-se com variáveis que tanto aumentam a

disponibilidade de refúgio quanto podem atuar indiretamente no aumento na disponibilidade

de plâncton. As larvas, tanto de esponjas quanto de ascídias e lagostas (organismos associados

às fendas e concavidades do substrato recifal), podem ser componentes temporários do

zooplâncton (CORREIA; SOVIERZOSKI, 2005). Assim, considera-se que a disponibilidade

de refúgio pode influenciar na disponibilidade de alimento que seriam ofertados também para

invertívoros, onívoros e carnívoros em graus diferentes. Os herbívoros, grupo trófico com

padrão de distribuição com maior distinção entre os demais, também estão relacionados às

variáveis que influenciam na disponibilidade de alimentos, tanto para espécies estritamente

herbívoras que se alimentam de algas filamentosas, quanto para aquelas com maior

plasticidade alimentar e que podem se comportar como raspadoras ou escavadoras de corais

(BONALDO et al. 2006). Além disto, os corais moles e duros em conjunto com a variável

categoria de refúgio podem influenciar na disponibilidade de abrigo para diferentes

indivíduos, tal como a espécie territorialista S. fuscus. Por fim, a distribuição generalista dos

grupos de detritívoros e piscívoros pode estar relacionada à distribuição uniforme de seus

recursos alimentares pelos sítios recifais.

Apesar da avaliação da abundância de cada grupo trófico demonstrar de uma forma

mais clara que a riqueza como ocorre a utilização do ambiente pelos peixes, a energia obtida

por estes, que é refletida em seu tamanho corporal e em sua participação nos fluxos de energia

dos ecossistemas, pode ser medida de maneira mais eficiente através da biomassa (BROWN,

1995; FRIEDLANDER; PARRISH, 1998; ROBERTSON, 1998; MORA et al. 2011).

Entretanto, apesar da biomassa refletir com maior fidelidade um possível panorama ecológico

47

de uma comunidade, no Brasil, ainda são poucos os estudos publicados que integram este

parâmetro ao conjunto de descritores de comunidades (ver KRAJEWSKI; FLOETER, 2011;

PINHEIRO et al. 2011; LUIZ Jr et al. 2015). Estes foram conduzidos apenas em ilhas

oceânicas brasileiras como no Arquipélago de Fernando de Noronha, onde os herbívoros

foram dominantes, no Arquipélago de São Pedro e São Paulo, onde os onívoros se destacaram

e em Trindade, onde foi a vez dos carnívoros (KRAJEWSKY; FLOETER, 2011; PINHEIRO

et al. 2011; LUIZ Jr et al. 2015). Os resultados encontrados no presente estudo para o

ambiente em geral, bem como para os Rasos e Intermediários I e II corroboram com o padrão

encontrado por Krajewsky e Floeter (2011) para Fernando de Noronha. Este arquipélago faz

parte, desde 1988, de um Parque Nacional Marinho, o qual protege, além de outros animais, a

biodiversidade de peixes. Neste sentido, a similaridade dos resultados obtidos pode indicar

um bom estado de conservação dos recifes avaliados. Contudo, como provavelmente a

dinâmica e estrutura de comunidades de peixes em ilhas oceânicas é distinta daquelas da

costa, mais estudos na costa devem ser desenvolvidos para fins comparativos e para melhor

entendimento destes ambientes.

Os herbívoros foram os principais contribuintes em termos de biomasssa nos recifes

Rasos, Intermediários I e II. Estes componentes da ictiofauna são conhecidos por compor a

maior parte da biomassa de peixes em recifes de corais, desempenhando um papel vital na

transferência de energia e influenciando também a abundância de algas epíliticas e no

transporte de sedimentos (CHOAT, 1991; BRUGGEMANN, 1994; BELLWOOD, 1995).

Contudo, uma diminuição em sua contribuição de biomassa total pelos herbívoros em locais

com maiores profundidades é esperada devido co-ocorrer a diminuição da cobertura de algas,

seu principal ítem alimentar (MEEKAN; CHOAT, 1997; RUITTON et al. 2000; OTA et al.

2012). No presente trabalho, esta transição ocorre dos recifes Intermediários II para os

Fundos, onde há a maior contribuição dos grupos invertívoros seguido pelos planctívoros. O

aumento da biomassa de invertívoros e planctívoros pode ser associado às modificações

ambientais já discutidas anteriormente.

Por fim, a biomassa dos peixes recifais aumentou dos recifes Rasos até os Fundos

corroborando com diferentes estudos que explicam que o aumento deste atributo em função

da profundidade pode ser ocasionado devido à utilização de ambientes rasos por peixes de

pequeno porte ou jovens, enquanto os indivíduos maiores dominariam os recifes mais fundos

(BELL, 1983; NAGELKERKEN et al. 2000; FLOETER et al. 2007; LUIZ et al. 2015). Nos

recifes Fundos a maior biomassa combinada à maior complexidade estrutural do hábitat

48

indica ainda uma relação positiva entre estes atributos, corroborando com diferentes estudos

realizados no Brasil e no Mundo (ver STEELE, 1999; HOLBROOK; SCHMITT 2002;

WILSON et al. 2007; CINNER et al. 2009; GRAHAM et al. 2009; KRAJEWSKI;

FLOETER, 2011; GRAHAM; NASH, 2013). Por outro lado, demonstra como os recifes

dominados por esponjas além de manter suas funções ecológicas também dispõem de recursos

suficientes para manter uma considerável biomassa de peixes recifais.

A relação positiva entre a biomassa e a profundidade certamente está associda às

diferentes variáveis que co-variam com esta, como a própria cobertura do substrato, a qual

pode influenciar tanto de forma positiva quanto negativa na rugosidade do ambiente. A

rugosidade, por sua vez, é comumente associada a uma maior abundância de espécies

(FERREIRA et al. 2001; GRATWICKE; SPEIGHT, 2005; WILSON et al. 2007;

MENDONÇA NETO et al. 2008), o que afetaria diretamente a biomassa, aumentando-a. A

relação negativa com as algas folhosas, calcárias e coral mole, por sua vez, pode ser devido a

uma maior abundância destas variáveis recobrindo o substrato proporcionar maior

homogeneidade no ambiente, interferindo negativamente na rugosidade, bem como

restringindo a disponibilidade de alimento e/ou refúgio para espécies com hábitos diversos e

tamanhos de corpos maiores.

A distribuição de espécies é uma questão central da ecologia e um número crescente

de estudos contribui através de modelos matemáticos preditivos com intuito de melhor gerir e

proteger nossos recursos naturais e ecossistemas (GUISAN; ZIMMERMANN, 2000;

THUILLER, 2003; PIANA et al. 2005; SILVA, 2011). Modelos simples baseados em

variáveis ambientais são ferramentas úteis para entender padrões. O modelo preditivo da

biomassa de peixes recifais estabelecido no presente trabalho pode ser aplicado em locais

distintos e com características semelhantes para validação da sua utilização de forma mais

abrangente ou regionalizado para os recifes areníticos do Rio Grande do Norte.

As métricas utilizadas para alimentação de dados no modelo permite que estas sejam

aplicadas com facilidade, não exigindo especialistas na identificação de espécies. A previsão

dos valores de biomassa de peixes recifais gera uma base de informações de referência para a

tomada de decisões que não disponham de tempo e/ou investimentos para pesquisas

elaboradas, fornecendo uma imagem que permita a mínima comparação com outros sítios

recifais. Tal ferramenta axilia o estabelecimento de uma linha de base para programas de

manejo pesqueiro ou de conservação da biodiversidade.

49

Atualmente foi estabelecido um valor de base de biomassa de peixes recifais, nos

oceanos Índico e Pacífico, onde a pesca é ausente (MacNeil et al. 2015). Este valor foi obtido

com base em coletas de dados em diferentes recifes do mundo e é de 101,3g/m² (valor

original de 1.013 kg ha-1

) para espécies diurnas ativas e residentes dos recifes. Os valores de

biomassa obtidos no presente estudo para os recifes Fundos, bem como para os recifes

avaliados em geral (256,7 g/m²) são superiores ao valor proposto por MacNeil et al. (2015).

Considerando este parâmetro apresentado em literatura recente, podemos afirmar que os

recifes Fundos encontram-se em bom estado de conservação quanto à biomassa de peixes

recifais. Contudo, vale salientar que o estudo não incluiu recifes do Oceano Atlântico, os

quais podem exibir uma dinâmica distinta daqueles do Índico e Pacífico. Relevante ainda

mencionar que embora a biomassa de peixes recifais seja elevada nos sítios recifais do

presente estudo, os recifes do Rio Grande do Norte bem como diferentes recifes distribuídos

ao longo da região nordeste do Brasil têm sido submetidos à ação da pesca. Talvez a pressão

de pesca não seja tão intensa nos recifes estudados ou ainda estes apresentem maior

resiliência quando comparados a outros.

Em termos de conservação, o elevado número de espécies de peixes recifais com

status de vulnerável nos recifes estudados confirma a hipótese de que a ação da pesca nestes

recifes talvez não seja tão intensa. Nos recifes com maior cobertura de corais (Intermediários

II), o número de vulneráveis foi maior, porém, este fato pode estar relacionado à maior

cobertura de corais existente neste estrato de profundidade, tendo em vista que uma relação

positiva entre a cobertura de corais e a riqueza de peixes recifais é comumente descrita na

literatura (MESSMER et al. 2011; WEN et al. 2013). As espécies endêmicas apresentaram

ainda um padrão crescente de biomassa dos recifes Rasos até os Intermediários II, diminuindo

significativamente nos recifes Fundos. O mesmo padrão foi observado para as espécies

avaliadas com algum grau de ameaça. Neste sentido, tais padrões podem indicar que ambos os

grupos de espécies podem possuir uma preferência por áreas mais rasas, sendo importante

pensar na proteção e conservação de uma gama de recifes com diferentes profundidades e

distância da costa.

A proteção de áreas marinhas é uma importante ferramenta para a conservação e uso

sustentável de seus recursos naturais, com benefícios já verificados (HALPERN, 2003).

Recifes com limitações de captura de espécies e de artefatos que podem ser utilizados para a

pesca e/ou o acesso controlado às áreas são fatores que auxiliam na recuperação destes

ambientes, incrementando cerca de 27% a mais em termos de biomassa de peixes recifais em

50

relação àqueles sem restrições (MACNEIL et al. 2015). Ainda segundo MacNeil et al. (2015),

mesmo simples restrições de pesca podem ter efeitos notáveis sobre importantes grupos

funcionais de peixes recifais, como os herbívoros e planctívoros, os quais auxiliam em

processos importantes como o controle de macroalgas e captura de nutrientes diretamente da

água para sua inserção na cadeia alimentar marinha.

No Brasil, as unidades de conservação estabelecidas em ambientes marinhos que

abrangem complexos recifais são áreas rasas e próximas à costa (PRATES, 2006; 2012). Esta

definição, abrange desde recifes da linha de praia como alguns distantes cerca de 35 km da

costa, como os da Área de Proteção Ambiental Recifes de Corais (RN) e Área de Proteção

Ambiental da Costa dos Corais (PE/AL). Os sítios rasos servem tanto de local de crescimento

e recrutamento para diferentes espécies como hábitat preferencial para outras, possuindo

ainda uma biomassa signifivativa de jovens. A proteção destas áreas deve ser redobrada

devido sua relevância ecológica e pela maior facilidade de acesso e portanto maior

suceptilidade às ameaças como ocupação desordenada do litoral, poluição, assoreamento,

turismo e pesca (SOUZA et al. 2013). Contudo, destaca-se aqui a importância de conservar

sítios recifais com diferentes profundidades e distância da costa, uma vez que o presente

estudo elucida a importância ecológica e particularidades destes. Ao considerarmos um

gradiente contínuo, este pode auxiliar ainda na conectividade ecológica entre sítios e

complexos recifais, bem como entre os recifes e sistemas adjacentes (e.g. banco de algas,

mangues e estuários), criando um mosaico de hábitats de extrema importância para a

resiliência destes ambientes (MCCOOK et al. 2009).

O conhecimento da estruturação das comunidades de peixes recifais em escalas

regionais pode ajudar a definir possíveis áreas prioritárias para conservação e também auxiliar

no estabelecimento de corredores ou stepping-stones de habitats naturais, facilitando a

migração e deslocamento de indivíduos e ampliando a diversidade genética das populações

em escalas maiores (GILLANDERS et al. 2003; MUMBY, 2006). Neste sentido, os

resultados obtidos no presente estudo gera uma base de dados relevante, uma vez que

distingue as categorias recifais de acordo com características estruturais influenciadas pela

profundidade e distância da costa, evidenciando sua importância ecológica e papel na

conectividade entre peixes recifais jovens e adultos. Tais resultados podem ser utilizados em

futuras propostas de manejo e uso da área marinha, como ferramenta para auxiliar na

conservação e resiliência destes ambientes.

51

6 CONCLUSÃO

O presente trabalho apresenta como a estrutura da comunidade de peixes recifais se

ajusta a variação na complexidade estrutural do hábitat, cobertura do substrato e megafauna

de invertebrados bentônicos ao longo do gradiente de profundidade e distância da costa,

distinguindo as categorias recifais quanto às particularidades e características mais relevantes.

De forma geral, as informações disponíveis permitiram identificar padrões de

utilização do ambiente pelas espécies. Nestes casos, houve evidências do papel da

complexidade do habitat e da cobertura do substrato influenciando positivamente na riqueza,

abundância e biomassa de peixes. Além disto, a distribuição das espécies de peixes recifais

jovens e adultos e a estruturação trófica da comunidade foram relacionadas às variáveis as

quais refletem também a disponibilidade de recursos alimentares no ambiente. A descrição e o

entendimento destes padrões são passos importantes para elucidação dos processos ecológicos

que norteiam a dinâmica destes recifes, com destaque para os indicadores mais importantes.

Segundo Paddack et al. (2009) e Wilson et al. (2010), a descrição e o entendimento destes

padrões são passos importantes na elucidação dos processos ecológicos e apenas a partir deste

entendimento é possível avaliar os efeitos naturais e antrópicos sobre estes habitats,

considerados vulneráveis. Considerando ainda o aumento de perturbações induzidas pelo

homem e crescente perda de biodiversidade em ambientes marinhos, há cada vez mais

urgência para obter descrições de base da estruturação das comunidades antes que mais

mudanças ocorram (SANDIN et al. 2008; MORA, 2011; PINHEIRO et al. 2011). E é neste

sentido que o presente estudo colabora, fornecendo informações de referência para a região e

para outros trabalhos ecológicos, adicionado um modelo preditivo simples de biomassa de

peixes recifais o que auxilia na tomada de decisões para um manejo sustentável.

O entendimento de como a biomassa de peixes recifais varia ao longo de um gradiente

ambiental de profundidade e distância da costa. Tais informações podem ser desdobradas em

estratégias para conservação, indicando o estado atual dos recifes e implicações diretas na

gestão destas áreas (FRANCINI-FILHO; MOURA, 2008b; SANDIN et al. 2008; GRAHAM;

NASH, 2013). Esta base de referêrencia auxilia também na avaliação do potencial produtivo

daquele ambiente, o que é fundamental para o planejamento de estratégias associadas ao

manejo de espécies.

52

Em suma, a presente abordagem fornece um novo entendimento da estruturação da

comunidade de peixes recifais do Rio Grande do Norte, permitindo entender as bases da

dinâmica destes recifes, com informações que poderá auxiliar no desdobramento de ações de

monitoramento, avaliações mais pontuais e detalhadas, manejo e conservação destes e de

outros recifes do Brasil.

53

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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE CENTRO DE ... · A compreensão de como os fatores supracitados influenciam na distribuição e uso de habitat das comunidades de peixes