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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE
CENTRO DE BIOCIÊNCIAS PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM PSICOBIOLOGIA
ENFRENTANDO O ESTRESSE: UM ESTUDO COMPORTAMENTAL E FISIOLÓGICO EM MACACOS-PREGO (SAPAJUS LIBIDINOSUS) CATIVOS
VITOR HUGO BESSA FERREIRA
NATAL/ RN – BRASIL MARÇO/2017
VITOR HUGO BESSA FERREIRA
ENFRENTANDO O ESTRESSE: UM ESTUDO COMPORTAMENTAL E FISIOLÓGICO EM MACACOS-PREGO (SAPAJUS LIBIDINOSUS) CATIVOS
Dissertação apresentada à Universidade Federal
do Rio Grande do Norte, Departamento de
Fisiologia, Programa de Pós-graduação em
Psicobiologia como parte das exigências para a
obtenção do título de Mestre em Psicobiologia.
Orientador: Prof. Dr. Renata Gonçalves Ferreira
NATAL/ RN – BRASIL MARÇO/2017
Universidade Federal do Rio Grande do Norte - UFRN Sistema de Bibliotecas - SISBI
Catalogação de Publicação na Fonte. UFRN - Biblioteca Setorial Prof. Leopoldo Nelson - -Centro de Biociências - CB
Ferreira, Vitor Hugo Bessa. Enfrentando O Estresse: um estudo comportamental e fisiológico em Macacos-Prego (Sapajus libidinosus) Cativos / Vitor Hugo Bessa Ferreira. - Natal, 2017. 96 f.: il. Dissertação (Mestrado) - Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de Biociências. Programa de Pós-Graduação em Psicobiologia. Orientadora: Profa. Dra. Renata Gonçalves Ferreira. 1. Estereotipias - Dissertação. 2. Estratégias de enfrentamento - Dissertação. 3. Perfis comportamentais - Dissertação. 4. Personalidade - Dissertação. I. Ferreira, Renata Gonçalves. II. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. III. Título.
ENFRENTANDO O ESTRESSE: UM ESTUDO COMPORTAMENTAL E FISIOLÓGICO EM MACACOS-PREGO (SAPAJUS LIBIDINOSUS) CATIVOS
Autor: Vitor Hugo Bessa Ferreira Orientação: Renata Gonçalves Ferreira
Dissertação apresentada à Universidade Federal
do Rio Grande do Norte, Departamento de
Fisiologia, Programa de Pós-graduação em
Psicobiologia como parte das exigências para a
obtenção do título de Mestre em Psicobiologia.
BANCA EXAMINADORA
___________________________________________ Profa. Dra. Renata Gonçalves Ferreira
Psicobiologia – UFRN
___________________________________________ Dra. Olívia de Mendonça Furtado Pimenta
Instituto de Psicologia – USP
___________________________________________ Profa. Dra. Nicole Leite Galvao Coelho
Departamento de Fisiologia - UFRN
Dedico à Maria Lucidea e Antônio Carlos,
pelo cuidado e investimento parental
que me permitiu (e ainda permite)
forragear cada vez mais distante do ninho.
AGRADECIMENTOS
À Renata Ferreira pelo jeito especial de conduzir seus orientandos, nos motivando e nos dando liberdade de expressarmos, na prática, as diferenças individuais. Obrigado por ser quem você é!
À Elanne Paiva, meu braço direito, meu braço esquerdo, meu corpo inteiro. Sua garra e força de vontade me incentivaram bastante durante os 6 meses de coleta. Nossa parceria deu super certo e o fruto do nosso trabalho se encontra nas páginas a seguir.
Aos funcionários do Zoológico de João Pessoa e do CETAS de Cabedelo que nos abriram portas (e recintos) para o desenvolvimento dessa pesquisa.
À Cecília e Guilherme pelo empenho nas análises laboratoriais e pela paciência ao me ver tentando manusear corretamente a multicanal.
À equipe IDSS (aka COLAB) pelos conhecimentos, risadas e idas ao Thomas. Que os artigos se publiquem e multipliquem nas nossas vidas!!!
Um agradecimento especial a Anita Stone e Luana Ruivo: pessoas que me inspiraram lá no final da graduação. Obrigado por me mostrarem o mundo da Etologia! Olha onde eu vim parar! Um zootecnista biólogo, rs!
Aos meus familiares, principalmente meus pais e madastra, por acreditarem nos meus sonhos e vibrarem juntos comigo a cada passo que eu dou.
Aos meus amigos, em especial os Fat Friends que, mesmo de longe, partilham comigo os dramas de uma adolescência tardia.
Ao Balazs Kirkovits (Balu) por suportar, com amor, todas as crises acadêmicas que passei e sempre me motivar a ser alguém melhor.
Aos membros da Comunidade Cidade de Refúgio pelo esforço em manter as portas abertas e por me fazer sentir acolhido em momentos difíceis.
Por último, mas não menos importante, a Jesus Cristo, por sua mensagem de paz e amor que me alcançou. Valeu a pena!
SUMÁRIO
Lista de tabelas............................................................................................................................1
Lista de figuras............................................................................................................................1
Resumo........................................................................................................................................2
Abstract.......................................................................................................................................3
Capitulo 1: Diferenças Individuais Em Animais: Importância E Implicações Para O Manejo
E Para A Pesquisa Científica
1. Introdução....................................................................................................................... 4
2. Conceitos.........................................................................................................................5
3. Diferenças individuais: evolução e manutenção.............................................................8
4. Mensuração das diferenças individuais em animais.....................................................11
5. Influência de diferenças individuais no manejo de animais e na pesquisa científica...16
6. Considerações finais......................................................................................................18
7. Referências....................................................................................................................20
Capitulo 2: Perfis Comportamentais, Estratégias De Enfrentamento E Níveis De Metabólitos
Fecais De Glicorticóides Em Macacos Prego Cativos
1. Introdução......................................................................................................................30
2. Materiais e métodos......................................................................................................33
2.1 Animais e local de estudo....................................................................................33
2.2 Coleta de dados comportamentais.......................................................................33
2.3 Coleta de fezes e análises de metabólitos fecais de glicorticóides......................38
2.4 Análises estatísticas.............................................................................................39
3. Resultados.....................................................................................................................41
3.1. Análises descritivas...........................................................................................41
3.2. Padrão comportamental.....................................................................................43
3.3. Perfil comportamental GNB e BPIS................................................................. 43
3.4. Correlações entre eixos e unidades comportamentais.......................................46
3.5. Correlações entre comportamentos, fatores e MFG..........................................49
4. Discussão.......................................................................................................................50
5. Conclusão......................................................................................................................55
6. Referências....................................................................................................................56
Capitulo 3: Tipos Comportamentais E Efeito Do Estresse Agudo Em Macacos-Prego
1. Introdução......................................................................................................................63
2. Metodologia..................................................................................................................65
2.1. Primeiro período: coleta de linha de base.........................................................66
2.2. Segundo período: recinto novo.........................................................................67
3. Análise dos dados..........................................................................................................68
4. Resultados.....................................................................................................................69
4.1. Em nível de grupo.............................................................................................69
4.2. Em nível de tipo comportamental......................................................................70
4.2.1. Sociabilidade.....................................................................................................70
4.2.2. Vigilância..........................................................................................................71
4.2.3. Exploração.........................................................................................................72
4.2.4. Atividade...........................................................................................................73
5. Discussão.......................................................................................................................74
6. Conclusao......................................................................................................................77
7. Referências....................................................................................................................78
Considerações gerais finais.......................................................................................................86
1 LISTA DE TABELAS
Capitulo 1 Pagina Tabela 1: Composição dos grupos, tempo e período de observação. 35 Tabela 2: Comportamentos normativos de gênero (CNG). Os comportamentos estão agrupados em macrocategorias 36
Tabela 3: Comportamentos indicadores de estresse. 37 Tabela 4: PCA dos GNBs, matriz de estrutura pelo método Oblimin direto, seus componentes e a variância explicada 45
Tabela 5: PCA dos BPIS, matriz de estrutura pelo método Oblimin direto, seus componentes e a variância explicada 45
Tabela 7: Análises de Correlação entre fatores GNB e fatores BPIS 46 Tabela 8: Análises de Correlação entre unidades comportamentais do GNB e BPIS 48 Tabela 9: Correlações de fatores GNB e BPIS com Cortisol Fecal 49 Tabela 10: Correlações de GNB e BPIS com MFG 50 Capitulo 2 Tabela 1: Composição dos grupos de Macaco-prego (Sapajus spp.) no CETAS de Cabedelo, Paraiba, Brasil 73
Tabela 2: Agrupamento das unidades comportamentais em Macrocategorias 75 Tabela 3: Variação comportamental e fisiológica, de acordo com as fases pré e pós-mudança 77
LISTA DE FIGURAS
Capitulo 1 Pagina Figura 1: Orçamento de atividades de CNG. Os resultados são apresentados em porcentagem média do total de indivíduos (n=31) 42
Figura 2: Orçamento de atividades de BPIS. Os resultados são apresentados em porcentagem média do total de indivíduos (n=31) 42
Figura 3: Frequência por hora de BPIS eventos 43 Capitulo 2 Figuras 1a, b, c: Variação nas macrocategorias Alimentação, Inatividade e nos níveis de MFG segundo a classificação no eixo Sociabilidade (mais ou menos sociáveis).
82
Figuras 2a, b, c: Variação nas macrocategorias Alimentação, BPIS Estados e nos níveis de MFG segundo a classificação no eixo Vigilância (mais ou menos vigilantes).
83
Figuras 3a, b, c, d, e: Variação nas macrocategorias Alimentação, Locomoção, BPIS Estados, BPIS Eventos e nos níveis de MFG segundo a classificação no eixo Exploração (mais ou menos exploradores).
84
Figuras 4a, b, c, d: Variação nas macrocategorias Social, Locomoção, Inatividade e BPIS Eventos, segundo a classificação no eixo Atividade (mais ou menos ativos). 85
2
RESUMO
Considerar o bem-estar de animais em cativeiro é primordial para cuidar da saúde física e psicológica
dos indivíduos. No entanto, apesar de vários indicadores disponíveis (ex. comportamentais,
bioquímicos e fisiológicos), a integração de resultados ainda gera dúvidas sobre o real estado de bem-
estar de um indivíduo. Neste trabalho testamos a hipótese de que a incongruência entre os indicadores
de bem-estar ocorre porque os animais, dentro da mesma população, diferem na maneira como se
comportam e reagem face aos estímulos. Usamos como modelo macacos-pregos cativos aos cuidados
do CETAS de Natal/RN e Cabedelo/PB e do zoológico de João Pessoa/PB. No primeiro capitulo,
revisamos diversos conceitos e metodologias do estudo da personalidade animal. No segundo capitulo,
definimos os eixos do perfil comportamental (GNB - Comportamento Normativo de Gênero) e de
enfrentamento ao estresse (BPIS - Comportamentos Potencialmente Indicativos de Estresse), e o perfil
fisiológico (Metabólitos Fecais de Glicocorticóides - MFG) dos animais em condição de estresse
crônico de cativeiro. No terceiro capitulo, analisamos se os diferentes tipos comportamentais reagem a
um estresse agudo de mudança de recinto. Nossos resultados principais foram: Individuos que
locomovem mais exibem BPIS mais rápidos (ex. giro de cabeça), enquanto indivíduos mais inativos
exibem BPIS mais estacionarias (ex. autoenganchar). Em ambos os extremos do eixo atividade-
inatividade, os animais mostram sinais fisiológicos de baixo grau de bem-estar. Animais mais
sociáveis são mais resilientes, tanto a nível fisiológico quanto a nível comportamental aos estresses do
cativeiro. Após um estresse agudo, os indivíduos que pontuam positivamente nos eixos Sociabilidade
e Exploraçao exibem melhor adaptação ao ambiente novo. Nossos resultados corroboram modelos
indicando a existência de diferentes perfis comportamentais que reagem de forma diferente ao estresse
e que apresentam perfis fisiológicos. O padrão encontrado assemelha-se ao descrito em outros
trabalhos para outras espécies e podem lançar luz sobre a evolução e plasticidade comportamental no
reino animal.
Palavras-chave: perfis comportamentais, estilos de enfrentamento, diferenças individuais, metabolitos
de glicocorticóides fecais, personalidade.
3
ABSTRACT
Considering the welfare of animals in captivity is findamental to take care of the physical and
psychological health of individuals. However, despite several indicators available (eg,
behavioral, biochemical and physiological), the integration of results still raises doubts about
the actual state of well-being of an individual. In this paper we test the hypothesis that the
incongruity between well-being indicators occurs because the animals within the same
population differ in the way they behave and react to the stimuli. We used, as model, captive
capuchin-monkey under the care of CETAS de Natal / RN and Cabedelo / PB and the zoo of
João Pessoa / PB. In the first chapter, we review several concepts and methodologies of the
study of the animal personality. In the second chapter, we define the axes of the behavioral
profile (GNB - Gender Normative Behavior) and stress coping (BPIS - Behaviors Potentially
Indicative of Stress), and the physiological profile (Metabolites of Fecal Glucocorticoids -
MFG) of animals in chronic stress of captivity. In the third chapter, we analyze whether the
different behavioral types react to an acute stress of change of enclosure. Our main results
were: Individuals who move more exhibit faster BPIS (eg head twirl), while more inactive
individuals exhibit more stationary BPIS (eg crouching). At both ends of the activity-
inactivity axis, the animals show physiological signs of low welfare. More sociable animals
are more resilient, both physiologically and behaviorally level to captivity stress. After an
acute stress, the individuals that score positively in the Sociability and Exploration axes
exhibit better adaptation to the new environment. Our results corroborate models indicating
the existence of different behavioral profiles that react differently to stress and that present
physiological profiles. The pattern found resembles that described in other works for other
species and may shed light on behavioral evolution and plasticity of the animal kingdom.
Keywords: behavioural profiles, coping styles, individual differences, metabolites of fecal
glucocorticoids, personality.
4
CAPÍTULO 1
DIFERENÇAS INDIVIDUAIS EM ANIMAIS: IMPORTÂNCIA E IMPLICAÇÕES
PARA O MANEJO E PARA A PESQUISA CIENTÍFICA
Artigo a ser submetido ao periódico “Estudos de Psicologia (Natal)”
1. INTRODUÇÃO
Desde 1906, o cientista russo Ivan Pavlov, influenciado por Hipocrates e Galeno, já
identificava algumas diferenças individuais em cães submetidos a aprendizado associativo e
considerava essas diferenças como variáveis influenciadoras de seus resultados (Corr e
Perkins, 2006; Carere e Locurto, 2011). Apesar dos fatos e do conhecimento empírico através
do contato homem-animal mostrar que indivíduos de mesma espécie diferiam em seus
comportamentos e na maneira com a qual reagiam a certos estímulos (Watters e Powell,
2012), foi apenas nas ultimas décadas que o estudo das diferenças individuais entre os animais
se desenvolveu cientificamente (Powell & Gartner, 2010).
A existência das diferenças no padrão comportamental dos indivíduos está distribuída
por quase todos os táxons existentes no reino animal e os estudos desse fenômeno vão além
dos modelos animais já classicamente estudados (Wolf e Weissing, 2012). Nos vertebrados,
os exemplos são diversos: ensaios de campo aberto com girinos de rã-touro (Lithobates
sylvaticus) mostraram que existem diferenças interindividuais no nível de exploração de
novos ambientes pelos animais (Carlson e Langkilde, 2013). Em aves, Patrick e Weimerskirch
(2014) observaram que a personalidade influencia nas estratégias de forrageamento de
albatrozes-de-sobrancelha (Thalassarche melanophris), com indivíduos bold
(corajoso/ousado) se alimentando em áreas mais rasas e próximas ao ninho e indivíduos shy
(tímido) viajando para mais longe da colônia e buscando alimento em águas mais profundas.
5 Em mamíferos, King e Figueiredo (1997) viram, de maneira quantitativa, a existência de
similaridade entre padrões comportamentais de chimpanzés e a personalidade de seres
humanos: análises revelaram seis componentes de personalidade para os chimpanzés, cinco
dos quais se assemelham ao Big-Five da personalidade humana. Um sexto fator foi
encontrando em chimpanzés e denominado ‘Dominância’.
Em invertebrados, o caranguejo eremita (Dardanus calidus) foi a primeira espécie de
crustáceo decápoda a ter suas diferenças individuais estudadas extensivamente no eixo
‘ousadia-timidez’. Caranguejos eremitas classificados como ‘ousados’ apresentam maior
comportamento exploratório em novos ambientes e investigam mais rapidamente um objeto
novo (Gherardi, Aquiloni e Tricarico, 2012). Da mesma maneira, estudos conduzidos com
insetos eusociais mostram que, apesar da seleção natural atuar principalmente em nível de
colônia, as operárias apresentam diferenças comportamentais evidentes: alguns indivíduos
interagem socialmente mais com seus coespecíficos quando estão forrageando ou cuidando do
ninho (Pinter-Wollman, 2012). Semelhantemente, Wright, Holbrook e Pruitt (2014), em seu
experimento com aranhas Anelosimus studiosus, viram que indivíduos mais dóceis (que
mostravam baixo nível de agressão e baixa responsividade em relação a predadores, presas e
parceiros sexuais) passavam mais tempo em cuidado parental do que indivíduos mais
agressivos (76% do orçamento de atividades contra 23%, respectivamente). Além disso, a
proficiência nas tarefas sociais entre os diferentes tipos comportamentais também diferiam,
com indivíduos dóceis obtendo uma taxa de sobrevivência da prole duas vezes maior que
indivíduos agressivos.
2. CONCEITOS
Assim como na psicologia humana (Digman, 1990), o estudo das diferenças
individuais em animais é abordado de maneiras distintas por diferentes sub-áreas, recebendo
diversas terminologias e conceitos que acabam por dificultar a compreensão do fenômeno
6 (MacKay e Haskell, 2016). Os termos mais comuns usados atualmente, quando se fala em
diferenças individuais em animais são: ‘personalidade’, ‘temperamento’, ‘tipos e síndromes
comportamentais’ e ‘estratégias de enfrentamento’ (coping strategies) (MacKay e Haskell,
2016; Dall et al, 2004).
Originais dos estudos de psicologia humana, os conceitos de personalidade e
temperamento foram gradualmente absorvidos e utlizados pelos estudiosos do comportamento
e da fisiologia animal. Em humanos, por exemplo, o temperamento é considerado uma parte
da personalidade, implicando em tendências comportamentais observadas nas fases iniciais da
vida e tendo um maior componente genético, herdável (Weinstein, Capitanio e Gosling,
2008). Clarke e Boinski (1995), em uma revisão sobre o temperamento em primatas,
comparam as repostas comportamentais de crianças humanas com aquelas exibidas por várias
espécies de primatas não-humanos. As autoras associam ‘personalidade’ às características
sociais de um indivíduo, enquanto, ‘temperamento’ é a reação individual à novos desafios e
estímulos, sendo independente do aspecto social.
Os termos ‘tipo e síndrome comportamental’ ganharam popularidade dentro da
ecologia comportamental. Stamps e Groothuis (2010) distinguem síndrome comportamental
de personalidade ao dizer que o primeiro termo refere-se a correlações entre comportamentos
em diferentes momentos ou diferentes contextos, enquanto personalidade refere-se a
correlações entre comportamentos em diferentes momentos e diferentes contextos. Sih et al.
(2004) consideram tipo comportamental como sendo a personalidade em nível individual, os
constructos de síndrome comportamental e de personalidade são, por sua vez, correlacionais e
diferenciais em relação a um conjunto de indivíduos, ou seja, ambos envolvem a análise de
correlação dos comportamentos de um mesmo indivíduo em diferentes contextos e/ou
momentos, mas os valores analisados são medidos diferenciando-se os valores apresentados
por outros indivíduos do grupo. A personalidade de um indivíduo não é, portanto, um
7 conceito categórico e estático, mas relativo e dinâmico, pois é definido enquanto comparação
a outros indivíduos numa escala contínua.
Outra maneira de abordar as diferenças individuais em animais é através dos ‘estilos
de enfrentamento’, ou coping styles, tal como feito nos estudos de fisiologia do estresse. Os
diferentes estilos de enfrentamento são distinguíveis a partir do momento que os indíviduos
encaram situações estressantes, crônicas ou agudas, e se esforçam, de maneira cognitiva,
comportamental e fisiológica, para balancear satisfatoriamente as demandas internas e
externas, visando manter a homeostase (Antoniazzi, Dell’Aglio e Bandeira, 1998). Koolhaas
et al. (1999), estudando os perfis comportamentais e fisiológicos de ratos e roedores de
laboratório, identificaram duas principais estratégias, a primeira, a estratégia proativa, era,
comportamentalmente, mais agressiva, ousada, inflexível e com maior ativação emocional.
Fisiologicamente, exibia maior ativação do sistema simpático e noradrenérgico, com baixa
atividade do eixo HPA. A segunda estratégia é chamada reativa e se apresenta
comportamentalmente através de menor agressividade, maior exibição de flexibilidade e
comportamentos aversos ao risco. Fisiologicamente, essa estratégia tem maior reatividade do
eixo HPA (pituitária-adrenal) e do sistema parasimpático. Em primatas do novo mundo,
Cristóbal-Azkarate, Chavira, Boeck, Rodriguez-Luna e Vea (2007) identificaram diferentes
estratégias de enfrentamento em bugios (Alouatta palliata) em vida livre durante momentos
de encontro com machos imigrantes. Os autores concluiram que os machos adultos
apresentam um padrão proativo, com maiores respostas agonísticas mas menor secreção de
cortisol. Ja as fêmeas apresentam um padrão semelhante ao reativo, com maiores
comportamentos de esquiva e maior secreção de cortisol.
Destaca-se que, apesar das diferentes terminologias, existe um ponto comum entre as
diferentes definições: os indivíduos devem diferir em seus comportamentos de maneira
constante no tempo e em diferentes contextos e/ou situações (Briffa e Weiss, 2010).
8
3. DIFERENÇAS INDIVIDUAIS: EVOLUÇÃO E MANUTENÇÃO
Para a ecologia comportamental clássica, variações interindividuais eram vistas como
não adaptativas ou mensurações de baixa acurácia (ruídos ao redor da média) e, por isso,
eram frequentemente ignoradas (Wilson, 1998). Ou seja, por muito tempo, ecólogos
comportamentais se focaram no chamado ‘ótimo comportamental’, pensava-se que a seleção
natural e sexual favorecia os indivíduos que forrageavam, reproduziam e acessavam diversos
recursos da maneira mais eficiente, de forma que à longo prazo as diferenças individuais
desapareciam (Odgen, 2012). Dessa maneira o indivíduo com a estratégia de maior sucesso
individual seria aquele com maior aptidão individual, gerando maior número de proles e, por
consequência, resultando em apenas um tipo comportamental dominante. Esta abordagem
com foco em tendências centrais, tais como a média de uma população, ficou conhecida como
a “Tirania da média dourada” (Bennet, 1987), se sobrepondo às diferenças individuais como
importante sinal evolutivo (Careau, Thomas e Humphries, 2008).
Parte desta visão se deve ao fato de que, em modelos de computador, um indivíduo
que tenha comportamento totalmente plástico é vitorioso em jogos de soma zero. Assim, a
existência de padrões comportamentais fixos ou estáveis em animais ainda é um enigma para
a comunidade científica. Ser comportamentalmente consistente significa, por exemplo, que
um animal mais corajoso irá manter o seu comportamento em situações contrastantes, tanto
naquelas com alto risco de predação como na ausência de predadores, o que se tornaria
contraproducente para a propagação de genes, uma vez que ser corajoso durante altos níveis
de predação aumenta o risco de ser predado. Igualmente, indivíduos mais precavidos podem
perder oportunidades de forragear, encontrar melhores áreas e parceiros sexuais, em
ambientes que são seguros (Dall et al., 2004).
Com o avanço cientifico e metodológico das pesquisas, percebeu-se que as diferenças
individuais têm um papel fundamental para evolução, não só por oferecerem o material básico
para serem selecionadas as melhores variantes, mas porque são vatajosas em si: populações
9 com diferentes tipos comportamentais são mais estáveis no tempo (Dingemanse e Wolf,
2010). Ou seja, na maioria das situações, múltiplas estratégias tendem a coexistir em
equilíbrio dinâmico, resultando numa população que enfrenta de maneira mais eficaz ao
ambiente em constante mutação (Wilson, 1998).
Modelos mais recentes em evolução e ecologia, à luz da teoria dos jogos, mostram que
quando o fitness de um indivíduo é determinado pela frequência na qual as diferentes
estratégias comportamentais competem ou colaboram entre si, é possível que surjam tipos
comportamentais estáveis em uma população (Dall, Alasdair e McNamara, 2004), ou seja,
ocorre seleção dependente de frequência. Em peixes guppies (Poecilia reticulata) submetidos a
três tratamentos de composição social (grupos com apenas bold, grupos com apenas shy,
grupos mistos), viu-se que indivíduos em grupos mistos se alimentavam mais do que
indivíduos em grupos homogêneos (tanto bold, quanto shy), ou seja, a frequência de
indivíduos apresentando uma dada estratégia comportamental pode influenciar na estabilidade
da mesma (Dyer, Croft, Morrell e Krause, 2008).
Outra possível rota para a manutenção de diferentes estratégias comportamentais numa
população é através de flutuações na força seletiva. Por exemplo, Dingemanse e Réale (2005)
ao estudarem a diversidade comportamental em chapim-real (Parus major), viram que a taxa
de sobrevivência de adultos podia ser prevista de acordo com o tipo comportamental (lento ou
rápido) dos indivíduos, com a quantidade de recursos alimentares no ambiente e com o sexo
dos animais. Este estudo corrobora a ideia de que diferentes tipos comportamentais podem
coexistir em uma mesma população e dentro de diferentes categorias como sexo, idade e
tamanho (Wilson, Clark, Coleman e Dearstyne, 1994).
Se a manutenção de diferentes tipos comportamentais já consegue ser explicada por
modelos matemáticos, a origem de tais diferenças ainda é alvo de intensa pesquisa e debates.
Existem três principais modelos para a origem das diferenças individuais. O primeiro, e mais
conhecido, mecanismo causal subjacente ao estado de um indivíduo é a sua genética. Van
10 Oers, de Jong, van Noordwijk, Kempenaers e Drent (2005), em uma revisão sobre genética e
personalidade animal, mostram vários estudos que confirmam a clara base genética existente
na expressão de traços comportamentais, e conscientizam sobre a importância de levar em
consideração a estrutura genética da personalidade para melhor compreender a seleção natural
e as forças evolutivas atuantes. Em chapim-real e em seres humanos, o gene receptor de
dopamina D4 (DRD4) está relacionado ao comportamento exploratório e a busca por
novidades (Fidler et al., 2007). Outros equivalentes funcionais de genes candidatos, como 5-
HTTLPR e MAOA, já foram associados aos perfis comportamentais tanto de seres humanos,
quanto do gênero Macaca (Nettle e Penke, 2010).
Outro modelo proposto diz que a variabilidade interindividual é dependente do estado
do indivíduo. Nesse caso, entende-se ‘estado’ como todas as características que influenciam
as decisões comportamentais, e por consequência o fitness (ex. condição física e fisiológica,
informação disponível, ambiente físico e social de um indivíduo). Uma vez que a soma dessas
diferentes características não é semelhante para cada indivíduo, o estado de cada um será
diferenciado, resultando em distintas estratégias comportamentais. No caso de estados
estáveis ou fixos, como sexo, além do surgimento das diferenças individuais, elas se tornam
consistentes ao longo tempo, situações e contextos (Wolf e Weissing, 2010). Exemplificando
esse modelo, de maneira causal, Careau et al. (2008) e Biro e Stamps (2010) sugerem que
personalidade e taxa metabólica estão inter-relacionadas, uma vez que a maquinaria
metabólica gera energia para a exibição de comportamentos e que existe uma grande variação
interindividual no metabolismo de uma dada espécie. Como essa relação ocorre em nível da
hierarquia metabolismo-fisiologia-comportamento, no entanto, ainda é desconhecido.
Apesar dos fatores biológicos receberem prioridade, mais recentemente, um terceiro
modelo foca em questões sociais para o surgimento das diferenças individuais também em
animais. O conceito ecológico de nicho tem sido extrapolado do estudo de diferenças entre
espécies para o estudo de diferenças individuais em uma mesma espécie ou em uma
11 população. Nessa linha de pensamento, a tentativa de diminuir o conflito social entre
coespecíficos pode influenciar o desenvolvimento e formação de diferentes tipos
comportamentais. A consistência e diversificação comportamental ocorrem quando indivíduos
se especializam em diferentes nichos sociais. Desta maneira, os fatores sociais atuam tanto
como agentes quanto como alvos da seleção natural (Bergmuller e Taborsky, 2010).
4. MENSURAÇÃO DAS DIFERENÇAS INDIVIDUAIS EM ANIMAIS
Atualmente, a mensuração das diferenças individuais em animais ocorre,
principalmente, através de duas abordagens metodológicas. Essas abordagens são divididas
em ‘codificação do comportamento’ (em inglês, coding) e ‘classificação do comportamento’
(rating). Apesar do debate para saber qual método é o mais adequado e confiável, cada um
tem suas vantagens e desvantagens e apresentam o mesmo objetivo: identificar de maneira
precisa às diferenças consistentes entre os indivíduos estudados. Gosling (2001), no entanto,
mostra que a maioria dos estudos com animais (74%) usa o coding como principal método.
O coding se baseia na observação direta e no registro das atividades comportamentais.
Em geral, os observadores, já habituados ao etograma de uma dada espécie, reúnem dados a
respeito da frequência dos mais variados comportamentos. Esse método é simples, pelo fato
de envolver apenas o acompanhamento dos indivíduos, no entanto, é necessário um período
de tempo considerável para que uma base de dados robusta seja construída, de forma que os
animais possam ser vistos nas mais variadas situações e contextos. Por ser um método
realizado com medidas em tempo real, isso faz com que seja considerado um método bastante
objetivo (Watters e Powell, 2012).
Mount e Seabrook (1993), usando o coding para estudar o comportamento agonístico
durante a formação de grupos de fêmeas suínas (Sus scrofa domesticus), viram que a
agressividade era consistente em duas diferentes situações de manejo, com certos indivíduos
sendo mais propensos a agredir os outros. Os autores sugerem que esse seja um traço
12 comportamental que contribui para a individualidade desses animais. Em outro estudo,
visando acessar a ontogenia da personalidade em cães da pradaria de rabo preto (Cynomys
ludovicianus), Loughry e Lazari (1994) viram que desde o momento que os filhotes emergem
de suas tocas já é possível detectar estatisticamente a existência de diferenças individuais
entre os mesmos.
As críticas a esse metódo se devem ao fato de que, por ser considerado mais objetivo,
certos detalhes são negligenciados pelos pesquisadores durante a publicação de seus
resultados (como o número de observadores, a origem dos observadores, forma de treino,
horas de coleta por animal etc.), tornando dificultosa a elaboração de um resumo dos métodos
e procedimentos específicos usados tipicamente durante a coleta de dados (Vazire, Gosling,
Dickey e Schaprio, 2007). Além disso, a escolha dos comportamentos que serão considerados
durante a pesquisa e a forma de organização hierárquica dos traços candidatos (vários traços
individuais ou apenas um traço composto) gera discussão sobre a pressuposta objetividade
desse método (Powell e Gartner, 2010).
O rating é fundamentado na experiência de pessoas que conhecem e são próximas aos
indivíduos aos quais se deseja conhecer a personalidade. Por ter raízes nos estudos
tradicionais de Psicologia Humana, esse método não foca em comportamentos específicos, ao
invés disso, é através de questionários que os observadores avaliam o comportamento dos
animais e pontuam cada item de acordo com o que lhes é requerido, exigindo um elevado
nível de abstração (Kubinyi, Gosling e Miklosi, 2015). Em geral, mais de um observador é
indicado para essa avaliação a fim de que haja independência e confiança dos dados
coletados. Apesar da suspeita de subjetividade do método por parte da comunidade científica,
vários estudos vêm mostrando que o mesmo cumpre os requerimentos padrões para ser
considerado um instrumento valido para medir adequadamente o perfil comportamental de
animais (Gosling, 2001).
13
Por se basear nas experiências humanas com os animais, o rating pode apresentar
alguns vieses. Highfill, Hanbury, Kristiansen, Kuczaj e Watson (2010), estudando gálagos de
orelha pequena (Otolemur garnettii), compararam os dois métodos de mensuração da
personalidade e observaram que os dados coletados através de rating apresentavam baixa
confiabilidade entre observadores quando comparados aos coletados por coding. Os autores
sugerem que, apesar de conhecerem os animais, os avaliadores tinham diferentes tarefas ao
entrarem em contato com os animais, enquanto um os alimentava, outro fazia o manejo
veterinário, o que pode gerar diferentes reações dos animais e, consequentemente, influenciar
na experiência subjetiva dos avaliadores. Em publicação recente, Uher e Visalberghi (2016)
relatam a existência de vários problemas metodológicos e vieses que ocorrem durante o
processo de avaliação da personalidade animal usando rating, devido à abstração mental dos
avaliadores e suas crenças estereotipadas sobre os indivíduos.
Concomitante ao uso de coding ou rating pode-se fazer uso de testes
comportamentais. Durante esses testes, os animais são submetidos a diversas situações a fim
de que exibam certos comportamentos-alvo. As diferentes reações são, então, correlacionadas
a fim de que se obtenha uma imagem completa do perfil comportamental dos indivíduos
(Watters e Powell, 2012). Esses testes podem incluir a apresentação de objetos novos, a
interação com seres humanos ou própria interação entre coespecíficos durante competição por
comida em uma situação experimentalmente provocada (Uher, Addessi e Visalberghi, 2013).
Os testes tradicionais para análise de estratégias de enfrentamento consistem em
verificar a reação do animal frente a situações de separação involuntária de seu grupo social
e/ou a inserção em ambiente novo por breves períodos de tempo, e parear esse padrão aos
níveis de cortisol medidos antes e durante a situação estressora (Byrne e Suomi, 2002;
Galvão-Coelho et al., 2009). Reimers, Schwarzenberger e Preuschoft (2007) relata que
chimpanzés menos exploradores (medido por testes de novos objetos) reagiram aos novos
ambientes (físico e social) com o aumento da imobilidade, enquanto chimpanzés mais
14 exploradores reagiram com perambular. Semelhantemente, indivíduos de primatas que são
classificados como ‘reativos’, ‘medrosos’ ou ‘tímidos’, evitam situações e estímulos novos,
apresentando elevada responsividade comportamental e fisiológica quando testados (Clarke e
Snipes, 1998).
O uso convergente de métodos pode aprimorar os estudos da personalidade animal,
por isso é sugerido que, quando possível, as metodologias sejam usadas concomitantemente.
Vários estudos mostram que existe concordância entre os três métodos (Iwanicki e Lehmann,
2015; Horback, Miller e Kuczaj, 2013; Carter, Marshall, Heinsohn e Cowlishaw, 2012), o que
supre um dos critérios estabelecidos para a validade da ciência da personalidade animal: as
avaliações prevêem comportamentos e resultados do mundo real (Gosling, Lilienfeld e
Marino, 2003).
Outros dois critérios que corroboram a eficácia dos métodos usados para estudo da
personalidade animal são: confiabilidade e repetibilidade. Ao checar a confiabilidade dos
dados e resultados, compara-se a concordância entre os pesquisadores. Espera-se que a
concordância intra e interparticipantes sejam altas, a fim de confirmar a confiança dos dados.
Estudos que usam o rating, em geral, apresentam taxas altas de concordância, com poucos
relatos de sobre a confiabilidade dos dados no uso de coding. A repetibilidade é importante,
pois versa sobre a manutenção da personalidade em um dado período. Através de índices de
repetibilidade, pode-se medir a consistência de um traço ao longo do tempo, contextos e
situações. Para ser mais repetível e consistente, o traço deve apresentar menos variação a
nível individual e mais variação a nível populacional (Gosling, 2001 ; Koski, 2011)
A mensuração de qualquer traço envolve debates, e isso não é diferente para o estudo
das diferenças individuais. Análises da fisiologia e bioquímica da personalidade, estratégias
de enfrentamento e psicopatologias são realizadas sob protocolos metodológicos que podem
envolver manipulações de criação, manipulação farmacológica e danos cirúrgicos estratégicos
(Nelson e Winslow, 2009). Considerações éticas (o princípio dos 3Rs) na implementação de
15 metodologias necessárias para análises da psicopatologia têm limitado o número de animais
envolvidos e, consequentemente, o poder dos testes estatísticos. Por outro lado, cresce o
número de estudos não invasivos que tentam mapear o comportamento dos animais em
condições de liberdade ou cativeiro com pouca ou nenhuma intervenção (Sapolsky e Ray,
1989; Ray e Saposlky 1992; Virgin e Sapolsky,1997).
Em artigo crítico sobre personalidade e síndrome comportamental em animais, Uher
(2011) ressalta que um grande desafio nos estudos comportamentais e fisiológicos é explorar
sistematicamente e empiricamente se, de que forma, e sob quais condições as diferenças
individuais são de fato significativas. Com relação à condição ambiental, a autora destaca que
se, por um lado, a variância interindividual é maior em situações de estresse, o cativeiro pode
obscurecer as diferenças interindividuais se a colônia já tiver sofrido um processo de seleção
natural (i.e. com os indivíduos menos resistentes já tendo vindo a óbito). Isto posto, a autora
argumenta que é necessário medir e comparar a variância intra e interindividual sob diferentes
métodos: padrão comportamental diário, testes cognitivos e medidas fisiológicas em
diferentes condições ambientais.
Para uma eficiente validação de diferentes indicadores que permita comparação intra e
interindividual, um alto n amostral precisa estar disponível. Nesse contexto, destaca-se que
numa revisão sobre os trabalhos publicados sobre síndrome comportamental em animais,
Gosling e John (1999) detectaram apenas 19 artigos cujo n amostral era igual ou superior a 20
indivíduos. Ao longo desta década, ainda são escassos os trabalhos com n amostral superior a
20, principalmente em primatas (Galvão-Coelho et al., 2009).
16
5. INFLUÊNCIA DE DIFERENÇAS INDIVIDUAIS NO MANEJO DE ANIMAIS
E NA PESQUISA CIENTÍFICA
A existência de diferenças individuais tem inúmeras implicações práticas tanto no
âmbito científico quanto na produção, manejo e conservação de animais não humanos.
Aquários e zoológicos empenham-se em manter seus animais saudáveis e em alto grau de
bem-estar e conhecer as tendências comportamentais dos indivíduos pode ajudar a estabelecer
planos de manejo mais eficientes e que promovam e aumentem a capacidade dos animais de
se adaptarem ao cativeiro de maneira mais adequada (Powell e Gartner, 2010).
Barlow et al. (2006), em um estudo com macacos Diana (Cercopithecus diana diana)
em cativeiro, constataram que certos indivíduos são mais propensos a exibir comportamentos
indicativos de estresse (BPIS) quando a densidade de visitantes é alta. Para outros indivíduos,
todavia, a exibição de BPIS diminuía e a de comportamentos típicos da espécie, como brincar,
aumentava. Em chimpanzés cativos, indivíduos que pontuam mais nos eixos de personalidade
Dominância, Extroversão e Confiabilidade, são mais felizes, ou seja, apresentam maiores
indicadores de bem-estar subjetivo (SWB, Subjective well-being), o mesmo indicador
utilizado para aferir o bem-estar em humanos (King e Landau, 2003). A própria exposição de
animais, então, pode passar por um processo de seleção de indivíduos a fim de que sejam
escolhidos os mais aptos a interagir com o público e menos suscetíveis ao estresse.
As diferenças individuais podem interferir, também, no sucesso reprodutivo em
cativeiro. Powell et al. (2008) viram a existência de relação entre perfis comportamentais e a
interação sociossexual em pandas gigantes (Ailuropoda melanoleuca). Fêmeas shy tiveram
pior desempenho sociossexual do que fêmeas bold. Esse resultado se assemelha ao encontrado
em cheetahs (Acinonyx jubatu) – onde indivíduos não reprodutores pontuavam mais no eixo
‘tenso-medroso’ quando comparados a indivíduos reprodutores – e em rinocerontes-negros
(Diceros bicornis) com machos que marcavam mais pontos nos traços ‘Dominante’ e
17 ‘Comportamentos olfativos’ tendo menor sucesso reprodutivo (Carlstead, Mellen e Kleiman,
1999 e Wielebnowski, 1999). Esses achados mostram a importância de levar em consideração
a variação entre os indivíduos a fim que o manejo reprodutivo, principalmente de espécies
ameaçadas de extinção, seja apropriado e eficaz.
Além da sua aplicação pratica em cativeiro, estudar a personalidade pode colaborar
com planos de conservação de animais silvestres em vida livre, pois certos traços de
personalidade podem estar ligados diretamente com a sobrevivência dos indivíduos. Os
estudos sobre os potenciais traços que aumentam a chance de sobrevivência de animais
reintroduzidos ainda são limitados (McDougall, Réale, Sol e Reader, 2006). No entanto,
alguns resultados já mostram direcionamentos importantes: Bremner-Harrison, Prodohl e
Elwood (2004), acompanhando o pós e pré-soltura de raposas-velozes (Vulpes velox),
concluíram que os indivíduos mais bold apresentaram taxas de mortalidade maior, dentro de
seis meses seguidos da data de liberação dos animais na natureza. Os autores sugerem que,
para essa espécie, animais que apresentam esse traço mais fortemente, apresentam muitos
comportamentos de risco, o que desfavorece a liberação desses animais na natureza, pois
seriam facilmente predados.
Outro aspecto que de ver ser considerado é a existência de diferenças interindividuais
durante a amostragem científica, devido a possibilidade de vários vieses resultantes, o que
violaria o princípio estatístico da amostragem randômica (Biro e Dingemanse, 2009). Carter,
Heinsohn, Goldizen e Biro (2011) viram que os indivíduos de Agama planiceps considerados
bold eram mais facilmente capturados do que aqueles considerados shy e que esse viés
poderia influenciar na detecção de correlações existentes entre os traços comportamentais.
Resultado semelhante foi encontrado por Morton, Lee e Buchanan-Smith (2013) ao estudar 18
indivíduos de macaco-prego. Animais que pontuaram mais em ‘Abertura a experiências’ eram
mais propensos a participar de testes cognitivos quando comparado àqueles que pontuaram
mais em ‘Assertividade’, que participavam mais de atividades sociais. Esses e outros
18 trabalhos mencionam a importância de se usar métodos e abordagens (amostra passiva versus
amostra ativa) para incluir todos os tipos de personalidade em uma amostragem (para mais
detalhes sobre essas metodologias veja Biro, 2013 e Michelangeli, Wong e Chappel, 2015).
Por fim, Cavigelli (2005), em uma revisão sobre personalidade e saúde, fala sobre a
importância dos estudos das diferenças individuais em animais a fim de melhor interpretar a
resiliência e susceptibilidade a doenças em seres humanos. Por exemplo, estudos mostram que
diferenças individuais em seres humanos favorecem o surgimento de patologias: pessoas mais
raivosas e com tendência a estabelecer comportamentos interpessoais hostis (padrão
comportamental tipo A) apresentam maior incidência de aterosclerose assintomática e maior
risco de morte por ataque cardíaco (Smith, 2006), indivíduos mais neuróticos, por sua vez,
apresentam maior tendência de doenças psicológicas tais como a depressão e ansiedade (del
Barrio, Moreno-Rosset, Lopez-Martinez e Olmedo, 1997). Entre animais não humanos esse
cenário parece ser semelhante, Cussen e Mench (2015), ao estudarem padrões
comportamentais de papagaios-do-mangue (Amazona amazonica), viram que animais mais
neuróticos eram mais susceptíveis ao estresse ambiental e desenvolviam mais facilmente
comportamentos indicadores de estresse, como o arrancar de penas.
6. CONSIDERAÇÕES FINAIS
O estudo das diferenças individuais humanas remontam aos estudiosos gregos
Hipocrates (460 - 370 a.C.) e Galeno (século II) que sugeriram a existência de quatro
diferentes tipos de perfis comportamentais (colérico, sanguíneo, fleumático e melancólico)
que se expressavam a partir dos níveis de fluidos (ou humores) corporais (Chamorro-
Premuzic e Furnham, 2005). O modelo conhecido como Big Five, é o modelo mais apoiado
pela comunidade científica e, como o próprio nome já evidencia, propõe a existência de cinco
dimensões (ou fatores) da personalidade humana, sendo essas: Neuroticismo, Extroversão,
Abertura a experiências, Agradabilidade e Conscienciosidade (para melhor compreensão de
19 cada dimensão, veja Chamorro-Premuzic e Furnham, 2005). Atualmente, novos estudos já
falam em 6 eixos da personalidade humana, em que o eixo Humildade é acrescentado,
mostrando que este é um assunto ainda em debate (Ashton & Lee, 2007).
Este manuscrito buscou contribuir na construção desta ciência do estudo da
personalidade apresentando um debate que vem ganhando força na literatura das áreas de
evolução, ecologia, e etologia (Dingemanse e Réale, 2005; Sih, Bell e Johnson, 2004), a
saber: perfis comportamentais e diferenças individuais em animais.
Muitas questões ainda são foco de debate, tanto nos estudos em humanos, quanto em
animais: a estabilidade dos traços (Caspi, Roberts e Shiner, 2005), os comportamentos
momentâneos e tendências comportamentais (person-situation debate) (Fleeson, 2004) e a
influência social e de grupo na expressão da personalidade (Webster e Ward, 2011), ainda são
focos de pesquisa e precisam de maiores elucidações.
Nettle e Penke (2010) destacam que maiores avanços nos estudos da personalidade
humana podem ser alcançados ao se considerar os estudos das diferenças individuais em
animais. No entanto, como comentam Mehta e Gosling (2006), esses avanços não beneficiam
apenas seres humanos, defendendo que vários conceitos e conhecimentos, já bem
fundamentados da pesquisa com humanos, podem ser adaptados e utilizados para aumentar o
conhecimento e melhoraro bem-estar em relação aos próprios animais.
20
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30
CAPÍTULO 2
PERFIS COMPORTAMENTAIS, ESTRATÉGIAS DE ENFRENTAMENTO E NÍVEIS DE METABÓLITOS FECAIS DE GLICORTICÓIDES EM MACACOS PREGO CATIVOS
Artigo a ser submetido ao periódico “Applied Animal Behaviour”
1. INTRODUÇÃO
Diferenças nos perfis comportamentais de animais selvagens (anfíbios - Carlson &
Langkilde, 2013, aves - Patrick & Weimerskirch, 2014, mamíferos - King & Figueireido,
1997 e invertebrados - Gherardi et al., 2012; Pinter-Wollman, 2012; Wright et al., 2014) têm
ganhado destaque nos estudos sobre evolução, ecologia (Réale et al., 2010) e bem-estar
animal (Waters & Powell, 2012; Coleman, 2012). Em nível distal, busca-se determinar até
que ponto estas diferenças têm substratos genéticos e modelar quais forças e condições
ecológicas levam ao aparecimento e favorecem a permanência de padrões comportamentais
alternativos (Dingemanse & Réale, 2005). Em nível proximal, estudos com animais em
cativeiro vêm mostrando que a capacidade individual ao enfrentar situações aversivas varia
dentro de uma mesma população (Cussen & Mench, 2015). Cada animal, portanto, lida com o
estresse de maneira particular, o que pode refletir, em longo prazo, na sobrevivência e
reprodução diferencial dentro de uma população.
Estilo de enfrentamento refere-se à maneira dos indivíduos reagirem e se adaptarem a
situações estressantes do ambiente (físico e social) e, consequentemente, à sua vulnerabilidade
a doenças relacionadas ao estresse. Distintas estratégias de enfrentamento ao estresse têm sido
verificadas em diversas espécies. O comportamento estereotipado em chimpanzés cativos é
endêmico nas populações de cativeiro, independentemente dos esforços em enriquecimento
ambiental. Em média, um indivíduo passava entre 4% e 5% do seu tempo exibindo
estereotipias, havendo, no entanto, indivíduos que iam muito além da média e empregavam
31 60% do seu orçamento nessas atividades (Birkett & Newton-Fisher, 2011). Essa variação
interindividual na exibição de comportamentos indicativos de estresse é vista, igualmente, em
espécies como papagaios (Garner et al., 2003), suínos (Geverink et al., 2003), ratos (Garner &
Manson, 2002), cavalos (Mills, 1998) e visons (Dallaire et al., 2012).
Koolhaas et al. (1999), estudando ratos e camundongos em laboratório, definiu dois
estilos de enfrentamento ao estresse, com base em características estáveis de respostas
comportamentais e fisiológicas. Face à um evento estressor, os animais podem reagir de duas
maneiras, proativa e reativa, pertencentes à um contínuo. A resposta mais ativa, dita proativa,
é caracterizada por baixa imobilidade, menor latência para agressão, menor sensibilidade para
mudanças e, a nível fisiológico, maior reatividade simpática e menor reatividade do eixo
HPA. Por outro lado, a resposta reativa é acompanhada de comportamentos como inatividade,
maior flexibilidade comportamental, alta dependência de sinais ambientais, sendo considerada
uma resposta de “autoconservação/afastamento”. Fisiologicamente, há menor reatividade
simpática com maior reatividade do eixo HPA.
Em um estudo realizado com Papagaios-do-mangue (Amazona amazonica) viu que
animais considerados mais neuróticos eram mais propensos a desenvolver BPIS, tais como a
danificação das próprias penas. Em contrapartida, animais que pontuaram mais na dimensão
‘Extroversão’ se mostraram mais resilientes, desenvolvendo menos comportamentos
estereotipados durante o experimento (Cussen & Mench, 2015). Ijichi et al. (2013) sugere que
existe um link entre ‘personalidade’ (padrão comportamental constante no tempo e entre
contextos) e a estratégia de enfretamento ao estresse, com os animais mais proativos sendo
mais propensos a desenvolver estereotipias que os animais mais reativos, esses últimos
desenvolveriam comportamentos mais inativos e apáticos (Mason, 2010). Corroborando essa
ideia, resultados recentes, de uma pesquisa com um roedor africano (Rhabdomys dilectus),
mostraram que indivíduos mais proativos e corajosos apresentavam mais estereotipias do que
aqueles considerados reativos e tímidos (Joshi & Pillay 2016).
32
Primatas não humanos são modelos biológicos valorizados para o estudo das
psicopatologias humanas devido à neurobiologia similar (vias neurais e fisiologicas),
resultante da história evolutiva compartilhada. Além disso, boa parte das espécies vive em
ambientes complexos que demandam ampla variação de estratégias cognitivas,
comportamentais, sociais e fisiológicas, o que possibilita certa extrapolação de resultados para
a espécie humana (Nelson & Winslow, 2009).
O macaco prego (Sapajus spp.) vem ganhando destaque na literatura de psicologia
comparada (Morton et al., 2013), evolução (Adessi, 2008), neurociências e cognição
(Pomerantz et al., 2012), e se encaixa como modelo animal para tais estudos, pois possui alta
complexidade nos níveis comportamentais e cognitivos, reflexos do seu alto grau de
encefalização (Dalgalarrondo, 2011), além de apresentar uma complexa vida social em grupos
multimacho e multifêmea. Em vida livre, essa espécie apresenta comportamentos como: uso
de ferramentas, cooperação, partilha de alimentos, coalizões e tradições comportamentais
(Fragaszy et al., 2004), já em cativeiro, essa espécie pode exibir um amplo repertório de BPIS
(Boinski et al., 1999). Recentemente, Ferreira et al. (2016), usando uma lista de 18 GNB
(Comportamentos normativos do gênero) e 10 BPIS (Comportamentos indicativos de
estresse) encontraram diferenças individuais no enfrentamento ao estresse, com indivíduos
variando entre si, dentro de cinco eixos distintos.
O presente estudo buscar aprofundar a discussão sobre as diferenças individuais nas
estratégias de enfrentamento ao estresse em animais cativos, tendo como modelo o macaco
prego, relacionando GNB e BPIS aos parâmetros fisiológicos (metabólitos fecais de
glicocorticoides, MFG). Com base nos resultados já vistos para outras espécies (Cussen &
Mench, 2015; Joshi & Pillay 2016), nossa hipótese é de que o perfil comportamental (GNB)
influenciará nos estilos de enfrentamento (BPIS) e nos niveis de MFG. Testaremos, então, três
predições: 1) Animais mais e menos ativos, avaliados a partir do seu GNB, tenderão a
apresentar BPIS diferentes, semelhantes ao eixo proativo-reativo da estratégia de
33 enfrentamento, respectivamente. Animais com caracteristicas mais sociáveis, por sua vez,
apresentarão menores indicadores de estresse comportamental 2) Os indivíduos com
características ativas terão maior quantidade de MFG excretado, enquanto que os mais
sociáveis apresentarão menos. 3) Conforme já visto em outros trabalhos com o mesmo gênero
(Ferreira et al., 2016; Mendonça-Furtado, 2006), prevemos ausência ou diferenças mínimas
entre os sexos, nas variáveis estudadas.
2. MATERIAIS E MÉTODOS
2.1. ANIMAIS E LOCAL DE ESTUDO
A pesquisa foi realizada em uma amostra de 31 macacos-prego (Sapajus libidinosus),
sendo 18 machos e 13 fêmeas, distribuídos em 7 grupos sociais (tabela 1). Os grupos
variavam em número de 3 a 9 animais, incluindo infantes, juvenis, subadultos e adultos de
ambos os sexos. As coletas ocorreram em três lugares, sendo: um zoológico (João Pessoa,
Paraíba) e dois Centros de Triagem de Animais Silvestres (CETAS) em Cabedelo, Paraíba e
Natal, Rio Grande do Norte, entre os anos de 2013 e 2016. Os indivíduos eram identificados
através de características físicas próprias, tais como cor, tamanho e formatos da cabeça e do
corpo. A idade exata, a origem dos animais e a quantidade de tempo que cada um se
encontrava nesses ambientes são variáveis desconhecidas e, portanto, não foram consideradas
nessas análises. Além disso, excluímos de nosso estudo os infantes e juvenis, analisando
somente adultos e subadultos de nossa amostra.
2.2. COLETA DE DADOS COMPORTAMENTAIS
Baseado na literatura para macacos prego cativos (Ferreira et al., 2016) , definimos um
etograma com 13 comportamentos normativos de gênero (GNB) e 10 comportamentos
potencialmente indicativos de estresse (BPIS). Os dados comportamentais foram coletados
através do método ‘animal focal’ (Altmann, 1974), em sessões de 10 minutos por dia, por
34 individuo, durante o período da tarde. O etograma foi dividido em eventos e estados (tabelas 2
e 3). Para os estados, a amostragem era instantânea, com registros a intervalos de 30
segundos, totalizando 20 registros comportamentais (estados) diários por animal. Os eventos
foram quantificados em ‘todas as ocorrências’ (dentro dos 10 minutos do animal focal). O
tempo total de coleta comportamental foi de 170,39 horas durante 10 meses (entre 2013 e
2016). Além dos registros comportamentais, dados sobre proximidade social (vizinho mais
próximo na distância de um metro) e localização dentro do recinto também eram registrados a
cada 30 seg. Todas as ocorrências de comportamentos agonísticos foram registradas, a fim de
se calcular a hierarquia de dominância para cada grupo.
Os dados foram coletados por três autores desse trabalho (CS, EF e VF) e dois
assistentes. Um período piloto de treinamento e habituação ao etograma foi realizado antes do
início deste projeto, a fim de se obter concordância e consistência nos dados obtidos. Ao
alcançar um mínimo de 85% de concordância entre observadores, deu-se início, então, a
coleta de dados de maneira independente.
35 Tabela 1: Composição dos grupos, tempo e período de observação.
Grupo Recinto Área (m²) Individuo Sexo Horas por recinto Mês/ano de observação
1 ILHA (PB) 112
Chicão M
27 Outubro/2015 à Janeiro/2016
Segundo F Supla F
Ré F Caco M Gaga F
2 CETAS (PB) 14
Buraco M
38,97
Novembro/2015 à Janeiro/2016
Maguila M Sanfona M
Libi M Gal F
Junior M Sandy F Inês F
Claudio M
3 CETAS (PB) 14
Catra M
12,64 Jony F Ramos M Tufo F
4 QUARENTENA (PB) 3
Sivuca M 14,49
Agosto/Outubro de 2015
Acordeom M Cabelinho M
5 QUARENTENA (PB) 3
Mi M 15,99 Riana* F
Romário M
6 CETAS (RN) 23
Ester F
40,64 Setembro/Dezembro de 2013
Hulk M Lula M
Soleil F
7 CETAS (RN) 23 Golias M
20,66 Queen F
* Fêmea prenhe: dados de MFG não inclusos
36
Tabela 1: Comportamentos normativos de gênero (CNG).
Comportamento Definição Forragear Procura por comida, sem manuseio ou consumo Comer Traz comida até a boca, seguido de ingestão Manipulação de comida
Manipula a comida, a fim de tornar o consumo mais eficiente
Manipulação de ambiente
Tocar, morder, movimentar objetos ou parte do seu ambiente
Brincar só Empurrar e se pendurar, de maneira lúdica, em cordas, galhos, ramos e fios Grooming Manipular lentamente o pelo de outro individuo, com a boca ou com as mãos Brincar social Dois indivíduos interagem fisicamente ou perseguem um ao outro sem haver interação agonistica Comportamentos sexuais
Individuo abre seus olhos e se contorce, com movimentos de um lado para o outro, direcionando o comportamento para outro animal.
Scrounge Individuo se alimenta dos restos de comida que caem da boca de outro animal Agonismo* Qualquer briga, ameaça, incitação à agressão entre dois ou mais animais Observar ambiente Sentado ou em pé, escaneando seus arredores Inatividade Posição corporal relaxada. Olhos podem estar abertos ou fechados. Não ha observação do ambiente. Locomoção Locomoção vertical ou horizontal no ambiente, sem manipulação ou forrageamento. O trajeto não é repetido duas vezes no
mesmo focal Outros Comportamentos não contemplados no etograma.
* Comportamentos agonísticos foram utilizados apenas para a construção da hierarquia de dominância, não sendo integrados ao Orçamento de atividades
37
Tabela 2: Comportamentos indicadores de estresse.
Comportamento Definição Tipo Locomoção aberrante Se locomove, sem objetivo, no mesmo percurso repetidas vezes Estado Movimento pendular Balança seu corpo de um lado para o outro ou de trás para frente Evento/Estado Giro de cabeça Gira a cabeça, para cima e para os lados, rapidamente Evento
Pirueta Gira o corpo em 360° ao redor de si mesmo. Pode estar se locomovendo
Evento
Autocatação Se cata com as mãos ou com a boca, compulsivamente Estado Autoenganchar Se encolhe em si mesmo, abraçando a si próprio com as mãos, as
pernas e o rabo. Não esta em uma posição relaxada Estado
Ingestão/Manipulação de Fluidos Corporais
Manipula e/ou ingere fluidos corporais (vômito, fezes, urina e esperma)
Evento/Estado
Automasturbação Estimula e manipula seu próprio genital Evento/Estado Coçar Coça seu próprio corpo com as mãos ou pés Evento/Estado Display para humanos Semelhante aos comportamentos sexuais, mas direcionado para
humanos Evento/Estado
38
2.3. COLETA DE FEZES E ANÁLISES DE METABÓLITOS FECAIS DE
GLICORTICÓIDES
A fim de medirmos a reatividade do eixo HPA um dos métodos menos intrusivos é,
atualmente, através das análises de metabólitos fecais de glicocorticoides (MFG). Devido a
limitações práticas (Cavigelli & Caruso, 2015), a coleta de fezes foi realizada de maneira
oportunista, no mínimo, 3 vezes por semana, em dias não consecutivos, pela manhã ou pela
tarde, para todos os animais observados. Testamos estatisticamente a influência da variação
circadiana nos níveis de MFG através da ANOVA (separação em três blocos de horas: das
07:00 às 09:59; das 10:00 às 12:59; das 13:00 às 15:59) e correlação de Pearson (Hora x
Niveis de MFG). Não houve diferença significativa entre os blocos de horários (Z= 0,495;
p=0,609), nem correlação entre o horário de coleta e os níveis de MFG (r=-0,042; p=0,284).
Após a defecação, sendo identificado o indivíduo, a coleta ocorria dentro de um
período de duas horas, em seguida, as fezes eram acondicionadas em tubos eppendorf
contendo informações como nome do animal, hora da defecação, hora da coleta e data. As
amostras foram congeladas até sua o momento da análise. O total de amostras fecais coletadas
e analisadas foi de 668, com média de 22,26 amostras para cada individuo.
Para a dosagem dos MFGs, o método imunoenzimático utilizado foi o ELISA, baseado
nos trabalhos de Munro & Stabenfeldt (1984) e Ziegler & Sousa (2000) e as amostras
analisadas no Laboratório de Medidas Hormonais da UFRN. Os protocolos laboratoriais
foram previamente validados para a espécie em estudo pelo mesmo laboratório e podem ser
encontrados em Chagas, (2016).
Para extrair os esteroides das amostras, foi pesado 0,1g de amostra fecal, sendo,
posteriormente, diluído em 1 ml de metanol 80% (v/v). A diluição foi sujeita a 30 minutos de
mistura por vórtex (WWR Scientific Products) e 10 minutos de centrifugação a 3000 rpm para
separação entre fezes e extrato (centrífuga Fanem, Excelsa® mod. 280). 500 μl do extrato
suspenso foram pipetados em eppendorfs, os quais foram guardados no freezer a -20ºC.
39
Durante os procedimentos ELISA, 25 μl dos extratos fecais foram pipetados em tubos
de ensaio e evaporados por uma cascada de ar filtrado (Secadora de Tubos Organomation
Associates, Inc.), depois disso as amostras foram resuspensas em 975 μl de tampão EIA (fator
de diluição: 1:40). Os extratos resuspensos (25 μl, cada amostra) foram, então, pipetados em
minitubos de plástico com 275 μl de solução HRP-F (1:37.500 em EIA). Cada amostra foi
ensaiada em duplicata (100 μl em cada poço) e as placas lidas em Espectrofotômetro Epoch,
através do software Gen5. Os coeficientes de variação intra e inter ensaio foram inferiores à
20%, evidenciando a confiabilidade das análises (Chagas, 2016).
2.4. ANÁLISES ESTATÍSTICAS
A partir das amostragens de estados e eventos, computamos, de maneira individual, o
orçamento de atividades dos GNB e o orçamento (estado) e frequência (evento) de exibição
de BPIS. Para o orçamento, estimamos o tempo alocado (em porcentagem) para cada
atividade baseado na proporção de focais, ou seja, o número de registros intervalares em um
comportamento X foi dividido pelo número total de registros focais para dado indivíduo. Em
relação a frequência, o total de eventos exibidos foi dividido pelo total de horas dedicadas à
observação individual. A frequência nos permite ver a quantidade de eventos por hora e o
orçamento a proporção geral de cada comportamento na rotina do animal.
Levando em consideração a sociabilidade da espécie e a formação de hierarquias
estabelecidas dentro dos grupos, calculamos a dominância intragrupo através dos eventos de
agressões e afastamentos entre os indivíduos. Para os grupos onde havia maior quantidade de
interação agonística (grupos 3, 4, 5, 6 e 7) e o n amostral permitu, calculamos o índice de
dominância através do software SOCPROG 2.4 (Whitehead, 2009) e o índice utilizado foi o
IMD, Índice Modificado de David (de Vries et al. 2006). Para os grupos onde nem todos os
animais se envolviam em interações agonísticas ou essas eram pouco frequentes (grupos 1 e
2), a hierarquia foi classificada segundo comunicações pessoais de tratadores e dos próprios
40 autores deste trabalho. A partir dessas informações, cada animal, dentro de seu grupo, foi
classificado do mais dominante ao mais subordinado.
Para testar a predição 1, primeiramente definimos eixos do perfil comportamental
separadamente para comportamentos GNB e BPIS, usando a Análise de Componentes
Principais (PCA), com rotação direct oblimin devido a dependência dos dados. O input dos
dados ocorreu da seguinte maneira: apenas GNB (estados), a fim de identificarmos os eixos
comportamentais normativos da espécie, e apenas BPIS (estados e eventos,
concomitantemente), a fim de observar os possíveis estilos de enfrentamento existentes entre
os indivíduos. Valores do Kaiser-Meyer-Olkin (KMOGNB=0,532; KMOBPIS=0,536) e do teste
de esfericidade de Bartlett (GNB: X2=153,490, p<0,001; BPIS: X2=425,435, p<0,001)
mostram a adequação de nossa amostra (n=31).
Valores de eigenvalue maior que 1 e itens que pontuavam mais que 0.5 foram
considerados como parte do componente. Quando algum item pontuava em mais de um
componente, apenas o componente que apresentava o item de maior valor era considerado.
Em seguida, fizemos uma análise de correlações parciais (controladas por dominância) entre
os fatores GNB e BPIS obtidos.
Para testar a predição 2, os valores obtidos nas análises de MFG foram compilados em
4 índices individuais: mediana, média, máxima, mínima. A partir disso, foram realizadas
correlações parciais (controlando por dominância) para verificar se os eixos dos perfis
comportamentais GNB e BPIS correlacionavam com os níveis de MFG.
Para testar a predição 3, um teste t de amostras independentes foi realizado a fim de
verificar a diferença entre machos e fêmeas dentro de todas as variáveis estudadas.
Dada a não normalidade, os níveis de significância foram definidos a partir de
bootstrap de 1000 amostras. Todas as análises foram conduzidas usando o IBM SPSS 21,
com significância fixada à 5% e tendências a 6%.
41 3. RESULTADOS
3.1. ANÁLISES DESCRITIVAS
Em média, os comportamentos relacionados à alimentação (Comer, Forragear e
Manipular comida) representaram um terço das atividades diárias dos indivíduos (33,89%).
Vigilância (Observar ambiente) e Locomoção compreenderam um quinto do orçamento de
atividades dos indivíduos (22,08% e 19,46%, respectivamente). Seguido de 8.86% dedicado
aos BPIS Estado e 8.08% aos comportamentos sociais (Catação, Brincar social e
Comportamento sexual). Os comportamentos restantes contribuem, em conjunto, com menos
de 10% do orçamento total de atividades (figura 1).
No caso dos BPIS Estado que influenciam no orçamento de atividades, o
comportamento mais presente foi a ‘Locomoção Aberrante’, ocorrendo em 4,28% dos focais,
seguido da ‘Autocatação’ e ‘Manipulação e ingestão de fluidos corporais’ e ‘Coçar’, que
foram exibidos, somados, em 3,94% dos focais (figura 2). Por outro lado, em relação aos
BPIS Evento, os animais realizaram, em média, 42,41 BPIS Evento por hora ou 0,70 BPIS
evento por minuto. BPIS como ‘Giro de cabeça’ e ‘Coçar’ foram responsáveis pela quase
totalidade desses eventos, com média de 0,58 eventos por minuto. Os outros BPIS
contribuíram com, aproximadamente, 0,11 eventos por minuto (figura 3).
42
Figura 1: Orçamento de atividades. Os resultados são apresentados em porcentagem média do total de indivíduos (n=31)
Figura 2: Detalhamento do orçamento de atividades de BPIS Estado. Os resultados são apresentados em porcentagem média do total de indivíduos (n=31)
43
Figura 3: Frequência média por hora de BPIS eventos
3.2. PADRÃO COMPORTAMENTAL
Não houve diferenças entre machos e fêmeas para os comportamentos que compõem o
GNB. No entanto, encontramos diferença significativa entre machos e fêmeas ao exibir o
BPIS Coçar (evento) (t=2,061; p=0,042), com machos exibindo maior frequência
(0.28/minuto) que fêmeas (0,20/minuto). Além disso, houve uma tendência de machos
exibirem mais o BPIS ‘Autocatação’ quando comparados às fêmeas (1,8% e 0,9% do
orçamento de atividades, respectivamente) (t=1,831; p=0,061).
3.3. PERFIL COMPORTAMENTAL GNB E BPIS
Para o perfil de GNB, o PCA gerou 4 fatores (tabela 4). O primeiro fator, nomeado
‘Sociabilidade’ (24,96% da variância explicada) foi composto, principalmente, de
comportamentos sociais como ‘Catação’, ‘Brincar social’ e ‘Comportamento sexual’. O
segundo fator (19,30% da variância), designado ‘Vigilância’, foi composto positivamente por
44 ‘Observar ambiente’ e negativamente para comportamentos relacionados à alimentação
(Comer, Forragear e Manipular comida). O terceiro fator (16,16% da variância) foi composto
por ‘Manipular ambiente’ e ‘Brincar só’ e foi denominado ‘Exploração’. O quarto, e último,
fator do GNB (11,86% da variância) pontuou positivamente em ‘Locomoção’ e ‘Scrounge’ e
negativamente em ‘Inatividade’, esse fator foi nomeado ‘Atividade’. Os perfis
comportamentais não apresentaram diferenças significativas entre os sexos (Sociabilidade: t=-
1,048 p=0,309; Vigilância: t=0,326, p=0,771; Exploração: t=0,578, p=0,571 e Atividade: t=-
1,716, p=0,122).
Para o perfil de BPIS, o PCA gerou 5 fatores (tabela 5). O primeiro fator do perfil
BPIS foi nomeado ‘Autodirecionado’ (explicando 27,37% da variância) reuniu os
comportamentos ‘Autoenganchar’, ‘Movimento pendular’ (estado e evento) e ‘Autocatação’.
O segundo fator, denominado ‘Inquieto’ (18,06% da variância), pontuou positivamente para
os comportamentos ‘Locomoção Aberrante’ e ‘Automasturbação’ (estado e evento). O
terceiro fator pontuou positivamente para ‘Manipulação/Ingestão de Fluidos Corporais’
(estado e evento) e ‘Coçar’ (evento), o nomeamos como fator ‘Manipulativo/Ingestivo’
(15,68% da variância). O quarto fator, nomeado Head Twirl, explica 8,98% da variância,
obteve valores positivos para ‘Giro de cabeça’ e negativos para ‘Coçar’ (estado). O quinto
fator, denominado Body Twirl (8,85% da variância explicada), obteve valores positivos para
‘Pirueta’ e negativos para ‘Display para humanos’. Semelhantemente aos fatores de GNB, não
houve diferenças significativas entre machos e fêmeas (Autodirecionado: t=-1,472, p=0,333;
Inquieto: t= -0,441, p=0,691; Manipulativo/Ingestivo: t=0,647, p=0,527; Head Twirl:
t=0,727, p=0,483 e Body Twirl: t=-0,142, p=0,892).
45 Tabela 4: PCA dos GNBs, matriz de estrutura pelo método Oblimin direto, seus componentes e a variância explicada
Componentes
Sociabilidade Vigilância Exploração Atividade Catação ,768 ,305 -,049 -,446
Comportamento sexual ,746 -,215 -,017 ,003
Observando ambiente -,722 ,598 -,162 ,087 Brincando com outro ,710 ,195 ,250 -,216
Comendo ,082 -,865 -,074 -,006 Forrageando ,069 -,801 -,068 -,168
Manipulando comida -,040 -,740 ,357 ,051 Manipulando ambiente ,158 ,020 ,959 -,110
Brincando só ,021 -,075 ,955 -,008 Locomovendo -,262 ,283 -,169 ,828
Scrounge -,219 ,113 -,099 ,715 Inativo -,023 ,154 -,081 -,678
% de variância explicada 24,96 19,30 16,16 11,86
Tabela 5: PCA dos BPIS, matriz de estrutura pelo método Oblimin direto, seus componentes e a variância explicada
Componentes
Autodirecionado Inquieto Manipulativo/Ingestivo Head Twirl Body Twirl Autoenganchar (estado) ,958 -,073 ,271 -,120 -,009
Movimento pendular (estado) ,949 -,048 -,065 -,149 -,023
Movimento pendular (evento) ,948 -,061 -,048 -,156 -,023 Autocatação (estado) ,804 ,278 ,259 -,075 ,061
Automasturbação (estado) ,081 ,965 -,011 ,000 -,038 Automasturbação (evento) ,008 ,959 ,004 ,010 -,052
Locomoção aberrante (estado) -,116 ,680 -,140 -,379 ,135 Manipulação/Ingestão de Fluidos Corporais
(estado) ,111 -,038 ,948 ,094 -,008
Manipulação/Ingestão de Fluidos Corporais (evento)
-,074 -,020 ,846 ,104 -,043
Coçar (evento) ,516 -,078 ,677 ,018 -,146 Giro de cabeça (evento) -,083 -,208 -,031 ,827 ,325
Coçar (estado) ,229 -,131 -,184 -,762 ,378 Pirueta (evento) -,142 -,049 -,185 ,043 ,718
Display para humanos* (evento) -,106 -,059 -,115 ,034 -,685
% de variância explicada 27,37 18,06 15,68 8,98 8,85
* O comportamento ‘Display para humanos’ não ocorreu como estado
46
3.4. CORRELAÇÕES ENTRE EIXOS E UNIDADES
COMPORTAMENTAIS
Ao relacionar os fatores GNB e fatores BPIS (tabela 7) apenas o fator ‘Head Twirl’
apresentou correlação positiva e significativa com ‘Atividade’ (R2= 0,500; p= 0,005) e
tendências negativas com ‘Sociabilidade’ (R2= -0,358; p= 0,052) e ‘Exploração’ (R2= -0,351;
p=0,057). Além disso, existiu uma tendência negativa entre ‘Manipulativo/Ingestivo’ e
‘Atividade’ (R2= -0,349; p=0,059).
Tabela 7: Análises de Correlação entre fatores GNB e fatores BPIS
FATORES Autodirecionado Inquieto Manpiulativo/Ingestivo Head Twirl Body Twirl
Sociabilidade -,296 ,108 -,300 -,358 ,145 Vigilância -,088 ,092 -,191 ,037 -,006 Exploração -,112 -,093 -,107 -,351 ,221 Atividade -,272 -,250 -,349 ,500** ,057
* p≤0,05 ; ** p≤0,01 ; *** p≤0,001; Tendências estão sublinhadas
As correlações entre as unidades comportamentais de GNB e BPIS, a partir dos eixos
gerados no PCA, se encontram na tabela 8. Dentro do eixo ‘Sociabilidade’, o comportamento
‘Brincar social’ apresenta correlação negativa com o BPIS ‘Coçar’ evento (R2= -0,428
p=0,018) e uma tendência de relação negativa com ‘Total de BPIS Evento’ exibido (R2= -
0,353; p=0,056). A ‘Catação’, por sua vez, exibe correlação negativa e significativa com o
‘Total de BPIS Evento’ (R2= -0,365; p=0,047).
Dentro do eixo ‘Vigilância’, o comportamento “Manipular comida” correlacionou
positiva e significativamente com “Manipular e/ou ingerir fluidos corporais” evento e uma
tendência positiva para seu equivalente em estado (R2= 0,552; p=0,002 e R2= 0,348; p=0,060,
respectivamente). Outro comportamento que correlacionou positivamente com esse BPIS foi
o de ‘Forragear’, no entanto, apenas para eventos (R2= 0,391; p=0,033). Para ‘Observar o
47 ambiente’ a correlação apesar de significativa foi positiva para ‘Coçar’ evento (R2= 0,495;
p=0,005) e negativa para ‘Coçar’ estado (R2= -0,379; p=0,039).
Para o eixo ‘Exploração’, as duas unidades comportamentais que o compõem,
‘Manipula ambiente’ e ‘Brincar só’, correlacionaram de maneira positiva com o BPIS ‘Coçar’
estado (R2= 0,579; p=0,001 e R2= 0,560; p=0,001, respectivamente). No eixo ‘Atividade’, os
comportamentos ‘Locomoção’ e ‘Inatividade’ foram os que mais se correlacionaram com os
BPIS dentre os comportamentos analisados. Para a ‘Locomoção’ as correlações foram
positivas com a unidade comportamental principal do fator BPIS ‘Head Twirl’, ‘Giro de
Cabeça’ (R2= 0,519; p=0,003) e com ‘Total de BPIS Evento’ (R2= 0,466; p=0,009). As
correlações negativas ocorreram com ‘Locomoção Aberrante’ (R2= -0,376; p=0,041), ‘Coçar’
estado’ (R2= -0,383; p=0,037),‘Total de BPIS Estado’ (R2= -0,576; p=0,001). Ainda no
mesmo eixo, as correlações, todas positivas, do comportamento ‘Inatividade’, ocorreram com
algumas unidades dos eixos ‘Autodirecionado’ e ‘Manipulativo/Ingestivo’ como
‘Autoenganchar’ (R2= 0,472; p=0,008), ‘Autocatação’ (R2= 0,464; p=0,010) e ‘Manipular
e/ou ingerir fluidos corporais’ em estado e evento (R2= 0,600; p<0,001 e R2= 0,407; p=0,026,
respectivamente). Houve, também, correlação positiva com ‘Coçar’ evento (R2= 0,397;
p=0,030) e o ‘Total de BPIS Estado’ (R2= 0,406; p=0,026).
48
Tabela 8: Análises de Correlação entre unidades comportamentais do GNB e BPIS
AUTODIRECIONADO INQUIETO MANIPULATIVO/INGESTIVO HEAD TWIRL BODY TWIRL TOTAL
AEs MPs MPe ACs LAs AMs AMe MIFs MIFe CCe GCe CCs PIe DHe BPIS ESTADO BPIS EVENTO
Sociabilidade
Catação -0,28 -0,269 -0,279 -0,025 0,214 0,114 0,079 -0,083 -0,218 -0,332 -0,297 0,24 0,179 0,036 0,137 -,365* Brincar social -0,19 -0,118 -0,13 -0,103 -0,042 0,007 -0,008 -0,261 -0,239 -,428* -0,21 0,319 -0,225 -0,111 -0,12 -0,353 Comportamento sexual -0,24 -0,143 -0,101 -0,197 0,04 0,021 0,009 0,062 0,284 -0,285 -0,194 0,139 0,154 -0,087 -0,003 -0,205
Vigilância
Observa ambiente 0,17 -0,003 0,002 0,206 -0,217 -0,155 -0,169 0,226 -0,076 ,495** 0,086 -,379* -0,097 -0,063 -0,124 0,156
Comer 0,151 0,25 0,26 -0,068 0,071 -0,138 -0,088 0,038 0,211 0,022 0,084 0,088 -0,264 0,127 0,098 0,085
Manipula comida 0,005 -0,042 -0,045 -0,204 -0,302 -0,164 -0,176 0,348 ,551** 0,096 0,212 0,028 0,086 0,134 -0,202 0,272
Forragear 0,118 0,218 0,193 0,007 -0,053 0,026 0,024 0,168 ,391* -0,021 -0,083 0,195 -0,016 -0,108 0,064 -0,033
Exploração Manipula ambiente -0,133 -0,125 -0,121 -0,158 0,053 -0,001 -0,021 -0,107 -0,113 -0,077 -0,167 ,578*** 0,168 -0,054 0,035 -0,172
Brincar só -0,068 -0,039 -0,041 -0,154 -0,031 -0,039 -0,045 -0,077 -0,073 0,006 -0,105 ,560*** 0,144 -0,047 -0,018 -0,091
Atividade
Locomoção -0,297 -0,209 -0,212 -0,302 -,376* -0,144 -0,169 -0,322 -0,175 -0,101 ,519** -,383* 0,242 0,091 -,576*** ,466**
Inativo ,472** 0,152 0,149 ,464** 0,075 0,14 0,164 ,600*** ,407* ,397* -0,316 0,069 -0,185 0,18 ,406* -0,189
Scrounge -0,112 -0,071 -0,075 -0,256 -0,213 -0,095 -0,086 -0,175 -0,102 0,038 0,203 -0,328 -0,133 -0,084 -0,344 0,163
LEGENDA: LA: Locomocação Aberrante; MP: Movimento Pendular ; AE: Autoenganchar ; CC: Coçar ; AM: Masturbação ; AC: Autocatação ; MIF: Manipulação/Ingestão de Fluidos
Corporais ; GC: Giro de Cabeça ; PI: Pirueta ; DH: Display para Humanos; * p≤0,05 ; ** p≤0,01 ; *** p≤0,001; Tendências estão sublinhadas
49
3.5. CORRELAÇÕES ENTRE COMPORTAMENTOS, FATORES E MFG
Não houve diferenças significativas entre machos e fêmeas para nenhum dos índices de
MFG considerados (mediana: t=1,250; p= 0,169; média: t=1,027; p=0,377; máxima: t=1,083;
p=0,376; mínima: t=1,494; p=0,131).
Os únicos fatores, tanto do GNB quanto BPIS, a se correlacionarem significativamente
com os índices de MFG foram ‘Sociabilidade’ e ‘Head Twirl’ (tabela 9). O fator ‘Sociabilidade’
do perfil GNB correlacionou negativamente com a Mediana do MGF (R2= -0,548; p= 0,002) e o
fator ‘Head Twirl’ do perfil comportamental BPIS correlacionou positivamente com a Mediana
(R2= 0,381; p= 0,042), Média (R2= 0,494; p= 0,006) e Máxima (R2= 0,485; p= 0,008).
Tabela 9: Correlações de fatores GNB e BPIS com MFG
R2 p Mediana
Sociabilidade -,548 ,002
Head Twirl ,381 ,042
Média
Head Twirl ,494 ,006 Máxima
Head Twirl ,485 008
Refinando a análise, ao correlacionar a mediana de MGF com as unidades
comportamentais do GNB e BPIS (tabela 10), verificam-se correlações positivas com ‘Observar o
ambiente’ (R2= 0,430; p= 0,020), BPIS ‘Coçar’ evento (R2= 0,436; p= 0,018), ‘Autocatação’
(R2= 0,422; p= 0,023) e o ‘Total de BPIS Evento’ (R2= 0,432; p= 0,019). Correlações negativas
com ‘Brincar social’ (R2= -0,466; p= 0,011) e ‘Comportamento sexual’ (R2=-0,433; p= 0,019).
Houve uma tendência positiva com o ‘Total de BPIS Estado’ (R2= 0,354; p= 0,059).
A média correlacionou-se significativa e positivamente com ‘Locomoção’ (R2= 0,407; p=
0,028), ‘Giro de Cabeça’ (R2= 0,553; p= 0,002) e o ‘Total de BPIS Evento’ (R2= 0,571; p=
0,001). O valor máximo seguiu a mesma tendência dos valores medianos (tabela 10).
O valor mínimo se correlacionou positivamente com ‘Inatividade’ (R2= 0,418; p= 0,024) e
com o BPIS ‘Coçar’ evento (R2= 0,441; p= 0,017), havendo uma tendência positiva com o ’Total
de BPIS Estado’ (R2= 0,363; p= 0,053) e negativa com ‘Comportamento sexual’ (R2=-0,364; p=
0,052) (tabela 10).
50 Tabela 10: Correlações de GNB e BPIS com MFG
R2 p Mediana
Observar o ambiente ,430 ,020
Brincar social -,466 ,011
Comportamento sexual -,433 ,019
Coçar (evento) ,436 ,018
Autocatação ,422 ,023
Total BPIS Evento ,432 ,019
Total BPIS Estado ,354 ,059
Média
Locomoção ,407 ,028
Giro de cabeça ,553 ,002
Total BPIS Evento ,571 ,001 Máxima
Locomoção ,392 ,035
Giro de cabeça ,544 ,002
Total BPIS Evento ,553 ,002 Mínima Inatividade ,418 ,024
Coçar (evento) ,441 ,017
Total BPIS Estado ,363 ,053
4. DISCUSSÃO
O orçamento de atividades destes 31 macacos-prego, mantidos em CETAS e zoológico do
RN e PB, não variou muito quando comparado ao já visto em macacos-prego em outros
cativeiros. Aproximadamente 9% do tempo foi dedicado aos BPIS, semelhante ao encontrado por
Silva (2015) (11%), abaixo do encontrado por Ferreira et al. (2016) (17%) e Mendonça-Furtado
(2006) (>20%) e muito abaixo do descrito por Boinsky et al. (1999) para macacos prego alojados
individualmente (54%). Algumas dessas diferenças podem ocorrer pelo fato de separarmos os
BPIS em estados e eventos. Diferenciar eventos de estados parece mais eficiente para quantificar
as estereotipias que são mais curtas, enquanto Silva (2015) encontrou 5,7 estereotipias por hora,
quantificando apenas estados, nossa pesquisa viu que a média de eventos foi de 42,41 eventos por
hora ou 0,7 por minuto, acima do encontrado (0,45 por minuto) por Ferreira et al. (2016) em
Sapajus spp.
Conforme esperado, não constatamos diferenças entre os sexos dentro dos perfis
comportamentais, no entanto, encontramos que machos se coçam e tendem a se autocatar mais do
que fêmeas. Uher et al. (2013) e Ferreira et al. (2016) também não encontraram diferenças
sexuais nem nas dimensões de personalidade, nem nos estilos de enfrentamento em indivíduos da
mesma espécie. Uma possibilidade para a ausência de diferençaas sexuais no padrão
comportmental é a homogeneidade e limitacão ambiental, além da oferta abundante de alimentos,
em relação aos grupos selvagens.
Nossos PCAs dectetaram 4 componentes para o GNB (Sociabilidade, Vigilância,
Exploração e Atividade) e 5 componentes para o BPIS (Autodirecionado, Inquieto,
Manipulativo/Ingestivo, Head Twirl e Body Twirl).
51
O fator ‘Sociabilidade’ assemelha-se a um dos eixos de investigação da personalidade
animal propostos por Réale et al., (2007). Este autor denomina indivíduos sociáveis como
indivíduos que buscam contato com outros coespecíficos, enquanto indivíduos não sociáveis o
evitam. Em nosso estudo, esse fator, além de pontuar positivamente apenas para comportamentos
claramente sociais, vem acompanhado de uma correlação negativa com a exibição de ‘Total BPIS
Evento’ e ‘Coçar evento’, e tendência negativa para exibir o fator ‘Head Twirl’. Morton et al.
(2013) também encontraram um eixo ‘Sociabilidade’ em Sapajus apella cativos. No trabalho
desses autores, os animais que pontuaram mais em ‘Sociabilidade’ foram classificados como
sociavéis e amigáveis, pontuando negativamente em características como ansiosos e depressivos.
Em relação aos níveis de MFG, apresentou a correlação negativa mais forte. Devido ao
dado ser correlacional, não se pode dizer se o contato social alivia o estresse ou se indivíduos
menos estressados mantêm maior contato social. No entanto, é possível afirmar que variações
individuais no perfil comportamental expõem os animais de maneira diferente às condições
estressoras, ou seja, indivíduos que tem maior contato social tem menor indicador fisiológico e
comportamental de estresse em situação de cativeiro, que indivíduos com menor contato social,
como visto por DeVries et al. (2003).
O fator ‘Vigilância’ se assemelha ao eixo ‘Neuroticismo’, descrito para Cebus capucinus
e Sapajus apella, respectivamente (Manson & Perry, 2013; Robinson et al., 2016).
Complementando nosso resultado, as correlações mostram que animais que observam o ambiente
em maior constância, se coçam com maior frequência. O correlato fisiológico positivo entre
ambas as unidades comportamentais (‘Observar ambiente’ e ‘Coçar evento’) com os níveis de
MFG, nos leva, então, a sugerir que ‘Vigilância’ indica um estado de afeto negativo e,
consequentemente, os animais que o exibem em maior grau tendem a apresentar bem-estar
comprometido. Outros relatos da literatura científica corroboram este achado: comportamentos de
alarme, orientação e vigilância aumentada estão, ligados ao estresse e apresentam
correspondência fisiológica (Morgan & Tromborg, 2007; Rimpley & Buchanan-Smith, 2013).
Ainda no eixo ‘Vigilância’, ao correlacionar outras unidades comportamentais do GNB
com os BPIS, vê-se que comportamentos como “Comer”, “Manipular comida” e “Forragear” se
correlacionam positivamente (ainda que algumas sejam não significativas) com unidades do fator
de BPIS ‘Manipulativo/Ingestivo’, que incluem comportamentos de ‘Manipulação e Ingestão de
Fezes’. Além da hipótese de que há uma deficiência nutricional motivando esse BPIS (Prates &
Bicca-Marques, 2005), sugerimos a existência de um padrão semelhante à síndrome de
52 hiperfagia. Estudos em seres humanos obesos evidenciam que o ato de ingerir altas quantidades
de alimentos previne ou diminui certos estados emocionalmente negativos, como depressão e
tédio. A hiperfagia também é vista em ratos saciados quando submetidos ao estresse de serem
levantados pela cauda (Rowland & Antelman, 1976).
O terceiro fator ‘Exploração’, que inclui ‘Manipular ambiente’ e ‘Brincar só’, apresenta
característica do eixo ‘Abertura’. Animais mais ‘abertos’ foram classificados como mais
curiosos, criativos e brincalhões (Morton et al., 2013; Robinson et al., 2016; Mason & Perry,
2013). Ambas as unidades comportamentais deste fator se correlacionaram positivamente com
‘Coçar Estado’, assemelhando-se a têndencias de comportamentos perseverativos. Apesar de não
haver correspondência deste fator com os níveis de MFG, encontramos na literatura que, para
macacos-prego avaliados como curiosos, existe correlação negativa entre esse traço de
personalidade e o cortisol (Byrne & Suomi, 2002). Em seres humanos, homens e mulheres que
pontuam mais em ‘Abertura’ apresentam menor resposta ao estresse psicosocial de falar em
público (Caramaschi et al., 2013).
O fator GNB ‘Atividade’ é um dos fatores resultantes mais importantes para testar nossa
hipótese. Semelhante ao proposto por autores como Réale et al., 2007, Careau et al., 2008 e Biro
& Stamps, 2010, achamos, na nossa pesquisa, um eixo bastante estudado: o eixo rápido-lento ou
atividade-inatividade. Esse eixo, além de explicar 11,86 % da variação do perfil de GNB, mostra
que animais mais ativos se engajam com maior frequência na exibição de BPIS menos demoradas
como o fator ‘Head Twirl’ e fazem mais BPIS eventos do que BPIS estados. Os indivíduos que
pontuam menos nesse eixo, por outro lado, ficam mais apáticos e apresentam BPIS mais
estacionárias, como ‘Autoenganchar’, ‘Autocatação’ (ambas do fator BPIS ‘Autodirecionado’) e
‘Manipulação/ingestão de fluidos corporais’ (do fator BPIS “Manipulativo/Ingestivo”).
Esse resultado corrobora a nossa hipótese em relação aquela proposta por Ijichi et al.
(2013): Animais mais ativos desenvolvem estratégias diferentes daqueles que são reativos e têm
maior tendência ao desenvolvimento de BPIS mais instantâneas e frenéticas, enquanto os menos
ativos desenvolvem BPIS mais duradouras e autodirecionadas.
Quando focamos exclusivamente nos dois primeiros fatores de BPIS (Autodirecionado e
Inquieto), que explicam a maior parte da variância, percebe-se um quadro similar. Esses fatores
são semelhantes aos dois eixos básicos da estratégia de enfrentamento (Koolhaas et al., 1999,
2010). O fator Autodirecionado com alta proporção de ‘Autoenganchar’, ‘Autocatação’ e
‘Movimento pendular’ parece refletir a estratégia de enfrentamento Reativo. Por sua vez, o fator
53 Inquieto, com maior exibição de ‘Locomoção Aberrante’ e ‘Masturbação’ se assemelha ao lado
Proativo do contínuo. Esse eixo ativo-reativo já havia sido detectado anteriormente por Ferreira
et al. (2016), em um estudo com uma população diferente de 123 macacos-prego cativos, em
situações semelhantes.
Apesar do esperado, nem o fator GNB ‘Atividade’, nem BPIS ‘Inquieto’ correlacionaram
significativamente com os níveis de MFG. Entretanto ao aprimorar as análises, indo para o nível
dos comportamentos que compõe os fatores, a ‘Locomoção’ correlacionou positiva e
significativamente com os níveis de MFG, mostrando que indivíduos que se locomovem mais,
apresentam, de fato, maiores níveis de excitação fisiológica.
Uma vez que a ‘Locomoção’ também se correlaciona com o ‘Total BPIS Evento’ e há
correlação entre ambas as variáveis e os níveis de MFG, os resultados podem advir de uma
covariância, pondo em questionamento, novamente, a eficácia do uso de BPIS como indicadores
de baixo bem-estar animal. O cortisol, sendo um glicocorticoide vital para atividades corporais
(como o sistema cardiovascular e metabólico), auxilia, quando necessário, a liberação de glicose,
ácidos graxos e triglicérides para os músculos e para o cérebro (Mormède et al., 2007). Portanto,
animais que se locomovem mais, podem apresentar maior nível de MFG, não devido ao estresse,
mas por demandarem maior quantidade de energia para suas atividades (Otovic & Hutchinson,
2015).
Em contrapartida, ao olharmos os níveis mínimos de MFG, verificamos que há correlação
positiva com a ‘Inatividade’. Isso mostra que não é necessária expressiva movimentação corporal
para que os níveis de glicorticóides estejam elevados. Além disso, animais mais inativos
apresentam maior incidência de ‘Total BPIS Estado’, ‘Coçar’ evento e ‘Autocatação’,
comportamentos que também correlacionam positivamente com níveis medianos de MFG.
Polizzi di Sorrentino et al. (2012) e Maestripieri et al. (1992) sugerem que, em primatas,
atividades como coçar e autocatação ocorrem, e se tornam mais evidentes, principalmente,
durante situações de estresse psicossocial e que tais comportamentos devem ser considerados
como indicadores do estado emocional de um indivíduo, ao se avaliar seu bem-estar.
A compilação desses resultados revela que ambos os extremos do contínuo atividade-
inatividade apresentam baixo nível de bem-estar. Poole (1998) considera tanto a extrema
hipoatividade (apatia, inércia) como a hiperatividade de primatas, um sinal de pobre bem-estar.
Smith et al. (1998) observaram que indivíduos de Callithrix kuhli aumentam os níveis de
locomoção após o primeiro dia em um novo ambiente, essa intensificação se correlaciona
54 positivamente com níveis de cortisol urinário. Semelhantemente, pandas gigantes (Ailuropoda
melanoleuca), em cativeiro, aumentam a locomoção e apresentam maior nível de glicocorticoides
na urina, em dias muito barulhentos (Owen et al., 2004).
O fator ‘Atividade’, assim como o fator ‘Vigilância’, se assemelha ao ‘Neuroticismo’
encontrado em Sapajus apella e Cebus capucinus. Indivíduos neuróticos são classificados como
tensos, excitáveis, impulsivos e erráticos (Morton et al., 2013; Robinson et al., 2016; Mason &
Perry, 2013) Não é surpreendente, então, que esse fator se correlacione com vários tipos de BPIS
e com altos níveis de MFG. Efetivamente, vários estudos sugerem e relatam a importância do
neuroticismo como fator causal do surgimento de BPIS (Ijichi et al., 2013; Cussen & Mench,
2015) Sob essa perspectiva, nossos dados parecem corroborar nossa hipótese de que, enquanto
animais mais ativos reagem de maneira frenética e proativa, animais mais inativos reagem de
maneira reativa e, em ambos os extremos, os níveis de glicorticoides fecais estão elevados. De
um lado, em níveis médios e máximos, em outro em níveis mínimos.
Entre fatores de BPIS, o único que correlacionou positivamente com as medidas de MFG
foi o ‘Head Twirl’, que apresenta como único componente positivo o ‘Giro de cabeça’.
Resultados semelhantes foram encontrados por Pomerantz et al. (2012): macacos-prego que
exibiam ‘giro de cabeça’ mais frequentemente, apresentavam maior MFG fecal e maior viés
pessimista em testes de cognição. Por outro lado, contrariando outros resultados destes autores,
não foram achadas correlações positivas para ‘Locomoção aberrante’, nem para qualquer outra
estereotipia ou fator do PCA de BPIS. Uma possibilidade para essa disparidade de resultados
pode ser devido às diferenças metodológicas e de definição do etograma durante a coleta de
comportamentos semelhantes tais como a ‘Locomoção’ e a ‘Locomoção aberrante’.
O fato de ‘Body Twirl’ composto por ‘Pirueta’ e ‘Display para Humanos’ não ter
correlacionado com nenhuma das variáveis, nem em nível de fator, nem com as unidades
comportamentais, necessita maior investigação de como tais comportamentos podem ajudar o
animal a reagir ao estresse. Ferreira et al. (2016) também encontraram outos três eixos que ainda
necessitam maior elucidação, nomeados de “Auto-narcotização”, “Estereotipado” e “Busca por
ajuda”. Isso sugere a existência de outras formas de estratégia de enfrentamento usadas pelos
animais em situações de estresse.
55
5. CONCLUSÃO
Nossos resultados indicam distintos perfis comportamentais normativos e estratégias de
enfrentamento da espécie na amostra de macasos-prego cativos estudada. Esses perfis e
estratégias apresentam correlatos fisiológicos e comportamentais que diferenciam os indivíduos e
as suas reatividades ao estresse. Animais em maior contato social, apresentam menor nivel de
estresse, tanto à nível fisiológico, quanto a nível comportamental. Animais mais vigilantes,
apresentam alto nível de MFG, se alimentam menos e se coçam mais. Por outro lado, dentro do
mesmo contínuo, animais que comem, forrageiam e manipulam mais comida, tem maior
tendência à manipularem e ingerirem fluidos corporais, sinalizando uma síndrome hiperfágica. A
locomoção tem relação com altos níveis de MFG e maior frequência de BPIS mais rápidas. No
entanto, a alta inatividade se relaciona com outro tipo de BPIS: as mais estacionárias e
duradouras, o que se reflete nos níveis mínimos elevados de MFG. Nesse trabalho, encontramos
um fator (Body Twirl) que precisa ser mais profundamente estudado a fim de sabermos qual o
impacto na saúde física e psicológica dos animais que o exibem. Os eixos de GNB e BPIS
encontrados, em particular o eixo Atividade, assemelham-se ao descrito em outros trabalhos para
outras espécies e pode lançar luz sobre a evolução e plasticidade comportamental dos animais e
nos humanos.
56 6. REFERÊNCIAS
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63
CAPÍTULO 3
TIPOS COMPORTAMENTAIS E EFEITO DO ESTRESSE AGUDO EM
MACACOS-PREGO
Artigo a ser submetido ao periódico “Animal Welfare”
1. INTRODUÇÃO
Durante a vida em cativeiro, é bastante comum que os animais sejam submetidos
à procedimentos de manutenção e manejo, tanto em relação ao recinto (ex. entrada no
recinto por parte dos tratadores, limpeza), quanto aos próprios animais (ex. contenção
para coleta de material fisiológico e exames veterinários) (Morgan & Tromborg, 2007).
Em gatos-leopardo, dados experimentais mostram que a exposição a novos ambientes
produz alterações marcantes nos níveis de cortisol e sinais de excitação comportamental
(Carlstead et al., 1993). Em macacos rhesus (Macaca mulatta), por exemplo, foi visto
que a rotina de manejo causa alterações fisiológicas indicadoras de estresse, tais como
aumento na frequência cardiaca, aumento no nivel de hormônio do crescimento (GH) e
maior resposta leucocitária (Balcombe et al., 2004). A sobrecarga alostática decorrente
dessas alterações pode permanecer por até um mês até os indicadores comportamentais
e hormonais voltarem ao nível basal, como visto em Callithrix jacchus submetidos a
diferentes tipos de manejo rotineiro (Menezes-Galvão et al., 2016).
Primatas cativos em zoológicos, aquários ou centros de triagem podem ser
manejados entre recinto várias vezes, dentro do mesmo lugar ou entre diferentes
estabelecimentos. (Matheson et al., 2005). Em um estudo com 231 macacos rhesus, em
isolamento ou em dupla, viu-se que o numero de realocações impostas a um animal
64
aumenta o risco de comportamentos autoabusivos (Rommeck et al., 2006). Os
resultados de Gottlieb et al. (2013), estudando a mesma espécie, corroboraram esses
resultados: cada realocação aumenta os comportamentos potencialmente indicadores de
estresse (BPIS) em 3%.
No entanto, nem todos os indivíduos reagem de maneira similar ao estresse.
Grand et al. (2012) estudando elefantes africanos (Loxodonta africana) em cativeiro,
verificaram que indivíduos classificados como ‘medrosos’ exibiam maior cortisol
salivar do que aqueles classificados como ‘sociáveis’ ou ‘eficazes’. As diferenças
individuais podem influenciar outros parâmetros fisiológicos: Maninger et al. (2003),
estudando os impactos do eixo Sociabilidade nas respostas imunológicas de Macaca
mulatta após retirada do grupo natal e realocação, viram que animais mais sociáveis
tinham maior resposta imunológica quando comparados aos indivíduos menos
sociáveis. Esses autores comentam que as mudanças físicas e sociais podem impactar de
maneira diferente a saúde dos indivíduos de uma colônia, em maior ou menor grau, com
base no perfil comportamental de cada animal. A nível comportamental, Barlow et al.
(2006) viram diferenças individuais em macacos Diana (Cercopithecus diana diana) em
ambiente de zoológico: em alta densidade de visitantes, alguns indivíduos reagem
exibindo mais BPIS, outros, por sua vez, aumentam a exibição de comportamentos
normativos, tais como brincar.
Na Europa, a maioria dos macacos-prego (Sapajus apella) cativos em zoológicos
foi realocada para diferentes lugares; ao menos uma vez em suas vidas, chegando até a
cinco mudanças para um único individuo (Dufour et al., 2011). Segundo Levacov et al.
(2011), entre 1996 e 2006, apenas no Brasil, 4631 primatas foram enviados para
CETAS (Centro de Triagem de Animais Silvestres) de todo pais, 28,1% desse total
65
eram do gênero Sapajus. A frequente chegada de indivíduos nesses centros faz com que
a formação de novos grupos e realocação dos mesmos seja uma atividade costumaz.
Atualmente, planos de manejo que incluam as diferenças individuais têm guiado
às decisões que são tomadas em relação à manutenção de animais em cativeiro
(Coleman, 2012). Conhecer o perfil comportamental de um indivíduo pode prever sua
resposta quando submetido a diferentes experiências, isso inclui o próprio manejo e a
mudança de recinto (Coleman, 2012).
Esse capítulo tem por objetivo testar a hipótese de que macacos-prego com
diferentes traços de personalidade reagem de maneira distinta a um evento estressor de
realocação de recinto. Testamos as seguintes predições: 1. Animais mais sociais
reagirão (em nivel comportamental e fisiológico) de maneira menos intensa que animais
menos sociais; 2. Indivíduos mais ativos e exploradores apresentarão maior reação
comportamental e menor reação fisiológica, enquanto o oposto será verificado nos
indivíduos menos ativos, menos exploradores e mais vigilantes.
2. METODOLOGIA
Nosso estudo compreendeu dois grupos de macacos-prego (Sapajus spp.) aos
cuidados do Centro de Triagem de Animais Silvestres (CETAS) de Cabedelo, no estado
da Paraiba. O primeiro grupo (a partir daqui chamado de C1) continha 9 individuos, 6
machos e 3 fêmeas. O segundo grupo (a partir daqui chamado de C2), continha 6
individuos, 3 machos e 3 fêmeas. Uma fêmea do grupo C2 morreu poucas horas após a
mudança e seus dados foram excluídos. Nosso n amostral para esse estudo foi de 12
animais (Tabela 1).
66
Tabela 1: Composição dos grupos de Macaco-prego (Sapajus spp.) no CETAS de Cabedelo, Paraiba, Brasil
CETAS C1 CETAS C2 Nome Sexo Categoria Nome Sexo Categoria Buraco Macho Adulto Catra Macho Adulto Sanfona Macho Adulto Ramos Macho Adulto Maguila Macho Adulto Jony Fêmea Adulto Junior Macho Adulto - - -
Claudio Macho Adulto - - - Libi Macho Adulto - - - Gal Fêmea Adulto - - - Inês Fêmea Adulto - - -
Sandy Fêmea Adulto - - -
2.1. PRIMEIRO PERÍODO: COLETA DE LINHA DE BASE
As diferenças individuais e eixos de personalidade de acordo com
comportamentos normativos de gênero (GNB) foram definidos conforme metodologia
explicada em capitulo anterior. Para verificar a variação comportamental, os dados de
linha de base foram coletados durante dois meses, antes da mudança de recinto (o
etograma detalhado se encontra na tabela 2, capítulo 2). No entanto, para este capítulo,
utilizamos os comportamentos coletados tanto pela manhã, quanto pela tarde, excluindo
os dias em que não houve coleta de fezes.
Os dois grupos estavam alocados em recintos de igual tamanho (4,60m x 3,15m
x 2,40m). O inicio da observação diária se dava meia hora após o fornecimento de
alimento a fim de evitar dados enviesados para comportamentos relacionados a
alimentação. A coleta de dados comportamentais (estados e eventos) segue a mesma
metodologia do Capítulo 1: método ‘animal focal’ (Altmann, 1974), 2 sessões de 10
minutos, por individuo, sendo uma no período da manha e outra pela tarde. Totalizando
40 registros comportamentais (estados) diários por animal. A observação de cada
individuo foi feita três vezes por semana, totalizando 77,6 horas (média C1: 6,7
horas/individuo; média C2: 5,7 horas/individuo). A coleta e análises das fezes (para
67
obtenção dos níveis de MFG – Metabolitos Fecais de Glicorticoides) segue a mesma
metodologia do Capítulo 1. Ao total, foram coletadas 91 amostras de fezes de fêmeas e
142 de machos (total de 233 coletas). À linha de base, denominamos Primeira Fase.
2.2. SEGUNDO PERÍODO: RECINTO NOVO
Devido a procedimentos de rotina do CETAS, os grupos foram realocados para
novos recintos dentro da própria instituição, no dia 16 de janeiro de 2016, por volta das
6h30 da manhã. O novo recinto era igual para ambos os grupos e com dimensões
semelhantes ao recinto anterior, apresentando 4,65m x 2,30m x 2,63m.
A observação comportamental pós-mudança ocorreu durante os 14 dias
seguintes, e semelhantemente ao primeiro período, os animais foram observados 10
minutos pela manhã e 10 minutos pela tarde, meia hora após o fornecimento de comida.
O terceiro dia pós-mudança (coletas comportamentais e fezes) foi excluído devido à
fortes chuvas. Essa fase compreendeu um total de 60,6 horas de observação, com média
de 4,6 horas por animal em ambos os recintos. O diferencial nesse período foi a coleta
de fezes, que ocorreu durante todo o tempo de observação. Foram coletadas, ao todo,
669 fezes, média de 55 coletas por animal, a fim de comparar as duas fases do
experimento e analisar a evolução e recuperação dos níveis de MFG durante os 14 dias.
O segundo período foi dividido em três fases, sendo:
Segunda fase: Primeiro e Segundo dia pós-mudança
Terceira fase: Terceiro ao sétimo dia pós-mudança
Quarta fase: Oitavo ao décimo quarto dia pós-mudança
68
3. ANÁLISE DOS DADOS
A fim de simplificar as análises, agrupamos as unidades comportamentais em 8
macrocategorias: Alimentação, Exploração, Social, Vigilância, Inatividade, Locomoção,
BPIS Estado e BPIS Evento (tabela 2). Utilizamos essas macro-categorias para
comparar a reação comportamental dos animais.
A partir da análise de componentes principais (PCA), realizada no Capítulo 1,
separamos os animais em dois grupos, com base no valor do desvio padronizado em
relação à média (Z maior ou menor que 0), dentro dos eixos do GNB: Sociabilidade
(mais e menos sociáveis), Vigilância (mais e menos vigilantes), Exploração (mais e
menos exploradores) e Atividade (mais e menos ativos).
Tabela 2: Agrupamento das unidades comportamentais em Macrocategorias
Macrocategoria Comportamento
Alimentação Forragear
Comer Manipulação de comida
Exploração Manipulação de ambiente
Brincar só
Social Grooming
Brincar social Comportamentos sexuais
Vigilância Observa o ambiente Inatividade Inatividade Locomoção Locomoção BPIS Estado Soma de todos BPIS Estado BPIS Evento Soma de todos BPIS Evento
Em seguida realizamos uma ANOVA Medidas Repetidas, usando cada dia de
coleta como uma medida. Os fatores entre assuntos foram as categorias do perfil
comportamental. As variáveis dependentes (dentro dos assuntos) foram analisadas de
69
maneira separada, em primeiro lugar, as macrocategorias comportamentais e, em
seguida, os níveis de MFG. Como covariável utilizamos o próprio indivíduo.
Análises prévias (Pearson com bootstrap de 1000 amostras) mostraram que a
hierarquia estabelecida (DMS) após a mudança não se correlacionou com o valor de Z
de cada individuo, nos diferentes eixos (Social: R=-0,225, P=0,482; Vigilância: R=
0,358, P=0,254; Exploração: R=-0,516, P=0,086; Atividade: R= -0,523, P=0, 081).
Assim, optamos por rodar um modelo simplificado, sem a inclusão de rank.
Todas as análises foram conduzidas usando o IBM SPSS 21, com significância
fixada à 5% e tendências a 6%.
4. RESULTADOS
4.1. EM NÍVEL DE GRUPO
Em nível de grupo, todas as macrocategorias comportamentais e os níveis de
MFG sofreram alterações significativas quando comparadas à fase antes da mudança
Nos dois primeiros dias (fase 2), em relação a fase 1, houve diminuição na
‘Alimentação’, aumento da ‘Exploração’, ‘Vigilância’, ‘Inatividade’ e ‘Locomoção’ e
duplicação na exibição da macrocategoria ‘Social’. Os BPIS, tanto em Estado quanto
Evento, apresentaram padrão semelhante, intensificando na fase 2. Os níveis de MFG
também variaram positivamente.
No final da primeira semana (fase 3) os indivíduos mantiveram baixos níveis de
alimentação e exploração, e elevado nível de vigilância. Os comportamentos sociais e a
inatividade, mais uma vez, duplicaram. enquanto a ‘Locomoção’ e os ‘BPIS’ (Estado e
Evento), em sentido inverso, diminuíram. Em comparação a fase I, os níveis de MFG na
primeira semana duplicaram.
70
Na segunda semana pós mudança (fase 4), os animais passam a se alimentar
mais, em relação às duas fases anteriores. A ‘Exploração’ volta à níveis basais, assim
como a ‘Vigilância’. O ‘Social’ permaneceu a níveis altos, mantendo-se no mesmo nível
da fase 3, ocorrendo de igual maneira com a ‘Inatividade’. A ‘Locomoção’ e os ‘BPIS’
(Estado e evento) retornaram aos níveis basais, assim como os níveis de MFG. Um
resumo das variações em nível de grupo encontra-se na tabela 3.
Tabela 3: Variação comportamental e fisiológica, de acordo com as fases pré e pós-mudança (valores em % para aos comportamentos)
Z P Fase 1 Fase 2 Fase 3 Fase 4 Alimentação 27,012 ,000 39,2 20,8 19,8 26,3 Exploração 4,356 ,049 0,7 0,8 0,8 0,7
Social 11,876 ,002 6,7 11,9 21,7 20,4 Vigilância 41,365 ,000 19,4 21,6 22,2 15,2 Inatividade 4,536 ,045 3,1 5,0 9,4 9,1 Locomoção 13,065 ,002 17,7 22,4 15,7 14,1 BPIS Estado 19,408 ,000 12,4 17,0 7,8 11,8 BPIS Evento
(eventos/hora) 10,645 ,004 34,09 47,10 31,19 37,37
MFG 8,867 ,007 3333,19 4836,78 7050,61 3471,40
4.2. EM NÍVEL DE TIPO COMPORTAMENTAL
Quando as análises ocorrem diferenciando os diferentes tipos comportamentais,
obtemos outra perspectiva da reação dos indivíduos.
4.2.1. SOCIABILIDADE
A ‘Sociabilidade’ tem impacto na variação da Alimentação (Z=5,117, P=0,040)
e da Inatividade (Z=9,192, P=0,009), além dos níveis de MFG (Z=9,605, P=0,008). Em
ambos os grupos (mais e menos sociáveis) há uma queda na alimentação logo após a
mudança (fase 2), no entanto, os animais mais sociáveis apresentam menor variação, em
relação a fase 1, e se alimentam com maior frequência nas fases subsequentes. Os
71
menos sociáveis, por sua vez, diminuem ainda mais a alimentação na fase 3, iniciando a
recuperação apenas na fase 4 (Figura 1a).
Os animais menos sociáveis ficam inativos nas fases 2 e 3, retornando atividade
apenas na fase 4. Os mais sociais, entretanto, permanecem mais estáveis na exibição de
tal comportamento (Figura 1b). Além disso, quando olhamos os níveis de MFG, vemos
que o pico de excreção nas fezes é muito maior para indivíduos menos sociáveis (fase 3
> fase 2 > fase 1), com animais mais sociáveis mantendo nível mais estável de excreção
de MFG. Ambos os grupos, diminuem os níveis de MFG na fase 4 (Figura 1c).
4.2.2. VIGILÂNCIA
O eixo Vigilância mostra diferenças marcantes nas macrocategorias
Alimentação (Z=13,418, P=0,003), BPIS Estado (Z=17,043, P=0,001) e nos níveis de
MFG (Z=4,958, P=0,043). Na fase 2, como ocorre no eixo Sociabilidade, ambos os
grupos diminuem a alimentação, com os menos vigilantes apresentando maior variação
negativa. Estes, porém, logo tornam a se alimentar mais nas fases 3 e 4. Os mais
vigilantes, contrariamente, continuam a limitar a alimentação, retomando variações
positivas apenas na fase 4 (Figura 2a).
Em relação aos BPIS Estado, temos os animais mais vigilantes mantendo a
exibição desses comportamentos à níveis basais na fase 2, os animais menos vigilantes,
entretanto, intensificam a expressão dos mesmos. Nas fases 3 e 4, os BPIS Estado segue
o mesmo padrão para ambos os grupos, com diminuição seguida de aumento na
frequência (Figura 2b).
Os níveis de MFG são mais estáveis no grupo de indivíduos mais vigilantes,
com um pico maior para indivíduos menos vigilantes, aumentando progressivamente
72
nas fases 2 e 3. Na fase 4, os dois grupos apresentam níveis de MFG menores (Figura
2c).
4.2.3. EXPLORAÇÃO
O eixo ‘Exploração’ apresenta maior numero de resultados significativos que os
outros. Esse eixo influencia na Alimentação (Z=13,418, P=0,003), Locomoção
(Z=13,418, P=0,003), BPIS Estado (Z=17,043, P=0,001), BPIS Evento (Z=13,418,
P=0,003) e nos níveis de MFG (Z=4,958, P=0,043).
Semelhante ao ocorrido nos dois eixos anteriores, animais mais e menos
exploradores se alimentam menos na fase 2, no entanto, a partir da fase 3 nota-se uma
diferença progressiva: animais mais exploradores voltam a se alimentar com maior
frequência. Os animais menos exploradores demoram mais a mostrar variações
positivas (Figura 3a). Para a locomoção ocorre um pico positivo seguido de queda, nos
dois grupos. É apenas na fase 4 que podemos notar diferença: os animais mais
exploradores se locomovem mais no recinto novo (Figura 3b).
A exibição de BPIS Estado tem padrão semelhante tanto para indivíduos mais
exploradores, quanto para indivíduos menos exploradores: há um pico na fase 2,
seguido de queda na fase 3 e volta à níveis basais na fase 4. Os animais mais
exploradores, porém, durante todas as fases, exibem mais BPIS Estado que os menos
exploradores (figura 3c). Na exibição de BPIS Evento, houve aumento em ambos os
grupos (fase 2), seguido de declínio (fase 3) e intensificação na fase 4, os animais mais
exploradores, porém, foram mais afetados, com maior pico e menor estabilidade ao
longo das fases (figura 3d).
73
Assim como para os animais mais sociáveis e mais vigilantes, os níveis de MFG
são mais estáveis no grupo de indivíduos mais exploradores, com um pico maior para
indivíduos menos exploradores, aumentando progressivamente nas fases 2 e 3. Na fase
4, os dois grupos apresentam níveis de MFG menores (Figura 3e).
4.2.4. ATIVIDADE
Dentro desse eixo existem diferenças significativas nas seguintes
macrocategorias: Social (Z=6,805, P=0,021), Locomoção (Z=10,811, P=0,005),
Inatividade (Z=4,278, P=0,058), BPIS Estado (Z=6,391, P=0,024).
Os comportamentos sociais aumentam progressivamente ao longo das fases para
os dois grupos, é apenas na fase 4 que se nota que os animais mais ativos diminuem o
contato social, enquanto que os menos ativos continuam expressando níveis cada vez
mais altos.
Como esperado, animais mais ativos mantém estável o comportamento
locomotivo, enquanto que os menos ativos, apesar do pico na fase 2, diminuem a
locomoção nas fases subsequentes. A inatividade aumenta com o passar dos dias nos
animais menos ativos, enquanto que nos animais mais ativos, o efeito é inverso, a
inatividade diminui (fase 4 < fase 3 < fase 2 < fase 1).
No que se refere aos BPIS Evento, os animais mais ativos apresentam maior
pico e menor estabilidade comportamental, os animais menos ativos, por sua vez,
diminuem a frequência de exibição desses eventos progressivamente, a partir da fase 3.
74
5. DISCUSSÃO
Semelhantemente aos resultados encontrados na literatura de macacos prego
(Dufour et al., 2011; Matheson et al., 2005), nosso estudo corrobora a existência de
alterações marcantes à níveis comportamentais e fisiológicos causadas pela realocação
de recinto.
À nível de grupo, podemos ver que o maior custo para os animais ocorre via
diminuição acentuada do comportamento alimentar e aumento dos níveis de inatividade,
Dufour et al. (2011) encontrou o mesmo resultado ao estudar um grupo de Sapajus
apella cativos. Crockett et al. (2000) viram que após eventos estressantes, tais como a
sedação, o apetite de indivíduos de Macaca fascicularis e Macaca nemestrina também
diminuía. Na presença de perigos desconhecidos e de baixo controle da situação, a
supressão de certas atividades e aumento da inatividade pode vir a ser uma resposta
adaptativa na qual os animais evitam o contato com a fonte estressora, nesse caso o
próprio recinto (exemplos com suínos: Bolhuis et al., 2006; gatos-leopardo: Carlstead et
al., 1993).
A maior frequência em comportamentos de vigilância, locomoção, exploração e
BPIS, podem vir a ser outra estratégia utilizada por alguns indivíduos: a fim de
enfrentar o estresse, os animais aumentam o comportamento de conhecimento do
ambiente à custa da alimentação. Gatos de laboratório, por exemplo, ao serem
submetidos a um período experimental de estresse, aumentam comportamentos de alerta
(Carlstead et al., 1993).
As alterações ocorridas dentro da macrocategoria Social se assemelham aos
resultados encontrados por Dufour et al., 2011, esses autores viram que os animais
aumentaram a proximidade social após a realocação de S. apella. Matheson et al. (2005)
também verificaram aumento de proximidade na mesma espécie, no entanto, viram que
75
o número de episódios de catação diminuiu pós-mudança. Uma provável explicação
para essa diminuição é a metodologia usada, uma vez que nesse estudo (Matheson et al.,
2005) os episódios de catação subsequentes ao primeiro episódio não eram levados em
consideração.
Todas essas mudanças comportamentais são acompanhadas de um aumento nos
níveis de MFG indicando que a mudança de recinto é um evento estressor, conforme já
descrito em outros trabalhos. O retorno a níveis basais de cortisol, exploração e
vigilância ocorreram na segunda semana, sendo mantido aumento do comportamento
social.
No entanto, verificamos que os indivíduos não reagem de maneira semelhante.
Os dados corroboram nossa predição de que, dentro dos tipos comportamentais, a
Sociabilidade parece conferir maior resiliência ao estresse. Animais mais sociáveis
voltam a se alimentar mais rapidamente, mantendo a inatividade e os níveis de MFG em
estados basais. O suporte social e os comportamentos afiliativos, tanto em humanos
quanto em animais pode agir contra o estresse (DeVries, 2003). Exemplificando o
impacto das interações positivais, Gutmann et al. (2015) mostram que vacas leiteiras
mantêm relações diádicas importantes para a manutenção da estrutura hierárquica do
rebanho e promoção do bem-estar das mesmas.. As interações sociais têm grande
impacto no eixo HPA (DeVries, 2003), o que pode explicar a estabilidade fisiológica
apresentada pelos animais mais sociáveis. A realocação de animais junto com seus
companheiros de recinto apresenta um efeito tampão na excitação fisiológica dos
indivíduos (Norcross e Newman, 1999; Galvão-Coelho et al., 2012).
No eixo Vigilância, animais mais vigilantes apresentaram menor variação no
comportamento alimentar e nos níveis de MFG, quando comparados aos animais menos
vigilantes. A estabilidade os níveis de MFG, no entanto, pode ser devida ao fato de que
76
(conforme visto no capitulo 1) esses indivíduos já apresentam maiores níveis de MFG e
menor de alimentação antes da realocação de recinto. Os animais menos vigilantes são,
portanto, mais impactados após a mudança, apresentando maior pico de MFG e maior
queda de alimentação. Dettmer et al. (2012) ao estudar os efeitos de realocação em
grupos de infantes de macacos rhesus submetidos a diferentes tipos de criação, viu que,
contrário ao esperado, infantes criados em grupos na ausência de suas mães
apresentavam maior cortisol antes da mudança, mas não após a mesma. Isso pode
sugerir que indivíduos que já estão cronicamente estressados, sofrem menos ao passar
por um estresse agudo.
Os animais mais exploradores, dentro do eixo Exploração, apresentam
características do eixo proativo proposto por Koolhaas et al. (1999):
comportamentalmente mais ousados e ativos, apresentando alta ativação emocional e
fisiologicamente exibindo baixa atividade do eixo HPA. Esses indivíduos voltam a se
alimentar e a se locomover mais rapidamente, têm maiores picos de exibição de BPIS
(estado e evento), mantendo, todavia, maior estabilidade nos níveis de MFG quando
comparados aos animais menos exploradores. Alguns autores sugerem que o
comportamento exploratório indica maior capacidade adaptativa de um individuo em
relação ao seu ambiente (Carlstead et al., 1993; Dembiec et al., 2004). Para macacos-
prego juvenis, Byrne & Suomi (2002) encontraram uma correlação negativa entre o
comportamento exploratório e a reatividade de cortisol entre os 2 meses e os 4 anos de
idade. Sita (2016) verificou que macacos-pregos-preto mais exploradores e neófilos
durante o cativeiro apresentaram maior sobrevivência após reintrodução na natureza.
Nossos resultados então corroboram a ideia de animais mais exploradores aparentam ser
menos susceptíveis à mudanças do ambiente no qual estão inseridos.
77
Conforme esperado, indivíduos mais ativos, dentro do eixo Atividade, mantêm
estáveis os comportamentos de Locomoção e Inatividade, enquanto os menos ativos se
tornam ainda mais inativos e diminuem o deslocamento dentro do recinto. Os animais
mais ativos apresentam maior pico de exibição de BPIS. Em nível de grupo, o aumento
concomitante de comportamentos de locomoção e exploração, junto aos
comportamentos de inatividade, aparenta ser contraditórios, no entanto, a abordagem a
partir de tipos comportamentais indica múltiplos padrões de reatividade. O mesmo
ocorreu em um estudo sobre o comportamento de tigres cativos submetidos ao estresse
de transporte: enquanto alguns animais reagiram mais ativamente (através de pacing e
se deslocando em seu recinto), outros reagiram de maneira mais estacionária (deitando-
se e permanecendo por mais tempo em um determinado lugar) (Dembiec et al., 2004).
6. CONCLUSÃO
Nosso estudo confirma que a mudança de recinto impactou o comportamento
dos indivíduos, alterando seu orçamento de atividade por, pelo menos, 2 semanas, com
animais mostrando uma drástica redução no seu comportamento alimentar e
aumentando em até 3 vezes a inatividade. Sugerimos que, a fim de enfrentar e diminuir
o estresse causado pelo evento houve um aumento na frequência de alguns
comportamentos, como os BPIS e comportamentos sociais positivos. As alterações
comportamentais e fisiológicas não são, no entanto, iguais para todos os indivíduos.
Confirmando a hipótese de que o perfil comportamental influencia na maneira em que
um dado individuo reage aos estímulos do ambiente. Estes dados indicam que as
mudanças de recinto devem ser mantidas ao mínimo, de modo a evitar o estresse
excessivo e prolongado nos animais. Além disso, considerar o tipo comportamental dos
78
animais pode prever as reações comportamentais em um novo ambiente, o que auxilia
na seleção de indivíduos mais preparados para passar por esse manejo, quando
necessário.
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82
Figuras 1a, b, c: Variação nas macrocategorias Alimentação, Inatividade e nos níveis de MFG segundo a classificação no eixo Sociabilidade (mais ou menos sociáveis).
83
Figuras 2a, b, c: Variação nas macrocategorias Alimentação, BPIS Estados e nos níveis de MFG segundo a classificação no eixo Vigilância (mais ou menos vigilantes).
84
Figuras 3a, b, c, d, e: Variação nas macrocategorias Alimentação, Locomoção, BPIS Estados, BPIS Eventos e nos níveis de MFG segundo a classificação no eixo Exploração (mais ou menos exploradores).
85
Figuras 4a, b, c, d: Variação nas macrocategorias Social, Locomoção, Inatividade e BPIS Eventos, segundo a classificação no eixo Atividade (mais ou menos ativos).
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CONSIDERAÇÕES FINAIS GERAIS
O estudo das diferencas individuais é um atual tema de intenso debate nas
ciências do comportamento, cognição, fisiologia, ecologia e evolução. A existência de
tipos comportamentais estáveis (no tempo e/ou contexto) põe em dúvida o modelo da
“média dourada”, um valor teórico ótimo de estratégia comportamental para o qual
todos os indivíduos que vivem no mesmo ambiente convergiriam. Num nivel teórico, os
diferentes perfis comportamentais ainda precisam ser mapeados nas diferentes espécies
para verificar se existem eixos comuns que possam ter sido selecionados
evolutivamente. Num nível prático, mapear os diferentes perfis podem auxiliar no
manejo e no cuidado ao bem estar dos animais cativos ou em ambientes alterados.
Devido ao seu alto grau de encefalização e ao grande número de espécimens
mantidos em centros de resgate e em zoológicos, macacos-prego constituem um
excelente modelo teórico e prático para explorar esse tema. Neste trabalho testamos a
hipótese de que existem diferencas nos perfis comportamentais de macacos-pregos-
cativos e que estas diferencas podem ser vistas em condições de estresse crõnico e
agudo. Destacamos os seguintes resultados:
CAPÍTULO 1
Detectamos quatros eixos de GNB: Sociabilidade, Vigilância, Exploraçao e Locomoçao;
Detectamos cinco eixos de BPIS: Autodirecionado, Inquieto, Ingestivo, Head Twirl e Body Twirl;
Há correlações entre GNB e BPIS: Animais mais ativos exibem mais Head Twirl; Animais que locomovem exibem BPIS mais rápidas; Animais mais inativos exibem BPIS mais estacionarias; Animais mais sociais apresentam menores níveis de MFG; Animais mais vigilantes se coçam mais e apresentam altos níveis de MFG; Ambos os extremos do eixo atividade-inatividade apresentam elevados níveis de
MFG;
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CAPÍTULO 2
A mudança de recinto impacta todas as macracotegorias comportamentais, tanto em nível de grupo, quanto à nível de tipo comportamental
Animais sociáveis são mais resilientes após mudança de recinto Animais mais exploradores exibem uma estratégia proativa ao enfrentar o
estresse agudo Animais mais vigilantes e ativos são os menos recomendáveis para a mudança
de recinto
Nossos dados indicam a existencia de diferencas individuais que são observdas
em nivel comportamental, mas que tem substratos fisiológicos. Ademais, os eixos
encontrados (exploração, atividade e sociabilidade) assemelham-se aos eixos já
descritas em outras espécies, e parecem corroborar a existência de traços
comportamentais evolutivamente conservados.
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