Embed Size (px)
Citation preview
UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE CENTRO DE BIOCIÊNCIAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM PSICOBIOLOGIA
NARA PAVAN LOPES
VARIABILIDADE ACÚSTICA NOS BOTOS-CINZA (Sotalia guianensis,
VAN BENÉDÉN, 1864)
NATAL
2016
NARA PAVAN LOPES
VARIABILIDADE ACÚSTICA NOS BOTOS-CINZA (Sotalia guianensis,
VAN BENÉDÉN, 1864)
DEFESA DA DISSERTAÇÃO APRESENTADA AO PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM
PSICOBIOLOGIA DA UNIVERSIDADE
FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE, COMO REQUISITO PARA A OBTENÇÃO DO TÍTULO DE MESTRE EM PSICOBIOLOGIA (ÁREA: COMPORTAMENTO ANIMAL).
Orientadora: Profa. Dra. Renata
Santoro Sousa- Lima
NATAL
2016
2
3
NARA PAVAN LOPES
VARIABILIDADE ACÚSTICA NOS BOTOS-CINZA (Sotalia guianensis,
VAN BENÉDÉN, 1864)
Natal, 08 de abril de 2016
Banca avaliadora
______________________________________
Profa. Dra. Renata Santoro Sousa-Lima
Departamento de Fisiologia – UFRN
Orientadora
_____________________________________
Dra. Fernanda Camargo
Fundação Pró-TAMAR – BASE CLBI, RN
Membro externo
___________________________________
Prof. Dr. Artur Andriolo
UFJF
Membro externo
4
AGRADECIMENTOS
A realização deste mestrado foi um processo de grande amadurecimento em minha vida
e só tenho a agradecer a todos aqueles que tiveram envolvimento. Principalmente agradeço aos
meus pais, que, mesmo estando longe, me apoiam com um amor que é maior que o mundo!
Com vocês tenho uma dívida eterna, que só posso pagar com amor! Em seguida, agradeço pelo
suporte imenso da família, que me compreende e apoia o caminho que sigo na vida.
À Renata, minha orientadora, por ter me proporcionado esta experiência única de fazer
ciência, de um jeito muito especial, e pelas orientações fundamentais, que me amadureceram
muito ao longo do trajeto!
Aos meus queridos Daniel, Júlia, Gustavo, Fernanda, Mel, Lara, Paulo e Thamires, por
me ajudarem (muito!) nas coletas e análises de dados, pois sem vocês não teria feito a metade
do que fiz! Muito obrigada mesmo!
À Aline, minha irmã de alma, que está comigo sempre no coração, e que me ajuda a
fazer a caminhada da vida, me acompanhando a cada passo e me fazendo ver a riqueza e a
felicidade que há nessa vida, sempre olhando o lado positivo de tudo e com muita paciência
para se viver!
Por fim, a todas as energias boas que trouxeram pessoas maravilhosas no meu caminho
e me fizeram amadurecer profissional e pessoalmente, afinal...
“Quem de dentro de si não sai, vai morrer sem amar ninguém”
Vinicius de Moraes
5
RESUMO GERAL
Na comunicação o sinal é transmitido por um emissor e pode carregar informações a respeito de sua identidade, seu tamanho, seu status sexual, suas habilidades para luta e sobrevivência. Múltiplos fatores podem interferir nessa comunicação, alterando o sinal emitido em consequência de variação no ambiente, na morfologia corporal, na aprendizagem social e na transmissão cultural. Sinais acústicos podem variar entre populações. O dialeto é a variação nos sinais de duas populações que trocam genes e variação micro ou macrogeográfica, dependendo da distância, existe entre populações onde não há intercâmbio de indivíduos. Estes termos não estão bem estabelecidos na comunidade científica e muitas vezes são considerados sinônimos ou são usados incorretamente, por isso foi feita uma revisão para explicar os termos envolvidos na variação acústica. Uma padronização dos termos foi proposta esclarecendo os processos que podem ou não estarem relacionados com a evolução desta tipo de variação. A variação acústica está presente em sinais de odontocetos (golfinhos e outros cetáceos com dentes, Ordem
Cetartiodactyla), que usam esta modalidade de comunicação na mediação de interações sociais, para obtenção de alimento e para orientação espacial. Um dos principais sons emitidos pelos golfinhos em suas interações é o assobio (som tonal de frequência modulada). O objetivo desse estudo foi comparar os assobios dos botos-cinza (Sotalia guianensis) coletados em Baía
Formosa, RN (6o 22' S; 35
o 00' W) com dados publicados das demais localizades na América
Latina. Os resultados mostram correlações significativas entre frequência máxima e final e entre inicial e mínima, tanto em Baía Formosa, quanto nos outros locais, indicando uma preponderância de assobios com modulação de frequência ascendente para a espécie em toda sua distribuição. A duração teve uma correlação negativa significativa com a frequência inicial
em todos os locais comparados (p < 0,00001 e r2 = 0,71) e pode indicar que existe um limiar
fisiológico para produção de assobios muito agudos. A análise de componentes principais dividiu os locais em dois grupos maiores, porém não foi devido a uma variação latitudinal. Provavelmente diferenças no método de amostragem (equipamentos com taxas de frequência limite distintas e parâmetros de análise espectral distintos), variações no ambiente, diferenças
nas frequências de filhotes (produz sons mais agudos) ou animais de maior porte (emite frequências menores) e aprendizagem vocal social podem estar mascarando efeitos geográficos nos padrões vocais.
Palavras-chave: variação geográfica, dialeto, boto-cinza, Rio Grande do Norte, assobios,
variação acústica, comunicação
6
ABSTRACT
In communication a signal is transmitted by a sender and can carry information about its
identity, size, sexual status, ability to fight and to survive. Multiple factors can interfere with
this communication, varying the output signal as a result of variation in the environment, body
size, social learning and cultural transmission. Acoustic signals may vary within species
between populations. Dialects are signal variations of two populations that can exchange genes
and geographic variation micro- or macro-geographic, depending on the distance, occurs when
individuals from different populations don’t mix. These terms are not well established in the
literature and are often considered the same or used errouneously, thus a revision was made to
clarify the terms involved in acoustic variation. A standardization of terms is proposed and
clear deffinitions presented based on the processes that may or may not be related to the
evolution of variability. Odontocetes (toothed whales, Order Cetartiodactyla) use acoustic
communication in the mediation of social interactions, to obtain food and to navigate. One of
the main sounds produced by dolphins in their interactions is the whistle (frequency modulated
tonal sound). This study aimed to compare whistles of estuarine dolphins (Sotalia guianensis)
collected in Baía Formosa, RN (6o 22' S; 35° 00' W) with published data from other sites in
Latin America. The results show significant correlations between maximum and end
frequencies as well as between initial and minimum frequencies in Baía Formosa as well as in
all other places, indicating a preponderance of frequency ascending whistles used by the
species along its distribution. The duration had a significant negative correlation with the initial
frequency at all locations tested (p <0.00001 and r = 0.71) and suggests a physiological
threshold for high frequency whistles. The principal component analysis divided sites into two
major groups, but the discrimination was not related to latitudinal variation. Sampling
differences (equipment with distinct sample rates) and analyses with different parameter values
likely resulted in different results. Other likely explanations are: variations due to the
environment, presence and percentage of calves in the data samples (producing higher
frequency sounds) or larger animals (emit lower frequencies) and social vocal learning.
Key-words: geographic variation, dialect, estuarine dolphin, Rio Grande do Norte, whistles,
acoustic variation, communication
7
SUMÁRIO
1. INTRODUÇÃO GERAL ..................................................................................................................... 10
2. OBJETIVOS ............................................................................................................................................. 17
3. MANUSCRITO 1 .................................................................................................................................... 18
RESUMO ....................................................................................................................................... 18
INTRODUÇÃO ............................................................................................................................ 19
OBJETIVOS ................................................................................................................................. 21
MATERIAL E MÉTODOS ..................................................................................................... 22
RESULTADOS ............................................................................................................................. 22
DISCUSSÃO ................................................................................................................................. 36
CONLCUSÃO .............................................................................................................................. 42
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS.................................................................................43
4. MANUSCRITO 2 .................................................................................................................................. 52
RESUMO.........................................................................................................................................52
INTRODUÇÃO...................................................................................... .......................................54
OBJETIVOS............................................................................................................................. .....58
MATERIAL E MÉTODOS.....................................................................................................58
ÁREA DE ESTUDO...................................................................................................................58
COLETA DE DADOS..................................................................................................59
ANÁLISE DE DADOS................................................................................................................60
RESULTADOS............................................................................................................................. .60
ANÁLISE DE CORRELAÇÃO ENTRE AS VARIÁVEIS..........................60
ANÁLISE DE COMPONENTES PRINCIPAIS...............................................69
DISCUSSÃO......................................................................................... .......................................70
CONCLUSÃO.............................................................................................................................78
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS.............................................................................80
5. CONCLUSÃO GERAL ........................................................................................................................ 88
6. REFERÊNCIAS GERAIS ................................................................................................................... 89
9
Introdução Geral
É importante compreender as origens da diversidade para se entender a evolução
biológica por trás dela (Campbell et al, 2010). Para compreender processos evolutivos como
adaptação, especiação e seleção sexual, deve-se estudar as forças da seleção natural que estão
influenciando o processo de comunicação (Amézquita et al, 2006).
A visão clássica da comunicação envolve um emissor (que manda o sinal), um sinal e
um receptor (que recebe o sinal do emissor). Contudo, há outros fatores que podem influenciar
a comunicação que a visão clássica não aborda. Tyack (2000) redefine o conceito de
comunicação considerando 5 fatores que podem influenciar na interpretação do sinal e afetam o
conceito clássico de comunicação. O primeiro ele chama de “anúncio”, no qual o emissor
poderá produzir um sinal de anúncio que tem a função de modificar a decisão do receptor, ao
invés de trocar informações com ele. O segundo fator chama-se “comunicação tônica”, na qual
o receptor nem sempre responderá rapidamente a mensagem contida no sinal do emissor, como
diz a visão clássica. Isso acontece com fêmeas de algumas espécies, quando escutam o sinal
dos machos e demoram a respondê-los. Outro fator é a “manipulação”, na qual um emissor
emite um sinal para enganar o receptor quanto ao seu tamanho, por exemplo. O quarto é
chamado de “ alterações do ambiente” e pode causar interferências nos sinais a medida que
passam por ambientes com diferenças de ruídos, por exemplo. O receptor, então, poderá
interpretar o sinal de forma a saber a distância que o emissor está dele e a qual profundidade do
oceano ele se encontra, por exemplo. Por último está o fator de “aprendizagem social e
comunicação interespecífica”, no qual pode haver interceptação do sinal por um terceiro
indivíduo, que aprenderá informações sobre o contexto do sinal emitido pelo emissor.
Sinais acústicos podem se mostrar bons modelos para estudar a evolução da
comunicação, uma vez que a variação, nesse caso, é mais fácil de quantificar (Morisaka et al,
10
2005) e pode ser acumulada em pouco tempo por espécies ou populações, tendo um impacto
grande na resposta do receptor (Campbell et al, 2010). Há um grande interesse pelo estudo da
evolução do sinal transmitido entre um emissor e um receptor e uma parte desse interesse se dá
pela possível existência da relação entre a variação do sinal e o processo de especiação (Podos
& Warren, 2007), podendo, então, causar isolamento reprodutivo.
Entender as causas da evolução do sinal se mostra fundamental para compreender o
modo como os animais se comunicam. Por mais que existam muitas causas que tentem explicar
e hipotetizar a variação do sinal, a importância relativa a respeito ainda se mantém
desconhecida ou pouco estudada (Irwin & Irwin, 2008). A possibilidade de uma variação
intraespecífica gerar especiação ao longo do tempo, mostra a grande capacidade dos seres vivos
se adaptarem a diversos locais (Morton, 1975), se relacionarem com co-específicos e
optimizarem suas capacidades de reprodução (Irwin & Irwin, 2008).
Um dos principais processos que causam a evolução do sinal é a seleção sexual (Irwin
& Irwin, 2008). Fêmeas tendem a ter preferências (que podem mudar depedendo do local) por
sons específicos e induzem os machos a vocalizarem nesses padrões. Em espécies de pássaros,
fêmeas geralmente preferem machos que cantam canções longas e complexas (Kroodsma,
1976).
Outro ponto crucial envolve as causas estocásticas, as quais envolem mutações e
isolamento, mas principalemente a seleção social (Irwin & Irwin, 2008). Esta última é
fundamental, pois sinais que passam por esse processo podem mostrar mudanças evolutivas
rápidas e não premeditadas dentro de populações (Irwin & Irwin, 2008). Indivíduos podem ter
grande facilidade de aprender cantos novos para se adaptarem aos grupos de animais e esses
grupos, ao longo do tempo, podem mostrar divergências entre os sinais emitidos por cada um,
além de diferenças genéticas (Marshal et al, 1999, Mundinger, 1995).
11
Dentro da seleção social há a aprendizagem vocal, que envolve a capacidade do
indivíduo de modificar a estrutura acústica da vocalização, baseada em seu sistema auditivo
(Tyack, 2008), a partir de suas interações sociais. A aprendizagem vocal pode influenciar em
alguns aspectos da comunicação e, segundo Janik (2014), há a aprendizagem vocal contextual,
no qual os indivíduos aprendem a associar sinais que já existem com contextos novos, o que
pode interferir no uso do sinal (quando ele será usado) e no significado que ele carrega
(aprendizado por compreensão). Desse modo, o animal é capaz de associar a produção do som
com contextos de aprendizagem. Outra aprendizagem é relacionada com a habilidade de
produzir sons que são similares ou distintos de um modelo acústico previamente sabido (Janik
& Slater, 2000). A principal distinção entre as duas formas de aprendizagem está em como os
animais aprendem contextos diferentes para utilizar um sinal já existente, ou se os animais
modificam as características acústicas de um som para ele ser mais ou menos parecido com o
som que escutaram (Tyack, 2008).
A aprendizagem pode estar envolvida em processos que mantêm tradições culturais em
animais, as quais são descritas como comportamentos aprendidos e passados para outros
membros da população, ao longo de gerações (Cerchio, 1993). Segundo este último, grupos de
tradições produzidas por uma população podem ser consideradas “cultura”, a qual seria
reproduzida e transmitida de geração para geração através do processo de aprendizagem, o que
é chamado de transmissão cultural. Conforme as tradições culturais são passadas, algumas
gerações podem modificá-las, produzindo mudanças graduais em tradições antigas e trazendo
novas para o repertório, o que é chamado de evolução cultural (Payne, 1985, Cerchio, 1993). A
evolução cultural é vista em muitas espécies de animais e pode ocorrer no comportamento
vocal dos mesmos, alterando seus repertórios e produzindo variabilidade entre eles (Rendell &
Whitehead, 2001, Ford, 2008, Slater, 1986).
A partir do estudo da comunicação acústica, tem sido possível analisar como ocorre a
12
adaptação dos animais a diferentes condições do ambiente (Warren et al, 2006). A distância
pela qual o sinal viaja e carrega uma informação pode depender da amplitude e da estrutura do
som a partir de uma fonte (emissor), da característica do meio de transmissão e da capacidade
do receptor de receber e detectar o sinal (Wiley & Richards, 1978). Alterações de ruído
ambientes também podem interferir nessa transmissão, promovendo um desafio para os
animais escutarem os sons através de ruídos naturais e antropogênicos (Holt et al, 2008). Uma
vez que o som se propaga de maneira diferente em cada ambiente, a força da seleção deve
favorecer aqueles sons que optimizam a comunicação entre os animais (Morton, 1975). Desse
modo, a habituação às condições ambientais pode promover a seleção de vocalizações
diferentes para duas populações que escolheram ambientes distintos para viver, o que pode
favorecer a especiação ao longo do tempo. Esta hipótese de Morton (1975), chamada
“adaptação acústica”, argumenta que os indivíduos se adaptariam de forma diferente em
condições ambientais distintas, modificando suas vocalizações para que sua recepção seja
optimizada.
Como já foi visto, um dos principais tipos de sinais utilizados no reino animal é o
acústico e sua emissão pode variar de diversas formas em nível de espécie, população e
indivíduo. Sinais envolvidos na comunicação dentro de uma espécie são vistos em muitos taxa
no reino animal (Wilson, 1975). A capacidade de reconhecer e se comunicar com co-
específicos é necessária em muitas circunstâncias (Steiner, 1981), principalmente em animais
sociais como os cetáceos (grupo de mamíferos aquáticos que envolve misticetos, sem dentes, e
odontocetos, com dentes), uma vez que possuem uma estrutura social muito rica e um
repertório vocal extenso (Steiner, 1981). Diferenças entre espécies podem ser explicadas por
diferenças nas pressões seletivas, uma vez que tais espécies vivem em locais diferentes e
podem enfrentar situações distintas umas das outras (Steiner, 1981), provocando mudanças nas
vocalizações emitidas, utilizando de forma diferente o processo de comunicação.
13
As baleias orcas (Orcinus orca) vivem em grupos sociais estáveis e organizados em
linhas maternais e muitas evidências comprovam a existência de transmissão cultural nesses
animais, que envolvem a aprendizagem social vocal e não vocal (Deecke et al, 2000). O
comportamento vocal aprendido pode ser modificado pelo hábito alimentar dos indivíduos. Há
duas populações no Alasca e na costa da Colômbia Britânica do oceano Pacífico que são
simpátricas e geneticamente distintas, sendo que uma (residente) se especializaou em forragear
peixes e a outra (transiente) se alimenta de mamíferos aquáticos (Bigg et al, 1987). De acordo
com a especialização da dieta escolhida pelo grupo de orcas, a frequência de ecolocalização
emitida é alterada. Isso ocorre, pois cada presa tem uma sensibilidade auditiva distinta e, para
ultrapassar esse obstáculo e impedir que sua presa não escute seu sonar, a orca deve adaptar seu
som para frequências em que isso não ocorra (Barret-Leonard et al, 1996), desencadeando
numa cooperação à evolução e adaptação da espécie. Sendo assim, a capacidade de percepção
das presas a respeito de seus predadores (baleias orcas, nesse caso) se mostra importante no
estudo da variabilidade da comunicação acústica, podendo acarretar em mudanças permanentes
no comportamento vocal desses grupos.
Assim como a disponibilidade de alimentos varia de acordo com o hábitat, a
temperatura de cada local também, o que pode interferir na comunicação acústica de muitos
animais, principalmente os ectotérmicos, os quais obtêm calor exclusivamente pelo ambiente
(Narins et al, 2014). Espécies de sapos de árvore (famímia Hylidae) parecem modificar seu
sistema de reconhecimento do sinal de modo que seus co-específicos respondam com
preferência aos sinais que são mais parecidos com aqueles produzidos por um emissor na
mesma temperatura que a sua própria (Gerhardt & Mudry, 1980). Além disso, conforme a
temperatura de um local aumenta, a repetição de um chamado aumenta também, enquanto que
os parâmetros de duração diminuem (Luddecke & Sánchez, 2002). Animais homeotérmicos
como mamíferos e aves não são afetados pela temperatura, uma vez que controlam a de seu
14
corpo, não interferindo na produção de som (Jensen et al, 2011). Contudo, filhotes de animais
endotérmicos podem produzir variações no sinal produzido, uma vez que ainda não conseguem
manter a temperatura corporal estável, como acontece com filhotes de morcegos Epitesicus
fuscus, no estudo de Camaglan et al (2006). Nesse estudo verificou-se que a temperatura pode
alterar as vocalizações dos filhotes e, por consequência, o reconhecimento entre mães e seus
filhotes.
Outro promotor da variabilidade é o tamanho de estruturas corporais (Fletcher, 2004,
Morton, 1977, Fitch, 1997), uma vez que é sabido que animais com maior tamanho corporal
produzem sons mais graves e vice-versa, promovendo uma relação inversamente proporcional
do tamanho corporal com as vocalizações produzidas (Fletcher, 2004, Morton, 1977, Fitch,
1997). May-Collado et al (2007a e 2007b) realizaram estudos filogenéticos sobre a evolução de
componentes de frequência em sons tonais de cetáceos e verificaram que a evolução da
frequência mínima parece estar relacionada com o tamanho corporal e de grupo desses
indivíduos. Já a complexidade do assobio (medida a partir da média de pontos de inflexão dos
assobios) é influenciada pela estrutura social do grupo. Segundo May-Collado et al (2007a), o
tamanho corporal pode ter favorecido a evolução de sons com frequências baixas, as quais
permitiriam interações de longas distâncias. Contudo, esse estudo não comprova que haja uma
relação inversa entre tamanho corporal e frequência máxima.
Além desses estudos, é sabido que em baleias cachalote (Physester macrocephalus) há
uma relação entre os estalidos emitidos por elas e o tamanho corporal dos indivíduos. Segundo
Goold & Jones (1995) cada interpulso gerado nos cliques é proporcional ao comprimento do
órgão de espermacete e, portanto, proporcional ao tamanho do animal.
Com base nesses estudos, pode-se pensar que a evolução das vocalizações, a partir de
interferências corporais, de hábitat ou culturais, podem induzir a modificação de sons a ponto
de transformar uma espécie em duas ou mais, uma vez que não conseguem mais se comunicar.
15
A partir do momento que se considerar o som como característica fenotípica e promotora de
divisões filogenéticas, pode-se pensar em especiação pelo som. Desse modo, se os sons
produzidos por animais forem analisados junto a outros fatores promotores da variabilidade ao
longo do tempo, como análises genéticas, pode-se fornecer evidências contundentes para
responder muito mais perguntas a respeito de filogenia, evolução, comportamento e ecologia
dos animais.
16
VARIABILIDADE ACÚSTICA NOS BOTOS-CINZA (Sotalia guianensis, VAN
BENÉDÉN, 1864)
OBJETIVOS
Objetivo Geral 1: realizar uma revisão crítica sobre os conceitos de variação geográfica
acústica e dialeto.
Objetivos específicos:
- identificar os processos que contribuem para a evolução da variação geográfica
acústica e do dialeto encontrados na literatura
- apontar incongruências no uso dos mesmos nos artigos encontrados.
Objetivo Geral 2: comparar os assobios obtidos dos botos-cinza em Baía Formosa com os dados
obtidos em outras localidades do Brasil e Costa Rica .
Objetivos específicos:
- verificar se há variação latitudinal contínua dos assobios ao longo das áreas
estudadas.
- analisar a relação entre pararâmetros de frequência e duração nos assobios das áreas
estudadas.
17
Manuscrito 1: a ser submetido para a revista Biological Reviews
Variação geográfica acústica e dialeto: uma revisão sobre os processos envolvidos na
evolução e manutenção da variabilidade acústica
Nara Pavan Lopes, Renata Santoro Sousa-Lima*
Departamento de Fisiologia, Centro de Biociências, Universidade Federal do Rio Grande do
Norte, Natal, RN, Brasil.
Resumo
Na comunicação o sinal é transmitido por um emissor e pode carregar informações a respeito
de sua identidade, seu tamanho, seu status sexual, suas habilidades para luta e sobrevivência.
Múltiplos fatores podem interferir nessa comunicação, alterando o sinal emitido em
consequência de variação no ambiente, na morfologia corporal, na aprendizagem social e na
transmissão cultural. Sinais acústicos podem variar entre populações. O dialeto é a variação nos
sinais emitidos por animais de duas populações que trocam genes e variação micro ou
macrogeográfica, dependendo da distância, existe entre populações onde não há intercâmbio de
indivíduos. Estes termos não estão bem estabelecidos na comunidade científica e muitas vezes
são considerados sinônimos ou são usados incorretamente, por isso foi feita uma revisão para
explicar os termos envolvidos na variação acústica. Uma padronização dos termos foi proposta
esclarecendo os processos que podem ou não estarem relacionados com a evolução deste tipo
de variação.
Palavras-chave: dialeto, variação geográfica, comunicação, variabilidade, variação acústica
18
1. Introdução
Todo sinal acústico carrega uma informação por uma distância, a qual varia, uma vez
que depende da amplitude e da estrutura do som a partir da fonte, das características do meio e
seus limites e da capacidade do receptor detectar o sinal enviado (Wiley & Richards, 1978).
Na comunicação o sinal é transmitido por um emissor e pode carregar informações a
respeito de sua identidade, seu tamanho, seu status sexual, suas habilidades para luta e sobre
suas capacidades como predador (Ey & Fischer, 2009). Segundo Ey & Fischer (2009) esse
comportamento acústico transmite uma informação, levada de um emissor para um receptor, a
qual pode ser usada como uma estratégia de reprodução (atrair fêmeas ou mostrar aos outros
machos potenciais a sua capacidade, por exemplo) ou de sobrevivência (avisar co-específicos
sobre possíveis ameaças, por exemplo). Desse modo, se alguma parte desse sinal for perdida ao
longo de sua propagação, ele pode não ser efetivo na resposta do receptor (Ey & Fischer,
2009).
De modo a evitar a perda total ou parcial do sinal transmitido, muitos animais
modificam suas vocalizações com a função de maximizar o seu alcance de propagação (May-
Collado & Wartzok, 2008). Outros animais alteram seus sinais para facilitar a comunicação
entre os grupos, possibilitando, assim, o reconhecimento de indivíduos do grupo a partir do
som (artigos). Esses tipos de modulação do sinal geram a variação acústica.
1.1 Variabilidade Acústica: Conceitos e Terminologias
Dois termos são usados principalmente para definir variações acústicas nos repertórios
dos animais: dialeto e variação geográfica. De acordo com Nottebohm (1969), os dialetos são
definidos como diferenças nos sons produzidos por populações vizinhas de indivíduos com
provável capacidade de cruzamento. Já a variação geográfica, ocorre quando há distinção nas
vocalizações de indivíduos separados por distâncias maiores, entre populações que raramente
ocorre fluxo gênico (Conner, 1981). Outros autores abordam esta variação geográfica podendo
19
ser micro ou macrogeográfica. A primeira ocorre entre populações menos distantes umas das
outras, enquanto a última está presente entre populações separados por distâncias maiores
(Conner, 1981; Krebs and Kroodsma, 1980).
A distinção entre dialeto e variação geográfica em sons produzidos por animais ainda
não está clara entre os autores que abordam estes temas, uma vez que os dois fenômenos são
usados, muitas vezes, com significados semelhantes, perdendo de vista as diferenças existentes
entre eles, a partir do enfoque evolucionista (Nottebohm, 1969).
Muitos animais produzem variações em sua comunicação acústica, o que leva
estudiosos a apontarem possíveis causas da formação do dialeto como: um aprendizado social
mantido (ocorre quando indivíduos observam e imitam a ação de outros); uma tendência para
especiação ou mesmo como meio de transmissão cultural (envolve a capacidade de indivíduos
presentes em um grupo social de aprenderem e passarem novas informações para outros
indivíduos desse grupo) (Planqué, 2014).
Modificações nos ambientes, sendo elas naturais ou antropogênicas, também podem
provocar mudanças nas vocalizações (variação geográfica) de uma série de espécies que
utilizam o som como meio de comunicação. Dessa forma, cada população sofreria influências
evolutivas e ambientais distintas (Conner, 1982), que podem levar em conta ruídos locais, a
estrutura topográfica e o hábito dos animais residentes, por exemplo.
Estudos sobre variações intraespecíficas identificaram diferenças entre populações de
golfinhos nariz-de-garrafa (Tursiops truncatus) (Wang, 1995, May-Collado & Wartzok, 2008,
Morisaka, 2005b, Baron, 2008), golfinho-pintado-do-atlântico (Stenella frontalis) (Baron,
2008), botos-cinza (Sotalia guianensis) (Azevedo & Van Sluys, 2005, Rossi-Santos e Podos,
2006), indicando que essas espécies têm variabilidade no repertório acústico e que este último
se modifica de acordo com os locais em que os animais habitam, gerando dialetos ou variação
geográfica.
20
Vocalizações de grupos mais próximos tendem a ter características de parâmetros
acústicos semelhantes (Rossi-Santos & Podos, 2006) e uma explicação para isso é a interação
entre os grupos. Quanto mais os indivíduos interagem, mais semelhantes serão suas
vocalizações (Bázua-Duran, 2004).
Populações que se separam por distâncias maiores tendem a produzir vocalizações mais
diferenciadas, uma vez que sofrem interferências distintas tanto bióticas quanto abióticas. Pode
haver mudanças nas condições de hábitat e nas relações intra e interespecíficas dos animais que
modifiquem o sinal transmitido, produzindo variações em forma de dialeto e/ou variação
geográfica na forma de comunicação, que passem de geração para geração. Desse modo, os
indivíduos sofreriam pressões seletivas distintas, podendo conduzir à especiação (Campbell,
2010, Jones & van Parijs, 1993).
Sendo assim, será discutido a seguir os processos envolvidos na variação do sinal, que
promovem a variação acústica e o dialeto. Os assuntos foram divididos em seções, as quais
explicam os processos relacionados com hábitats, interações sociais e morfologia corporal.
2. Objetivos
Objetivo Geral: realizar uma revisão crítica sobre os conceitos de variação geográfica
acústica e dialeto.
Objetivos específicos:
- identificar os processos que contribuem para a evolução da variação geográfica
acústica e do dialeto encontrados na literatura
- reformular a terminologia de variação acústica
21
3. Material e Métodos
Foi realizado um levantamento da literatura através da, ferramenta de busca do Google
Acadêmico e da base literária ISI Web of Science. As palavras chaves utilizadas foram: dialect,
acoustic variation, geographic variation, plasticity, vocal learning, cultural transmission.
A busca foi feita procurando artigos que relacionassem a variação acústica com fatores
como ruído, tamanho corporal, aprendizagem vocal, plasticidade e transmissão cultural, como
promotores da produção de dialetos os variações geográficas.
4. Resultados
4.1 Fatores Geradores de Variabilidade Acústica
4.1.1 Genética
Quando se procura compreender os fatores que geram variabilidade nos sons emitidos por
diferentes populações de uma mesma espécie, é importante compreender a estrutura dessas
populações, observando a existência prévia de variação em outros elementos, sejam eles genéticos,
morfológicos, anatômicos, comportamentais ou mesmo relativos à composição dos agrupamentos e
à forma como os grupos se relacionam. Além disso, o conhecimento da posição geográfica dessas
populações e das características ambientais a que cada uma está submetida é fundamental para que
se possa entender as diferenças observadas (Whitehead et al, 1998). Na maioria dos casos,
indivíduos que se assemelham geneticamente, possuem padrões vocais semelhantes, o que pode
ocorrer, pois esses fatores estão diretamente correlacionados ou por processos como transmissão
cultural, uma vez que em cetáceos é sabido que a comunicação acústica é aprendida em ambiente
social e transmitida culturalmente (Whitehead et al, 1998).
Indivíduos, no geral, têm uma pré-disposição genética que os permite serem capazes de
associar informações e aprendê-las como fatores necessários de alteração (mudanças no
hábitat) e de transformação ao longo do tempo (aprendizagem vocal e transmissão cultural).
22
Mas além disso deve haver uma combinação da pré-disposição genética com a presença desses
fatores motivacionais, para assim, quando juntos, formarem uma mudança fenotípica.
Uma grande pergunta que se deve fazer é “a que ponto a diferença observada entre
indivíduos é gerada por causas genotípicas ou por condições ambientais?” (adaptada de
Dobzhansky, 1962). Hinde (1970) alega que só se pode falar em diferenças genéticas gerando
alterações em comportamentos, se os animais estudados se mostrarem geneticamente distintos,
mesmo criados juntos em ambientes similares. Mundinger (1995) verificou que pássaros das
famílias Coraciidae e Fringilidae, ao serem criados em cativeiro juntos desde o nascimento,
diferem nas suas preferências no aprendizado vocal e ele alega que essas preferências por
aprendizados distintos é geneticamente herdável.
A variação geográfica ou o dialeto são, então, as mudanças fenotípicas mais visíveis (no
que se refere à variabilidade acústica), mas que envolvem uma série de aspectos morfológicos,
fisiológicos e comportamentais dos indivíduos (McLean & Stuart-Fox, 2014), que estão por
trás delas. Mudanças em hábitats podem provocar mudanças nas vocalizações, através de
estratégias de reprodução, por exemplo. Fêmeas podem ter preferências por cantos específicos
(seleção sexual) e machos, que se inseriram há pouco tempo neste ambiente, aprendem essa
preferência. Isso envolve tanto aprendizagem vocal, quanto alteração em hábitat, assim como
seleção sexual e social, como ocorre com espécies de sapos no estudo de Gerhardt & Mudry
(1980). Animais podem modificar parâmetros de frequência de suas emissões acústicas de
modo a não serem percebidas por suas presas, sendo assim, suas vocalizações seriam
diferentes, se esses animais tivessem preferências alimentares distintas, como ocorre com as
baleias orca (Orcinus orca) no artigo de Barrett-Lennard et al, 1996. Esse comportamento
também envolve aprendizagem vocal e condições ambientais (possibilidades alimentares).
Outro aspecto que pode envolver tanto a seleção sexual quanto social é a competição
entre indivíduos por recurso. A seleção social é extremamente dependente da densidade de
23
indivíduos (Arnqvist, 1992, McLean & Stuart-Fox, 2014). Em polimorfismo, a seleção social é
capaz de alterar a frequência de genes se aquele traço cromático no indivíduo o permitir ganhar
dos outros, em resposta, por exemplo, a preferência de fêmeas ou para mostrar sua capacidade
com relação a outros machos (McLean & Stuart-Fox, 2014). Em som isso já foi observado em
baleias jubarte por Darling & Bérubé (2001) em uma hipótese que alega que o canto de um
macho possa ter uma relação de interação entre outros machos, mostrando seu status como
macho adulto ou reforçando aspectos como dominância (macho mais forte, por exemplo). A
seleção social por competição vocal já foi vista também em filhotes de coruja-das-torres, Tyto
alba (competição entre os filhotes por recursos) (Dreiss et al, 2015), por exemplo. Rendell et al
(1999) verificaram em seu estudo sobre espécies de baleias, que duas espécies próximas
geneticamente, com tamanhos semelhantes, com uso de hábitat em regiões parecidas,
mostraram variabilidade vocal em seu repertório. Segundo os autores, a necessidade de manter
as espécies separadas (evitar hibridização) levou a pressão seletiva de variação nas
características de seus chamados vocais. Isso mostra que, mesmo sendo espécies semelhantes
geneticamente, o comportamento vocal se mostrou divergente entre elas, evidenciando que a
seleção social representou um papel forte nesta mudança comportamental.
4.1.1.1 Tamanho e Formato de Estruturas (mais)
A morfologia pode influenciar as propriedades físicas das vocalizações dos animais
indiretamente através de mudanças no tamanho e formato de estruturas corporais. Estas
estruturas são impressões individuais e estão associadas com especificidades da voz, sendo
responsáveis pela produção de características de freqüência em espécies de anuros, aves e
mamíferos, por exemplo (Shy, 1983, May-Collado et al 2007a e b, Fitch & Reby, 2001,
Fletcher, 2004).
A frequência fundamental é considerada um dos principais componentes da vocalização
e sua produção está ligada à vibração das cordas vocais dos animais que as possuem, as quais
24
se localizam junto à laringe (Hamdan et al, 2012). A modificação dessas estruturas pode causar
transformações na vocalização produzida, podendo alterar a frequência de sua emissão, por
exemplo (Hamdan et al, 2012).
Os formantes também são característicos do som e podem alterar a emissão deste
último; eles são determinados pelo tamanho e formato do trato vocal e pelo movimento da
língua, dos lábios e do palato mole (Evans et al, 2006).
A massa da estrutura vibratória que produz o som pode influenciar nos parâmetros de
frequência e amplitude do som emitido, além do comprimento do trato vocal, que também foi
identificado como modificador do som produzido (Ryan & Brenowitz, 1985; Wich et al, 2008).
Com relação a aspectos corporais dos cetáceos, o tamanho foi idenficado como um dos
maiores promotores da variação de frequência mínima em sons tonais, observando uma relação
inversamente proporcional entre essa frequência e o tamanho corporal do indivíduo (May-
Collado et al, 2007a). Em baleias cachalote (Physester macrocephalus) é sabido que há uma
relação entre o intervalo dos cliks emitidos por elas e o tamanho corporal dos indivíduos.
Segundo Goold & Jones (1995) há um tempo de atraso entre os pulsos de clique e esse atraso é
proporcional ao comprimento do órgão de espermacete e, portanto, proporcional ao tamanho do
animal.
Segundo May-Collado et al (2007a) a relação negativa entre o tamanho corporal e a
frequência mínima em sons tonais de cetáceos pode mostrar que houve uma seleção de sons de
baixa frequência, que permitem comunicações a longas distâncias. Contudo, esta seleção que
ocorreu ao longo da história evolutiva foi controlada pelo tamanho corporal dos animais (May-
Collado et al, 2007a), o que mostra que os animais de maior porte corporal eram favorecidos na
comunicação acústica e na sobrevivência, sendo selecionados pela natureza ao longo do tempo.
25
4.1.2 Hábitat
O ambiente acústico de um lugar pode influenciar em grande escala a evolução dos
atributos do som produzido pelos animais (Badyaev & Leaf, 1997). Alguns estudos (Shy, 1983,
Tubaro & Segura, 1995) observaram divergências intraespecíficas da composição sonora de
sinais, sendo elas correlacionadas às propriedades acústicas dos hábitats estudados
(Slabbekoorn & Smith, 2002). Tais propriedades podem ser: reverberações, atenuações
dependentes de frequência e flutuações de amplitude irregulares (Badyaev & Leaf, 1997;
Nemeth et al, 2006).
Segundo Wiley & Richards (1982), a reverberação é o resultado da dispersão refletiva
do som em superfícies, definida como a quantidade de energia que retorna à fonte de som, e é
característica de hábitats fechados. A atenuação acústica envolve a perda de energia ao longo
de sua propagação. Pode haver uma dispersão grande ou pequena, a partir da frequência
emitida, uma vez que os objetos no caminho possuem valores de impedância diferentes em
suas superfícies. A impedância acústica é uma propriedade do meio que caracteriza sua
resistência à propagação do som.
Dentre os obstáculos à propagação do som, podem estar objetos característicos da
fisionimia do local. Fundos de mar rochosos são fontes importantes de reverberação, já os
arenosos são bons refletores (permite que a maior parte da energia sonora continue sua
trajetória) (Paula, 2007). Fundos de lama, porém irão absorver a energia sonora, o que impede
que uma parte chegue ao destino final (Paula, 2007). Outros obstáculos são objetos ou seres
vivos como os peixes, que possuem bexigas natatórias aeradas, o que reflete o som (Paula,
2007). Além deles, objetos pequenos ao longo da trajetória do som podem interferir, pois
funcionam como refletores múltiplos de som, emitindo ecos para todas as direções (Paula,
2007).
26
A flutuação irregular de amplitude pode ser causada por heterogeneidades não-
estacionárias (tais como correntes marinhas e ventos) no meio em questão, o que irá degradar
ou mascarar as características de modulação de amplitude do sinal transmitido (Wiley &
Richards, 1978). Um meio com muita turbulência pode gerar flutuações de amplitude, por
exemplo.
Quando se trata de uma comunicação a longa distância, o receptor deve decifrar sinais
que chegam de territórios distantes. Desse modo, o indivíduo usa os padrões de modulação de
amplitude e, com a flutuação irregular da mesma, o sinal permitirá a transmissão de pouca
informação (Wiley, 1991).
Essa variação nos padrões acústicos gerou uma série de hipóteses para explicar as
diferenças nas características dos sinais acústicos em diferentes ambientes (Nemeth et al,
2006). Em alguns casos, a diferença de hábitat pode causar divergências de sinais, porque
diferentes frequências de som viajam melhor em diferentes ambientes, ou mesmo porque tais
ambientes possuem padrões de ruído ambiente distintos (Irwin et al, 2008).
As frequências mais baixas são capazes de viajar distâncias maiores (uma vez que são
menos atenuadas) e, por conseguinte, alcançar os emissores de forma mais eficaz, enquanto que
as mais altas têm maior probabilidade de se dispersarem por folhagens de árvores ou outras
barreiras naturais do que frequências baixas, as quais só são afetadas por objetos maiores
(Badyaev & Leaf, 1997). Segundo Tubaro & Segura (1995), a reverberação pode influenciar no
comprimento das notas recebidas em um som (referidas como “elementos”) e o tempo entre as
notas. Desse modo, algumas espécies tendem a modificar seus sinais acústicos, para que o
receptor possa compreender de forma clara sua mensagem.
Os ruídos bióticos podem influenciar na variação do sinal e podem ser causados por
sinais de outras espécies ou por coespecíficos, como ocorre em algumas espécies de insetos e
anuros que produzem coros ou em pássaros que vivem em colônias (Brumm et al, 2004). No
27
sistema onde há coro, um animal vocalizador deve tentar receber uma resposta antes que o
resto dos coespecíficos comece a vocalizar, causando um ruído ambiente (Brumm et al, 2004).
A distância entre as populações tem sido vista como um importante promotor da
variabilidade (Baron et al, 2008, Wang e tal, 1995, Azevedo e van Sluys, 2005), como visto em
Wang et al (1995) e Azevedo e van Sluys (2005), em golfinhos nariz-de-garrafa e botos-cinza,
respectivamente, foram observadas mais variações acústicas entre indivíduos mais distantes
entre si do que próximos uns dos outros. Pode haver diferenças físicas dos hábitats, alterações
nos ruídos bióticos e causados pelo homem, falta de contato social entre uma população e outra
ou divergências genéticas que geram essa variabilidade. Além disso, segundo Camargo et al
(2006) ao comparar grupos diferentes da mesma espécie, pode-se coletar dados de tamanhos de
grupo diferentes em atividades sociais variadas, o que também poderá interferir nas emissões
sonoras dos animais.
No estudo feito por Amorim et al (2016), realizou-se uma comparação entre os sons
pulsados de populações do boto da Amazônia (Inia geoffrensis) em duas áreas de proteção
ambiental. A partir das análises verificou-se que os parâmetros de frequência e estruturas
temporais dos pulsos modificavam de acordo com condições abióticas de turbidez da água. No
ambiente com águas claras os sons produzidos sofriam mais influência de atenuação e
dispersão ao longo da propagação, uma vez que essa água é rica em sedimentos. Desse modo,
os pulsados possuíam parâmetros de frequência mais graves. Já no ambiente de águas negras
possibilita uma melhor propagação do som, o que permite que os animais produzam sons com
duração maior, com menos taxa de repetição, uma vez livres dos obstáculos vistos da água
clara (Amorim et al, 2016). Segundo os autores, essas condições abióticas mostram que esses
animais possuem uma sensibilidade acústica e que a alteração do sinal entre os dois locais e
entre as duas populações analisadas podem promover a variação geográfica acústica.
28
A temperatura do ambiente também pode influenciar a produção de vocalizações em
animais ectotérmicos (poikilotérmicos), mudando aspectos como a frequência, a duração e a
amplitude dos sons (Jensen et al, 2011). Variações acústicas mediadas pela temperatura são
capazes de influenciar o modo com que o receptor reconhece o indivíduo ou espécie que está
emitindo o sinal (Camaclang et al, 2006). Isso ocorre, pois com a alteração da densidade do
meio (em função da flutuação de temperatura), a velocidade de propagação do som também de
altera, uma vez que ela está relacionada com a densidade do meio. Com maiores densidades, o
som se propaga mais rápido e vice versa.
4.1.3 Influências Antrópicas
O ruído também faz parte do ambiente acústico e também é capaz de influenciar a
comunicação entre emissores e receptores (Wiley & Richards, 1978). Para poder receber,
interpretar e responder um sinal, este último deve ser detectável através do ruído ambiente e tal
detectabilidade depende de dois parâmetros: relação sinal-ruído (RSR) e a capacidade auditiva
de detecção do receptor através do efeito de mascaramento (Patricelli & Blickey, 2006). Se o
valor da RSR for abaixo da capacidade de detecção do receptor, então esse sinal é mascarado
pelo ruído ambiente.
Na comunicação acústica, o ruído pode mascarar os sinais, interferindo na transferência
de informações entre um dos participantes da comunicação, podendo causar erros de
interpretação e/ou de detecção do sinal pelo receptor (Hotchkin & Parks, 2013). Ele pode ser
abiótico (vento, ondas, precipitações, movimento tectônico, folhas e galhos) ou biótico
(crustáceos, peixes, insetos, aves, mamíferos, incluindo o ser humano) (Moore et al, 2012).
Dentre os ruídos antropogênicos pode-se encontrar os originados pela urbanização, pela
exploração, extração ou transporte de minerais (Hotchkin & Parks, 2013) embarcações,
veículos automotivos, entre outros. Os ruídos causados pelo ser humano no oceano podem ser
29
divididos em duas categorias: intencionais (sonares ou exploração sísmica) e não intencionais
(motores de barcos e cavitação) (Parks et al, 2007).
Segundo Hotchkin & Parks (2013) modificações no sinal podem ser de curto ou longo
prazo. As de longo prazo foram vistas em nível de população em espécies de aves e cetáceos
(mamíferos aquáticos), nas quais os animais mudaram seus sinais acústicos por anos ou até
mesmo décadas, o que pode ser um indicador de plasticidade vocal, capacidade de aprendizado
ou influências genéticas (Hotchkin & Parck, 2013). Quando se trata de modificações a curto
prazo, indivíduos são capazes de alterar suas vocalizações por milissegundos até horas,
aumentando a amplitude vocal, alterando componentes espectrais do chamado que sobressaem
os do ruído, ou alterando a duração da vocalização (Hotchkin & Parks, 2013).
Já foi observado que cada ambiente possui características únicas de transmissão do som
e de distribuição diária do ruído ambiente (Schneider et al, 2008). Como cada som se propaga
de forma distinta em um hábitat, a força de seleção deve favorecer os sons que permitam uma
transmissão mais eficiente, de acordo com padrões de pressão e tipo de fonte sonora (Morton,
1975). Isso mostra que os animais se ajustam a essas condições, modificando o uso da
comunicação acústica e das estruturas do sinal para poder aumentar a eficiência da propagação
(Fischer, 2009).
Esses ajustes foram estudados por Morton (1975) em sua hipótese chamada “adaptação
acústica”. Segundo ele, os hábitats acústicos podem gerar forças seletivas que favorecem
alguns aspectos do som, mais que outros. Estes aspectos seriam, por exemplo, sons tonais puros
que tenham um alcance relativamente pequeno em aves que vivem em florestas e perto do
chão, ou sons extremamente moduláveis que seriam usados em espécies de hábitats abertos.
Pela visão de Morton (1975), as características acústicas dos hábitats serviriam como um
suporte com o qual outras formas de seleção (seleção sexual, disputa de território e identidade
da espécie, por exemplo) se baseariam para modificar o som.
30
Segundo Slabbekkoorn & Boer-Visser (2006), pode-se ver essa variação fenotípica
como um reflexo do desenvolvimento da variação genética e também de um sinal de
plasticidade para se adaptar a diferentes condições ambientais. Desse modo, certos encontros
entre indivíduos promoveriam interações sonoras, o que pode gerar modificações nos seus
repertórios vocais. Além disso, hábitats com perturbações de ruídos podem interferir tanto na
composição das vocalizações quanto nas relações sociais.
Os sinais de comunicação dos cetáceos, por exemplo, podem ser alterados e ajustados
para lidar com ambientes diferentes e em resposta a esse estado (May-Collado & Wartzok,
2010, Esch et al, 2009, Buckstaff, 2004). Indivíduos podem alterar o modo de emissão do sinal,
ou o período do dia no qual será emitido, para não correr o risco da mensagem não chegar ao
seu receptor. Isso pode ocorrer por causa de ruídos antropogênicos, ou das características da
geofonia e biofonia do hábitat estudado, por exemplo. Em baleias franca do norte (Eubalaena
glacialis), Parks et al (2007) observaram modificações nos parâmetros vocais de comunicação,
verificando que em condições com muito ruído, houve um aumento da frequência máxima e
mínima e uma diminuição na taxa de chamado. Em golfinhos da espécie Tursiops truncatus
Buckstaff (2004) verificou que houve um aumento da taxa de repetição dos assobios emitidos,
o que foi interpretado pelo autor como uma possibilidade de aumentar a propabilidade de
detecção dos assobios, antes do som ser mascarado pelo ruído das embarcações. Esse
comportamento também foi visto para a espécie de golfinho Sousa chinensis no artigo de Parijs
& Corkeron (2001).
4.1.4 Aprendizagem Vocal e Transmissão Cultural
Ao se falar sobre a evolução da linguagem, faz-se, na maioria das vezes, uma
comparação direta com a linguagem humana, ressaltando sua complexidade (Janik, 2013).
Outros animais já mostraram capacidades de aprendizagem vocal e, com ela, transmissão
31
desses aprendizados culturalmente, tais como aves da ordem Psittaciformes, primatas não
humanos, elefantes e mamíferos aquáticos (Deecke et al, 2000, Krutzen et al, 2005, Tyack,
2008, Stoeger & Manger, 2014, Richards et al, 1984, Foote et al, 2006)
Muitos estudos têm sido feitos para demonstrar o aprendizado vocal, entretanto eles não
mostram definições sobre o que constitui o aprendizado vocal e como ele pode ser classificado
(Janik & Slater, 2000). Segundo Janik & Slater (2000) tal comportamento vocal possui três
passos: produção, compreensão e uso do que se aprendeu.
Janik & Slater (2000) alegam que o sistema respiratório (permite a passagem de ar, sob
pressão) pode mudar alguns parâmetros do som, tais como a duração e a amplitude, uma vez
que este sistema altera o estado respiratório dos músculos. Já o sistema de fonação (aparatos
que produzem o som) modifica parâmetros como a frequência absoluta e a modulação, pois
pode mudar o estado da estrutura que produz o som (seringe ou laringe). O sistema de filtro
(todas as estruturas de filtro ou ressonância entre o órgão de fonação e o ambiente externo)
pode alterar, por exemplo, a distribuição da energia relativa, uma vez que pode modificar o
estado das estruturas de filtro.
Em contextos que envolvem a aprendizagem vocal, o indivíduo aprende como associar
um sinal que já existe com novos contextos de sua realidade social, o que pode interferir e
modificar quando o sinal é usado ou o seu significado que é carregado para o receptor e,
consequentemente, a interpretação deste último (Janik, 2014). Desse modo, este
comportamento de aprendizagem pode ser feito aprendendo com um modelo externo ou
improvisando um som qualquer (Nottebohm & Liu, 2010), que pode ser uma mistura de
modelos externos com o próprio canto do indivíduo.
Podem ocorrer outros tipos de aprendizagem vocal, tais como o uso da aprendizagem,
no qual o emissor aprende a usar seus sinais de vocalização somente em contextos específicos,
32
e a aprendizagem por compreensão, em que o receptor aprende a alterar sua resposta de acordo
com a vocalização do emissor (Nowicki & Searcy, 2014).
Dentre as aves, a ordem Psittaciformes representa um importante grupo com evidências
de aprendizado vocal, na qual indivíduos aprendem desde o nascimento a ouvir cantos e formar
a memória desses traços de cantos (Tyack, 2008). Outros animais mostrarm capacidade de
aprendizado vocal, vistos em mamíferos como elefantes, mamíferos aquáticos e primatas não
humanos, por exemplo (Stoeger & Manger, 2014, Richards et al, 1984, Foote et al, 2006,
Krutzen et al, 2005).
Desse modo, a aprendizagem social pode ser vista como uma ferramenta importante
para os indivíduos, uma vez que pode afetar escolhas de parceiros, forrageio, reconhecimento
de predadores e manuseio de intrumentos.
A transmissão cultural pode ser entendida como o aprendizado social de
comportamentos ou informações com coespecíficos e já foi reportada em vários animais, como
primatas, cetáceos e aves (Garland et al, 2011, Deecke et al, 2000). Para um traço
comportamental ser considerado como culturalmente transmitido ele deve ser adquirido em
contextos de aprendizagem social, a partir de coespecíficos, transmitindo-o de maneira
constante para as próximas gerações (Boyd & Richerson, 1996). Tal comportamento pode ser
propagado de pais para filhos (transmissão vertical), de gerações passadas para mais jovens
(transmissão oblíqua) ou entre indivíduos de idades ou gerações semelhantes (transmissão
horizontal) (Garland et al, 2011).
Em populações que vivem em sociedades, comportamentos individuais variam
culturalmente e podem ser transmitidos de geração para geração (Krutzen et al, 2005) e,
quando se torna estável, pode inclusive modificar a evolução biológica de espécies (Rendell &
Whitehead, 2001).
33
Os cetáceos (grupo de mamíferos aquáticos que envolvem odontocetos e misticetos) são
vistos como seres com capacidades cognitivas avançadas e complexas em sua comunicação
(Janik, 2013), o que despertou interesse de pesquisadores para a elaboração de estudos
comparativos a respeito da evolução da comunicação complexa nesses animais (Janik, 2014).
Em mamíferos aquáticos, a variação cultural pode ser uma das responsáveis da variação
acústica, visto que os pinípedes (CARNIVORA: PINNIPEDIA) e cetáceos estão dentre os
poucos grupos de mamíferos nas quais a imitação e o aprendizado social foram documentados
(Ford, 2008). Isso pode significar que a transmissão de padrões vocais através de gerações pode
depender mais de mecanismos culturais do que genéticos (Ford, 2008). A variedade de
maneiras que a aprendizagem social pode influenciar a comunicação vocal, mostra que é
necessária uma revisão das teorias sobre o assunto, que possa esclarecer e melhor definir os
tipos de variação nos comportamentos acústicos animais, para poder comparar espécies e
entender a influência dos possíveis fatores na ocorrência de aprendizagem na comunicação
animal (Janik & Slater, 2000).
Já foi verificado em baleias com dentes, tais como belugas (Delphinapterus leucas) e
orcas (Orcinus orca), que o aprendizado vocal e outros aspectos da capacidade cognitiva desses
animais são causados pelo comportamento social e as necessidades de se manter em uma
sociedade grande, com muitas relações sociais sendo mantidas dentro dos grupos (Janik, 2014).
Desse modo, aspectos da comunicação sonora seriam mantidos para reafirmar a coesão
espacial do grupo e negociar relações sociais, uma vez que há muitos ruídos no ambiente
acústico marinho e, para ultrapassar esse obstáculo, esses animais usariam modificações como
modulação de frequência, por exemplo (Janik, 2014).
As baleias orcas (Orcinus orca) vivem em geral em grupos estáveis de ordem matriarcal e
podem emitir vocalizações chamadas cliks, pulsos de ecolocalização, assobios tonais e chamados
pulsados (Deecke et al, 2000). Dentre esses animais, pode-se observar repertórios
34
vocais únicos entre grupos, os quais são considerados dialetos vocais (Deecke et al, 2000).
Estes últimos são considerados muito estáveis entre os grupos de orcas, uma vez que Ford
(1989) não identificou nenhuma diferença em certos chamados usados por alguns grupos em 30
anos de estudo e observação. Desse modo, o dialeto poderia funcionar como um facilitador da
comunicação do grupo, uma vez que os indivíduos que o usam seriam rapidamente
identificados como pertencentes da mesma ordem matriarcal de indivíduos, além de reduzir o
efeito de mascaramento por outros sons provindos de outras linhas matriarcais ou outras fontes
sonoras.
Machos de baleias-da-Groelândia (Balaena mysticetus) e de baleias jubarte (Megaptera
novaeangliae) produzem cantos na estação de reprodução que mudam a cada ano e todos os
indivíduos aprendem e vocalizam tal canto da mesma forma (Rendell & Whitehead, 2001).
Além disso já foi identificada transmissão cultural horizontal nas baleias-da-Groelândia, as
quais imitaram cantos de co-específicos, mostrando que a homogeneidade de vocalizações
também é mantida pela transmissão e aprendizado cultural (Rendell & Whitehead, 2001).
Em espécies de golfinhos a evidência de aprendizagem vocal social está nos sons
chamados assobios assinatura. A partir das observações de Caldwell & Caldwell (1965),
verificou-se que cada golfinho da espécie Tursiops truncatus emitia assobios com cotornos
distintos e únicos, que variam de acordo com os indivíduos, denominados assobios assinatura.
De acordo com alguns autores esse som está relacionado com o reconhecimento de indivíduos
no grupo e pode servir como chamado de contato entre eles (McCowan et al, 1998, Tyack,
2000, Kuczaj et al, 2012). Em geral os filhotes aprendem com suas mães, através da
aprendizagem social e utilizam esse som para manter contato uns com os outros.
35
5. Discussão
5.1 Variabilidade Acústica
Diante de todos os fatores citados acima pode-se ver o dialeto e a variação geográfica
acústica como consequência de vários processos. Os dois podem ser influenciados por fatores
como transmissão cultural, aprendizagem social vocal, alterações em estruturas corporais e
mudanças em hábitats, envolvidos em situações de interações sociais e seleções tanto sexuais
quanto sociais.
A evolução cultural tem um papel muito importante nessas modificações fenotípicas
(Cerchio, 1993), uma vez que a transmissão cultural é observada em várias espécies de animais
como sendo um meio de alteração do sinal acústico de um grupo de indivíduos em um local
específico. Pais ensinam para seus filhotes e outros co-específicos ensinam uns aos outros o
que aprenderam, criando assim um meio de se identificarem entre si, mantendo a coesão e
identidade do grupo.
A produção do dialeto como forma de comunicação pode produzir alterações no
comportamento e na forma como os indivíduos se comunicam com outros de sua espécie ou
mesmo de outras. Alguns autores como Myiasato & Baker abordam essa variação como sendo
promotora do isolamento de indivíduos, o que pode ser mal entendido como isolamento
reprodutivo e genético e não está correto, de acordo com as definições iniciais de Nottebohm
(1969), explicadas anteriormente. Desse modo, essa afirmação pode promover algumas
perguntas, como, por exemplo, se um dialeto pode se modificar a tal ponto que leve a um
isolamento reprodutivo e genético e se transforme em variação geográfica? Não há muitos
estudos que debatam a real existência de dialetos tendo como base análises genéticas, o que é
fundamental para se reforçar a presença de uma variação, sendo ela geográfica ou em forma de
dialeto. Deecke et al (2000), contudo, consegue comprovar de forma acústica e genética a
existência do dialeto em baleias orcas, alegando que há semelhança genética entre os grupos
36
estudados e que a variabilidade encontrada nas vocalizações está relacionada com aspectos
como transmissão cultural e aprendizagem social.
Com relação às baleias orcas (Orcinus orca) é necessário dar ênfase em seu
comportamento alimentar. Esse animal possui uma dieta extremamente diversificada, podendo
consumir mais de 120 espécies de peixes, cefalópodes, tartarugas e aves marinhas, pinípedes e
cetáceos (Ford & Ellis, 2006). Dois ecótipos simpátricos e geneticamente distintos vivem na
costa da Colômbia Britânica no oceano Pacífico e no Alasca e possuem dietas distintas, sendo
que um grupo se alimenta exclusivamente de peixes (residentes) e outro de mamíferos
aquáticos (transientes) (Ford & Ellis, 2006, Barrett-Lennard et al, 1996). No estudo feito por
Barrett-Lennard et al (1996) verificou-se que as emissões de ecolocalizações são distintas, ao
comparar os dois ecótipos, o que pode significar a existência de variabilidade acústica entre os
dois grupos. Tal comportamento pode ser resultado da capacidade da presa de detectar o sonar
emitido pelas baleias orcas no forrageio, sendo que cada espécie tem uma sensibilidade
acústica diferente. Desse modo, as orcas modificariam seus estalidos de ecolocalização para
faixas de frequência que suas presas não ouviriam, fazendo com que sua caça não seja afetada.
Esse comportamento é fundamental na compreensão de variabilidade acústica, uma vez que
pode mostrar que a especialização de dieta e, principalmente, a capacidade auditiva das presas
também são fatores promotores da variação no repertório acústico dos animais e devem ser
estudados em outras espécies, além das orcas. Essa diferença pode acabar limitando o fluxo
gênico entre as populações. Diferenças em estratégias de forrageio podem conduzir a
modificações nas estratégias de reprodução, levando, então, ao isolamento reprodutivo, o que é
reforçado aqui pelas diferenças no uso de hábitat (Hoelzel et al, 1998). Se isso ocorrer,
qualquer comportamento vocal utilizado pelas duas populações (ou espécies, dependendo do
ponto de vista), seja ele para uso social (assobios), quanto para navegação e caça de presas
(ecolocalização), não será compartilhado pelos dois grupos, o que pode conduzir a uma
37
possível existência de variação geográfica acústica, ao invés de dialeto como vemos
atualmente.
Esse estudo mostra que há uma necessidade de aprofundar os estudos genéticos das
populações de cetáceos para detectar outras possíveis divisões simpátricas, para que desse
modo se consiga realizar uma conservação plausível baseada na diversidade genética das
espécies (Hoelzel et al, 1998).
A distância entre as populações analisadas é usada em boa parte dos estudos para
afirmar a presença de variações geográficas ou dialetos (Wang, 1995, May-Collado &
Wartzok, 2008, Morisaka, 2005, Baron et al, 2008) e é, de fato, um componente importante
para a explicação da existência de um fenômeno ou de outro, mas não é o bastante. Esta
afirmação pode gerar outros questionamentos, como a respeito da interação inter-populacional.
Se duas populações, que vivem a grandes distâncias uma da outra, forem colocadas juntas no
mesmo ambiente, haveria comunicação entre elas (acústica ou não)?
No estudo feito por Morisaka et al (2005) usa-se o termo variação geográfica para a
ocorrência de variabilidade nos assobios de 3 grupos de golfinhos nariz-de-garrafa-do-índico
(Tursiops aduncus). Contudo, não há nenhum acompanhamento genético ou mesmo de
movimentação de indivíduos para saber se há troca de animais entre os grupos. Se existe essa
troca, é muito provável que ocorra cruzamentos, o que exige a mudança de termos de variação
geográfica para dialeto. Segundo esse estudo o som é uma ferramenta mais fácil de verificar
variabilidade do que análises genéticas, porém com os estudos genéticos pode-se ter certeza da
existência de variação geográfica ou dialeto. Sem ela, na minha opinião, não há como
comprovar por completo uma coisa ou outra. Sendo assim, para diminuir os questionamentos
sobre o tema, é fundamental que se elaborem mais estudos acoplando a análise de dados
acústicos, visuais e genéticos, para assim poder fornecer evidências concretas a respeito de
divisões taxonômicas, isolamento reprodutivo e genético, ou não.
38
Outra divergência encontrada entre os estudos relativos ao tema é com relação a quais
características bióticas e abióticas podem contribuir para a evolução da variação geográfica e
do dialeto. Na minha opinião e na maioria dos estudos revisados neste trabalho, alterações em
hábitats são, de fato, causadoras da formação dessas variações acústicas, uma vez que
modificam suas vocalizações, as quais podem ser diferentes entre grupos da mesma espécie,
levando a separações mais distintas desses grupos, o que pode conduzir à especiação.
Variações nas condições de diversos ambientes podem ser fundamentais para existirem
mudanças no repertório acústico dos animais. Como já foi abordado ao longo do texto,
condições de ruídos abióticos e bióticos, características de absorção, reverberação, entre outras,
permitem que os indivíduos adaptem suas vocalizações, alterando parâmetros acústicos das
mesmas, para que o sinal seja trasmitido de forma eficaz (“adaptação acústica”, Morton, 1975).
Ao modificá-los, co-específicos (sendo parentes ou não) podem aprender tais sons e utilizá-los
como um padrão ao longo do tempo. Desse modo, a adaptação a ambientes diferentes pode
transformar o repertório acústico de populações da mesma espécie, por exemplo, promovendo
variações que podem ser geográficas ou dialéticas, de acordo com posteriores análises
genéticas e visuais.
Deve-se ter muita atenção quando se separa a consequência (dialeto ou variação
geográfica) das possíveis influências no processo desse comportamento (condições ambientais,
aprendizado vocal, plasticidade, entre outros). Os dois representam funções distintas no estudo
da evolução do sinal e não podem ser misturados como uma coisa só ou com funções trocadas.
Myiasato & Baker (1999) consideram dialeto e variação geográfica como semelhantes e
misturam os termos em sua descrição, enquanto Samarra et al (2015) confunde dialeto com
variação microgeográfica, o que não pode ser repetido.
May-Collado et al (2007a e 2007b) realizaram estudos filogenéticos sobre a evolução
de componentes de frequência em sons tonais de cetáceos e verificaram que a evolução da
39
frequência mínima parece estar relacionada com o tamanho corporal e de grupo desses
indivíduos. Já a complexidade do assobio (medida a partir da média de pontos de inflexão dos
assobios) é influenciada pela estrutura social do grupo. Segundo May-Collado et al (2007a), o
tamanho corporal pode ter favorecido a evolução de sons com frequências baixas, as quais
permitiriram comunicações de longas distâncias. Contudo, esse estudo não comprova que haja
uma relação inversa entre tamanho corporal e frequência máxima.
Com base nesse estudo, pode-se pensar que a evolução das vocalizações, a partir de
interferências corporais, de hábitat ou culturais, podem induzir processos morfológicos que
gerem a modificação de sons a ponto de transformar uma espécie em duas ou mais, uma vez
que não conseguem mais se comunicar. A partir do momento que se considerar o som como
característica fenotípica e promotora de divisões filogenéticas, pode-se pensar em especiação
pelo som. Desse modo, o som será quanse inteiramente suficiente como ferramenta de estudo
(em algumas espécies pode ser suficiente por completo, se analisado junto com fatores
promotores da variabilidade ao longo do tempo), porém se acoplado com análises genéticas,
pode-se responder muito mais perguntas a respeito de filogenia, evolução, comportamento e
ecologia dos animais.
Dentre todos os fatores listados para variação em cetáceos (aprendizagem social,
transmissão cultural, características de hábitat, estruturas corporais) o que é mais importante,
na minha opinião, é o tamanho corporal e, por consequência, a genética. Se o tamanho
influencia em cachalotes e em outras baleias e golfinhos, a existência de variabilidade acústica
existirá em muito mais populações do que antes pensado. Muitos autores pensam na distância
como principal influenciador da variação, mas ao considerar o tamanho, é importante olhar
para os hábitos alimentares de cada população (como visto nas baleias orcas), os tamanhos dos
indivíduos e considerá-los na avaliação de variação. Este fator pode ser o mais importante por
separar a variação acústica encontrada pelo pesquisador e a variação promotora de divisões
40
populacionais intra-específicas. Pode ser que a variação ocorra somente por causa da mudança
no tamanho em algumas populações e, se analisadas geneticamente, serão vistas como
semelhantes. Se isso não ocorrer, o tamanho, acoplado ao estudo do som, será fundamental na
análise do processo de especiação e de estudos fenotípicos como os de May-Collado et al
(2007a e 2007b).
Outro problema está na classificação de variação macro e microgeográfica. Krebs &
Kroodsma (1980) classificam a variação macrogeográfica como sendo equivalente à
classificação feita por Nottebohm (1969) do termo variação geográfica, ou seja, a variação
acústica entre populações em que não há fluxo gênico. Já a variação microgeográfica seria o
equivalente ao termo dialeto, ou seja, a variação acústica entre populações próximas e onde há
possibilidade de cruzamento. Pode-se ver que há dois termos para explicar a mesma condição
de variação nas duas circunstâncias (com e sem fluxo gênico).
Quando se fala de variabilidade acústica, aborda-se dois fatores principais, que são a
distância entre as populações alvo e o fluxo gênico entre elas. Pode haver populações próximas
e com variação acústica nos seus repertórios, como visto acima por Rendell et al, (1999) e esse
caso seria chamado de variação geográfica acústica. Contudo, o termo variação geográfica
remete à distância que divide essas populações e induz o leitor a pensar que as populações
estudadas estão em locais distantes entre si e, desse modo, vocalizam diferente. Casos como
este mostram a necessidade de modificação desse termo, para abranger todo tipo de variação
acústica que ocorra em populações onde não há fluxo gênico envolvido.
Para modificar essa terminologia é preciso ver qual dos fatores é mais importante de se
considerar: distância ou fluxo gênico e, ao meu ver, o segundo é mais fundamental que o
primeiro, uma vez que estamos abordando casos de variação acústica intra-específica, que pode
ou não conduzir à especiação. Além disso, a abordagem deste trabalho abrange o grupo dos
cetáceos, os quais têm uma capacidade de mobilidade muito grande, podendo viajar muitos
41
kilometros por dia, o que muda de espécie para espécie. Desse modo o fundamental é verificar
a existência de fluxo gênico ou de isolamento reprodutivo para poder classificar a variação
acústica existente e não a distância entre as populações. Acredito que uma possibilidade para
representar essa variação seria chamá-la de variação acústica dispersiva ou deriva acústica.
Desse modo, evita-se que haja confusão entre a abordagem de níveis de distância inter-
populacional e fluxo gênico. (pensar em outros nomes)
6. Conclusão
- Variação acústica leva em conta múltiplos fatores, os quais contribuem para a
evolução e manutenção dessa (hábitat, estruturas corporais, aprendizagem social, transmissão
cultural, seleção sexual e social, pré-disposição genética)
- Há dois termos definindo a variação acústica com fluxo gênico (dialeto e variação
microgeográfica) e a variação sem fluxo gênico (variação geográfica e variação
macrogeográfica) e deve-se deixar de usar os termos que envolvem geografia no nome, pois
eles remetem a distâncias entre populações, o que já foi visto que pode não estar relacionado
com a variação acústica (populações próximas que vocalizam diferente).
- É necessário modificar a terminologia usada, trocando variação geográfica por
variação dispersiva acústica. Desse modo não se confunde padrões de distância com níveis de
fluxo gênico.
- Futuros estudos devem analisar essa variação fenotípica de forma a acoplar dados
acústicos, visuais e, principalmente, genéticos. Desse modo, pode-se fornecer evidências
concretas a respeito de divisão populacional ou de espécies, comprovando se tais indivíduos
estão em isolamento reprodutivo ou não. Isso pode facilitar a compreensão do processo
evolutivo da variação do sinal, provando que certas causas são realmente promovedoras da
variação do repertório acústico, sendo consideradas como dialeto ou variação geográfi
42
7. Referências Bibliográficas
1. Arnqvist G. 1992. Spatial variation in selective regimes: sexual selection in the water
strider, Gerris odontogaster. Evolution, 46, 914-929.
2. Azevedo A. F., Bisi T. L., van Sluys M., Dorneles P. R. Brito J. R. 2009.
Comportamento do boto-cinza (Sotalia guianensis) (CETACEA: DELPHINIDAE):
amostragem, termos e definições. Oecol. Bras, 13, 192-200.
3. Badyaev, A. V., Leaf, E.S. 1997. Habitat associations of song characteristics in
phylloscupus and hippolais warblers. The Auk. 114. 40-46
4. Baron S. C., Martinez A., Keith E. O. 2008. Differences in acoustic signals from
delphinids in the western north atlantic and northern gulf of mexico. Marine
Mammal Science, 24, 42-56.
5. Barrett-Lennard L. G., Ford J. K. B., Heise K. A.1996. The mixed blessing of
echolocation: differences in sonar use by fish-eating and mammal-eating killer whales.
Animal Behaviour, 51, 553-565.
6. Bázua-Durán C., Au W. W. 2004. Geographic variations in the whistles of spinner
dolphins (Stenella logirostris) of the main Hawaiian islands. Acoustical Society of
America, 116, 3757-3769.
7. Boyd R., Richerson P. J. 1996. Why culture is common but cultural evolution is rare.
Proceedings of the British Academy, 88, 77-93.
43
8. Brumm, H., Voss, K., Köllmer, I., Todt, D. 2004. Acoustic communication in noise:
regulation of call characteristics in a New World monkey. The Journal of Experimental
Biology. 207. 443-448
9. Camaclang A. E., Hollis L., Barclay R. M. R. 2006. Variation in body temperature
and isolation calls of juvenile big brown bats, Eptesicus fuscus. 2006. Animal
Behaviour. 71, 657-662.
10. Camargo F. S., Rollo M. M.,Giampaoli V., Bellini C. 2006. Whistle variability in
South Atlantic spinner dolphins from the Fernando de Noronha Archipelago off Brazil.
J. Acoust. Soc. Am. 120, 4071-4079.
11. Campbell P., Pasch B., Pino J. L, Crino O. L., Phillips M., Phelps S. M. 2010.
Geographic variation in the songs of neotropical singing mice: Testing the relative
importance of drift and local adaptation. Evoltuion, 64, 1955-1972.
12. Cerchio S. 1993. Geographic variation and cultural evolution in songs of humpback
whales (Megaptera novaeangliae) in the eastern North Pacific. Dissertação de
mestrado. San Jose State University.
13. Conner D. A. 1981. Dialects versus geographic variation in mammalian vocalizations.
Animal Behaviour, 30, 297-298.
14. Darling J. D., Bérubé M. 2001. Interactions of singing humpback whales with other
males. Marine Mammal Science, 17, 570-584.
15. Deecke, V. B., Ford, J. K. B., Spong, P. 2000. Dialect change in resident killer whales:
implication for vocal learning and cultural transmission. The Association for the Study
44
of Animal Behaviour. 60. 629-638.
16. Ding W., Wursig B., Evans W. E. 1995. Whistles of bottlenose dolphins: comparisons
among populations. Aquatic Mammals, 21, 65-77.
17. Dobzhasky T. 1962. Mankind evolution. New Haven & London: Yale University
Press.
18. Dreiss A. N., Ruppli C. A., Faller C., Roulin A. 2015. Social rules govern vocal
competition in the barn owl. Animal Behaviour, 102, 95-107.
19. Esch H. C., Sayigh L. S., Blum J. E., Wells R. S. 2009. Whistles as potential
indicators of stress in bottlenose dolphins (Tursiops truncatus). Journal of mammalogy.
90. 638-650.
20. Evans S., Neave N., Wakelin D., 2006. Relationships between vocal characteristics
and body size and shape in human males: An evolutionary explanation for a deep
male voice. Biological Psychology, 72, 160-163.
21. Ey E., Fischer J. 2009. Bioacoustics : The International Journal of Animal Sound and
its Recording The “Acoustic Adaptation Hypothesis” – A Review of the evidence
from birds, anurans and mammals. The International Journal of Animal Sound and its
Recording, 19, 21-48.
22. Fletcher N. H. 2004. A simple frequency-scaling rule for animal communication.
Journal of Acoustic Society of America, 115, 2334-2338
23. Foote A. D., Griffin R. M., Howitt D., Larsoon L., Miller P. J. O., Hoelzel A. R.
2006. Killer whales are capable of vocal learning. Biological Letters, 2, 509-512.
24. Ford J. K. B. 1989. Acoustic behaviour of resident killer whales (Orcinus-Orca) off
Vancouver island, British-Columbia. Canadian Journal of Zoology, 67, 727-745.
25. Ford J. K. B., Ellis G. M. 2006. Selective foraging by fish-eating killer whales Orcinus
45
orca in British Columbia. Mar Ecol Prog Ser, 316, 185-199.
26. Ford J. K. B. 2009. Dialects. Encyclopedia of Marine Mammals Mammals (Org.
por W. F. Perrin, B. Wursig e J. G. M. Thewissen), pp 310-311, Academic Press,
San Diego, CA, USA. 2a ed.
27. Garland E. et al. 2011. Dynamic Horizontal Cultural Transmission of
Humpback Whale Song at the Ocean Basin Scale. Current Biology, 21, 687-691.
28. Gerhardt H. C., Mudry K. M. 1980. Temperature Effects on Frequency Preferences
and Mating Call Frequencies in the Green Treefrog, Hyla cinerea (Anura: Hylidae).
Journal of Comparative Physiology, 137, 1-6.
29. Goold J. C., Jones S. E. 1995. Time and frequency domain characteristics of
sperm whale clicks. Acoustical Society of America, 96,1279-1291.
30. Hamdan A., Al-Barazi R., Tabri D., Saade R., Kutkut I. Sinno S. 2012.
Relationship Between Acoustic Parameters and Body Mass Analysis in Young Males.
Journal of voice, 26, 144-147.
31. Hinde R. A. 1970. A synthesis of ethology and comparative psychology. Animal
Behaviour. New York, McGraw-Hill. 2a ed.
32. Hotchkin, C., Parks, S. 2013. The Lombard effect and other noise-induced vocal
modifications: insight from mammalian communication systems. Biological Reviews.
88. 809-824
33. Irwin, D. E., Thimgan, M. P., Irwin, J. H. 2008. Call divergence is correlated with
geographic and genetic distance in greenish warblers (Phylloscopus trochiloides): A
strong role for stochasticity in signal evolution? Journal of Evolutionary Biology. 21.
435-448
34. Janik V. 2013. Cognitive skills in bottlenose dolphin communication. Trends
in Cognitive Sciences, 17, 157-159.
46
35. Janik V. 2014. Cetacean vocal learning and communication. Current opinion in
neurobiology, 28, 60-65
36. Janik V. M. Slater P. B. 2000. The different roles of social learning in vocal
communication. Animal Behaviour, 60, 1-11.
37. Jensen, F. H., Perez, J. M., Johnson, M., Soto, N. A., Madsen, P. T. 2011. Calling
under pressure: short-finned pilot whales make social calls during deep foraging dives.
Proceedings of The Royal Society. 278. 3017-3025
38. Jones G. e van Parijs S. 1993. Bimodal echolocation in pipistrelle bats: are cryptic
present? Proceedings of the Royal Society of London, 251, 119-125.
39. Jones G., Ransome R. 1993. Echolocation calls of bats are influenced by maternal
effects and change over a lifetime. The Royal Society, 252, 125 – 128.
40. Krebs, J. R., Kroodsma, D. E. 1980. Repertoires and geographical variation in bird
song. Adv. Study Behavior, 21, 143-177.
41. Krutzen M., Mann J., Heithaus M. R., Connor R. C., Bejder L., Sherwin W. B.
2005. Cultural transmission of tool use in bottlenose dolphins. PNAS, 102, 8939-8943.
42. May-Collado L. J., Agnarsoon I., Wartzok D. 2007a. Reexamining the relationship
between body size and tonal signals frequency in whales: a comparative aproach using
a novel phylogeny. Marine Mammal Science, 23(3), 524-552.
43. May-Collado L. J., Agnarsson I., Wartzok D. 2007b. Phylogenetic review of tonal
sound production in whales in relation to sociality. BMC Evolutionary Biology. 7, 1-20.
44. May-Collado L. J., Wartzok D. 2008. A comparison of bottlenose dolphin whistles
in the atlantic ocean: factors promoting whistle variation. Journal of Mammalogy, 89,
47
1229-1240.
45. May-Collado L. J., Wartzok D. 2010. Sounds produced by tucuxi (Sotalia fluviatilis)
from the Napo and Aguarico rivers of Ecuador. LAJAM, 8, 131-136.
46. McLean C. A., Stuart-Fox D. 2014. Geographic variation in animal colour
polymorphisms and its role in speciation. Biological Reviews, 89, 860-873.
47. Moore, S. E., Reeves, R. R., Southall, B. L., Ragen, T. J., Suydam, R. S., Clark, C.
W. 2012. A new framework for assessing the effects of anthropogenic sound on marine
mammals in a rapidly changing arctic. Bioscience. 62. 289-295
48. Morisaka T., Shinohara M., Nakahara F., Akamatsu T. 2005. Geographic variations
in the whistles among three Indo-Pacific bottlenose dolphin Tursiops aduncus
populations in Japan. Fisheries Science, 71, 568-576.
49. Morton, E. S. 1975. Ecological sources of selection on avian sounds. The American
Naturalist. 109. 17-34.
50. Mundinger P. C. 1995. Behaviour-genetic analysis of canary song: inter-strain
differences in sensory learning and epigenetic rules. Animal behaviour, 50, 1491-1511.
51. Myiasato L. E., Baker M. C. 1999. Black-capped chickadee call dialects along
continuous habitat corridor. Animal Behaviour. 57, 1311-1318.
52. Nemeth, E., Dabelsteen, T., Pedersen, S.B., Winkler, H. 2006. Rainforests as concert
halls for birds: Are reverberations improving sound transmission of long song
elements? Journal of Acoustical Society of America. 119. 620-626.
53. Nottebohm F. 1969. The song of the chingolo, Zonotrichia capensis, in Argentina:
description and evaluation of a system of dialects. The Condor. 71, 299-315.
54. Nottebohm F., Liu W. 2010. The origins of vocal learning: New sounds, new circuits,
48
new cells. Brain & Language, 115,, 3-17
55. Nowicki S., Searcy W. A. 2014. The evolution of vocal learning. Current Opinion
in Neurobiology, 28, 48-53
56. Parks, S. E., Clark, C.W., Tyack, P.L. 2007. Short- and long-term changes in right
whale calling behavior: the potential effects of noise on acoustic communication.
Journal of Acoustical Society of America. 122. 3725-3731.
57. Patricelli, G. L., Blickley, J. L. 2006. Avian communication in urban noise: causes
and consequences of vocal adjustment. The Auk. 123 (3). 639-649.
58. Paula M. D. 2007. Estudo dos tons e suas características para utilização em um
classificador de navios baseado em redes neurais. Dissertação de Mestrado.
Universidade Federal do Rio de Janeiro
59. Planqué R., Britton N. F., Slabbekoorn H. 2014. On the maintenance of bird song
dialects. Mathematical Biology. 68, 505-531
60. Rendell L. E., Matthews J. N., Gill A., Gordon J. C. D., MacDonald D. W. 1999.
Quantative analysis of tonal calls from five odontocete species, examining interspecific
and intrascpecific variation. The Zoological Society of London, 249, 403-410.
61. Rendell, L., Whitehead, H. 2001. Culture in whales and dolphins. Behavorial and
Brain Sciences. 24. 309-382.
62. Richards D. G., Wolz J. P., Herman L. M. 1984. Vocal mimicry of computer
generated sounds and vocal labeling of objects by a bottlenosed dolphin, Tursiops
truncatus. Journal of Comparative Psychology, 98, 10-28.
63. Rossi-Santos M. R., Podos J. 2006. Latitudinal Variation in Whistle Structure of
the Estuarine Dolphin Sotalia guianensis. Behaviour, 143, 347-364.
49
64. Ryan, M. J, Brenowitz, E. A. 1985. The role of body size, phylogeny, and ambient
noise in the evolution of bird song. The American Naturalist. 126. 87-100.
65. Schneider, C., Hodges, K., Fischer, J., Hammerschmidt, K. 2008. Acoustic niches of
siberut primates. International Journal of Primatology. 29. 601-613.
66. Shy, E. 1983. The relation of geographical variation in song to habitat characteristics
and body size in north American tanagers (Thraupinae: Piranga). Behavorial Ecology
and Sociobiology. 12. 71-76.
67. Slabbekoorn H., Smith T. B. 2002. Habitat-dependent song divergence in the little
greenbul: an analysis of enviromental selection on acoustic signals. Evolution, 56,
1849-1858.
68. Slabbekoorn H., Boer-Visser A. 2006. Cities Change the Songs of Birds.
Current Biology, 16, 2323-2331.
69. Stoeger A. S., Manger P. 2014. Vocal learning in elephants: neural bases and adaptive
context. Current Opinion in Neurobiology, 28, 101-107.
70. Tubaro P. L., Segura E. T., 1995. Geographic, ecological and subspecific variation in
the song of the rufous-browed peppershrike (Cyclarhis gujanensis). The condor, 97,
792-803.
71. Wich S., Schel A. M. Schel, de Vries H. 2008. Geographic Variation in Thomas Langur
(Presbytis thomasi) Loud Calls. American Journal of Primatology, 70, 566-574.
72. Wiley, R. H. 1991. Associations of song properties with habitats for territorial oscine
birds of eastern north america. The American Naturalist. 138. 973-993
73. Wiley, R. H., Richards, D. G. 1978. Physical Constraints on Acoustic Communication
in the Atmosphere: Implications for the Evolution of Animal Vocalizations, 94, 69-94.
50
74. Wiley R. H., Richards D. G., 1982. Adaptation for acoustic communication in birds:
sound transmission and signal detection. Acoustic Communication in Birds, 1, 131-177.
51
Manuscrito 2: a ser submetido para a revista Journal of Acoustic Society of America
Variabilidade acústica nos botos-cinza (Sotalia guianensis, Van Beneden, 1864) de Baía
Formosa, RN: comparação com 13 populações
Nara Pavan Lopes*, Renata Santoro Sousa-Lima*, Gustavo Toledo*, Gilberto Corso**
*Departamento de Fisiologia, Centro de Biociências, Universidade Federal do Rio Grande do
Norte, Natal, RN, Brasil.
**Departamento de Biofísica e Farmacologia, Centro de Biociências, Universidade Federal do
Rio Grande do Norte, RN, Brasil.
e-mail de correspondência: [email protected]
Resumo
Odontocetos (golfinhos e outros cetáceos com dentes, Ordem Cetartiodactyla) usam a
comunicação acústica na mediação de interações sociais, para obtenção de alimento e para
orientação espacial. Um dos principais sons emitidos pelos golfinhos em suas interações é o
assobio (som tonal de frequência modulada). Grupos de coespecíficos separados
geograficamente por longas distâncias podem apresentar variações nos seus assobios,
resultantes de processos ecológicos e evolutivos ligados às condições ambientais e sociais que
podem alterar suas vocalizações. Este estudo teve como objetivo comparar os assobios dos
botos-cinza (Sotalia guianensis) coletados em Baía Formosa, RN (6o 22' S; 35
o 00' W) com
dados publicados das demais localizades na América Latina. Os resultados mostram
correlações significativas entre as frequências máxima e final e entre inicial e mínima, tanto em
Baía Formosa, quanto nos outros locais, indicando uma preponderância de assobios com
modulação de frequência ascendente para a espécie em toda sua distribuição. A duração teve
uma correlação negativa significativa com a frequência inicial em todos os locais comparados
(p < 0,00001 e r2 = 0,71) e pode indicar que existe um limiar fisiológico para produção de
52
assobios muito agudos. A análise de componentes principais dividiu os locais em dois grupos
maiores, porém não foi observada uma separação entre locais ao norte e ao sul. Provavelmente
diferenças no método de amostragem (equipamentos com taxas de frequência limite distintas e
parâmetros de análise espectral distintos), variações no ambiente, diferenças nas frequências de
filhotes (produz sons mais agudos) ou animais de maior porte (emite frequências menores) e
aprendizagem vocal social podem estar mascarando efeitos geográficos nos padrões vocais.
Palavras-chave: boto-cinza, vocalização, variação geográfica, assobio, Rio Grande do Norte,
variabilidade
53
1. Introdução
É importante compreender as origens da diversidade para se entender a evolução
biológica por trás dela (Campbell et al, 2010). Para compreender processos evolutivos como
adaptação, especiação e seleção sexual, deve-se estudar as forças da seleção natural que estão
influenciando o processo de comunicação (Amézquita et al, 2006).
Os odontocetos (cetáceos com dentes, Ordem Cetartiodactyla) usam a comunicação
acústica na mediação de interações sociais, para obtenção de alimento e para orientação
espacial (Tyack, 2000). Em algumas espécies de cetáceos que vivem em grupos separados
geograficamente, podem existir alguns fatores que promovam a variação de suas emissões
acústicas (Bázua-Durán & Au, 2004), tais como a estrutura do hábitat, os ruídos
antropogênicos e naturais, a transmissão cultural e a aprendizagem social, por exemplo. Isso
pode desencadear em dois tipos de variação. O primeiro é o dialeto e é considerado como uma
variação acústica entre animais da mesma espécie cujas populações mantêm contato e existe o
fluxo gênico. O segundo é chamado de variação geográfica e pode ser micro ou
macrogeográfica. A microgeográfica ocorre com grupos que são vizinhos, enquanto que a
macro com grupos separados por longas distâncias (Conner, 1982). Estes dois tipos de variação
geográfica ocorrem em indivíduos de grupos que estão isolados geograficamente, portanto
impedidos de se acasalar.
Dialetos são comumente encontrados em aves, mas raros em cetáceos, só sendo
encontrados em chamados de Orcinus orca (baleia orca) e em Physeter macroceplahus
(cachalote) (May-Collado & Wartzok, 2008). O estudo da variação geográfica acústica é
fundamental, uma vez que fornece informações sobre biogreografia, tradições culturais,
adaptação às condições ecológicas de um ambiente, além de mostrar a extensão do isolamento
e divergência genética entre grupos ou populações (Bázua-Durán & Au, 2004, Samarra et al,
2015).
54
Os golfinhos (odontocetos da família Delphinidae) produzem uma variedade de sons,
que inclui sons pulsados, como os cliques (usados como ecolocalização, para navegação e
orientação espacial) e os gritos (usados geralmente para interações sociais agonísticas)
(Frankel, 2009, Baron et al, 2008) e sons tonais de frequência modulada, chamados de assobios
(May-Collado & Wartzok, 2008, Rossi-Santos & Podos, 2006, Andrade et al, 2014). Estes
últimos são os mais estudados e usualmente relacionados a atividades sociais, tais como
reconhecimento de indivíduos, manutenção da coesão do grupo e recrutamento durante o
forrageio (Rossi-Santos & Podos, 2006, Tyack, 2000). Em geral sua frequência fundamental
varia entre 800 Hz e 28.5kHz e a duração entre 100 milissegundos e 4 segundos (Andrade et al,
2015). De acordo com estudos com as vocalizações da espécie Tursiops truncatus (golfinho-
nariz-de-garrafa) (Caldwell & Caldwell, 1965), os assobios emitidos pelos mesmos tinham
características distintas para cada animal, produzindo um padrão único de contorno, que varia a
nível de indivíduo. Essa hipótese de Caldwell & Caldwell (1965) foi denominada “assobio
assinatura” e recentemente foi observada para a espécie Sotalia guianensis em Ilhéus, BA, por
Lima & Le Pendu (2014).
O boto-cinza (Sotalia guianensis) é um cetáceo relativamente pequeno, com peso
máximo de 80 kg, podendo chegar até 220 cm de comprimento (Flores & da Silva, 2009). Sua
nadadeira dorsal é pequena e localizada no centro do dorso, em formato triangular (Leão,
2010). Esses animais habitam águas da costa ocidental do oceano Atlântico da América do Sul
e Central (Flores & da Silva, 2009). Eles são encontrado principalmente em baías, estuários e
outras áreas de águas rasas dessa costa, desde o sul do Brasil (27o35’S, 48
o35’N) até o
Nicarágua (14o35’N, 83
o14’O), com uma possível ocorrência em Honduras (15
o58’N,
79o54’O) e no Arquipélago de Abrolhos, aproximadamente a 70 km da costa do estado da
Bahia, Brasil (Flores, 2006, Flores & da Silva, 2009).
Em geral os botos-cinza formam grupos de um a seis indivíduos (Flores & da Silva,
55
2009), mas já foram localizadas grandes “agregações” com mais de 250 animais na Baía de
Sepetiba e em Paraty (Flach, 2004) e por volta de 400 na Baía de Ilha Grande, sudeste do Brasil
(Flores & da Silva, 2009). O hábito alimentar desses animais varia entre peixes neríticos,
distribuídos pela coluna d’água, como da família Clupeidae e Sciaenidae e Cefalópodes, além
de camarões, caranguejos e linguados, que podem ser ingeridos ocasionalmente (Flores & da
Silva, 2009). A caça de presas pode ser observada com indivíduos solitários ou em grupos. O
aumento de estudos sobre a ecologia e o comportamento desses animais ao longo dos anos
(Lodi, 2003, Guilherme-Silveira, 2008, Monteiro-Filho, 1991, Simão & Poletto, 2002,
Nascimento, 2006, Pansard, 2009, Flach, 2008), permitiu a atualização de categoria de ameaça
para “vulnerável” no plano de ação para pequenos cetáceos do ICMBio (ICMBio, 2014).
Dentre as principais ameaças a esta espécie estão a captura acidental (durante a pesca) e
intencional, a poluição sonora e química e a diminuição de hábitat por meio de contruções de
portos, marinas e condomínios (ICMBio, 2014). Uma vez que esta espécie vive em ambientes
costeiros, esses animais são cada vez mais prejudicados pelas ações do homem. Sendo assim, é
fundamental reforçar cada vez mais o desenvolvimento de pesquisas que colaborem para o
conhecimento ecológico (Rossi-Santos, 2006) e comportamental desses animais e assim se
possa conhecer mais aspectos sobre sua ecologia comportamental para poder desenvolver
projetos de proteção plausíveis.
Um estudo feito por Azevdo e van Sluys (2005) analisou os assobios emitidos por
botos-cinza ao longo da costa do Brasil (do sul ao norte) e verifiou que há diferenças nos
parâmetros de frequência dos assobios entre os locais estudados, mas não foram encontradas
correlações entre os parâmetros de frequência e duração dos assobios. Rossi-Santos e Podos
(2006) utilizaram este estudo como base para formular uma hipótese, chamada “variação
latitudinal”, na qual os autores alegam que os botos-cinza mais ao norte do Brasil produzem
assobios com parâmetros de frequência maiores do que os animais localizados mais ao sul.
56
Quanto à duração, também foi visto que ela é maior em locais mais ao norte, contudo não foi
feita nenhuma correlação entre parâmetros de frequência e duração assim como em Azevedo &
van Sluys (2005), o que pode ser importante para compreender as capacidades fisiológicas do
animal e sua relação com o comportamento vocal, como já foi visto em aves (Podos, 1997,
Podos, 2001, Vehrencamp et al, 2013). Já foi verificado que há uma predominância na emissão
de assobios em ascenção para botos-cinza (Andrade et al, 2015, Azevedo & van Sluys, 2005),
golfinho-de-dentes-rugosos, Steno brenadensis (Lima et al, 2012) e golfinho-pintado-do-
atlântco, Stenella frontalis (Azevedo et al, 2010), o que mostra que os parâmetros de frequência
podem estar correlacionados entre si, evidenciando esse padrão (ascenção) nas vocalizações
(i.e. frequência inicial correlacionada com a mínima e máxima com a final). Outros estudos
sobre comparações de assobios dos S. guianensis já foram feitos após a
formulação desta hipótese de Rossi-Santos e Podos (2006) (Andrade et al, 2015, Deconto &
Monteiro-Filho, 2013, Lima & Le Pendu, 2014, Barrios-Garrido et al, 2016, May-Collado &
Wartzok, 2009, Leão et al, 2015), sendo que alguns autores comprovam a variação latitudinal
(Lima & Le Pendu, 2014) e outros a negam (Deconto & Monteiro-Filho, 2013), alegando que
as diferenças encontradas são devido a condições ambientais distintas dos hábitats.
Visto que já foram encontrados resultados de assobios de botos-cinza para outras
regiões não vistas por Rossi-Santos & Podos (2006) e que há contradições sobre a existência de
variação latitudinal nos assobios desses animais, este estudo tem por base analisar em mais
áreas do Brasil (não antes coletados dados acústicos - Baía Formosa) e Costa Rica, se há
variação latitudinal nos assobios de Sotalia guianensis, através da comparação das
características dos assobios emitidos em Baía Formosa, RN, e em outras localidades, próximas
(Pipa e Lagoa de Guaraíras) e distantes (Cananéia, Baía de Sepetiba e Guanabara, Paraty e
Gandoca-Monzanillo), já disponíveis na literatura.
57
2. Objetivos
Objetivo Geral: Comparar os assobios obtidos dos botos-cinza em Baía Formosa com
os dados obtidos em outras localidades do Brasil e Costa Rica.
Objetivo específico: verificar se há variação latitudinal contínua dos assobios
ao longo das áreas estudadas
Objetivo específico: verificar se há relações entre parâmetros de frequência e
duração dos assobios de botos-cinza nas áreas estudadas
3. Material e Métodos
3.1 Área de estudo
A área de estudo compreende a região de Baía Formosa (6o 22' S; 35
o 00' W), a 96 km
de Natal (figura 1).
Figura 1: Área amostrada neste estudo (Baía Formosa) e sua posição no Brasil e no estado do Rio
Grande do Norte.
58
Baía Formosa é uma praia arenosa e a porção sul oferece proteção de falésias, com
vegetação nativa (mata secundária). As falésias são formações geológicas de rocha sedimentar,
que podem chegar a 30 m de altura e a sua presença permite a formação de baías de águas
rasas, com fundo arenoso e declive suave (Paro, 2010). Essa região é protegida dos ventos e de
correntes costeiras (Paro, 2010), o que proporciona uma estabilidade para a área, uma vez que
sofre influências somente de precipitações e marés (Leão et al, 2015). A topografia subaquática
possui um declive suave e extenso, constituído por fundo arenoso e rochoso, com profundidade
de até 7,6 m (Santos-Jr, 2006).
Outros estudos já foram feitos com botos-cinza nesta região (Paro, 2010, Guilherme-
Silveira & Silva, 2007, Araújo et al, 2001, Gondim, 2006, Tosi, 2007, Sartório, 2005, Queiroz,
2006), contudo poucos investigaram o comportamento acústico (Leão, 2010, Leão et al, 2015),
o que mostra uma carência de pesquisas sobre o assunto, principalmente com os botos-cinza do
litoral do Rio Grande do Norte.
3.2 Coleta de Dados
As vocalizações dos botos-cinza foram coletadas a partir de uma embarcação lagosteira
por 15 dias entre os meses de fevereiro e maio de 2015 (de 07:00 as 12:00 hs), perfazendo um
total de 75 hs de esforço amostral. As gravações foram realizadas com um hidrofone (Reson
TC4013) acoplado a um gravador digital (Fostex FR-2) usando a mesma taxa de amostragem
de Leão (2014) de 96kHz a 24 bits, para fins de comparação.. Ao ser avistado um grupo de
animais, o motor do barco era desligado e as gravações eram iniciadas, submergindo o
hidrofone até 2 m de profundidade. A amplitude das gravações eram monitoradas pelo fone de
ouvido e, se os assobios ficavam muito fracos, comprometendo a qualidade dos sinais, o barco
era reposicionado para ficar mais próximo ao grupo focal (até 150m). A posição geográfica de
59
cada grupo gravado era obtida a partir de um GPS (Etrex H Garmin), e a profundidade aferida
com uma sonda portátil (Speed Tech SM-5A).
3.3 Análise de Dados
As análises dos assobios foram realizadas a partir do programa RAVEN PRO ®
1.5
(Bioacoustic Research Program, Cornell Laboratory of Ornithology) e os parâmetros
calculados com FFT de 500 pontos seguindo o mesmo protocolo adotado por Leão (2014). Os
parâmetros analisados foram: frequência inicial, frequência final, frequência mínima,
frequência máxima, frequência dominante, frequência central e duração. Tomou-se o cuidado
de utilizar apenas os assobios que apresentavam todos os parâmetros espectrais bem visíveis e
que tivesse uma razão sinal-ruído alta, destacando-se do ruído de fundo.
Para a análise estatística foi feita uma ACP (Análise de Componentes Principais) para
explorar os dados de Baía Formosa e encontrar quais dos parâmetros utilizados representavam
melhor o conjunto de dados. Em seguida foi feita outra ACP para verificar as posições das
médias dos locais comparados (Pipa (Leão et al, 2015); Baía de Guanabara (Andrade et al,
2015); Baía de Sepetiba (Andrade et al, 2015); Paraty (Andrade et al, 2015); Cananéia
(Deconto & Monteiro-Filho, 2013) e Costa Rica (May-Collado & Wartzok, 2009)),
comparando-as entre si e com Baía Formosa.
4. Resultados
4.1 Análise de correlação entre as variáveis
4.1.1 Baía Formosa
No total foram avistados 130 grupos de botos-cinza, com uma média de 4 a 5
indivíduos por grupo. As gravações computaram 17 horas e 30 minutos no total e foram
60
analisados 1292 assobios dos botos-cinza em Baía Formosa (tabela 1), os quais foram
comparados com as demais localidades posteriormente.
Tabela 1: Resultados mostrando a média, o desvio padrão e a amplitude dos valores de assobios de
Sotalia guianensis para Baía Formosa (n amostral = 1292). A frequência está em kHz e a duração em
segundos.
Parâmetros Acústicos
Frequência Mínima
Frequência Máxima
Frequência Inicial Frequência Final
Frequência Dominante
Frequência Central
Duração
Baía Formosa
(N = 1292)
13,40 (±4,85) 1,68 – 41,21 18,70 (±4,73) 2,65 – 44,11 13,90 (±5,03) 1,87 – 42,37 18,30 (±4,76) 1,87 – 43,12 15,66 (±4,86) 1,42 – 43,87 15,92 (±4,57) 1,35 – 42,18 0,175 (±0,122) 0,160 – 0,696
61
Em Baía Formosa os valores de frequência fundamental variaram, no geral, entre 1 kHz
e 40kHz, o que mostrou uma amplitude grande.
A ACP realizada mostrou que a frequência mínima e a inicial têm um índice de
correlação alto (r2=0,982), assim como a final e máxima (r
2=0,988), o que mostra que quando
uma tem valor alto a outra terá o mesmo padrão e vice versa (figura 4). Além disso, os valores
de frequência inicial e mínima mostraram médias inferiores às de frequência máxima e final
(tabela 1), o que evidencia mais assobios em ascenção, como foi visto e categorizado em
Andrade et al (2015) e como mostra a figura 2 abaixo.
Figura 2: Exemplos de assobios de Sotalia guianensis gravados em Baía Formosa do tipo ascendente,
como classificados em Andrade et al, 2015, com frequências iniciais menores e frequências finais
maiores. Os assobios foram retirados de um espectrograma no programa Raven Pro 1.5, sendo o eixo y
a frequência, em kHz, e o eixo x o tempo, em segundos.
62
Figura 3: Correlação entre as variáveis de frequência e tempo para os dados de Baía Formosa: freqmin = frequência mínima, freqmax =
frequência máxima, deltatime = duração, pifreq = frequência dominante, freqcent = frequência central, freqini = frequência inicial e FF =
frequência final. Correlação de Spearman para duração e frequência inicial com p < 0,01 e r = 0,114 (r2 = 0,013, correlação de Spearman).
63
4.1.2 Outras regiões
Na figura 4 e na tabela 2 constam as localidades elencadas (Brasil e Costa Rica) para
comparação com os resultados obtidos neste estudo (Baía Formosa).
Figura 4: Áreas amostradas pelos estudos de Deconto & Monteiro-Filho, (2013), May-Collado &
Wartzok (2009), Leão et al (2015), Andrade et al (2015) e pelo presente estudo, mostrando as áreas do
Brasil e Gandoca-Monzazillo, na Costa Rica.
64
Tabela 2: Valores de frequência e duração de estudos com Sotalia guianensis ao longo da costa do
Brasil e da Costa Rica. Alguns artigos consideraram esta espécie como sendo o ecótipo marinho do
tucuxi, também chamado de tucuxi marinho ou golfinho estuarino (Sotalia fluviatilis), mas atualmente
os dois são considerados espécies distintas. A frequência é dada em kHz e a duração em segundos.
65
A correlação entre frequência mínima e inicial foi forte (correlação de Spearman, r2 =
0,85, p<0,00001 ) e entre final e máxima também (correlação de Spearman, r2 = 0,90,
p<0,00001), quando comparou-se todos os locais juntos, o mesmo observado em Baía
Formosa. A duração obteve correlação significativa e negativa somente com a frequência
inicial quando todos os locais foram comparados juntos (correlação de Spearman, r2 = 0,78, p <
0,00001) (figura 5).
0.3
5
Dura
cao
0.3
0
0.2
5
0.2
0
●
●
●
●
●
● ● ●
8000 9000 10000 11000 12000 13000 14000 Frequência inicial
Figura 5: Relação entre a duração e frequência inicial dos assobios de Cananéia, Paraty, Baía de
Guanabara, Baía de Sepetiba, Baía Formosa, Pipa, Lagoa de Guaraíras e Costa Rica.
Com relação à variação latitudinal, pode-se observar uma continuidade (clina) dos
dados nas frequências mínima e inicial, com um aumento crescente da média da localidade
mais ao sul, Cananéia (latitude), até o estudo realizado mais ao norte, Gandoca-Manzazillo
(latitude), na figura 6. Esta hipótese foi proposta por Rossi-Santos & Podos (2006), que
66
verificaram que as frequências inicial e mínima variavam latitudinalmente (quanto mais ao
norte, maiores seriam seus valores). A única quebra ocorre em Baía Formosa e em Cananéia,
que apresentam médias de frequência inicial e mínima ligeiramente fora do padrão observado.
Já as frequências máxima e final não possuem um padrão de continuidade (aumento, quando se
diminui a latitude), uma vez que há valores de frequência mais ao sul que se assemelham aos
mais ao norte (figura 6).
67
68
Fig
ura
6:
Mo
stra
a d
isp
osi
ção
do
s p
arâm
etro
s d
e
freq
uên
cia
do
s as
sob
ios
de
So
tali
a g
uia
nen
sis
no
s
loca
is c
om
par
ado
s, i
nic
iand
o p
elo
s lo
cais
de
mai
or
lati
tud
e p
ara
os
de
meno
r.
4.2 Análise de Componentes Principais (agrupamento de regiões)
Com base no estudo de Lima & Le Pendu (2014), foi realizada uma ACP (Análise de
Componentes Principais) para verificar a disposição dos locais, porém, ao contrário dos
autores, não achamos 3 grupos que promovam a divisão entre sul e norte. A partir da figura 7,
poderia se obervar uma separação entre o sul (Cananéia, Baía de Guanabara, Baía de Sepetiba e
Paraty) e o norte (Cananéia, Pipa, Baía Formosa e Costa Rica), contudo Cananéia quebra essa
conformação.
Além disso esse gráfico evidencia a correlação negativa entre a duração e a frequência
inicial, mostrada anteriormente. Essa análise comprova, então, a semelhança presente entre
Costa Rica, Cananéia, Lagoa de Guaraíras e Baía Formosa, além de uma similaridade um
pouco menor entre eles e Pipa e entre Baía de Sepetiba, Guanabara e Paraty.
69
Figura 7: Representação visual da ACP (Análise de Componentes Principais) com valores de frequência
e duração dos assobios de botos-cinza (Sotalia guianensis) coletados no Brasil (CAN: Cananéia; BF:
Baía Formosa; BG: Baía de Guanabara; BS: Baía de Sepetiba; PAR: Paraty; LG: Lagoa de Guaraíras;
PIPA: Pipa) e na Costa Rica (CR). Os componentes 1 e 2 explicaram 84% e 11% da variação,
respectivamente.
5. Discussão
5.1 Correlação entre as variáveis: duração e frequência inicial, frequência mínima e
inicial e máxima e final
A correlação positiva significativa encontrada entre frequência máxima e final e entre
mínima e inicial evindencia que a maior parte dos assobios produzidos é ascendente, tanto em
70
Baía Formosa, quanto nas outras regiões comparadas. Isso já foi comprovado por Andrade et al
(2015), Azevedo & van Sluys (2005), Barrios-Garrido et al (2016) e May-Collado & Wartzok
(2009) para a mesma espécie analisada no presente estudo. Outra correlação encontrada é entre
duração e frequência inicial, porém esta é negativa, o que significa que assobios que têm uma
frequência inicial alta, produzem sons de pouca duração. Podos (1997) verificou algo
semelhante em aves das famílias Emberizidae e Fringilidae, percebendo que os trinados
emitidos pelos indivíduos têm uma relação negativa entre frequência e taxa de repetição, ou
seja, sons produzidos com altas frequências têm taxa de repetição pequena. A produção de
sílabas com frequências moduladas requer que o animal force a entrada do ar pela siringe e
modifique rapidamente a tensão presente nas membranas da mesma e, simultaneamente,
module o volume do trato vocal superior e a abertura do bico para sincronizar com a frequência
fundamental que queira emitir (Fletcher et al, 2006). Um exemplo dado por Podos (1997) para
explicar a situação é com relação a batida de palmas, as quais são batidas rápido (taxa alta de
oscilação) ou alto (frequências mais agudas), porém após certo tempo de bater palmas, não se
consegue mais batê-las alto e rápido ao mesmo tempo. Segundo Podos (1997) o trato vocal só é
capaz de se movimentar uma certa distância por tempo, o que é considerado um fator limitador
na emissão de vocalizações de altas frequências, uma vez que estas requerem maior
movimentação do trato vocal, enquanto que a vocalização emitida a uma taxa rápida necessita
de uma oscilação mais rápida do trato vocal. Isso torna as vocalizações de frequências maiores
mais difíceis de serem repetidas em curtos períodos de tempo (Vehrencamp et al, 2013). Sendo
assim, a diminuição da taxa de repetição vista por Podos (1997) pode ser interpretada como
uma redução dos custos energéticos de emitir esse som e pode ter ocorrido com os botos-cinza
no presente estudo. Sons com frequências maiores requerem um alto custo energético de
produção e emissão (Klump & Gerhardt, 1987, Jensen et al, 2012) e o animal pode não
71
conseguir manter esse nível de frequência por tanto tempo quanto conseguiria em um som com
frequências menores. Desse modo, o indivíduo reduziria a duração da vocalização.
Os assobios são produzidos na região nasal da cabeça (Cranford, 2000), onde há um
conjunto de estruturas que produzem os sons. Odontocetos possuem um par de estruturas que
são chamadas de “lábios fônicos”/bolsa dorsal (sigla em inglês MLDB), abaixo do orifício
nasal (Frankel, 2009). A medida que o ar passa pelos lábios fônicos, é gerada uma vibração na
bolsa dorsal, criando um som (Frankel, 2009, Au & Hastings, 2008). Desse modo, a frequência
pode ser modulada a partir da quantidade de ar que passa por essas estruturas e pela tensão
presente nos lábios fônicos (Madsen et al, 2012), que também podem ter tamanhos diferentes,
modificando, assim, a frequência produzida. É possível que frequências mais agudas exijam
um controle maior dos lábios fônicos e que o animal não consiga mantê-lo por muito tempo,
resultando num assobio de curta duração. Também é possível que haja um fator limitante
dentre as frequências, sendo ele a frequência máxima. Foi observado que a frequência máxima
tem o menor índice de variabilidade (0,25), comparado com as frequências inicial e mínima
(0,32 e 0,36, respectivamente). Isso mostra que esses animais estão modulando com mais
facilidade as frequências iniciais e mínimas, enquanto que as máximas estão permanecendo
com valores semelhantes. Desse modo, o indivíduo pode aumentar ou diminuir a frequência
inicial de seu assobio, porém a máxima será mantida a mesma, o que pode explicar a duração
estar diminuindo, conforme a frequência inicial aumenta.
Custos energéticos em vocalizações de odontocetos ainda são pouco estudados,
portanto, deve-se realizar uma análise mais aprofundada da fisiologia do trato vocal e de sua
eficiência, relacionando esses fatores com os custos da vocalização de acordo com diferentes
ambientes e níveis de ruído (Jensen et al, 2012), para poder determinar correlações de
frequências com taxas de repetição e duração das vocalizações.
72
Vários estudos já foram realizados, relacionando o tamanho e a massa corporais dos
animais com a produção de som (Fletcher, 2004, Morton, 1977, May-Collado, 2007 a e b),
mostrando que há uma relação inversa entre o tamanho e a massa corporais e a emissão de
frequências e uma relação diretamente proporcial do tamanho com a duração da vocalização
(Azzolin et al, 2014, Gillooly & Ophir, 2010). Sendo assim, outra hipótese é que pode-se ter
coletado sons em sua maioria de filhotes e juvenis nas áreas estudadas, uma vez que eles têm
tamanho e massa corporais menores, emitindo frequências mais agudas e, por conseguinte, com
duração menor.
5.2 Variação latitudinal x Variação nos hábitats
Quanto à comparação de todas as regiões, este estudo não corroborou por completo com
a hipótese de Rossi-Santos e Podos (2006), que alegam que os parâmetros de frequência inicial
e mínima e duração aumentam do sul ao norte, sendo mais semelhantes em áreas adjacetes.
Neste estudo, a variação latitudinal foi vista com as frequências inicial e mínima, mas não com
a máxima e a final e a duração. Na Costa Rica a média de duração foi de 0,200s enquanto que
em Paraty foi de 0,376, o que quebra a variação latitudinal com esse parâmetro.
Com relação à correlação entre áreas mais próximas, Pipa, Lagoa de Guaraíras e Baía
Formosa mostraram que, apesar de terem valores semelhantes, obtiveram diferenças
importantes de se analisar, uma vez que são áreas que distam 20 km entre si.
Segundo um estudo feito por Paro (2010) com indivíduos de Sotalia guinensis, com
base em técnicas de foto-identificação, foi observado que tais indivíduos, que habitam o litoral
sul do Rio Grande do Norte, estão possivelmente divididos em duas comunidades. O termo
comunidade foi definido como “indivíduos que dividem grande parte de sua área de vida e
interagem uns com os outros muito mais do que com membros de unidades similares em águas
adjacentes” (Wells & Scott, 1990). Uma das comunidades está compreendida entre Tabatinga,
73
Lagoa de Guaraíras e Pipa, com 105 indivíduos, enquanto a outra está em Baía Formosa, com
112 indivíduos. A distância entre Baía Formosa e a Lagoa de Guaraíras é de aproximadamente
20 km. Além disso não há nenhuma barreira física aparente que impeça os animais de se
deslocarem entre estas áreas, entretanto a área após o Rio Curimataú é sugerida como divisora
destas duas regiões (Paro, 2010) (figura 8). O autor sugere, então, que essa divisão por áreas
seja devido a características comportamentais e sociais, conduzindo a preferências diferentes de
localização. Alternativamente, podem existir diferenças comportamentais (acústicas ou não)
entre os botos-cinza destas duas áreas que impeçam o intercâmbio de indivíduos entre uma
região e outra, possibilitando a divisão em dois grupos distintos de animais.
Figura 8: Mapa das áreas de estudo e sua posição no Brasil e no estado do Rio Grande do Norte. Baía
Formosa (quadrado negro) houve coleta de dados primários; Lagoa Guaraíras (círculo negro) e Pipa
(losango negro) foram utilizados dados secundários (Leão et al, 2015), Rio Curimataú (estrela negra)
atuando como possível divisão entre as duas “comunidades”.
74
A partir das observações de Paro (2010), existiriam duas populações de botos-cinza
entre Pipa e Baía Formosa e, com a observação do gráfico da ACP, pode-se ver que há uma
separação maior entre Baía Formosa e Pipa do que a de Baía Formosa com a Lagoa de
Guaraíras. Com a análise dos assobios, pode-se observar uma pequena diferença entre as
médias dos parâmetros, contudo não mostra uma diferença impactante.
A frequência mínima de Baía Formosa foi a maior entre as três áreas (13400kHz – Baía
Formosa; 9350 kHz – Pipa; 10960kHz - Lagoa de Guaraíras) e entre todos os locais
comparados, o que pode significar que a coleta foi feita com vocalizações de animais de
pequeno porte (juvenis ou filhotes), uma vez que é sabido que animais menores tendem a emitir
frequências maiores (May-Collado & Wartzok, 2007). Contudo, nos outros parâmetros Pipa e a
Lagoa obtiveram valores maiores de frequência e duração, o que pode significar uma
necessidade de emitir vocalizações com frequências maiores, devido à exposição de ruídos no
ambiente. Pode existir uma diferença nessas condições do ambiente, de ruído (biótico e
abiótico) e de qualidade da água, que promovam essa variação do som. Contudo, um estudo de
Toledo et al (a ser publicado) feito com foto-identificação verificou que um indivíduo albino
foi encontrado tanto em Baía Formosa quanto na Lagoa de Guaraíras, o que pode mostrar que
há, sim, trânsito de animais entre as duas áreas, confirmando a semelhança acústica entre as
duas áreas pelo gráfico de ACP.
Diversos fatores podem desencadear em alterações nas vocalizações dos animais.
Características do ambiente podem influenciar nas variações, como a quantidade de ruído,
quantidade de objetos ao longo da trajetória do som, correntes marinhas e características da
água (turbidez, temperatura, salinidade), por exemplo. Tais fatores podem desencadear em
mudanças nas emissões acústicas dos indivíduos, que escolhem bandas de frequência distintas
na sua comunicação, para se adaptar a essa alteração de ambiente, como explica Morton (1975)
75
em sua hipótese da “adaptação acústica”. Segundo ele, os hábitats acústicos podem gerar forças
seletivas que favorecem alguns aspectos do som, mais que outros. Estes aspectos seriam, por
exemplo, sons tonais puros que tenham um alcance relativamente pequeno em aves que vivem
em florestas e perto do chão, ou sons extremamente moduláveis que seriam usados em espécies
de hábitats abertos.
A crescente indústria de turismo tem se estendido para o ambiente aquático, o que deixa
os mamíferos aquáticos mais susceptíveis ao contato com os seres humanos, uma vez que os
golfinhos são animais de hábito costeiro, fazendo do boto-cinza uma espécie alvo de atividades
turísticas (Santos-Jr., 2006). Cetáceos têm um sistema auditivo que é capaz de lidar e
compensar flutuações pequenas de ruídos naturais, contudo, ruídos antropogênicos causam
flutuações muito maiores, o que pode provocar consequências ainda piores para esses animais
(Papale et al, 2015). Fatores da propriedade de transmissão e ruído ambiente, então, são
considerados pontos importantes na variação do som (May-Collado & Wartzok, 2009,
Morisaka et al, 2005). Alguns estudos feitos com a espécie Tursiops truncatus (golfinho nariz-
de-garrafa) e Delphinus delphis (golfinho comum de bico curto) verificaram que, em situações
de ruído antropogênico e natural, os golfinhos tendem a aumentar parâmetros de frequência, de
modo a compensar o efeito de mascaramento, causado pelo ruído, favorecendo uma melhor
comunicação (Papale et al, 2015). Desse modo, os indivíduos escolheriam bandas específicas
de frequência que minimizariam o ruído ambiente, para que a comunicação entre espécie-
específicos seja otimizada. Isso pode ter acontecido com os botos-cinza de Pipa e Ilhéus, pois
os animais dos dois locais sofrem influência direta de embarcações de turismo, que geram
ruídos emitidos pelo motor e pelo hélice do barco. Isso pode ter influenciado na modulação do
sinal, fazendo-os escolher bandas de frequência semelhantes entre si, mas diferentes do resto
dos locais, para melhorar a comunicação acústica em cada região. Isso reforçaria a hipótese da
adaptação acústica (Morton, 1975) e mostraria que a seleção natural favorece sinais, receptores
76
e emissores que têm a capacidade de potencializar a recepção do sinal, em resposta a ruídos
ambientes e minimizar os efeitos da degradação do sinal (Endler, 1992).
Apesar de o ambiente parecer influenciar em boa parte a variação do sinal, deve-se ter
muita atenção quanto ao principal local que demonstra esta descontinuidade: Cananéia. Talvez
o hábito alimentar desses animais esteja influenciando o aumento ou diminuição de seu
tamanho corporal e é sabido que animais com peso maior, tendem a produzir sons mais graves
(May-Collado & Wartzok, 2007). É possível que o peso dos animais de Cananéia seja maior,
ou que se esteja gravando animais maiores, produzindo assim essa variação, causada pelo
tamanho corporal.
Boa parte dos estudos sugere que os nascimentos de Sotalia guianensis ocorrem ao
longo de ano todo (Rosas & Monteiro-Filho, 2002), porém foi verificado que houve uma pico
de filhotes no verão em Paraty, Paraná, Baía de Sepetiba, Baía de Guanabara e na Baía dos
Golfinhos (Rosas & Monteiro-Filho, 2002, Pereira, 1999, Geise, 1991, Araújo, 2001). Isso
pode ter influenciado na coleta de dados dos diversos locais, fazendo com que alguns
coletassem vocalizações de animais maiores e outros de juvenis e filhotes.
Cananéia é um complexo estuarino que consiste numa área protegida, diferente das
baías abertas, que ocorrem no Norte do país. De acordo com Deconto & Monteiro-Filho
(2013), a constante deposição de matéria orgânica na água, transportada pelo rio, a água fica
mais densa, o que permite que o som viage rapidamente. Desse modo, assobios de curta
duração poderiam viajar na água de maneira eficaz, permitindo ao indivíduo uma diminuição
do gasto de energia em sua produção, como foi visto com os assobios de Cananéia, com relação
a Costa Rica, Baia de Guanabara, Paraty, Baía de Sepetiba e Pipa. Os parâmetros de frequência
em Cananéia se mostraram semelhantes de Costa Rica e Baía Formosa. O crescente movimento
de embarcações de médio e pequeno porte que passam pelos canais do estuário também podem
ser os causadores do aumento de frequência nos assobios dos botos-cinza do local.
77
Cada população sofre consequências diferentes de influências evolucionárias,
ambientais (Morisaka et al, 2005) e sociais, provindas de cada local habitado. Os golfinhos
possuem aprendizagem vocal, o que pode alterar a estrutura do assobio (som aprendido dentro
do grupo) de forma distinta em cada população. Morisaka et al (2005) verificaram que os
assobios se modificam ao longo dos anos de forma diferente em cada população estudada, o
que pode fortalecer as evidências de que a aprendizagem vocal esteja influenciando na
modificação dos assobios, promovendo ainda mais a variação geográfica, que seria o resultado
do acúmulo de mudanças ao longo do tempo
6. Conclusão
Segundo Conner (1982) a variação biológica comportamental só é considerada
significativa quando ocorre entre populações vizinhas, sem nenhuma barreira geográfica para
haver fluxo gênico. A variação encontrada entre os assobios de Baía Formosa e Pipa é pequena,
porém interessante de ser olhada, pois pode significar que existe uma modulação do sinal, em
resposta à utilização de ambientes diferentes, como proposto por Leão et al (2015), mas
alternativamente, pode evidenciar uma possível divisão entre duas populações se esta variação
persistir ao longo do tempo, o que corroboraria a hipótese de existência de variação geográfica
acústica entre elas. Em geral essa variabilidade encontrada em todos os locais comparados pode
ter sido causada principalemnte em função do tamanho corporal, características do ambiente
(ruídos abióticos e bióticos, qualidade da água), aprendizagem social e mudança na frequência
de amostragem dos equipamentos.
Além disso, a relação encontrada entre duração e frequência inicial mostra que há mais
aspectos da fisiologia e do comportamento desses animais que necessitam de estudos mais
aprofundados, para compreender melhor a relação entre os dois parâmetros e as condições
fisiológicas do animal.
78
Estudos com coleta de material genético e marcação de indivíduos são fundamentais
para a comprovação exata da existência de variação geográfica, para, assim verificarmos as
áreas de trânsito desses animais e se eles têm DNA distinto. Além disso deve-se realizar coletas
de dados com equipamentos iguais a taxas de frequência iguais, homogeneizando os dados,
como feito por Rossi-Santos e Podos (2006). Acrescento ainda, que tais amostragens devem ser
feitas na mesma época do ano, tomando cuidado para a observação de quantidade de adultos,
juvenis e filhotes nos grupos. Desse modo podemos achar mais evidências para essas hipóteses
de variabilidade acústica e conhecer melhor as capacidades de movimento e características
comportamentais dos botos-cinza.
79
7. Referências Bibliográficas
1. Andrade L. G., Lima I. M. S., Macedo H. S., Carvalho R., R., Lailson-Brito J.,
Flach L., Azevedo A. F. 2015. Variation in Guiana dolphin (Sotalia guianensis)
whistles: using a broadband recording system to analyze acoustic parameters in three
areas of southern Brazil. Acta ethol, 18, 47-57.
2. Araujo J. P. 2001. 2001. Estudos dos padrões comportamentais de botos-cinza Sotalia
fluviatilis na Baía dos Golfinhos, Rio Grande do Norte. Dissetração de Mestrado em
Oceanografia Biológica, Universidade Federal de Pernambuco. 52 p.
3. Araujo J. P. et al. 2003. Behavior of the estuarine dolphin, Sotalia guianensis, at
Dolphin Bay – Pipa – Rio Grande do Norte – Brazil. Tropical Oceanography, 31,101-
112.
4. Au W. W. L., Hastings M. C. 2008. Principles of marine bioacoustics. Springer,
688pp.
5. Azevedo A. F. & Simão S. M. 2002. Whistles produced by marine tucuxi dolphins
(Sotalia fluviatilis) in Guanabara Bay, southern Brazil. Aquat Mamm, 28, 261-266.
6. Azevedo A. F. & van Sluys M. 2005. Whistles of tucuxi dolphins (Sotalia fluviatilis)
in Brazil: Comparisons among populations. J. Acoust. Soc. Am. 117, 1456-1464.
7. Azzolin M., Gannier A., Lammers M. O., Oswald J. N., Papale E., Buscaino G.,
Buffa G., Mazzola S., Giacoma C. 2014. Combining whistle acoustic parameters to
discriminate Mediterranean odontocetes during passive acoustic monitoring. J. Acoust.
Soc. Am. 135, 502-512.
80
8. Barrios-Garrido H., Turris-Morales K., Nash C. M., Delgado-Ortega G.,
Rodríguez N. E. 2016. Acoustic parameters of guiana dolphin (Sotalia guianensis)
whistles in southern gulf of venezuela. Aquatic Mammals, 42, 127-136.
9. Bazúa-Durán C. & Au W. W. 2004. Geographic variations in the whistles of spinner
dolphins (Stenella logirostris) of the main Hawai’ian islands. Acoustical Society of
America, 116, 3757-3769.
10. Bigg, M. A., Ellis, G. M., Ford, J. K. B. & Balcomb, K. C., III. 1987. Killer Whales:
A Study of their Identification, Genealogy and Natural History in British Columbia
and Washington State. Nanaimo, British Columbia: Phantom Press.
11. Caldwell M C., Caldwell D. K. 1965. Individualized whistle contours in bottlenosed
dolphins (Tursiops truncatus). Nature, 207, 434-435.
12. Conner D. A. 1981. Dialects versus geographic variation in mammalian vocalizations.
Animal Behaviour, 30, 297-298.
13. Deconto L. S. & Monteiro-Filho E. L. A. 2013. High initial and minimum frequencies
of Sotalia guianensis whistles in the southeast and south of Brazil. J. Acoust. Soc. Am.
134, 3899-3904.
14. Dudzinski K. M. et al. 2009. Communication in Marine Mammals. Encyclopedia of
Marine Mammals. Academic Press, San Diego, CA, USA. 2a ed. Pp 260-269.
15. Endler J. A. 1992. Signals, Signal Conditions, And The Direction of Evolution. The
American Naturalist, 139, S125-S153.
16. Erber C. & Simão S. M. 2004. Analysis of whistles produced by Tucuxi Dolphin
81
Sotalia fluviatilis from Sepetiba Bay, Brazil. An Acad Bras Cienc. 76, 381-385.
17. Flach L. 2004. Densidade, Tamanho Populacional e Distribuição do Boto-cinza
(Sotalia guianensis) (van Bénéden, 1864), Na Baía de Sepetiba, Estado do Rio de
Janeiro. Dissertação de Mestrado. Pontifícia Universidade Católica de Minas Gerais.
18. Flach L. et al. 2008. Aspects of behavioral ecology of Sotalia guianensis in Sepetipa
Bay,southeast Brazil. Marine Mammal Science, 24, 503-515.
19. Flores P. A. C. & Fontoura N. F. 2006. Ecology of marine tucuxi, Sotalia guianensis,
and bottlenose dolphin, Tursiops truncatus, in Baía Norte, Santa Catarina state,
southern Brazil. LAJAM, 5, 105-115.
20. Flores P. A. C. & da Silva V. M. F. 2009. Tucuxi and Guiana Dolphin. Encyclopedia
of Marine Mammals. Academic Press, San Diego, CA, USA. 2a ed. Pp 1188-1192.
21. Gillooly J. F., Ophir A. G. 2010. The energetic basis of acoustic communication.
Proceedings of the royal society. 277, 1325-1331.
22. Gondim. 2006. Cuidado ao filhote de boto-cinza Sotalia guianensis (Van Beneden,
1864). Dissertação de Mestrado. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Natal.
52 pp.
23. Guilherme-Silveira F. R. & Silva F. J. L. 2008. Behavioural seasonality of the
estuarine dolphin, Sotalia guianensis, on the north-eastern Brazilian coast. Marine
Biodiversity Records, 1. p 1–5.
24. Fitch W. T. 1997. Vocal tract length and formant frequency dispersion correlate with
body size in rhesus macaques. Journal of Acoustic Society of America, 102, 1213-1222.
82
25. Fletcher N. H. 2004. A simple frequency-scaling rule for animal communication.
Journal of Acoustic Society of America, 115, 2334-2338
26. Fletcher N., Riede T., Suthers R. A. 2006. Model for vocalization by a bird with
distensible vocal cavity and open beak. J. Acoust. Soc. Am., 119, 1005-1011.
27. Geise L. 1991. Sotalia guianensis (Cetacea, Delphinidae) population in the Guanabara
Bay, Rio de Janeiro, Brazil. Mammalia, 55, 371-379.
28. ICMBio Plano de ação para pequenos cetáceos, Lista de espécies
ameaçadas (http://www.icmbio.gov.br/portal/biodiversidade/fauna-
brasileira/lista-de-especies/6152-especie-6152.html - acessado em 2016).
29. IDEMA (Institudo de Desenvolvimento Sustentável e Meio Ambiente) 2003.
Relatório final dos estudos para implementação da ZEE dos estuários do Rio Grande
do Norte e seus entornos. IDEMA, Natal, Brasil.
30. Leão D. T. M. 2014. A Plasticidade acústica de uma população de boto-cinza, Sotalia
guianensis (Van Benédén, 1864) (CETACEA, DELPHINIDAE), na região nordeste do
Brasil. Tese de Doutorado. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Natal.
31. Leão D. T. M. 2010. Caracterização do Repertório Acústico do Boto-Cinza, Sotalia
guianensis e Impacto de Embarcações no Nordeste do Brasil. Dissertação de Mestrado.
Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Natal.
32. Lima A. & Le Pendu Y. 2014. Evidence for signature whistles in Guiana dolphins
(Sotalia guianensis) in Ilhéus, northeastern Brazil. J. Acoust. Soc. Am. 136, 3178-3185.
33. Lodi L. 2003. Tamanho e Composição de Grupo dos Botos-Cinza, Sotalia guianensis
(van Bénéden, 1864) (Cetacea, Delphinidae), na Baía de Paraty, Rio de Janeiro, Brasil.
83
Atlântica, 25. P. 135-146.
34. May-Collado L. J., Agnarsoon I., Wartzok D. 2007. Reexamining the relationship
between body size and tonal signals frequency in whales: a comparative aproach using
a novel phylogeny. Marine Mammal Science, 23(3), 524-552.
35. May-Collado L. J. & Wartzok D. 2008. A comparison of bottlenose dolphin whistles
in the atlantic ocean: factors promoting whistle variation. Journal of Mammalogy,
89,1229-1240.
36. May-Collado L. J. & Wartzok D. 2009. A characterization of Guyana dolphin
(Sotalia guianensis) whistles from Costa Rica: The importance of broadband recording
systems. Journal of Acoust. Soc. Am. 125, 1202-12013.
37. Melo F. T. L. 2000. Aspectos morfo-dinâmicos do complexo lagunar Nísia Floresta-
Papeba-Guaraíras, região costeira sul oriental do RN. Dissertação de mestrado.
Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Natal.
38. Monteiro-Filho E. L. A. 1991. Comportamento de caça e repertório sonoro do golfinho
Sotalia brasiliensis (Cetacea: Delphinidae) na região de cananéia, estado de São Paulo.
Dissertação de Mestrado. Universidade Estadual de Campinas. Campinas.
39. Morisaka T. et al 2005. Geographic variations in the whistles among three Indo-
Pacific bottlenose dolphin Tursiops aduncus populations in Japan. Fisheries Science,
71, 568-576.
40. Morton E. S. 1977. On the occurrence and significance of motivation-structural rules in some
bird and mammal sounds. American Society of Naturalists, 111, 855-869.
41. Nascimento L. F. 2006. Boto-cinza (Sotalia guianensis, Van Bénéden, 1864) (Cetacea,
Delphinidae): atividae aérea, forrageio e interações inter-específicas, na Praia de Pipa
84
(Tibau Sul – RN) e estudo comparativo entre duas populações do Nordeste do Brasil.
Dissertação de Mestrado. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Natal.
42. Pansard K. C. A. 2009. Ecologia Alimentar do Boto-Cinza, Sotalia guianensis (van
Bénéden, 1864), no Litoral do Rio Grande do Norte (RN). Tese de Doutorado.
Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Natal.
43. Papale E. et al 2015. Dolphins Adjust Species-Specific Frequency Parameters to
Compensate for Increasing Background Noise. Plos One, 10, 1-15.
44. Paro A. D., 2010. Estimativa populacional e uso do hábitat do boto-cinza (Sotalia
guianensis) no litoral sul do Rio Grande do Norte. Dissertação de Mestrado.
Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Natal.
45. Pereira T. C. C. L. 1999. Estudo da dinâmica de uso do habitat da Baía de Sepetiba
(RJ) pelo boto Sotalia fluviatilis (Cetacea, Delphinidae). Dissertação de Mestrado em
Ciências Ambientais e Florestais, Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, Rio de
Janeiro. 99p.
46. Podos J. 1997. A performance constraint on the evolution of the trilled vocalizations in
a songbird family (Passeriformes: Emerizidae). Evolution, 51, 537 – 551.
47. Queiroz, R. E. M. 2006. Estudos sobre orçamento de atividade do boto cinza (Sotalia
guianensis) no litoral sul do Rio Grande do Norte. Dissertação de Mestrado.
Universidade Federal do Rio Grande do Norte. 74pp.
48. Rodríguez, G. 2001. The Maracaibo system, Venezuela. U. Seeliger & B.
Kjerfve (Eds.), Coastal marine eco- systems of Latin America (1st ed., pp. 47-60).
Berlin, Germany.
85
49. Rosas F. C. W., Monteiro-Filho E. L. A. 2002. Reproduction of the estuarine
dolphin (Sotalia guianensis) on the coast of Paraná, southern. J. Mamm. 83, 507-515.
50. Rossi-Santos M. R. 2006. Ecologia Comportamental do Boto-cinza, Sotalia guianensis
(Van Bénéden, 1864) (Cetacea: Delphinidae) na região extremo sul do Estado da Bahia,
Nordeste do Brasil. Dissertação de Mestrado. Universidade Federal do Paraná. Curitiba.
51. Rossi-Santos M. R. & Podos J. 2006. Latitudinal Variation in Whistle Structure of the
Estuarine Dolphin Sotalia guianensis. Behavior, 143, p. 347-364.
52. Samarra F. I. P. et al 2015. Geographic variation in the time-frequency characteristics
of high-frequency whistles produced by killer whales (Orcinus orca). Marine Mammal
Science, 31,688-706.
53. Santos-Jr E. et al 2006. Comportamento do boto-cinza, Sotalia guianensis (van
Bénéden) (Cetacea, Delphinidae) na presença de barcos de turismo na Praia de Pipa,
Rio Grande do Norte, Brasil. Revista Brasileira de Zoologia, 23, 661-666.
54. Sartório, R. 2005. Padrões de agrupamento, comportamento e uso da área de
Sotalia guianensis (CETACEA, DELPHINIDAE) no litoral sul do RN, Brasil. Tese
de Doutorado. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Natal. 86pp.
55. Simão S. M. & Polleto S. F. 2002. Áreas Preferenciais de Pesca e Dieta do Ecótipo
Marinho do Boto-Cinza (Sotalia fluviatilis) na Baía de Sepetiba, RJ. Floesta e
Ambiente, 9, 18-25.
56. Toledo G. A. C., Ferreira P. H. P., Paro A. D., Pavan N. L., Ferreira R. G. &
Sousa-Lima R. S. Unusual records for Guiana dolphin (Sotalia guianensis) in
northeastern Brazil
86
57. Tosi, C. H. 2007. O comportamento sincrônico do boto-cinza (Sotalia guianensis).
Dissertação de Mestrado. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Natal. 105 pp.
58. Vehrencamp S. L., Yantachka J., Hall M., Kort S. R. 2013. Trill performance
components vary with age, season, and motivation in the banded wren. Behav.
Ecol. Sociobiol., 67, 409-419.
59. Wells, R. S. & Scott, M. D. 1990. Estimating Bottlenose dolphin population
parameters from individual identification and capture-release techniques. Rep. Int.
Whal. Commn. Special Issue, 12, 407-415.
87
CONCLUSÃO GERAL
A variabilidade acústica encontrada nesse estudo pode ser influenciada por uma série de
fatores. Um deles é o ambiente, que pode provocar flutuações de frequência e amplitude nas
vocalizações dos animais, devido à presença de ruídos bióticos e abióticos e à temperatura,
salinidade e turbidez da água (alteram a propagação do som), por exemplo. O tamanho corporal
também pode influenciar em grande parte na produção de sons, uma vez que animais menores
produzem sons mais agudos (frequências maiores) do que animais de maior porte. A
aprendizagem vocal também pode promover mudanças nas vocalizações, uma vez que grupos
distintos possuem experiências sociais distintas. O uso de equipamentos diferentes, com taxas
de frequência distintas pode provocar a perda de sons mais agudos, uma vez que ultrapassariam
a frequência limite do equipamento. Para minimizar os efeitos de erros na metologia deve-se
coletar dados com os mesmos equipamentos e com os mesmos ajustes, procurando observar a
idade dos animais coletados, bem como as características do ambiente de estudo para, assim,
comparar áreas semelhantes, animais de mesmo porte, equipamentos com os mesmos ajustes e,
desse modo, poder verificar a existência da variação e classificá-la de forma correta (variação
geográfica ou dialeto).
88
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS GERAIS
1. Amézquita, A. H., Lima W., Castellanos A. P., Erdtmann L., Araújo L.,
Carmozina M. 2006. Masking interference and the evolution of the acoustic
communication system in the Amazonian dendrobatid frog Allobates femoralis.
Evolution, 60, 1874-1887.
2. Barber J. R., Burdett C. L., Reed S. E., Warner K. A., Formichella C., Crooks K.
R., Theobald D. M., Fristrupp K. M. 2011. Anthropogenic noise exposure in
protected natural areas: estimating the scale of ecological consequences. Landscape
ecology. 26, 1281-1295.
3. Barrett-Lennard L. G., Ford J. K. B., Heise K. A.1996. The mixed blessing of
echolocation: differences in sonar use by fish-eating and mammal-eating killer whales.
Animal Behaviour, 51, 553-565.
4. Bigg, M. A., Ellis, G. M., Ford, J. K. B. & Balcomb, K. C., III. 1987. Killer Whales:
A Study of their Identification, Genealogy and Natural History in British Columbia
and Washington State. Nanaimo, British Columbia: Phantom Press.
5. Camaclang A. E., Hollis L., Barclay R. M. R. 2006. Variation in body temperature
and isolation calls of juvenile big brown bats, Eptesicus fuscus. 2006. Animal
Behaviour. 71, 657-662.
6. Campbell P., Pasch B., Pino J. L, Crino O. L., Phillips M., Phelps S. M. 2010.
Geographic variation in the songs of neotropical singing mice: Testing the relative
importance of drift and local adaptation. Evoltuion, 64, 1955-1972.
7. Cerchio S. 1993. Geographic variation and cultural evolution in songs of humpback
whales (Megaptera novaeangliae) in the eastern North Pacific. Dissertação de mestrado.
89
San Jose State University.
8. Deecke, V. B., Ford, J. K. B., Spong, P. 2000. Dialect change in resident killer
whales: implication for vocal learning and cultural transmission. The Association for the
Study of Animal Behaviour. 60. 629-638.
9. Fletcher N. H. 2004. A simple frequency-scaling rule for animal communication.
Journal of Acoustic Society of America, 115, 2334-2338
10. Fitch W. T. 1997. Vocal tract length and formant frequency dispersion correlate with
body size in rhesus macaques. Journal of Acoustic Society of America, 102, 1213-1222.
11. Gerhardt H. C., Mudry K. M. 1980. Temperature Effects on Frequency Preferences
and Mating Call Frequencies in the Green Treefrog, Hyla cinerea (Anura: Hylidae).
Journal of Comparative Physiology, 137, 1-6. 12. Goold J. C., Jones S. E. 1995. Time and frequency domain characteristics of sperm
whale clicks. Acoustical Society of America, 96,1279-1291.
13. Holt M. M., Noren D. Veirs V., Emmons C. K., Veirs S. 2008. Speaking up: Killer
whales (Orcinus orca) increase their call amplitude in response to vessel noise.
Acoustic society of america, 125, 1-6.
14. Irwin, D. E., Thimgan, M. P., Irwin, J. H. 2008. Call divergence is correlated with
geographic and genetic distance in greenish warblers (Phylloscopus trochiloides): A
strong role for stochasticity in signal evolution? Journal of Evolutionary Biology. 21.
435-448
15. Janik V. 2014. Cetacean vocal learning and communication. Current opinion
in neurobiology, 28, 60-65
90
16. Janik V. M. Slater P. B. 2000. The different roles of social learning in vocal
communication. Animal Behaviour, 60, 1-11.
17. Jensen, F. H., Perez, J. M., Johnson, M., Soto, N. A., Madsen, P. T. 2011. Calling
under pressure: short-finned pilot whales make social calls during deep foraging dives.
Proceedings of The Royal Society. 278. 3017-3025.
18. Kroodsma D. E. 1976. Reproductive development in a female songbird:
differential stimulation by quality of male song. Science, 192, 574–575.
19. Luddecke H., Sánchez O. R. 2002. Are Tropical Highland Frog Calls Cold-adapted?
The Case of the Andean Frog Hyla labialis. Biotropica, 34, 281-288
20. May-Collado L. J., Agnarsoon I., Wartzok D. 2007a. Reexamining the relationship
between body size and tonal signals frequency in whales: a comparative aproach using
a novel phylogeny. Marine Mammal Science, 23(3), 524-552.
21. May-Collado L. J., Agnarsson I., Wartzok D. 2007b. Phylogenetic review of tonal
sound production in whales in relation to sociality. BMC Evolutionary Biology. 7, 1-20.
22. Morisaka T., Shinohara M., Nakahara F., Akamatsu T. 2005. Geographic variations
in the whistles among three Indo-Pacific bottlenose dolphin Tursiops aduncus
populations in Japan. Fisheries Science, 71, 568-576
23. Morton, E. S. 1975. Ecological sources of selection on avian sounds. The American
Naturalist. 109. 17-34
24. Morton E. S. 1977. On the occurrence and significance of motivation-structural rules
in some bird and mammal sounds. American Society of Naturalists, 111, 855-869.
91
25. Narins P. M., Meenderink S. W. F. 2014. Climate change and frog calls: long-term
correlations along a tropical altitudinal gradient. Proceedings of the royal society.281,
1-6.
26. Patricelli G. L., Blickley J. L. 2006. Avian communication in urban noise: causes and
consequences of vocal adjustment. The american ornithologists’ union, 123, 639-649.
27. Payne R. B. 1985. Behavioral continuity and change in local song populations of
village indigobirds Vidua chalybeata. Z. Tierpsychol, 70, 1-44.
28. Podos J., Warren P. S. 2007. The Evolution of Geographic Variation in Birdsong.
Advances in the study of behaviour. 37. 403-458
29. Steiner W. W. 1981. Species-Specific Differences in Pure Tonal Whistle Vocalizations
of Five Western North Atlantic Dolphin Species. Behavioral Ecology and Sociobiology,
9, 241-246.
30. Tyack P. L. 2000. Functional aspects of cetacean communication. Cetacean Societies.
Pp 270-307. The University of Chicago Press, USA, 1a ed.
31. Tyack P. L. 2008. Convergence of calls as animals form social bonds, active
compensation for noisy communication channels, and the evolution of vocal learning in
mammals. Journal of comparative psychology. 122, 319-331.
32. Warren P. S., Katti M., Ermann M., Brazel A. 2006. Urban bioacoustics: it’s not just
noise.Animal Behaviour, 71, 491-502.
33. Wiley, R. H., Richards, D. G. 1978. Physical Constraints on Acoustic Communication
in the Atmosphere : Implications for the Evolution of Animal Vocalizations, 94, 69-94.
92
93
