Ministério da Ciência, Tecnologia e Inovação - MCTI

Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia - INPA

Programa de Pós-Graduação em Ciências de Florestas Tropicais - PPG-CFT

VARIAÇÃO INTRA-ANUAL DA DINÂMICA ETÁRIA FOLIAR E

CARACTERÍSTICAS ECOFISIOLÓGICAS DE ÁRVORES DE

DOSSEL NA AMAZÔNIA CENTRAL

JOÃO VITOR BARBOSA CERON

Manaus – AM

Março, 2016

II

JOÃO VITOR BARBOSA CERON

VARIAÇÃO INTRA-ANUAL DA DINÂMICA ETÁRIA FOLIAR E

CARACTERÍSTICAS ECOFISIOLÓGICAS DE ÁRVORES DE

DOSSEL NA AMAZÔNIA CENTRAL

Orientador: Dr. Marciel José Ferreira

Coorientador: Dr. João Victor Figueiredo Cardoso Rodrigues

Manaus – AM

Março, 2016

Dissertação apresentada ao Programa de

Pós-Graduação em Ciências de Florestas Tropicais

do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia

(MCTI-INPA) como parte dos requisitos para a

obtenção do título de Mestre em Ciências de

Florestas Tropicais, área de concentração Manejo

Florestal.

III

S416v Ceron, João Vitor Barbosa

Variação intra-anual da dinâmica etária foliar e

características ecofisilógicas de árvores de dossel na

Amazônia Central. / João Vitor Barbosa Ceron. --- Manaus:

[s.n.], 2016.

52 f. : il., color.

Dissertação (Mestrado) --- INPA, Manaus, 2016.

Orientador: Marciel José Ferreira.

Coorientador : João Victor F. C. Rodrigues .

Área de concentração: Ciências de Florestas Tropicais

1.Árvores de dossel– dinâmica etária foliar. 2.

Sazonalidade de precipitação. 3.Fotossíntese. I.Título.

CDD 634.95

Sinopse:

Respostas ecofosiológicas em diferentes classes de idade foliar foram estudadas em árvores de dossel

na Amazônia Central durante períodos sazonais de precipitação em um ano de ocorrência do

fenômeno climático El Niño (2015/2016). Foram analisadas a capacidade fotossintética, a

fluorescência da clorofila a, os teores foliares de nutrientes e pigmentos cloroplastídicos, a eficiência

no uso da água e nutrientes.

Palavras-chave: Demografia foliar, Fotossíntese, Sazonalidade de precipitação, El Niño, Espécies arbóreas

tropicais.

IV

AGRADECIMENTOS

Ao Grande Venerado Mestre, Deus.

À Secretaria de Estado de Meio Ambiente do Mato Grosso, ao INPA e ao Programa de Pós-

Graduação em Ciências de Florestas Tropicais pela oportunidade.

Ao Programa de Grande Escala da Biosfera-Atmosfera na Amazônia (LBA) do Instituto

Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA/MCTI) pela área de estudo e apoio logístico.

Ao projeto de pesquisa “Understanding the Response of Photosynthetic Metabolism in

Tropical Forests to Seasonal Climate Variations” financiado pela Fundação de Amparo à Pesquisa do

Estado do Amazonas (FAPEAM) no âmbito do experimento Green Ocean Amazon (GOAmazon).

Ao Laboratório de Fisiologia e Bioquímica Vegetal (LFBV-INPA) e ao Dr. José Francisco de

Carvalho Gonçalves e a Dra. Larissa Chevreuil.

Ao Dr. Marciel José Ferreira pela orientação e ao Dr. João Victor F. C. Rodrigues pela

coorientação.

A minha linda namorada Nathália Arévalo, por ter me incentivado a continuar e não desistir

do mestrado, sem ela, não teria conseguido.

A minha mãe, meu pai e minha irmã.

Aos amigos e parceiros de trabalho do Laboratório de Silvicultura da UFAM e INPA,

Giordane Martins, Victor Hardt, Laynara Lugli, Alacimar Guedes, Saine Fortes, Diogo Rosa, Dalton

Valle, Diego Aguiar, Diego Desconci, Alexandre Brunello, Kolby Jardine, Bruce Nelson, Nonato

Junior, Ana Flávia, Jussara, Maquelle Garcia, Thaiane Matos, Rafael GO e Pedro Assis.

Obrigado!

V

“The people who are crazy enough to think they can change the world are the ones who do”.

Steve Jobs

VI

SUMÁRIO

RESUMO ............................................................................................................................. VIII

ABSTRACT ............................................................................................................................ IX

LISTA DE TABELAS .............................................................................................................. X

LISTA DE FIGURAS .............................................................................................................. X

1. INTRODUÇÃO .................................................................................................................. 14

2. REFERENCIAL TEÓRICO ............................................................................................. 16

2.1 Produtividade Primária ................................................................................................... 16

2.2 Desenvolvimento Foliar ................................................................................................. 17

2.3 Estádio de Desenvolvimento Foliar e Desempenho Fotossintético ................................ 18

3. OBJETIVOS ....................................................................................................................... 20

3.1 Objetivo geral ................................................................................................................. 20

3.2 Objetivos específicos ...................................................................................................... 20

4. MATERIAL E MÉTODOS ............................................................................................... 20

4.1 Área de estudo ................................................................................................................ 20

4.2 Execução do estudo em campo....................................................................................... 23

4.3 Demografia foliar ........................................................................................................... 23

4.3.1 Classes de idade foliar ............................................................................................. 24

4.4 Massa Foliar Específica .................................................................................................. 25

4.5 Trocas gasosas foliares ................................................................................................... 25

4.5.1 Resposta fotossintética à luz .................................................................................... 25

4.5.2 Resposta fotossintética a concentração de CO2 ....................................................... 25

4.6 Fluorescência da clorofila a............................................................................................ 26

4.7 Teores foliares de nutrientes ........................................................................................... 26

4.8 Teores foliares de pigmentos cloroplastídicos ............................................................... 27

4.9 Análises estatísticas ........................................................................................................ 28

5. RESULTADOS ................................................................................................................... 28

5.1 Demografia foliar ........................................................................................................... 28

5.2 Massa Foliar Específica .................................................................................................. 30

5.3 Trocas gasosas ................................................................................................................ 30

5.4 Capacidade fotossintética ............................................................................................... 33

5.5 Fluorescência da clorofila a............................................................................................ 35

5.6 Teores foliares de pigmentos cloroplastídicos ............................................................... 36

VII

5.7 Teores foliares de nutrientes ........................................................................................... 36

5.8 Eficiência fotossintética no uso de nutrientes ................................................................ 39

5.9 Eficiência no uso da água ............................................................................................... 40

5.10 Relações entre características funcionais foliares ........................................................ 40

6. DISCUSSÃO ....................................................................................................................... 44

6.1 Padrão sazonal da dinâmica etária foliar e desempenho fotossintético do dossel florestal

........................................................................................................................................................... 44

6.2 Efeito da idade foliar nas características morfofisiológicas determinado pelo padrão

sazonal da estrutura etária de folhas no dossel .................................................................................. 48

7. CONCLUSÕES .................................................................................................................. 52

REFERENCIAL BIBLIOGRÁFICO ................................................................................... 53

VIII

RESUMO

O conhecimento da variação da estrutura etária das folhas em espécies arbóreas durante períodos

sazonais de precipitação pode auxiliar o melhor entendimento da dinâmica de carbono nos

ecossistemas florestais da Amazônia. Isto se deve ao fato da fenologia foliar influenciar a capacidade

fotossintética das espécies. Entretanto, os mecanismos ecofisiológicos e a tolerância das espécies a

eventos de seca extrema (e.g. El Niño) ainda são pouco compreendidos. O objetivo deste estudo foi

investigar as características ecofisiológicas em folhas de diferentes classes de idade sujeitas à

sazonalidade de precipitação em 19 espécies arbóreas de dossel em um ano de ocorrência do

fenômeno climático El Niño (2015/2016). As análises foliares foram realizadas em grupos de folhas de

quatro classes de idade, a saber: classe I = < 99 dias; classe II = 100-267 dias; classe III = 268-436

dias e classe IV = > 437 dias. Foram realizadas campanhas de campo durante quatro períodos sazonais

de precipitação: chuvoso (maio), transição chuvoso-seco (julho), seco (setembro) e seco-chuvoso

(novembro). A demografia foliar foi monitorada mensalmente, enquanto nas diferentes classes de

idade foliar foram analisadas as variáveis de trocas gasosas, fluorescência da clorofila a, teores foliares

de nutrientes e pigmentos cloroplastídicos. Os períodos chuvoso (52%), transição chuvoso-seco (55%)

e seco (34%) apresentaram maior abundância de folhas na classe III (268-436 dias). Na transição seco-

chuvoso, a maior quantidade de folhas (45%) foi observada na classe II (100-267 dias). Os períodos

sazonais influenciaram as trocas gasosas, a capacidade fotossintética e a eficiência no uso da água e

nutrientes. No período seco, observou-se queda acentuada da fotossíntese (A), respiração (Rd),

condutância estomática (gs) e transpiração (E). Entretanto, com o início das primeiras chuvas

(transição seco-chuvoso), verificou-se a recuperação de todas as variáveis de trocas gasosas. A maior

quantidade de folhas produzidas, principalmente nos períodos transição chuvoso-seco e seco, resultou

maior conteúdo de nutrientes no dossel (nitrogênio, fósforo e potássio) e redução da massa foliar

específica. Os períodos sazonais não afetaram o desempenho fotoquímico (pigmentos cloroplastídicos

e fluorescência da clorofila a) das espécies. O controle da classe de idade foliar na capacidade

fotossintética (Vcmax e Jmax) foi influenciado pelo período de precipitação. Os maiores valores de Vcmax e

Jmax foram observados nas classes I e II nos períodos seco e transição seco-chuvoso. Os períodos

sazonais de precipitação, em ano de El Niño, afetam a capacidade fotossintética (Asat, Vcmax e Jmax),

contudo o desempenho fotoquímico (pigmentos cloroplastídicos e fluorescência da clorofila a) das

árvores não é alterado. O efeito da classe de idade foliar sobre a capacidade fotossintética das árvores

depende do período sazonal de precipitação, sendo mais pronunciado durante a estação seca devido

em grande parte à estrutura etária foliar no dossel florestal.

Palavras-chave: Demografia foliar, Fotossíntese, Sazonalidade de precipitação, El Niño, Espécies

arbóreas tropicais.

IX

ABSTRACT

Knowledge of the variation in the age structure of leaves on tree species during seasonal periods of

rainfall can help a better understanding of carbon dynamics in forest ecosystems of the Amazon. This

is because the leaf phenology influences the photosynthetic capacity of the species. However, the

ecophysiological mechanisms and tolerance of species to extreme drought events (e.g. El Niño) are

still poorly understood. The aim of this study was to investigate the ecophysiological characteristics in

leaves of different age classes subject to seasonal rainfall in 19 canopy tree species in one year of

occurrence of the El Niño phenomenon (2015/2016). The leaf analyzes were performed in groups of

four leaves age classes as follows: class I = <99 days; class II = 100-267 days; class III = 268-436

days and class IV => 437 days. Field campaigns were performed during four seasonal periods of

rainfall: rainy (May), rainy-dry transition (July), dry (September) and dry-rainy transition (November).

Leaf demography was monitored monthly, while the various classes of leaf age were analyzed

variables of gas exchange, chlorophyll fluorescence a, leaf nutrient content and chloroplastid

pigments. The rainy periods (52%), wet-dry transition (55%) and dry (34%) had greater abundance of

leaves in class III (268-436 days). In the dry-wet transition, the greater amount of leaves (45%) was

observed in class II (100-267 days). Seasonal periods influenced gas exchange, photosynthetic

capacity and efficient use of water and nutrients. In the dry season, there was a strong drop of

photosynthesis (A), respiration (Rd), stomatal conductance (gs) and transpiration (E). Nevertheless,

with the onset of the first rains (dry-wet transition), it was the recovery of all the variables of gas

exchange. The greatest amount of leaves produced, especially in periods rainy-dry and dry transition,

resulted in higher nutrient content in the canopy (nitrogen, phosphorus and potassium) and reduced

specific leaf mass. Seasonal periods did not affect the photochemical performance (chloroplastid

pigments and chlorophyll fluorescence a) species. The control of leaf age class in photosynthetic

capacity (Vcmax and Jmax) was influenced by the precipitation period. The highest values of Vcmax and

Jmax were observed in classes I and II during the dry and dry-rainy transition. Seasonal periods of

precipitation in El Niño year, affect the photosynthetic capacity (Asat, Vcmax and Jmax), but the

photochemical performance (chloroplastid pigments and chlorophyll fluorescence a) on trees is not

changed. The effect of leaf age class on the photosynthetic capacity of trees depends on the seasonal

period of precipitation, with more pronounced during the dry season due largely to the leaf age

structure in the forest canopy.

Keywords: Leaf demography, Photosynthesis, Seasonality of precipitation, El Niño, Tropical tree

species.

X

LISTA DE TABELAS

Tabela 1 Espécies arbóreas em área de platô na estação de micrometeorologia do LBA, família e

intensidade de produção mensal de folhas. O tamanho de cada ponto é proporcional à intensidade de

lançamento de folhas. (Círculos grandes : o lançamento de folhas novas foi maior que o número

total de folhas marcadas nos 10 ramos; círculos médios : o lançamento de folhas novas foi igual ao

número total de folhas nos ramos; e círculos pequenos : o lançamento de folhas novas foi menor que

o número total de folhas nos ramos marcados) (n = 18). ...................................................................... 29

LISTA DE FIGURAS

Figura 1. Mapa de localização da Estação Experimental de Silvicultura Tropical do Instituto Nacional

de Pesquisas da Amazônia (INPA). ...................................................................................................... 21

Figura 2 Acumulado mensal de precipitação (mm mês-1) na região de estudo (média de 15 anos e

acumulado do ano de 2015). As barras representam o desvio padrão da média. Fonte: Média dos anos

de 1998-2004 - Tropical Rainfall Measuring Mission (TRMM); acumulado do ano de 2015 LBA, K34.

http://disc2.nascom.nasa.gov/Giovanni/tovas/TRMM_V7.3B43.2.shtml ............................................ 21

Figura 3 Média mensal de irradiância no ano de 2015 na região de estudo. Dados adquiridos por meio

do equipamento MQ5-B Sensor conectado ao ULM-500, Heinz Walz, instalado na torre de fluxo K34

LBA. (chuvoso – maio, transição chuvoso seco – julho, seco – setembro, transição seco – chuvoso

novembro) ............................................................................................................................................. 22

Figura 4 Insolação no topo da atmosfera para as coordenadas da área de estudo Lat S -2.6090 e Long

W -60.2092 para o ano de 2015. Fonte: http://data.giss.nasa.gov/ar5/srlocat.html .............................. 22

Figura 5 Exemplificação das marcações e quedas das folhas com diferentes idades. Datas representam

as campanhas de demografia; números com círculos amarelos são as folhas que receberam a

identificação com arame; e traços laranja e amarelo são as folhas que foram perdidas, colchetes são os

conjuntos de idades das folhas por lançamento..................................................................................... 24

Figura 6 Padrão sazonal da estrutura etária das folhas durante os períodos de precipitação: Chuvoso –

maio, transição chuvoso seco – julho, seco – setembro, transição seco – chuvoso - novembro. Número

de folhas amostradas por período: 25 (chuvoso), 32 (chuvoso-seco); 38 (seco) e 31 (seco-chuvoso).. 30

Figura 7 Análise temporal da sazonalidade de massa foliar específica (MFE) em árvores de dossel na

Amazônia Central durante diferentes períodos de precipitação. (A) Sazonalidade de MFE durante

quatro períodos de precipitação (chuvoso, transição chuvoso-seco, seco e transição seco-chuvoso). (B)

Efeito da classe de idade foliar na MFE em cada período de precipitação. Cada valor representa a

média ± erro padrão de 25 (chuvoso), 32 (chuvoso-seco); 38 (seco) e 31 (seco-chuvoso) folhas.

Médias seguidas pelas mesmas letras não diferem pelo teste Duncan (P>0,05). .................................. 31

Figura 8 Análise temporal da sazonalidade de trocas gasosas em árvores de dossel na Amazônia

Central durante diferentes períodos de precipitação, a esquerda: (A) Taxa fotossintética à luz saturante

XI

(Asat); (C) Respiração na presença de luz (Rd); (E) condutância estomática (gs) e (G) Transpiração (E),

N = 19 árvores. Efeito da classe de idade nas variáveis de trocas gasosas dentro de cada período,

posicionado à direita em cada período de precipitação. Cada valor representa a média ± erro padrão de

25 (chuvoso), 32 (chuvoso-seco); 38 (seco) e 31 (seco-chuvoso) folhas. Médias seguidas pelas

mesmas letras não diferem pelo teste Duncan (P>0,05). ...................................................................... 32

Figura 9 Análise temporal da sazonalidade da capacidade fotossintética em árvores de dossel na

Amazônia Central durante diferentes períodos de precipitação (chuvoso, transição chuvoso-seco, seco

e transição seco-chuvoso), à esquerda (A) Velocidade máxima de carboxilação da Rubisco (Vcmax), (C)

Taxa máxima de transporte de elétrons (Jmax) e (E) razão entre as variáveis (Jmax/Vcmax) N = 19 árvores.

À direita, efeito da classe de idade foliar na capacidade fotossintética em cada período de precipitação.

Cada valor representa a média ± erro padrão de 25 (chuvoso), 32 (chuvoso-seco); 38 (seco) e 31 (seco-

chuvoso) folhas. Médias seguidas pelas mesmas letras não diferem pelo teste Duncan (P>0,05). ...... 34

Figura 10 Parâmetros de fluorescência da clorofila a, (A) rendimento quântico máximo do

fotossistema II (Fv/Fm), Índices de desempenho PIabs (C) e PItotal (E) de árvores de dossel entre os

diferentes períodos de precipitação posicionado à esquerda N = 19 árvores. Efeito da classe de idade

dentro de cada período nos parâmetros de fluorescência da clorofila a. Cada valor representa a média ±

erro padrão. N das idades dentro de cada período: chuvoso 25; chuvoso-seco 32; seco 38 e seco-

chuvoso 31 folhas. Médias seguidas pelas mesmas letras não diferem pelo teste Duncan (P>0,05). ... 35

Figura 11 Conteúdo de pigmentos cloroplastídicos, clorofila a (A), clorofila b (C), carotenoides (E) e

índice SPAD (G) de árvores de dossel entre os diferentes períodos de precipitação à esquerda, N = 19

árvores. À direita, efeito da classe de idade dentro de cada período nos pigmentos cloroplastídicos.

Cada valor representa a média ± erro padrão. N das idades dentro de cada período: chuvoso 25;

chuvoso-seco 32; seco 38 e seco-chuvoso 31 folhas. Médias seguidas pelas mesmas letras não diferem

pelo teste Duncan (P>0,05). .................................................................................................................. 38

Figura 12 Análise temporal da sazonalidade de macronutrientes primários (N, P e K) expressos em

base de área em árvores de dossel na Amazônia Central durante diferentes períodos de precipitação, à

esquerda, N = 19 árvores, (A) Conteúdo de nitrogênio, (C) Conteúdo de fósforo e (E) Conteúdo de

potássio. À direita, efeito da classe de idade dentro de cada período nos teores de nutrientes foliares.

Cada valor representa a média ± erro padrão de 25 (chuvoso), 32 (chuvoso-seco); 38 (seco) e 31 (seco-

chuvoso) folhas. Médias seguidas pelas mesmas letras não diferem pelo teste Duncan (P>0,05). ...... 37

Figura 13 Análise temporal da sazonalidade de eficiência no uso dos macronutrientes primários (N, P

e K) em árvores de dossel na Amazônia Central durante diferentes períodos de precipitação à

esquerda, N=19. (A) Eficiência no uso do nitrogênio (EUN), (C) Eficiência no uso do fósforo (EUP) e

(E) Eficiência no uso do potássio (EUK). À direita, efeito da classe de idade dentro de cada período

nos teores de nutrientes foliares. Cada valor representa a média ± erro padrão de 25 (chuvoso), 32

(chuvoso-seco); 38 (seco) e 31 (seco-chuvoso) folhas. Letras diferentes indicam valores

significativamente diferentes (Duncan P <0,05). .................................................................................. 39

XII

Figura 14 Análise temporal da sazonalidade de eficiência no uso da água em árvores de dossel na

Amazônia Central durante diferentes períodos de precipitação à esquerda, N=19. (A) Eficiência

intrínseca no uso da água (EIUA) e (C) Eficiência instantânea no uso da água (EUA). À direita, efeito

da classe de idade dentro de cada período nos teores de nutrientes foliares. Cada valor representa a

média ± erro padrão de 25 (chuvoso), 32 (chuvoso-seco); 38 (seco) e 31 (seco-chuvoso) folhas.

Médias seguidas pelas mesmas letras não diferem pelo teste Duncan (P>0,05). .................................. 41

Figura 15 Relações entre a condutância estomática e taxa fotossintética entre os períodos. ................ 41

Figura 16 Relação entre a massa foliar específica e a idade das folhas de árvores de dossel na

Amazônia central. ................................................................................................................................. 42

Figura 17 Influência da idade das folhas na taxa fotossintética e nos conteúdos de fósforo. ............... 42

Figura 18 Regressões de Eficiência intrínseca no uso da água (Asat/gs) entre períodos, coeficientes

entre os períodos foram comparados por meio de ANCOVA, P<0,01, e as idades como covariável

P>0,05 n=115 folhas (A). Regressões de Eficiência no uso do fósforo (Asat/Fósforo) entre períodos,

seta nas regressões indica redução da eficiência do uso devido o lançamento de folhas novas,

coeficientes entre os períodos foram comparados por meio de ANCOVA, P<0,001, e as idades como

covariável P<0,05 n=112 folhas (B), em ambos os casos a idade da folha foi utilizada como

covariável. ............................................................................................................................................. 43

Figura 19 (A) Velocidade de carboxilação da Rubisco (Vcmax) e (B) transporte de elétrons (Jmax),

ambos relacionados com clorofilas totais (clorofilas a + b) expressa em base de área. Os símbolos

dentro das figuras referem-se as diferentes classes de idades das folhas em todos as estações. ........... 44

Figura 20 Relações entre o transporte máximo de elétrons (Jmax) e Índices de desempenho PItotal. Os

coeficientes entre os períodos foram comparados por ANCOVA (P<0,001) ....................................... 44

Figura 21 (A) Taxa fotossintética entre os períodos e condutância estomática como covariável não foi

encontrado efeito dos períodos na fotossíntese (P>0,05) apenas da constância estomática (P<0,0001),

(B) Taxa fotossintética entre os períodos e velocidade de Carboxilação da Rubisco como covariável,

foi encontrado efeito dos períodos (P<0,001) e para o Vcmax (P<0,001), (C) Taxa fotossintética entre os

períodos e idade das folhas como covariável, foi encontrado efeito dos períodos (P<0,01) e para as

diferentes idades de folhas (P<0,0001) e (D) Taxa fotossintética entre os períodos e transporte de

elétrons como covariável, foi encontrado efeito dos períodos (P<0,001) e para o Jmax (P<0,001) n=123.

............................................................................................................................................................... 45

14

1. INTRODUÇÃO

A Amazônia influencia a dinâmica de carbono em níveis regional e global com efetiva

participação na manutenção do clima terrestre, cuja variação nesses ciclos pode gerar mudanças em

toda a atmosfera terrestre (Betts et al. 2004). Estima-se que cerca de 120 bilhões de toneladas de

carbono estejam estocadas nas florestas Amazônicas como biomassa vegetal (Phillips et al. 2009,

Feldpausch et al. 2012), como consequência da produtividade primária do ecossistema (Malhi et al.

2015). A produtividade primária, por sua vez, é definida pela disponibilidade dos recursos primários

(água, luz, CO2, nutrientes) e pelo desempenho fisiológico das plantas que irão determinar a eficiência

no uso destes recursos (Monteith e Moss 1977, Sobrado 2014).

Variações sazonais de produtividade primária têm sido observadas em florestas tropicais em

função da variação na disponibilidade dos recursos água e luz (Stahl et al. 2013, Restrepo-Coupe et al.

2013, Guan et al. 2015). Na bacia amazônica em particular, estudos de modelagem do sistema terrestre

sugerem queda da produtividade primária no período seco (precipitação mensal < 100 mm) por conta

do estresse hídrico e menor respiração heterotrófica (Botta et al. 2002). Contudo, no período de maior

incidência de radiação fotossinteticamente ativa (PAR), que coincide com o início do período seco,

alguns estudos têm observado elevação da produtividade primária da floresta (Hutyra et al. 2007;

Restrepo-Coupe et al. 2013). Por outro lado, em nível de folha, não se têm observado diferenças na

captura de carbono entre diferentes regimes de precipitação e radiação PAR quando analisadas folhas

maduras e completamente expandidas em diferentes posições na copa (Domingues et al. 2014). A luz

e a fenologia das árvores têm sido indicados como os principais fatores controladores da capacidade

fotossintética da floresta (Stahl et al. 2013). No fim do período chuvoso ocorre o declínio na taxa

fotossintética devido à senescência das folhas velhas, enquanto há o aumento no início do período seco

à medida que as folhas se expandem (Huete et al. 2006, Hutyra et al. 2007). Portanto, o aumento da

produtividade primária da floresta com a progressão da estação seca pode estar associado a um pico de

produção de folhas com melhor desempenho fotossintético (Doughty e Goulden 2008a, Samanta et al.

2012).

Em anos com ocorrência de eventos extremos de seca, como o fenômeno climático El Niño, há

tendência de redução no enverdecimento da floresta (cerca de 16,6% em uma extensão de área maior

que 1,6 milhões de km2) e, como consequência, a produtividade primária também pode ser afetada

(Zhou et al. 2014, Hilker et al. 2014). A intensificação do déficit hídrico pode ainda promover o

aumento na mortalidade de árvores, alterando a dinâmica de carbono na atmosfera (Xu et al. 2011,

Rowland et al. 2015). Contudo, as respostas das espécies quanto à capacidade fotossintética em nível

foliar à interação fenologia foliar e período sazonal de precipitação durante anos de El Niño ainda não

são bem compreendidas.

A capacidade fotossintética individual da folha está intimamente associada ao seu estágio de

desenvolvimento, normalmente atingindo o máximo desempenho com a completa expansão foliar, o

15

qual é mantido por determinado período definido pela estratégia ecológica da espécie, com posterior

declínio até a senescência (Kitajima et al. 2002). Seguindo o mesmo padrão de comportamento, a taxa

máxima de carboxilação da Rubisco (Vcmax) aumenta com o desenvolvimento foliar e declina com a

senescência e reabsorção de nutrientes, havendo limitação na atividade desta enzima, principalmente

pela redução dos recursos primários disponíveis à folha (Suzuki et al. 1987), caracterizando um

gradiente entre o desenvolvimento foliar e o desempenho fotossintético (Kitajima et al. 2002). A

variabilidade de luz, por exemplo, é determinada pela distribuição espacial das folhas na copa, em que

folhas jovens tendem a ocupar porções da copa que tenham maior incidência solar, sombreando as

folhas velhas presentes no interior da copa, denominado auto sombreamento, com consequente

redução da capacidade fotossintética destas últimas (Kitajima et al., 2002; Niinemets et al., 2005; Han

et al., 2008).

Enquanto a idade foliar aumenta após a total expansão da folha, ocorre redução da condutância

e do nível de controle estomático (Reich e Borchert 1988) e, consequentemente, da taxa fotossintética

máxima (Kitajima et al. 2002) ao longo do desenvolvimento foliar, com a redução da condutância

estomática (gs) explicando mais a queda em fotossíntese máxima (Amax) do que a taxa máxima de

transporte de elétrons (Jmax) e a velocidade máxima de carboxilação da Rubisco (Vcmax) (Kositsup et al.

2010). A remobilização de nitrogênio de folhas velhas para folhas novas também contribui para o

aumento da taxa fotossintética destas últimas (Escudero e Mediavilla 2003), podendo também haver

remobilização de fósforo em solos tropicais, devido a sua maior limitação nesses ambientes (Reich et

al. 1995). A redução das trocas gasosas com o avanço da idade foliar também pode ocorrer devido ao

aumento da espessura dos tecidos do mesófilo (Miyazawa e Terashima 2001) e acúmulo contínuo e

lignificação dos materiais de parede celular (Niinemets e Kull 1998, Niinemets et al. 2009), o que

limitaria o processo de difusão do CO2 dos espaços intercelulares aos sítios de carboxilação da

Rubisco nos cloroplastos (Niinemets et al. 2005, 2006).

Diante deste contexto, percebe-se que os estudos de sazonalidade fotossintética em florestas

tropicais, quando realizados, não consideraram as variações em idade das folhas, que tem se mostrado

como possível fator para a determinação do padrão sazonal de produtividade primária das florestas ao

longo do ano (Rivera et al. 2002, Elliott et al. 2006, Zimmerman et al. 2007, Doughty e Goulden

2008a, Restrepo-Coupe et al. 2013, Bi et al. 2015). Ademais, a magnitude dos efeitos da deficiência

hídrica em períodos de seca extrema (e.g. anos de El Niño) é pouco compreendida. Portanto, este

estudo foi realizado com o objetivo de investigar as seguintes hipóteses: i) os períodos sazonais de

precipitação, afetarão a dinâmica etária foliar, a capacidade fotossintética (Asat, Vcmax e Jmax) e o

desempenho fotoquímico (pigmentos cloroplastídicos e fluorescência da clorofila a) das espécies

presentes no dossel florestal; ii) o controle da classe de idade foliar sobre as características

morfofisiológicas das árvores será influenciado pelo período sazonal de precipitação.

16

2. REFERENCIAL TEÓRICO

2.1 Produtividade Primária

A produtividade primária líquida é definida como a quantidade de carbono fixado via

fotossíntese, que é determinada pela disponibilidade de recursos, proporção do recurso disponível

efetivamente absorvido pelos vegetais e eficiência no uso destes recursos (Monteith e Moss 1977),

descontadas as taxas de respiração do ecossistema (Malhi et al. 2015). Na Amazônia, em particular, o

aumento da irradiância durante o período de menor precipitação coincide com o pico de produção de

folhas novas para várias espécies, fator este que tem sido indicado como uma explicação para o

aumento da capacidade fotossintética do dossel e a produtividade primária neste período (Restrepo-

Coupe et al. 2013).

O padrão de lançamento foliar pode ocorrer de forma contínua ou em picos e,

consequentemente, haverá queda da taxa fotossintética das folhas velhas, pois estas acabam sendo

totalmente ou parcialmente sombreadas (Frankie et al. 1974, Kikuzawa 1995). Essa função de

lançamento é dependente da disponibilidade de recursos primários, definidos pelo ambiente que a

árvore está inserida (Hikosaka; Terashima; Katoh, 1994; Ackerly; Bazzaz, 1995).

Além do lançamento das folhas, outro evento fenológico importante para o balanço de carbono

da floresta é a abscisão foliar. Algumas hipóteses foram construídas com a premissa de que as folhas

velhas são perdidas pela árvore quando a taxa de assimilação de carbono torna-se próxima de zero

(Ackerly 1999), enquanto outros autores acreditam que a perda de folhas velhas seja principalmente

para a maximização na taxa fotossintética da árvore e como consequência aumente a eficiência no uso

do nitrogênio (Escudero e Mediavilla 2003).

No entanto, a falta de uma relação consistente entre a vida útil das folhas e reaproveitamento

de nutrientes pode ser devido a outros fatores que determinam o saldo final de carbono das folhas, tais

como a taxa de assimilação inicial e taxa de declínio da assimilação com o avanço da idade da folha

(Niinemets 2007).

Estes fatores inseridos no ambiente irão definir a produtividade primária (GPP) da floresta

(Lee et al. 2013), que pode ser expresso pelo quanto de carbono entra no sistema usualmente expresso

em toneladas de carbono por hectare por ano (ton C ha-1 ano-1) (Vourlitis et al. 2011, Mercado et al.

2011). Parte desse carbono obtido pelas florestas oriundo da atmosfera é usado no crescimento e

respiração das árvores, em que subtraindo a GPP pelo carbono perdido por respiração tem-se a

produtividade primária líquida (NPP) do sistema (Malhi et al. 2015). O incremento anual de biomassa

associado com o lançamento de novas folhas (Doughty e Goulden 2008b) e outras partes das árvores

como raízes finas com o decorrer do ano e variações sazonais de luz e água influenciam na

produtividade primária da floresta, ou seja, na captação de carbono atmosférico (Mcconnaughay e

Coleman 1999, Guan et al. 2015).

17

As taxas de assimilação de carbono em comunidades vegetais surgem a partir do

comportamento agregado das folhas de diversas espécies gerando complexos tridimensionais de folhas

nas copas que variam de um habitat para outro, sendo o principal desafio entender como a variação

dentro e entre espécies, e em escala de comunidade e suas interações para entender a produtividade da

vegetação de um determinado sítio (Adams et al. 2004).

2.2 Desenvolvimento Foliar

O momento de lançamento de folhas em espécies de regiões temperadas é geralmente em

resposta ao fotoperíodo (Kikuzawa et al. 1996), e há espécies com regimes de crescimento

acompanhando o regime de chuva (Borchert 1994), pois necessitam de maior quantidade de água para

realizar o crescimento e alongamento celular (Barthélémy e Caraglio 2007). Contudo, quando não se

tem grandes variações no comprimento do dia, como é caso das regiões próximo ao equador, a

fenologia das árvores estaria adaptada ao sinal da mudança sazonal da insolação diária ao invés do

comprimento do dia (Borchert e et al. 2015).

Há evidências de que as características fenológicas são reguladas por ritmos internos

correlacionados a fatores ambientais, em espécies de curto tempo de vida foliar mais vulneráveis à

sazonalidade de clima (Reich e Walters 1992, Reich 1995).

O lançamento de folhas novas promove a renovação da estrutura fotossintética das árvores.

Um lançamento é constituído de uma folha, uma haste e uma gema lateral. O desenvolvimento foliar e

queda se dá em três processos principais: do início do primórdio foliar, o estabelecimento e o

desenvolvimento de um meristema marginal.

Inicialmente, os primórdios celulares das folhas são especificados com auxina máxima em

uma região do flanco do meristema apical (de Reuille et al. 2006), seguindo a filotaxia da planta, pois

a distribuição de auxina é desigual em diferentes filotaxias podendo haver crescimento assimétrico das

lâminas foliares devido à distribuição desigual desse fitoregulador (Chitwood et al. 2012).

A parte apical do primórdio foliar é ocupada por células pequenas, não polarizadas em eixos

como longitudinal e transversal. A parte basal da folha tem primórdios celulares que são polarizados

longitudinalmente dispostos paralelamente ao eixo proximal-distal. Após a diferenciação das regiões

apical e basal, o crescimento celular no primórdio foliar acelera e a morfologia da lâmina e do pecíolo

tornam-se visíveis (Tsukaya 2013). A divisão celular é anticlinal no conjunto de células do pecíolo e

aleatória na lâmina de formação de células, especialmente depois que um estágio de desenvolvimento

de células específicas nas junções entre os pecíolos e as lâminas tenha sido atingido (Horiguchi et al.

2011). Posteriormente à iniciação dos processos morfogenéticos, as dominâncias nas folhas são

delimitadas em três eixos sendo eles: dorsiventral, este nas direções abaxial e adaxial; proximodistal

apical e basal; e lateral na direção das nervuras (Hagemann e Gleissberg 1996).

18

Os processos de expansão celular são dependentes da atividade de desenvolvimento de novas

células, e seus tamanhos em uma determinada lâmina de folha são controlados por vias genéticas; o

crescimento celular tende a reduzir quando as folhas estão maduras, momento este que as folhas

atingirão seu ápice fotossintético (Usami et al. 2009).

Após a maturidade das folhas, quando se encontra a máxima capacidade de trocas gasosas,

ocorrendo o declínio da capacidade fotossintética das folhas com o envelhecimento, levando a

mudanças tanto na fisiologia quanto na aparência da folha, com posterior abscisão foliar (Lim et al.

2007). A senescência foliar pode ser desencadeada por fatores exógenos, como, mudanças sazonais no

clima, ataque de patógenos e herbívoros e/ou por fatores endógenos, por exemplo, auto sombreamento

e frutificação. Qualquer que seja o fator que desencadeia a senescência é intrinsecamente um processo

de degradação geneticamente regulado (Vincent 2006).

O tempo de lançamento e senescência das folhas individuais de uma planta pode ser

determinado tanto por interações entre a folhas e com o crescimento da copa, como pela variação

sazonal em condições climáticas (Kikuzawa 1995), da mesma forma a emergência, período de

lançamento e a velocidade de crescimento das folhas parecem estar associadas à seleção natural da

espécie ao risco de herbivoria (Aide 1992).

Em regiões onde o volume anual acumulado de chuva é maior que 2.000 mm, a água não se

torna mais o principal fator limitante para o crescimento e lançamento de folhas (Guan et al. 2015).

Devido a esse fato, as árvores tendem a lançar folhas novas no período com maior radiação

fotossinteticamente ativa (Borchert et al. 2015). Na Amazônia, ao fim do período chuvoso, com a

redução da pluviosidade, observa uma redução da produtividade primária. Logo em seguida, como o

início da estação seca, e maior disponibilidade de luz observa-se o aumento da produtividade primária,

esse comportamento de sazonalidade da produtividade primária pode estar associado as mudanças

fenológicas foliares destas árvores (Restrepo-Coupe et al. 2013, Bi et al. 2015).

2.3 Estádio de Desenvolvimento Foliar e Desempenho Fotossintético

O melhor desempenho fotossintético é determinado por características funcionais, estruturais e

bioquímicas que são constantemente modificadas com o crescimento e desenvolvimento foliar

(Escudero e Mediavilla 2003, Han et al. 2008).

Teorias acerca da melhor utilização dos recursos primários, em especial a despeito da

realocação de nutrientes entre folhas velhas para folhas jovens, sugerem que a redução na taxa

fotossintética ocorra como resultado da realocação do nitrogênio de folhas velhas, sombreadas, para

folhas novas, normalmente crescendo a pleno sol, principalmente em sítios em que a disponibilidade

de nitrogênio para a planta é limitada (Kitajima et al. 1997a, 1997b, 2002).

De modo geral, observa-se correlação positiva entre a taxa fotossintética máxima e os teores

foliares de nitrogênio (Reich et al. 2009), devido à grande proporção de nitrogênio ser alocada para o

19

pool de enzimas/ proteínas solúveis no Ciclo de Calvin, particularmente da enzima Rubisco (ribulose-

1,5-bisfosfato carboxilase/oxigenase) (Evans 1989a).

Folhas jovens e maduras possuem maiores quantidades de água e nutrientes quando

comparadas com folhas senescentes resultando em maior abertura estomática, o que possibilita a

caracterização de um claro gradiente entre o estágio de desenvolvimento foliar e o desempenho

fotossintético (Kitajima et al. 2002). Dentro desse gradiente de idade também é observado o gradiente

de exposição das folhas ao sol, em que folhas mais jovens tendem a ser encontradas nas porções de

maior incidência solar (Kitajima et al., 2002; Niinemets et al., 2005; Han et al., 2008).

A construção de novas folhas requer investimento em recursos primários (Givnish 2002). Os

compostos orgânicos, como proteínas e clorofilas são formados, principalmente, por macronutrientes,

sendo eles: o Nitrogênio (N), o Fósforo (P) e Potássio (K) (Maathuis 2009).

Dentro desse contexto, a reabsorção de nutrientes advindos de folhas senescentes, oferecem

menor custo de carbono para a emissão de novas folhas quando comparado com a absorção radicular

(Kikuzawa e Lechowicz 2011). Em diferentes ambientes e latitudes também ocorrem diferentes

limitações nutricionais, em que baixas latitudes há limitação principalmente por fósforo e altas

latitudes ocorre limitação principalmente por nitrogênio (Reich e Oleksyn 2004, Santiago et al. 2005)

e conforme mais limitante é o nutriente para as árvores, tende a ser melhor reabsorvido (Pugnaire e

Chapin 1993).

Os teores foliares de nitrogênio na unidade de massa foliar e a eficiência fotossintética no uso

do nitrogênio, por exemplo, tendem a diminuir com o avanço da idade da folha (Kitajima; Mulkey;

Wright, 1997a; Hiremath, 2000). Além da diminuição dos teores, o conteúdo de nitrogênio na unidade

de massa foliar também sofrerá diluição, devido ao aumento na massa da folha por unidade de área

com o decorrer do envelhecimento foliar (Field; Mooney, 1983; Escudero et al., 1992). A velocidade

de declínio das concentrações foliares de nitrogênio depende principalmente da posição que a folha

senescente se encontra dentro do ramo, da arquitetura do ramo e do sombreamento por outros galhos,

determinando a capacidade fotossintética ao nível da copa (Kikuzawa 1995).

A diminuição da capacidade fotossintética em folhas senescentes está intrinsicamente

relacionada com o conteúdo de água e nutrientes por unidade de massa foliar, pois, antes que a água

seja difundida para atmosfera ela exerce diversas funções no metabolismo vegetal (Yin et al. 2005),

como a participação no alongamento celular, reações do metabolismo fotossintético, tamponamento da

temperatura e movimento estomático (Buckley 2005), além do aumento das resistências a difusão do

CO2 com a redução da condutância do mesófilo e condutância estomática em folhas senescentes

(Warren 2006, Ethier et al. 2006, Whitehead et al. 2011).

20

3. OBJETIVOS

3.1 Objetivo geral

Investigar as características morfofisiológicas em folhas de diferentes classes de idade de

árvores de dossel na Amazônia Central sujeitas à sazonalidade de precipitação.

3.2 Objetivos específicos

Analisar o padrão sazonal de demografia e das características funcionais foliares de árvores de

dossel em diferentes períodos de precipitação durante ano de El Niño;

Investigar os efeitos da interação classe de idade foliar e período sazonal de precipitação sobre

as características funcionais foliares de árvores de dossel.

4. MATERIAL E MÉTODOS

4.1 Área de estudo

O estudo foi realizado na Estação Experimental de Silvicultura Tropical do Instituto Nacional

de Pesquisas da Amazônia (INPA). Localizada 60 km ao norte de Manaus, a estação é acessada via

BR-174, até o Km 50, e estrada vicinal ZF-2 que liga o acampamento do Programa de Grande Escala

da Biosfera-Atmosfera na Amazônia LBA com a BR-174 nos 34 km restantes (Figura 1).

O clima na região é caracterizado por pouca variação sazonal na temperatura do ar, com

médias mensais variando entre 24 e 27°C. O total de precipitação anual é 2.200 mm com a presença de

uma estação de baixa precipitação (<100 mm mês-1) entre os meses de Julho e Setembro conforme

apresentado na média histórica dos últimos 13 anos (Figura 2). A umidade relativa do ar atinge um

valor mínimo de 75% no mês de agosto e um máximo de 92% no mês de abril durante o período de

alta precipitação (Araújo et al. 2002).

No ano em que o estudo foi realizado houve o evento de aquecimento das águas do Oceano

Pacífico, fenômeno climático conhecido como El Niño, com registros recorde de anomalia de

temperatura na superfície da água do oceano com 3 graus acima da média (NOAA / CPC, 2016),

ocasionando redução no acumulado de precipitação mensal, com quatros meses com acumulado mês-1

abaixo de 100 mm (Figura 2).

21

Figura 1. Mapa de localização da Estação Experimental de Silvicultura Tropical do Instituto Nacional

de Pesquisas da Amazônia (INPA).

Figura 2 Acumulado mensal de precipitação (mm mês-1) na região de estudo (média de 15 anos e

acumulado do ano de 2015). As barras representam o desvio padrão da média. Fonte: Média dos anos

de 1998-2004 - Tropical Rainfall Measuring Mission (TRMM); acumulado do ano de 2015 LBA, K34.

http://disc2.nascom.nasa.gov/Giovanni/tovas/TRMM_V7.3B43.2.shtml

A sazonalidade de irradiância na área de estudo tem o pico no mês de setembro conforme pode

ser observado na figura 3.

22

Figura 3 Média mensal de irradiância no ano de 2015 na região de estudo. Dados adquiridos por meio

do equipamento MQ5-B Sensor conectado ao ULM-500, Heinz Walz, instalado na torre de fluxo K34

LBA. (chuvoso – maio, transição chuvoso seco – julho, seco – setembro, transição seco – chuvoso

novembro)

A sazonalidade de irradiância no topo da atmosfera para a área estudada tem o pico nos meses

de fevereiro e março caracterizando o verão e o início do inverno no mês de junho (Figura 4).

Figura 4 Insolação no topo da atmosfera para as coordenadas da área de estudo Lat S -2.6090 e Long

W -60.2092 para o ano de 2015. Fonte: http://data.giss.nasa.gov/ar5/srlocat.html

O relevo é levemente ondulado com a altura variando entre 60 e 120 m, aproximadamente,

entre as regiões de platô e baixio. Os solos são pobres em nutrientes, nas regiões de baixio ocorrem os

Espodossolos caracterizados pela textura arenosa por outro lado, nas regiões de platô possui elevados

teores de argila, classificados como Latossolo. (Luizão et al. 2004).

23

A vegetação da área é classificada como floresta ombrófila densa de terra firme. A estrutura da

vegetação é caracterizada por uma densidade de 626 árvores.ha-1, área basal variando entre 28-30 m2,

biomassa acima do solo com aproximadamente 360 Mg.ha-1, dossel médio atingindo 30 m de altura e

índice de área foliar estimado de 4,7 (Chambers et al. 2004, Vieira et al. 2004). A composição

florística é diversificada, em que as famílias botânicas de maior densidade são: Lecythidaceae,

Sapotaceae, Arecaceae, Euphorbiaceae, Burseraceae, Chrysobalanaceae. Além disso, as famílias

Sapotaceae, Chrysobalanaceae e Lauraceae estão entre as mais diversas em espécies (Carneiro, 2004).

4.2 Execução do estudo em campo

O trabalho foi realizado no ano de 2015 em quatro períodos sazonais de precipitação: chuvoso

(maio), transição chuvoso-seco (julho), seco (setembro) e transição seco–chuvoso (novembro), ano de

ocorrência do fenômeno climático El Niño (Figura 2). No total, foram estudadas 19 árvores de dossel

que estavam localizadas próximas a duas passarelas suspensas de aproximadamente 20 metros de

altura. As copas das árvores foram acessadas com o uso da técnica de escalada. Os indivíduos arbóreos

foram distribuídos entre as seguintes espécies: Blepharocalyx sp.; Couepia longipendula Pilg.;

Diospyros sp.; Eschweilera coriacea (DC.) S.A.Mori; Eschweilera sp.; Eschweilera truncata

A.C.Sm.; Humiriastrum sp.; Inga splendens Willd.; Licania micrantha Miq.; Licania sp.; Matayba sp.;

Mezilaurus itauba (Meisn.) Taub. ex Mez; Pouteria anomala (Pires) T. D. Penn.; dois indivíduos da

espécie Scleronema micranthum (Ducke) Ducke e dois indivíduos da espécie Swartzia tomentifera

(Ducke) Ducke; Vantanea macrocarpa Ducke; Zygia ramiflora (Benth.) Barneby & J.W.Grimes.

As variáveis respostas taxa fotossintética à luz saturante (Asat); respiração na presença de luz

(Rd); condutância estomática (gs), transpiração (E), velocidade de carboxilação da Rubisco (Vcmax),

transporte máximo de elétrons (Jmax), rendimento quântico máximo do fotossistema II (Fv/Fm), índices

de desempenho PIabs e PItotal, pigmentos cloroplastídicos, índice SPAD e teores de macronutrientes

primários foram analisadas em folhas localizadas na porção média da copa das árvores e expostas a

pleno sol, completamente expandidas e sadias, embora nos períodos chuvoso e transição chuvoso-seco

esta padronização foi mais difícil e parte das folhas apresentavam sinais de predação por insetos e

formação de halos cloróticos. As árvores amostras estavam localizadas em área de platô no footprint

da torre de coleta de dados micrometeorológicos do LBA.

4.3 Demografia foliar

O estudo da demografia foliar foi realizado pelo monitoramento mensal de ramos marcados,

que consiste no acompanhamento do nascimento e morte das folhas nos ramos ao longo do tempo. As

24

marcações foram feitas com identificação de arame preso ao pecíolo da folha ou nas proximidades do

ramo.

Para cada árvore, foram selecionados dez ramos, de modo a calcular o tempo de vida de cada

folha individual e a média individual por planta, como proposto por Kitajima et al. (2002), que

descreve a técnica como esquema 2, a qual consiste na medição de folhas com idades contrastantes

marcadas no mesmo ramo, fornecendo estimativa precisa da média de tempo de vida da folha (Figura

5) (Pérez-Harguindeguy et al. 2013). A demografia foliar foi realizada em 19 árvores, sendo

computada a produção e a perda de folhas mensalmente entre os meses de agosto de 2013 e novembro

de 2015.

A idade das folhas (número de dias após a completa expansão) foi calculada pela diferença

entre a data da campanha ecofisiológica e a data em que a folha foi marcada tendo erro de ± 30 dias

nas idades resultado do intervalo entre as campanhas de campo (Kitajima et al. 1997a).

Figura 5 Exemplificação das marcações e quedas das folhas com diferentes idades. Datas representam

as campanhas de demografia; números com círculos amarelos são as folhas que receberam a

identificação com arame; e traços laranja e amarelo são as folhas que foram perdidas, colchetes são os

conjuntos de idades das folhas por lançamento.

4.3.1 Classes de idade foliar

As classes de idade foliar foram calculadas por meio da média de idade da população de folhas

e do desvio padrão da média de idade. O primeiro desvio padrão compreende 68% dos dados, o

segundo desvio padrão compreende 97,5%, enquanto o terceiro desvio padrão compreende 99,5% dos

dados (Larson-Hall 2009). As classes de idade foram definidas como: classe I = < 99 dias; classe II =

100-267 dias; classe III = 268-436 dias e classe IV = > 437 dias.

25

4.4 Massa Foliar Específica

A massa foliar específica (MFE) foi calculada pela razão entre a massa foliar seca a 70ºC e a

área foliar, obtida a partir de dez discos foliares de área conhecida (0,283 cm2) (Evans e Poorter 2001).

4.5 Trocas gasosas foliares

4.5.1 Resposta fotossintética à luz

A determinação das taxas de fotossíntese à luz saturante (Asat), transpiração (E) e condutância

estomática (gs) foi realizada por meio de um analisador de gás a infravermelho (IRGA) portátil, de

sistema aberto, modelo LI-6400XT, conforme metodologia descrita por Santos Júnior et al. (2006). Os

dados foram coletados entre 8:00 h e 11:30 h, em folhas de diferentes classes de idade (in vivo) (ver

tópico 4.3.1). Foram calculados os índices de Eficiência instantânea no uso da água dada a razão entre

a fotossíntese e a transpiração (A/E) e a Eficiência intrínseca no uso da água, por meio da razão entre a

fotossíntese e a condutância estomática (A/gs) (Field e Mooney 1983).

Os dados pontuais das variáveis mencionadas anteriormente foram obtidos à densidade de

fluxo de fótons (PPFD) de 1000 µmol m-2 s-1, com a câmara foliar ajustada para concentração de CO2,

temperatura e vapor de H2O em torno de 400±1 µmol mol-1, 31±1º C e 21±1 mmol mol-1,

respectivamente.

4.5.2 Resposta fotossintética a concentração de CO2

A resposta fotossintética à concentração de CO2 foi medida seguindo nesta ordem os níveis de:

400; 300; 250; 200; 150; 100; 50; 400; 400; 450; 500; 600; 700; 800; 1000; 1200 µmol mol-1 CO2

(Dalmolin et al. 2013). Para cada curva A x [CO2] as folhas foram expostas à uma densidade de fluxo

de fótons saturante de 1000 µmol m-2 s-1 e a câmara foliar ajustada para temperatura e vapor de H2O

em torno de 31±1oC e 21±1 mmol mol-1, respectivamente.

As análises de A x [CO2] foram realizadas utilizando a metodologia de ajuste de Sharkey et al.

(2007). Este método permite estimar a limitação da fotossíntese pelas três etapas: carboxilação da

Rubisco (Ci < 200 ppm), regeneração da RuBP (Ci > 300 ppm), uso da triose fosfato (elevadas

pressões de CO2 na Rusbisco observado no platô da curva A-Ci) e Respiração mitocondrial na

presença de luz (intercepto da equação).

As estimativas da taxa máxima de carboxilação da Rubisco (Vcmax), transporte máximo de

elétrons (Jmax) e respiração diurna (Rd) foram ajustados para 25°C na rotina de Sharkey utilizando as

equações de Harley et al. (1992).

26

Utilizando o modelo de Farquhar et al. (1980), Vcmax foi calculado como o coeficiente de

inclinação da parte linear inicial do ajuste carboxilação da Rubisco (Ci < 200 ppm) pela equação:

𝐴 = 𝑉𝑐𝑚𝑎𝑥 [𝐶𝑐 − Г∗

𝐶𝑐 + 𝐾𝑐 (1 +𝑂

𝐾𝑜)] − 𝑅𝑑

Jmax foi calculado pela parte linear da regressão em valores elevados de CO2 (Ci > 300 ppm)

calculado pela equação:

𝐴 = 𝐽𝑚𝑎𝑥𝐶𝑐 − Г∗

4𝐶𝑐 + 8Г∗− 𝑅𝑑

Sendo Vcmax a velocidade máxima de carboxilação da Rubisco, Jmax a máxima taxa de

transporte de elétrons, Rd a respiratória mitocondrial na presença de luz, Г* o ponto de compensação

fotorrespiratório, Cc a pressão parcial de CO2 nos sítios de carboxilação da Rubisco, Kc a constante de

Michaelis da Rubisco para o dióxido de carbono, O a pressão parcial de oxigênio nos sítios de

carboxilação da Rubisco e Ko a constante de inibição (usualmente tomado como sendo a constante de

Michaelis) da Rubisco para o oxigênio.

4.6 Fluorescência da clorofila a

A fluorescência da clorofila a foi determinada utilizando-se um fluorômetro portátil (PEA,

MK2 – 9600 – Hansatech, Norfolk, UK). Os dados foram coletados, entre 8:00 h e 11:30 h em folhas

de diferentes classes de idade (ver tópico 4.3.1). As folhas foram inicialmente aclimatadas ao escuro

com o uso de clips específicos, durante 30 minutos. Em seguida, foram submetidas a um pulso de luz

saturante de intensidade de 3000 μmol m-2 s-1 e comprimento de onda de 650 nm por 1 segundo

(Strasser et al. 1995). As respostas relacionadas aos transientes da fluorescência da clorofila a foram

obtidas a partir de software específico (Handy PEA software - v 1,30) e os valores referentes ao

transiente polifásico O-J-I-P foram utilizados para os cálculos das variáveis eficiência quântica

máxima do fotossistema II (Fv/Fm) e dos índices de desempenho PIabs e PItotal (Strasser et al. 2010).

4.7 Teores foliares de nutrientes

Os teores de nutrientes foram determinados nas mesmas folhas utilizadas para as medições das

trocas gasosas e fluorescência da clorofila a. As amostras foram secas em estufa com ventilação

forçada (60 - 65ºC) até atingir massa constante. Após a secagem, as folhas foram moídas em moinho

de café. Após o procedimento de digestão, o nitrogênio total foi determinado de acordo com o método

27

de Kjeldahl (Bremner 1996). O fósforo foi determinado pelo método do molibdato de amônio em

espectrofotômetro Shimadzu UV-VIS-120-01 (λ = 660 nm) (Murphy e Riley 1962). O K foi extraído

por digestão nitro-perclórica (Miyazawa et al. 1999) e a determinação foi realizada por espectrometria

de absorção atômica. Os teores de nutrientes na base da área foram calculados pela divisão entre o teor

do nutriente na base da massa (g kg-1) e a MFA (g m-2) de cada folha x 10 resultando a unidade g m-2.

A eficiência fotossintética no uso de nutrientes foi calculada por meio da razão entre a fotossíntese e o

teor de nutriente (A/N; A/P; A/K), onde A/N é a eficiência fotossintética no uso do nitrogênio, A/P é a

eficiência fotossintética no uso do fósforo e A/K é a eficiência fotossintética no uso do potássio (Field

e Mooney 1983, Santos Jr. et al. 2006).

4.8 Teores foliares de pigmentos cloroplastídicos

A determinação dos pigmentos cloroplastídicos foi realizada em folhas de diferentes classes de

idade (ver tópico 4.3.1). As folhas foram coletadas, envolvidas em papel alumínio, acondicionadas em

caixa térmica de isopor com gelo e conduzidas ao Laboratório de Fisiologia e Bioquímica Vegetal

(MCT-INPA). Foram retiradas amostras de 0,1 g de material vegetal fresco e maceradas com 10 ml de

acetona (100% v/v) + 10 ml de uma solução de acetona (80% v/v) contendo MgCO3 (0,5% p/v).

Posteriormente, o extrato foi filtrado em papel filtro qualitativo no 2 e o extrato filtrado foi usado para

determinar a absorbância nos comprimentos λ = 663, 645 e 480 nm, com auxílio do espectrofotômetro,

a fim de obter as concentrações de clorofila a (chl a), clorofila b (chl b) e carotenóides (cx+c),

respectivamente (Lichtenthaler e Wellburn, 1983). Para se calcular as concentrações dos pigmentos

cloroplastídicos, na base da área (µmol cm-2), foram utilizadas as equações descritas por Hendry e

Price (1993):

chl a (µmol cm-2)= (12,7 x A663 – 2,69 x A645) x 1,119 x V

1000 x unidade de área (cm2)

chl b (µmol cm-2)= (22,9 x A645 – 4,68 x A663)x 1,102 x V

1000 x unidade de área (cm2)

cx+c (µmol cm-2)= (A480+0,114xA663–0,638 x A645) x V x 1000

112,5 x unidade de área (cm2)

Nas equações, A representa a absorbância no comprimento de onda indicado, V é o volume

final do extrato clorofila – acetona.

Também foi medido o índice de conteúdo de clorofilas (ICC) das folhas. Foram amostradas

três diferentes partes das folhas da região adaxial e calculada a média dos valores, utilizando-se um

28

clorofilômetro portátil SPAD 502 (Konica, Minolta), nas mesmas folhas utilizadas para a

determinação dos teores de clorofila (Richardson et al. 2002).

4.9 Análises estatísticas

O efeito dos períodos sazonais de precipitação nas características foliares foi analisado a partir

da ANOVA de medidas repetidas no tempo. O efeito da classe de idade foliar nas características

ecofisiológicas em cada período de precipitação foi analisado pela ANOVA One-way e, em seguida,

foi aplicado o teste de Duncan (P<0,05), utilizando os valores de médias harmônicas para a correção

dos diferentes valores de “n” entre as classes de idade em cada período (Zar, 1999). Além disso,

também foram ajustadas regressões lineares para testar as relações entre variáveis. Por último, foram

ajustadas equações quadráticas para testar a linearidade das variáveis. O programa estatístico utilizado

foi o SPSS Statistical Package (SPSS Inc., Chicago, IL, USA).

5. RESULTADOS

5.1 Demografia foliar

Ao longo de todas as campanhas (quatro períodos sazonais de precipitação) foi amostrada uma

população de 127 folhas distribuídas entre a idade mínima de 30 dias e máxima de 611 dias, com

idade média de 267±168 dias.

As espécies possuíram padrão diferenciado de lançamento foliar (Tabela 1). De modo geral,

foram observados cinco padrões distintos, a saber:

i) Espécies que lançam folhas novas apenas uma vez ao ano e logo em seguida perdem as

folhas velhas: Blepharocalyx sp., Inga splendens Willd., Licania sp., Matayba sp.,

Pouteria anomala (Pires) T.D.Penn., Swartzia tomentifera (Ducke) Ducke, Zygia

ramiflora (Benth.) Barneby & J.W.Grimes;

ii) Espécies que lançam folhas novas apenas uma vez ao ano, porém não perdem todas as

folhas do lançamento do ano anterior: Eschweilera coriacea (DC.) S.A.Mori, Eschweilera

truncata A.C.Sm.. Eschweilera sp., comportamento observado para o gênero Eschweilera;

iii) Espécies que possuem lançamento bianual: Couepia longipendula Pilg., Humiriastrum

sp., Licania micranta Miq., Mezilaurus itauba (Meisn.) Taub. ex Mez, essas espécies

perdem parte das folhas do lançamento anterior, sendo que apenas a espécie Scleronema

micranthum (Ducke) Ducke perde todas as folhas do lançamento anterior;

iv) Espécies com baixos níveis de lançamento foliar, porém em maior intervalo de tempo,

sem perda total de folhas do lançamento anterior: Vantanea macrocarpa Ducke e

v) Espécies que não lançaram folhas novas nos galhos marcados: Diospyros sp.

29

Tabela 1 Espécies arbóreas em área de platô na estação de micrometeorologia do LBA, família e

intensidade de produção mensal de folhas. O tamanho de cada ponto é proporcional à intensidade de

lançamento de folhas. (Círculos grandes : o lançamento de folhas novas foi maior que o número

total de folhas marcadas nos 10 ramos; círculos médios : o lançamento de folhas novas foi igual ao

número total de folhas nos ramos; e círculos pequenos : o lançamento de folhas novas foi menor que

o número total de folhas nos ramos marcados) (n = 18).

Os diferentes padrões de lançamento foliar observados entre as espécies determinaram a

sazonalidade da composição etária das folhas ao longo dos períodos de precipitação analisados (Figura

6). Devido aos diferentes comportamentos de lançamentos de folhas novas por espécies, os meses de

julho, agosto e setembro apresentaram as maiores quantidades de folhas novas lançadas. Meses esses

com menores valores de precipitação observados durante o ano (Figura 2) influenciando a estrutura

etária das folhas do dossel florestal. No período chuvoso foi observado maior quantidade de folhas

velhas, com 76% das folhas divididas entre as classes III e IV; o período de transição chuvoso-seco foi

o período com maior discrepância nas idades das folhas, com 36% das folhas recém lançadas (classe I)

e 55% das folhas na classe III; no período seco, a abundância de folhas em cada classe de idade esteve

igualmente distribuída e; na transição seco-chuvoso, 64% das folhas distribuíram-se entre as classes I

e II e 36% entre as classes III e IV, sendo esses 36% resultantes do fato de as árvores não perderem

todas as folhas velhas (Eschweilera coriacea (DC.) S.A.Mori, Eschweilera truncata A.C.Sm..

Eschweilera sp., Licania micranta Miq., Mezilaurus itauba (Meisn.) Taub. ex Mez e Vantanea

macrocarpa Ducke).

30

Figura 6 Padrão sazonal da estrutura etária das folhas durante os períodos de precipitação: Chuvoso –

maio, transição chuvoso seco – julho, seco – setembro, transição seco – chuvoso - novembro. Número

de folhas amostradas por período: 25 (chuvoso), 32 (chuvoso-seco); 38 (seco) e 31 (seco-chuvoso).

5.2 Massa Foliar Específica

A sazonalidade de precipitação influenciou os valores de massa foliar específica (P<0,001)

(Figura 7A). Os maiores valores foram observados nos períodos chuvoso (120,4 g m-2) e transição

seco-chuvoso (101,9 g m-2). Observou-se queda nos valores de MFE da ordem de 28 e 21% nos

períodos transição chuvoso-seco e seco, respectivamente, comparados ao período chuvoso.

A influência da classe de idade foliar na MFE dependeu do período de precipitação analisado

(Figura 7B). Os valores de MFE apresentaram diferenças entre as classes de idade apenas nos períodos

seco e transição seco-chuvoso. Nestes períodos, observou-se tendência de aumento nos valores de

MFE com o avanço da idade foliar da classe I a IV.

5.3 Trocas gasosas

A sazonalidade de precipitação influenciou os valores de fotossíntese (Asat) (P<0,001) (Figura

8A). Os maiores valores foram observados nos períodos chuvoso (8,3 µmol m-2 s-1) e transição

chuvoso-seco (7,4 µmol m-2 s-1). Observou-se queda nos valores de Asat da ordem de 37 e 15% nos

períodos seco e transição seco-chuvoso, respectivamente, comparados ao período chuvoso. Porém,

houve aumento da taxa fotossintética com o retorno das chuvas no período seco-chuvoso tendo

acréscimo de 35% em relação ao período seco.

31

Figura 7 Análise temporal da sazonalidade de massa foliar específica (MFE) em árvores de dossel na

Amazônia Central durante diferentes períodos de precipitação. (A) Sazonalidade de MFE durante

quatro períodos de precipitação (chuvoso, transição chuvoso-seco, seco e transição seco-chuvoso). (B)

Efeito da classe de idade foliar na MFE em cada período de precipitação. Cada valor representa a

média ± erro padrão de 25 (chuvoso), 32 (chuvoso-seco); 38 (seco) e 31 (seco-chuvoso) folhas.

Médias seguidas pelas mesmas letras não diferem pelo teste Duncan (P>0,05).

A influência da classe de idade foliar em Asat dependeu do período de precipitação analisado

(Figura 8B). Os valores de Asat apresentaram diferenças entre as classes de idade apenas nos períodos

seco e transição seco-chuvoso. Nestes períodos, observou-se tendência de redução nos valores de Asat

com o avanço da idade foliar da classe I a IV.

A sazonalidade de precipitação influenciou os valores de respiração diurna (Rd) (P<0,001)

(Figura 8C). Os maiores valores foram observados nas transições chuvoso-seco (1,7 µmol m-2 s-1) e

transição seco-chuvoso (1,2 µmol m-2 s-1). Observou-se aumento nos valores de Rd da ordem de 103 e

47% nos períodos transição chuvoso-seco e transição seco-chuvoso, respectivamente, comparados ao

período chuvoso (0,82 µmol m-2 s-1). O menor valor de Rd foi observado no período seco (0,71 µmol

m-2 s-1), 57% menor que o período transição chuvoso-seco.

O efeito da classe de idade foliar em Rd dependeu do período de precipitação (Figura 8D). Os

valores de Rd apresentaram diferenças entre as classes de idade apenas no período seco. Neste período,

observou-se maior valor de Rd na classe de idade foliar I.

A sazonalidade de precipitação influenciou os valores de condutância estomática (gs)

(P<0,001) (Figura 8E). Os maiores valores foram observados nos períodos chuvoso (0,14 mol m-2 s-1)

e transição chuvoso-seco (0,10 µmol m-2 s-1). Observou-se queda nos valores de gs da ordem de 51 e

35% nos períodos seco e transição seco-chuvoso, respectivamente, comparados ao período chuvoso.

Porém, houve aumento da condutância estomática com o retorno das chuvas no período seco-chuvoso

tendo acréscimo de 34% em relação ao período seco.

A influência da classe de idade foliar em gs dependeu do período de precipitação analisado

(Figura 8F). Os valores de gs apresentaram diferenças entre as classes de idade apenas no período

32

Figura 8 Análise temporal da sazonalidade de trocas gasosas em árvores de dossel na Amazônia

Central durante diferentes períodos de precipitação, a esquerda: (A) Taxa fotossintética à luz saturante

(Asat); (C) Respiração na presença de luz (Rd); (E) condutância estomática (gs) e (G) Transpiração (E),

N = 19 árvores. Efeito da classe de idade nas variáveis de trocas gasosas dentro de cada período,

posicionado à direita em cada período de precipitação. Cada valor representa a média ± erro padrão de

25 (chuvoso), 32 (chuvoso-seco); 38 (seco) e 31 (seco-chuvoso) folhas. Médias seguidas pelas

mesmas letras não diferem pelo teste Duncan (P>0,05).

33

seco. Neste período, observou-se tendência de redução nos valores de gs com o avanço da idade foliar

da classe I a IV.

Por último, a sazonalidade de precipitação também influenciou os valores de transpiração (E)

(P<0,001) (Figura 8G). Os maiores valores foram observados nos períodos chuvoso (2,6 mmol m-2 s-1)

e transição chuvoso-seco (2,0 mmol m-2 s-1). Observou-se queda nos valores de E da ordem de 46 e

29% nos períodos seco e transição seco-chuvoso, respectivamente, comparados ao período chuvoso.

Porém, houve aumento da transpiração com o retorno das chuvas no período seco-chuvoso tendo

acréscimo de 31% em relação ao período seco.

O efeito da classe de idade foliar na transpiração dependeu do período de precipitação (Figura

8H). Os valores de E apresentaram diferenças entre as classes de idade apenas no período seco. Neste

período, observou-se tendência de redução nos valores de E com o avanço da idade foliar da classe I a

IV.

5.4 Capacidade fotossintética

A sazonalidade de precipitação influenciou os valores de velocidade máxima de carboxilação

da Rubisco (Vcmax) (P<0,001) (Figura 9A). Os maiores valores foram observados nas transições

chuvoso-seco (42,8 µmol m-2 s-1) e transição seco-chuvoso (45,3 µmol m-2 s-1). Observou-se maiores

valores de Vcmax da ordem de 60,9 e 70,3 % nos períodos transição chuvoso-seco e transição seco-

chuvoso, respectivamente, comparados ao período seco (26,6 µmol m-2 s-1). O período chuvoso (33,8

µmol m-2 s-1) foi 27% maior que o seco.

A influência da classe de idade foliar em Vcmax dependeu do período de precipitação (Figura

9B). Os valores de Vcmax apresentaram diferenças entre as classes de idade apenas nos períodos seco e

transição seco-chuvoso. Nestes períodos, observou-se tendência de redução nos valores de Vcmax com o

avanço da idade foliar da classe I a IV.

A sazonalidade de precipitação influenciou os valores de taxa máxima de transporte de

elétrons (Jmax) (P<0,001) (Figura 9C). Os maiores valores foram observados nas transições chuvoso-

seco (55,5 µmol m-2 s-1) e transição seco-chuvoso (59,9 µmol m-2 s-1). Observou-se maiores valores de

Jmax da ordem de 35,6 e 46,5 % nos períodos transição chuvoso-seco e transição seco-chuvoso,

respectivamente, comparados ao período seco (40,9 µmol m-2 s-1). O período chuvoso (49,7 µmol m-2

s-1) foi 21,5 % maior que o seco.

A influência da classe de idade foliar em Jmax dependeu do período de precipitação (Figura

9D). Os valores de Jmax apresentaram diferenças entre as classes de idade apenas nos períodos seco e

transição seco-chuvoso. Nestes períodos, observou-se tendência de redução nos valores de Jmax com o

avanço da idade foliar da classe I a IV.

A sazonalidade de precipitação não influenciou a razão entre as variáveis Jmax/Vcmax (P>0,05)

(Figura 9E). A influência da classe de idade foliar em Jmax/Vcmax não teve relação com os períodos de

34

precipitação analisados (Figura 9F). Apesar de não significativo, observou-se no período transição

seco-chuvoso tendência de aumento de Jmax/Vcmax com o avanço da idade foliar da classe I a IV (Figura

9F).

Figura 9 Análise temporal da sazonalidade da capacidade fotossintética em árvores de dossel na

Amazônia Central durante diferentes períodos de precipitação (chuvoso, transição chuvoso-seco, seco

e transição seco-chuvoso), à esquerda (A) Velocidade máxima de carboxilação da Rubisco (Vcmax), (C)

Taxa máxima de transporte de elétrons (Jmax) e (E) razão entre as variáveis (Jmax/Vcmax) N = 19 árvores.

À direita, efeito da classe de idade foliar na capacidade fotossintética em cada período de precipitação.

Cada valor representa a média ± erro padrão de 25 (chuvoso), 32 (chuvoso-seco); 38 (seco) e 31 (seco-

chuvoso) folhas. Médias seguidas pelas mesmas letras não diferem pelo teste Duncan (P>0,05).

35

5.5 Fluorescência da clorofila a

A sazonalidade de precipitação não influenciou os valores de desempenho fotoquímico (Fv/Fm,

PIabs e PItotal) (P>0,05) (Figura 10A, C e E). O efeito da classe de idade foliar nos índices de

desempenho PIabs e PItotal não teve relação com o período de precipitação analisado. Os valores de PIabs

e PItotal não apresentaram diferenças entre as classes de idade. Contudo, observou-se redução nos

valores de PIabs e PItotal na classe de idade foliar I.

Figura 10 Parâmetros de fluorescência da clorofila a, (A) rendimento quântico máximo do

fotossistema II (Fv/Fm), Índices de desempenho PIabs (C) e PItotal (E) de árvores de dossel entre os

diferentes períodos de precipitação posicionado à esquerda N = 19 árvores. Efeito da classe de idade

dentro de cada período nos parâmetros de fluorescência da clorofila a. Cada valor representa a média ±

erro padrão. N das idades dentro de cada período: chuvoso 25; chuvoso-seco 32; seco 38 e seco-

chuvoso 31 folhas. Médias seguidas pelas mesmas letras não diferem pelo teste Duncan (P>0,05).

36

5.6 Teores foliares de pigmentos cloroplastídicos

O efeito da classe de idade foliar na concentração de pigmentos cloroplastídicos não teve

relação com o período de precipitação analisado. Os valores SPAD apresentaram diferenças entre as

classes de idade apenas no período seco (Figura 11 H). Neste período, observou-se redução nos

valores SPAD nas classes de idade foliar I e II com tendência de aumento nas classes III e IV.

À semelhança dos parâmetros de fluorescência da clorofila a, a sazonalidade de precipitação

também não influenciou as concentrações foliares de pigmentos cloroplastídicos e o índice SPAD

(P>0,05) (Figura 11 A, C, E e G).

5.7 Teores foliares de nutrientes

A sazonalidade de precipitação não influenciou as concentrações de nitrogênio (N) (P>0,05)

(Figura 12 A). O controle da classe de idade foliar no teor de nitrogênio sofreu influência do período

de precipitação analisado (Figura 12 B). O teor de nitrogênio apresentou diferenças entre as classes de

idade apenas nos períodos seco e transição seco-chuvoso. Nestes períodos, observou-se aumento do

teor de nitrogênio foliar na classe I sem diferenciação entre as classes II, III e IV. A classe de idade I

teve 77,5% mais nitrogênio do que a classe IV no período seco e, na transição seco-chuvoso, a

diferença foi de 91,4% entre as classes de idade I e IV.

A sazonalidade de precipitação influenciou as concentrações de fósforo (P) (P<0,05) (Figura

12 C), com aumento de 62,5% no período transição chuvoso-seco quando comparado com o período

chuvoso, o qual foi determinado pelas classes I e II (Figura 12 D). O efeito da classe de idade foliar no

teor de fósforo sofreu influência do período de precipitação analisado. O teor de fósforo apresentou

diferenças entre as classes de idade nos períodos transição chuvoso-seco, seco e transição seco-

chuvoso. Nestes períodos, observou-se aumento no teor de fósforo na classe de idade foliar I com

tendência de redução nas classes II, III e IV.

A sazonalidade de precipitação influenciou os valores de potássio (K) (P<0,05) (Figura 12 E),

com aumento de 80,5% no período seco quando comparado ao período chuvoso. A influência da

classe de idade foliar no teor de potássio foi afetada pelo período de precipitação analisado (Figura 12

F). O teor de potássio apresentou diferenças entre as classes de idade nos períodos transição chuvoso-

seco, seco e transição seco-chuvoso. Nestes períodos, observou-se aumento no teor de potássio na

classe de idade foliar I com tendência de redução nas classes II, III e IV.

37

Figura 11 Análise temporal da sazonalidade de macronutrientes primários (N, P e K) expressos em

base de área em árvores de dossel na Amazônia Central durante diferentes períodos de precipitação, à

esquerda, N = 19 árvores, (A) Conteúdo de nitrogênio, (C) Conteúdo de fósforo e (E) Conteúdo de

potássio. À direita, efeito da classe de idade dentro de cada período nos teores de nutrientes foliares.

Cada valor representa a média ± erro padrão de 25 (chuvoso), 32 (chuvoso-seco); 38 (seco) e 31 (seco-

chuvoso) folhas. Médias seguidas pelas mesmas letras não diferem pelo teste Duncan (P>0,05).

38

Figura 12 Conteúdo de pigmentos cloroplastídicos, clorofila a (A), clorofila b (C), carotenoides (E) e

índice SPAD (G) de árvores de dossel entre os diferentes períodos de precipitação à esquerda, N = 19

árvores. À direita, efeito da classe de idade dentro de cada período nos pigmentos cloroplastídicos.

Cada valor representa a média ± erro padrão. N das idades dentro de cada período: chuvoso 25;

chuvoso-seco 32; seco 38 e seco-chuvoso 31 folhas. Médias seguidas pelas mesmas letras não diferem

pelo teste Duncan (P>0,05).

39

5.8 Eficiência fotossintética no uso de nutrientes

A sazonalidade de precipitação influenciou os valores de eficiência no uso do nitrogênio

(EUN) (P<0,01) (Figura 13 A). O controle da classe de idade foliar em EUN teve relação com o

período de precipitação analisado (Figura 13 B). A eficiência no uso do nitrogênio apresentou

diferenças entre as classes de idade apenas na transição seco-chuvoso. Neste período, observou-se

redução de EUN na classe de idade foliar I com tendência de redução nas classes III e IV quando

comparadas com a classe II.

Figura 13 Análise temporal da sazonalidade de eficiência no uso dos macronutrientes primários (N, P

e K) em árvores de dossel na Amazônia Central durante diferentes períodos de precipitação à

esquerda, N=19. (A) Eficiência no uso do nitrogênio (EUN), (C) Eficiência no uso do fósforo (EUP) e

(E) Eficiência no uso do potássio (EUK). À direita, efeito da classe de idade dentro de cada período

nos teores de nutrientes foliares. Cada valor representa a média ± erro padrão de 25 (chuvoso), 32

(chuvoso-seco); 38 (seco) e 31 (seco-chuvoso) folhas. Letras diferentes indicam valores

significativamente diferentes (Duncan P <0,05).

40

A sazonalidade de precipitação também influenciou os valores de eficiência no uso do fósforo

(EUP) (P<0,001) (Figura 13 C). O efeito da classe de idade foliar em EUP sofreu influência do

período de precipitação analisado (Figura 13 D). A eficiência no uso do fósforo apresentou diferença

entre as classes de idade apenas na transição seco-chuvoso. Neste período, observou-se menores

valores de EUP na classe de idade foliar I.

A sazonalidade de precipitação influenciou os valores de eficiência no uso do potássio (EUK)

(P<0,001) (Figura 13 E). O controle da classe de idade foliar na eficiência no uso do potássio teve

relação com o período de precipitação analisado (Figura 13 F). A eficiência no uso do potássio

apresentou diferença entre as classes de idade apenas na transição chuvoso-seco. Neste período,

observou-se redução na eficiência no uso do potássio na classe de idade foliar I sem diferenciação

entre as classes II, III e IV.

5.9 Eficiência no uso da água

A sazonalidade de precipitação influenciou os valores de eficiência intrínseca no uso da água

(EIUA) (P<0,01) (Figura 14 A), o qual aumentou cerca de 27% no período seco e 30% no período

seco-chuvoso quando comparado com o período chuvoso. O controle da classe de idade foliar na

eficiência intrínseca no uso da água teve relação com o período de precipitação analisado (Figura 14

B). A eficiência intrínseca no uso da água apresentou diferença entre as classes de idade apenas nos

períodos chuvoso e transição chuvoso-seco. Nestes períodos, observou-se redução de EIUA na classe

de idade foliar I (chuvoso-seco) e nas classes III e IV (chuvoso). A sazonalidade de precipitação não

influenciou a eficiência instantânea no uso da água (EUA) (P>0,05) (Figura 14 C). O controle da

classe de idade foliar em EUA sofreu influência do período de precipitação analisado (Figura 14 D). A

eficiência no uso da água apresentou diferença entre as classes de idade apenas no período chuvoso e

transição chuvoso-seco. Nestes períodos, à semelhança do observado para EIUA, observou-se redução

dos valores na classe de idade foliar I (chuvoso-seco) e nas classes III e IV (chuvoso).

5.10 Relações entre características funcionais foliares

Quando testado a linearidade entre as variáveis condutância e taxa fotossintética, observou-se

relação linear entre a as variáveis, sendo o melhor ajuste registrado no período seco, e no período

chuvoso apenas o intercepto foi significativo, nas transições também foram observadas tendências

lineares entre a condutância e a taxa fotossintética (Figura 15).

41

Figura 14 Análise temporal da sazonalidade de eficiência no uso da água em árvores de dossel na

Amazônia Central durante diferentes períodos de precipitação à esquerda, N=19. (A) Eficiência

intrínseca no uso da água (EIUA) e (C) Eficiência instantânea no uso da água (EUA). À direita, efeito

da classe de idade dentro de cada período nos teores de nutrientes foliares. Cada valor representa a

média ± erro padrão de 25 (chuvoso), 32 (chuvoso-seco); 38 (seco) e 31 (seco-chuvoso) folhas.

Médias seguidas pelas mesmas letras não diferem pelo teste Duncan (P>0,05).

Figura 15 Relações entre a condutância estomática e taxa fotossintética entre os períodos.

42

A idade da folha apresentou relação linear com a massa foliar específica, havendo tendência

de aumento da massa foliar específica com o avanço da idade da folha (Figura 16).

Figura 16 Relação entre a massa foliar específica e a idade das folhas de árvores de dossel na

Amazônia central.

A taxa fotossintética na base de massa também apresentou relação linear com a idade das

folhas, tal ajuste teve tendência de decréscimo com o avanço da idade das folhas (Figura 17A). O

conteúdo de fósforo na base de massa também teve ajuste linear com tendência negativa com o avanço

da idade das folhas (Figura 17B).

Figura 17 Influência da idade das folhas na taxa fotossintética e nos conteúdos de fósforo.

A eficiência intrínseca no uso da água teve correlação negativa com o avanço da idade da

folha no período chuvoso. Na transição chuvoso-seco, o ajuste apresentou tendência positiva,

enquanto nos períodos seco e transição seco-chuvoso, os ajustes não foram significativos (Figura 18

A). A eficiência no uso do fósforo correlacionou-se positivamente com a idade foliar em todos os

períodos, à exceção do período de transição seco-chuvoso (Figura 18 B).

43

Figura 18 Regressões de Eficiência intrínseca no uso da água (Asat/gs) entre períodos, coeficientes

entre os períodos foram comparados por meio de ANCOVA, P<0,01, e as idades como covariável

P>0,05 n=115 folhas (A). Regressões de Eficiência no uso do fósforo (Asat/Fósforo) entre períodos,

seta nas regressões indica redução da eficiência do uso devido o lançamento de folhas novas,

coeficientes entre os períodos foram comparados por meio de ANCOVA, P<0,001, e as idades como

covariável P<0,05 n=112 folhas (B), em ambos os casos a idade da folha foi utilizada como

covariável.

A velocidade máxima de carboxilação da Rubisco e a taxa máxima de transporte de elétrons

tiveram ajustes com tendências positivas com o aumento no conteúdo de clorofilas totais (Figura 19A

e B respectivamente), Jmax, por sua vez, não apresentou correlação com PItotal apenas no período seco,

nos demais períodos todos os ajustes foram lineares positivos (Figura 20).

44

Figura 19 (A) Velocidade de carboxilação da Rubisco (Vcmax) e (B) transporte de elétrons (Jmax),

ambos relacionados com clorofilas totais (clorofilas a + b) expressa em base de área. Os símbolos

dentro das figuras referem-se as diferentes classes de idades das folhas em todos as estações.

Figura 20 Relações entre o transporte máximo de elétrons (Jmax) e Índices de desempenho PItotal. Os

coeficientes entre os períodos foram comparados por ANCOVA (P<0,001)

A taxa de fotossíntese à luz saturante (Asat) apresentou menor dependência, porém positiva da

condutância estomática apenas no período chuvoso, nas transições e no período seco observa-se maior

dependência da taxa fotossintética com a condutância estomática (Figura 21 A). A taxa de fotossíntese

à luz saturante (Asat) apresentou correlação com os valores de Vcmax em todos os períodos, sendo o

maior valor de b0 no período chuvoso e o menor valor de b0 no período seco (Figura 21 B). Jmax

também teve influência positiva na taxa fotossintética, sendo observado o maior valor de b0 no período

chuvoso e os menores valores nas transições (Figura 21 C).

6. DISCUSSÃO

6.1 Padrão sazonal da dinâmica etária foliar e desempenho fotossintético do dossel florestal

A dinâmica de lançamento e perda de folhas no dossel florestal ocorreu massivamente nos

meses mais secos, períodos com maiores níveis de radiação PAR alcançando o dossel florestal (Tabela

1, Figura 3). Devido ao estímulo de produção e estabilidade de auxinas na presença de luz (Stewart e

Went 1940), ocorre o lançamento de folhas como consequência da maior insolação direta diária

(Borchert et al. 2015) e aumento da radiação direta (Tao et al. 2008). O mesmo comportamento de

45

Figura 21 (A) Taxa fotossintética entre os períodos e condutância estomática como covariável não foi

encontrado efeito dos períodos na fotossíntese (P>0,05) apenas da constância estomática (P<0,0001),

(B) Taxa fotossintética entre os períodos e velocidade de Carboxilação da Rubisco como covariável,

foi encontrado efeito dos períodos (P<0,001) e para o Vcmax (P<0,001), (C) Taxa fotossintética entre os

períodos e idade das folhas como covariável, foi encontrado efeito dos períodos (P<0,01) e para as

diferentes idades de folhas (P<0,0001) e (D) Taxa fotossintética entre os períodos e transporte de

elétrons como covariável, foi encontrado efeito dos períodos (P<0,001) e para o Jmax (P<0,001) n=123.

lançamento de folhas também foi observado por Wright e van Schaik (1994) em estudo realizado na

Reserva Florestal Adolpho Ducke, também localizada na Amazônia Central.

Uma hipótese para o maior lançamento de folhas no período de menor precipitação sugere a

menor atividade de insetos neste período (Wolda 1988), pois aproximadamente 70% dos danos

causados nas folhas ocorrem quando a folha ainda é jovem, em expansão (Coley e Barone 1996). Esta

hipótese pode ser verificada em estudos realizados em florestas tropicais da Índia e do Panamá, onde

46

árvores que lançaram folhas no período seco sofreram menor predação em comparação a árvores com

lançamento predominante no período chuvoso (Murali e Sukumar 1993). Em Barro Colorado,

Panamá, Aide (1992) também observou que folhas lançadas no período chuvoso sofreram maiores

danos causados por insetos do que folhas lançadas no período seco. Porém, a herbivoria por si só não

poderia explicar completamente o lançamento de folhas no período seco. A produção de folhas

predominantemente no período de maior radiação PAR (período seco) em regiões sem registros de

deficiência hídrica significativa, pode ser uma estratégia das espécies com o objetivo de otimizar o uso

dos recursos. Em regiões tropicais, a alta nebulosidade durante o período chuvoso pode limitar o

ganho de carbono pelas árvores em função da alta redução nos níveis de radiação solar direta (Graham

et al. 2003). Desta forma, a maior abundância de folhas jovens com maior capacidade fotossintética

em períodos de maior radiação PAR pode ser determinante para o aumento da produtividade primária

da floresta (Wright e van Schaik 1994, Doughty e Goulden 2008, Restrepo-Coupe et al. 2013).

A sazonalidade de precipitação promoveu mudanças no desempenho fotossintético das

espécies. O ano do estudo (2015) foi marcado pela intensa atividade do fenômeno El Niño (Figura 3),

que aumenta a probabilidade de morte de árvores altas vulneráveis a elevada irradiância e ao déficit

hídrico (Phillips et al. 2009). Em eventos extremos de seca, como El Niño, ocorre maior mortalidade

de árvores de grande porte (>40 centímetros de diâmetro), mesmo com a estratégia de economia de

água (Phillips et al. 2010), não levando em conta o comportamento estomático, podendo ser tanto em

árvores isohídricas, que melhor controlam a abertura estomática, como em anisohídricas, que não

controlam a abertura estomática mesmo em situações de estresse hídrico (Kumagai e Porporato 2012).

Devido a isso, houve queda da taxa fotossintética média no período seco como consequência da forte

redução da condutância estomática como estratégia de economia de água. Em condições normais

podendo também haver redução na transpiração no período seco, devido à redução da quantidade de

água no solo, como observado no local de estudo (Renninger e Phillips 2010), porém não sendo os

elevados valores de déficit de pressão no período seco, a consequência da redução da produtividade

primária da floresta no período seco (Williams et al. 1998). Devido à redução da precipitação durante

a estação seca, a condutância estomática limitou fortemente a captura de carbono (Figura 8E). Em

contrapartida, a redução de gs promoveu aumento da EIUA como estratégia de tolerância das espécies

à acentuada redução na disponibilidade de água no solo (Grassi e Magnani 2005).

A capacidade fotossintética (Vcmax e Jmax) das espécies pode sofrer efeitos indiretos da

condutância estomática devido ao aumento do déficit de pressão de vapor e redução da condutância

estomática para evitar perdas de água por transpiração (Seford e Jarvis 1986, Lloyd e Farquhar 2008).

Com o fechamento dos estômatos há redução na quantidade de CO2 no interior da folha e, como

consequência, tem-se a redução na taxa fotossintética no período seco (Figura 8 A e E), conforme

demonstrado pela relação linear simples entre a condutância e a assimilação de carbono (Hetherington

e Woodward 2003, Sperry e Love 2015) (Figura 15 e Figura 21 A). Nos períodos de transição, por sua

vez, foi possível observar um ponto de inflexão da curva por meio da derivação da função quadrática

47

(dA/dgs) quando a condutância é 0,290 mol m-2 s-1 para o período transição chuvoso-seco e 0,293 mol

m-2 s-1 no período transição seco-chuvoso, porém os valores de condutância não chegaram a essa

magnitude e devido a isso, o ajuste foi linear, sendo a condutância um fator limitante também nas

transições (Wilson et al. 2000). Essa limitação pode ser consequência da grande quantidade de folhas

velhas com reduzida condutância do mesófilo (Ethier et al. 2006) no período transição chuvoso-seco

(Figura 6) e no período seco-chuvoso devido a redução das chuvas em ano de El Niño (Osuna et al.

2015).O maior investimento das árvores na taxa de transporte de elétrons (Jmax) no período chuvoso

ocorre devido a menor quantidade de luz que chega no dossel (Figura 3), à forte dependência entre a

taxa de transporte de elétrons e a irradiância (Niinemets et al. 1998) e, também, à associação entre

fotossíntese e o transporte de elétrons (Figura 21C). Os menores valores de Jmax observados no período

seco podem ser consequência da limitação estomática (Xu e Baldocchi 2003) ou menor investimento

em regeneração da Rubisco pela não limitação de luz (Figura 20). A coordenação entre a razão das

variáveis Jmax/Vcmax (Figuras 9E e F) pode variar de acordo com a necessidade de carbono no interior

da folha, perda de água da planta por transpiração (von Caemmerer e Farquhar 1981) e variações de

luz (Misson et al. 2006), refletindo em aclimatação mediante redução da razão em alta irradiância,

uma vez que a regeneração da RuBP por meio do transporte de elétrons é menos limitada e devido a

isso as plantas investem mais em carboxilação do que em transporte de elétrons (Hikosaka et al. 1999).

Altas temperaturas tem efeitos diretos na capacidade fotossintética das folhas devido a

alterações na cadeia transportadora de elétrons e na atividade da Rubisco, além disso, também causa

diminuição da umidade relativa e como consequência aumento do déficit de pressão de vapor e

redução na condutância estomática podendo essas alterações também influenciar na relação entre o

Jmax/Vcmax (Sage e Kubien 2007, Lloyd e Farquhar 2008).

Na transição seco-chuvoso, quando o acumulado de precipitação mensal foi maior que 100

mm (Figura 2), a redução na limitação estomática e a maior abundância de folhas jovens no auge

fotossintético promoveu a retomada da capacidade fotossintética aos níveis da transição chuvoso-seco

(Figura 9 A e C). Folhas mais jovens com menor massa foliar específica e lignificação empregam

baixa resistência a difusão do CO2 (Parkhurst 1994, Flexas et al. 2008). Desta forma, maior massa

foliar específica média do dossel (Figura 7), foi observada no período chuvoso, pois folhas velhas

tendem ter maiores valores de massa foliar específica (Figura 16) devido ao acúmulo de lignina

responsável pela estruturação das folhas e acúmulo de minerais pouco móveis nas plantas como cálcio

e silício (Kitajima et al. 2002, Han et al. 2008).

O desempenho fotoquímico, por sua vez, não apresentou variações significativas entre os

períodos, em parte devido a não limitação de nitrogênio, uma vez que este nutriente está diretamente

ligado ao conteúdo de clorofilas e à cadeia transportadora de elétrons (Evans 1989b) que fornecerá

ATP necessário para a taxa de regeneração da RuBP (Jmax) e também o fornecimento de ATP e

NADPH necessários para a redução do 3-fosfoglicerato (Farquhar et al. 1980).

48

6.2 Efeito da idade foliar nas características morfofisiológicas determinado pelo padrão sazonal

da estrutura etária de folhas no dossel

O padrão sazonal da abundância de folhas no dossel florestal distribuídas em diferentes classes

de idade (Figura 6) foi determinante para se quantificar o efeito da idade foliar nas características

morfofisiológicas ao longo dos períodos de precipitação.

A sazonalidade das trocas gasosas também resultou da variação da ontogenia do dossel

florestal (Figuras 6, 8 B, D, F e H) (Barthélémy e Caraglio 2007).

A dinâmica fenológica foi direcionada pelas alterações ambientais (aumento de PAR) e

influenciou fortemente as variáveis fotossintéticas. No período de lançamento mais intenso de folhas

(transição chuvoso-seco), houve discreto aumento de Vcmax e Jmax, fato ocorrido por conta da presença

mais abundante das classes III e IV que aumentaram sua capacidade fotossintética com a maior

luminosidade (Figura 9 B e D) (Kitajima et al. 1997a, 2002, Escudero e Mediavilla 2003). Entretanto,

não se sabe se a condutância do mesófilo (Warren 2006) ou a desativação da Rubisco e do transporte

de elétrons (Ethier et al. 2006) sejam os principais fatores para a redução na quantidade de proteínas

ligadas à fotossíntese e, consequentemente, haver redução no conteúdo de nitrogênio e fósforo nas

folhas velhas (Takashima et al. 2004, Niinemets et al. 2005, Hidaka e Kitayama 2009, Reich, Falster,

et al. 2009).

A redução da fotossíntese (Amass) com o avanço da idade (Figura 17A) ocorre devido a maior

fração de nitrogênio ser investida na estruturação foliar, principalmente parede celular, reduzindo a

estequiometria do nutriente alocado em estrutura de defesa e aparato fotossintético (Takashima et al.

2004), havendo também a redução na condutância do mesófilo devido a maior resistência de difusão

do CO2, e redução na eficiência no uso do nitrogênio (Onoda et al. 2004, Niinemets 2007).

O tempo para a completa expansão das folhas varia entre as espécies, a exemplo de 30 dias

para espécies tropicais da Malásia (Numata et al. 2004) e 35 dias para Hevea brasiliensis Muell. Arg.

(Kositsup et al. 2010). Nesse intervalo de tempo o completo desenvolvimento do aparato fotossintético

permite as folhas alcançarem máxima Amax. No presente estudo, a classe I (< 99 dias) apresentou maior

valor de Vcmax no período seco, mesmo com limitação estomática devido ao déficit hídrico no período

seco (Figura 8 F). Folhas mais jovens tendem ter maior condutância do mesófilo, resultando em menor

resistência à difusão do CO2, mesmo com baixa condutância estomática (Grassi e Magnani 2005).

Quando o aparato fotossintético já está complemente construído (folhas completamente expandidas)

(Xu e Baldocchi 2003), os valores de Vcmax médio do período podem variar em função da variação da

estrutura etária do dossel, seguindo o mesmo comportamento do nitrogênio e do fósforo (Figura 12 B

e D). Esses nutrientes estão diretamente ligados à fotossíntese, sendo o nitrogênio determinante para a

atividade da Rubisco (Vcmax) e o fósforo à regeneração da RuBP (Jmax) (Takashima et al. 2004, Reich,

49

Oleksyn, et al. 2009). No período seco-chuvoso, 64 % das folhas pertenciam às classes I e II, classes

essas com maiores valores de capacidade fotossintética (Vcmax e Jmax) (Figura 9 B e D).

A maior abundância de folhas mais jovens (classes I e II) no dossel florestal contribuiu para os

maiores valores de Vcmax e Jmax no período seco-chuvoso em função de alcançarem a maturidade nesse

período, somada ainda ao retorno das primeiras chuvas e elevação da condutância estomática (gs). Tal

fato também foi observado em uma floresta temperada, nos Estados Unidos, onde o índice de área

foliar manteve-se constante após o fim do período de lançamento das folhas novas e a capacidade

fotossintética do dossel foi máxima apenas quando as folhas atingiram a maturidade, sendo a estrutura

etária de folhas no dossel indicada como o principal fator para a capacidade fotossintética do dossel

seguida do índice de área foliar (Wilson et al. 2001).

Durante o período de transição chuvoso-seco houve redução da massa foliar específica média

do dossel (Figura 7A), influenciada pela maior quantidade de folhas novas com reduzida massa foliar

específica (classes I e II) (Figura 7B). Em contrapartida, após a expansão das folhas lançadas houve

aumento da massa foliar específica média do dossel no período transição seco-chuvoso (Figura 7A). A

causa para o aumento da massa foliar específica pode ter ocorrido pois há necessidade de estruturação

da folha como estratégia de defesa contra herbivoria e danos físicos (Lusk e Warton 2007).

O avanço da idade das folhas esteve associado com à redução do conteúdo de nitrogênio

(Reich et al. 1991), potássio e fósforo devido a redistribuição desses macronutrientes (Niinemets et al.

2004, 2005). A reabsorção dos nutrientes contribui para a redução no custo de carbono na construção

de folhas novas (Kikuzawa 1995), sendo vantajoso realocar os nutrientes limitantes a partir de folhas

velhas para folhas novas do que readquiri-los do solo (Figuras 12 e B, D e E) (Aerts 1996, Mediavilla

et al. 2013).

Apesar do conteúdo de nitrogênio ser maior que o conteúdo de fósforo e potássio, sua redução

com o avanço da idade das folhas foi menos pronunciada (Figura 12B), pois a reabsorção do

nitrogênio ocorre em pequena escala em climas quentes e úmidos, pelo fato da ciclagem do nutriente

pela microbiota do solo ser rápida (Parton et al. 2007, Yuan e Chen 2009). Os nutrientes reabsorvidos

são diretamente direcionados para o crescimento das plantas e os que não foram reabsorvidos são

mineralizados pelo processo de decomposição da liteira, e novamente disponibilizados para as plantas.

Contudo, esse nutriente mineralizado sofre competição entre microrganismos do solo e das árvores

vizinhas, devido a isso a reabsorção dos nutrientes limitantes é vantajoso para as plantas (Reich e

Walters 1992, Aerts 1997).

Em regiões onde os solos são mais deficientes em fósforo ocorrem adequações nas folhas para

compensar sua baixa disponibilidade como a redução na concentração de fósforo estrutural

(fosfolipídios) e ácidos nucleicos, como estratégia de tolerância a limitação por fósforo (Hidaka e

Kitayama 2009). Além disso, as árvores podem maximizar a eficiência no uso do fósforo (Figura 18B)

e a estruturação da folha (massa foliar específica), pois não há trade-off na alocação do fósforo no

metabolismo da folha, na forma de fósforo inorgânico no citosol e ATP, e fósforo estrutural.

50

Entretanto, as árvores não conseguem maximizar a eficiência no uso do nitrogênio e a massa foliar

específica, pois existe trade off entre o nitrogênio alocado no metabolismo como nas clorofilas e

Rubisco, ou na estruturação da folha como parede celular (Hidaka e Kitayama 2011).

Os solos da Amazônia Central são principalmente das classes Ferralsolos e Podzólicos, classes

de solos pobres em fósforo e potássio, que leva à redistribuição dos nutrientes das folhas velhas para

as folhas novas, fato que torna o fósforo o nutriente mais limitante (Figura 17B). Devido a isso, o

fósforo passa a ser o principal determinante para a taxa fotossintética das folhas e também para o

aumento do diâmetro das árvores conforme observado em outros trabalhos realizados na Amazônia

(Quesada et al. 2010, Mercado et al. 2011).

No período chuvoso, apesar de maior disponibilidade hídrica, foram observados valores

baixos de condutância estomática, pois há maior quantidade de folhas velhas nesse período. Isso se

deve a uma redução da condutância do mesófilo pelo aumento da massa foliar específica e adequação

da condutância estomática (Niinemets et al. 2005, Ethier et al. 2006). Como consequência, maiores

resistências são empregadas à difusão do CO2 no interior da folha e como há menor quantidade de CO2

chegando aos sítios de carboxilação da Rubisco, ocorre redução da taxa fotossintética. Desta forma, os

principais nutrientes limitantes são redistribuídos para as folhas novas (Niinemets et al. 2004, Ethier et

al. 2006), que começarão a ser lançadas no período chuvoso-seco.

Apesar das concentrações de nutrientes nas folhas das classes I e II serem mais elevadas

(Figura 12 B, D e F), no período seco o desempenho fotossintético foi baixo. A redução na eficiência

no uso dos nutrientes (Figura 13) no período seco ocorreu predominantemente pela limitação na

captura de carbono, motivada pelo fechamento estomático em resposta ao déficit hídrico em ano de El

Niño (Figura 2), ainda que a concentração de potássio como osmorregulador tenha sido mais

pronunciada (Figura 12 E e F). No período de transição seco-chuvoso, por sua vez, a eficiência no uso

dos nutrientes aumentou, pois houve redução na quantidade das folhas da classe IV e os nutrientes

foram redistribuídos para as folhas das classes I e II no auge fotossintético. Além disso, o acumulado

de chuvas na transição seco-chuvoso (novembro) foi superior aos 100 mm que reduziu o déficit

hídrico (Figura 2) e possibilitou maior abertura dos estômatos, promovendo as variáveis de trocas

gasosas.

Folhas jovens possuem melhor controle estomático quando estão complemente expandidas

(Reich e Borchert 1988). Desta forma, no período chuvoso e chuvoso-seco, essas folhas tiveram maior

eficiência intrínseca no uso da água (Reich 1995). As folhas das classes III e IV, por sua vez, tiveram

dois padrões de comportamento, a saber: i) aquelas que reduziram sua eficiência intrínseca no uso da

água abaixo da EIUA média da copa e, ii) aquelas que mantiveram a EIUA acima da média da copa e

permaneceram no ramo. Por esse motivo, não houveram diferenças no efeito da classes deidade foliar

em EIUA a partir do período seco (Figura 14B) (Escudero e Mediavilla 2003).

A eficiência no uso dos nutrientes tendeu a ser menor em folhas da classe I devido a maior

quantidade dos nutrientes nessas folhas (Figuras 12B, D e F, 13, 18B,), por conta da redistribuição dos

51

nutrientes oriundos das folhas da classe IV. Essa redistribuição ocorre em função da grande limitação

de fósforo nos solos amazônicos, como já foi mencionado anteriormente. Por outro lado, quando as

folhas novas estão completamente expandidas não há diferenciação entre elas quanto à eficiência no

uso do fósforo, tal fato ocorrido no período de transição seco-chuvoso (Figura 18B).

No que diz respeito ao desempenho fotoquímico, é possível observar redução na razão Fv/Fm

em folhas da classe I (Figura 10B). Tal redução pode ter ocorrido devido à síntese inicial de clorofilas

e estruturação do aparato fotossintético (Niinemets 2007). Pelo fato do nitrogênio ser um nutriente

pouco limitante em regiões tropicais (Hörtensteiner e Feller 2002) (Figura 12A), as folhas expandiram

rápido não havendo limitação do complexo antena coletor de luz e das etapas iniciais da cadeia

transportadora de elétrons (Munné-Bosch e Alegre 2004) ao longo dos períodos sazonais. Essa não

alteração pode ter ocorrido pelo fato dos fotossistemas se manterem bem conectados desde a iniciação

das folhas, não sendo o fotossistema II o principal limitante na cadeia transportadora de elétrons (Jiang

et al. 2006). Contudo, observou-se redução nos índices de desempenho PIabs e PItotal em folhas da

classe I (Cheng et al. 2000) e aumento na eficiência do transporte de elétrons com a expansão foliar

(Gao et al. 2014).

52

7. CONCLUSÕES

Os períodos sazonais de precipitação, afetam a capacidade fotossintética (Asat, Vcmax e Jmax) das

espécies presentes no dossel florestal efeito também observado em ano de El Niño. Os padrões

sazonais são definidos pela redução no período seco em comparação ao período transição chuvoso-

seco, determinada pela forte limitação estomática, e pela recuperação com a progressão da estação

seca em direção ao período de transição seco-chuvoso, promovida pela menor limitação estomática e

maior abundância de folhas das classes de idade mais jovens em pleno auge fotossintético. Contudo, o

desempenho fotoquímico (pigmentos cloroplastídicos e fluorescência da clorofila a) das árvores não é

alterado.

O aumento da radiação PAR no período de transição chuvoso-seco pode ter induzido o

lançamento de folhas novas necessárias para substituir as folhas senescentes alterando a composição

etária foliar do dossel. Desta forma, o efeito da classe de idade foliar sobre a capacidade fotossintética

das árvores depende do período sazonal de precipitação, sendo mais pronunciado durante a estação

seca devido em grande parte à estrutura etária foliar no dossel florestal.

Os resultados obtidos neste estudo contribuem para o melhor entendimento dos mecanismos

fisiológicos que regulam o padrão sazonal de produtividade primária nos ecossistemas florestais

amazônicos. Ademais, poderão subsidiar pesquisas relacionadas à dinâmica de carbono em maior

escala a partir de estudos de modelagem do sistema terrestre.

Futuras pesquisas devem focar na razão isotópica de carbono, avaliar a resistência do mesófilo

e diferenças da quantidade de nitrogênio alocado para estruturação da folha ou para o aparato

fotossintético em diferentes idades das folhas.

53

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