1

Comunicação

Efeito da raça e qualidade do corpo lúteo na taxa de prenhez de receptoras

de embrião bovino.

Ériklis Nogueira1, Gabriel Saravi Cardoso2; Heitor Romero Marques

Junior2, Alexandre Menezes Dias3, Luis Carlos Vinhas Itavo3 e Juliana Corrêa

Borges4

(1) CPAP- EMBRAPA PANTANAL- Corumbá, MS- eriklis@cpap.embrapa.br

(2) Curso Medicina veterinária UCDB- Campo Grande, MS

(3) Programa de Pós Graduação em Biotecnologia UCDB- Campo Grande, MS

(4) Departamento de Morfologia e Fisiologia Animal FCAV-UNESP Jaboticabal

RESUMO- Objetivou-se com este trabalho, avaliar as taxas de prenhez de

receptoras de diferentes grupos raciais (Nelore e cruzadas), bem como os efeitos do

tamanho e tipo do corpo lúteo nas concentrações plasmáticas de progesterona e taxas de

prenhez de receptoras de embrião bovino. Foram utilizadas 152 receptoras

sincronizadas com implantes de progesterona. No dia da transferência dos embriões,

previamente obtidos por superovulação e congelados em etilenoglicol, foi avaliado o

diâmetro e tipo do corpo lúteo (cavitário e compacto) e retirado sangue para dosagem de

progesterona das receptoras. A taxa de prenhez foi de 44,1%, com diâmetro de corpo

lúteo superior (P<0,05) em receptoras que ficaram prenhes (2,03 ± 0,41), quando

comparado a não-prenhes (1,86 ± 0,34 cm). A concentração plasmática de progesterona

não diferiu entre prenhes (1,50 ± 1,05) e não-prenhes (1,31 ± 0,91 ng/mL). O tipo de

corpo lúteo não influenciou nas taxas de prenhez (P>0,05). Apenas animais cruzados

Angus e Marchigiana apresentaram diferenças (P<0,05) entre si nas taxas de prenhez

(33,3 e 59,2%, respectivamente). Conclui-se que a seleção do tamanho do corpo lúteo

no momento da inovulação é fator importante para elevar as taxas de prenhez em

receptoras, e corpos lúteos cavitários e compactos não influenciam nas taxas de prenhez

de receptoras de embrião bovino. Receptoras da raça Nelore apresentam taxas de

prenhez satisfatórias e comparáveis às taxas de prenhez de receptoras cruzadas (Bos

taurus taurus x Bos taurus indicus).

Palavras-chave- Corpo lúteo cavitário, progesterona, ultrasom, Nelore.

2

ABSTRACT - The objective of this study was to evaluate pregnancy rates of recipients

of different breed groups (Nellore and crossbreed), as well as the effects of size and type

of the corpus luteum (CL) on plasmatic concentrations of progesterone and pregnancy

rates of embryo recipients. A total of 152 heifers were synchronized with progesterone

implants and on the day of embryo transfer, previously obtained by superovulation and

frozen in ethylene glycol, the diameter and type of the corpus luteum (cavitary and

compact) was measured and blood was collected for progesterone measurement. The

pregnancy rate was 44.1%, with a diameter of corpus luteum higher in recipients that

became pregnant (2.03±0.41) compared with nonpregnant ones (1.86±0.34 cm).

Plasmatic concentrations of progesterone did not differ between pregnant (1.50±1.05)

and non-pregnant (1.31±0.91 ng/mL) animals. The type of corpus luteum did not

influence the pregnancy rates. Only Angus and crossbred Marchigiana differ among

themselves in pregnancy rates (33.3 and 59.2%, respectively). The pregnancy

probability was affected only by CL diameter, but not by P4 plasmatic concentration.

Selection of the corpus luteum size at the time of embryo transfer is an important factor

to increase pregnancy rates in recipients, and compact and cavitary corpora lutea do not

influence the pregnancy rates of bovine embryo recipients. Nellore recipients have

pregnancy rates that are satisfactory and comparable to crossbred (Bos taurus × Bos

indicus) recipients.

Key Words: cavitary corpus luteum, Nellore, progesterone, ultrasound

3

Introdução

A transferência de embriões (TE) é uma biotécnica que acelera o melhoramento

genético por aumentar o número de descendentes de uma doadora de genética superior

em curto período de tempo. Dentre os fatores a considerar nos programas de TE, as

receptoras destacam-se por ser fator determinante no sucesso dessa biotecnologia (Spell

et al., 2001). O custo de manutenção de fêmeas cruzadas Bos taurus indicus x Bos

taurus taurus não gestantes como receptoras de embrião, aliado às baixas taxas de

aproveitamento, eleva o custo dessa biotecnologia. Atualmente alguns produtores têm

utilizado animais da raça Nelore como receptoras, porém são poucos os dados na

literatura e com resultados controversos. Tais dados são fundamentais, devido à

obrigatoriedade da utilização de receptoras com genética zebuína nos processos de TE e

fertilização in vitro (FIV) para as raças Brahman, Cangaian, Indubrasil, Nelore e Sindi a

partir de 2014 (Abcz, 2010).

O estabelecimento e a manutenção da gestação envolvem complexa interação

entre o embrião, o ambiente uterino e o corpo lúteo (CL) (Mann et al., 1995). As taxas

de gestação de embriões oriundos de superovulação (SOV) ou FIV são menores que as

obtidas por inseminação artificial ou monta natural (Peterson & Lee, 2003). Tais

resultados podem estar associados ao subdesenvolvimento dos embriões, à assincronia

útero-embrião e à má qualidade do CL das receptoras (Sreenan & Diskin, 1987),

resultando em falhas no reconhecimento materno e manutenção da gestação.

CLs cavitários são encontrados entre 40 a 80% dos ciclos estrais de vacas e

novilhas tratadas com progesterona (P4) ou prostaglandina, e as concentrações de P4

não são influenciadas pela presença da cavidade (Spell et al., 2001; Marques et al.,

2002). Entretanto o aproveitamento de receptoras com CL cavitários tem gerado

4

controvérsias (Grygar et al., 1997; Marques et al., 2002; Looney et al., 2006; Siqueira et

al. , 2009 a) .

Baruselli et al. (2001) encontraram aumento da concentração de P4 de acordo

com o aumento do CL em receptoras cruzadas, e segundo Binelli et al. (2001) CLs

maiores em receptoras podem aumentar as taxas de prenhez nos programas de TE.

Entretanto Nogueira et al. (2004) encontraram um resultado inverso, no qual receptoras

que receberam doses de 400 e 600 UI de Gonadotrofina Coriônica Equina (ECG)

apresentaram maiores concentrações de P4 e maiores CLs, porém menores taxas de

prenhez que animais que não receberam ou receberam 200 UI de ECG.

Objetivou-se com este trabalho comparar as taxas de prenhez de receptoras da

raça Nelore e receptoras cruzadas (Bos taurus taurus x Bos taurus indicus), bem como

avaliar os efeitos do tamanho e tipo do corpo lúteo nas concentrações plasmáticas de P4

e taxas de prenhez de receptoras de embrião bovino.

Material e Métodos

O experimento foi realizado na Fazenda Band`alta, localizada no município de

Corumbá – MS (lat 19° 7'26.39"S, long 57°32'42.14"O), no período de janeiro a abril de

2008. Inicialmente foram sincronizadas 201 vacas e novilhas Bos taurus indicus e Bos

taurus indicus x Bos taurus taurus , em 3 lotes, com intervalos de 40 dias entre eles.

Foram utilizadas fêmeas das raças Nelore e cruzadas das raças Angus, Caracu, e

Marchigiana. Os dados das receptoras cruzadas das raças Simental e Pardo Suíço foram

agrupados e analisados conjuntamente no grupo denominado mestiças. Os animais

apresentaram escore de condição corporal regular ≥ 3 em escala de 1 a 5 (Ferreira,

1991). Esses animais foram mantidos a pasto formado com capim B. brizantha e B.

decumbens, recebendo sal mineral (80g P/kg) e água à vontade.

5

Para a sincronização, os animais receberam dispositivo intravaginal novo,

contendo 1g de P4 (PRIMER®, Tecnopec, Brasil) e 2 mg de benzoato de estradiol (BE)

(ESTROGIN®, Farmavet, Brasil), por via intramuscular (IM), em dia aleatório do ciclo

estral (dia 0) após prévia avaliação ginecológica para avaliação de tonicidade uterina e

presenças de estruturas ovarianas indicativas de ciclicidade (CL ou folículo> 10 mm). O

dispositivo foi removido no oitavo dia pela manhã e foi administrado 0,150 mg de d-

cloprostenol (PGF2α) (PROLISE®, Tecnopec, Brasil) e 10 UI de FSH (Hormônio

Folículo Estimulante-FOLLTROPIN®, Tecnopec, Brasil), por via IM.

Foi administrado 1 mg de BE (ESTROGIN®, Farmavet, Brasil) no nono dia pela

manhã, com observação de estro no dia 10. No dia 17 após a colocação dos implantes,

foi realizada a avaliação das receptoras com auxilio de um aparelho de ultra-som com

sonda linear de 8,0 MHZ (Falcon 100- PIE MEDICAL ®), para verificar a resposta ao

protocolo e avaliar o diâmetro e tipo de CL (Figura 1- CL cavitário e figura 2- CL

compacto). Neste mesmo dia realizou-se a TE, pelo método não cirúrgico, pelo mesmo

veterinário, com embriões de grau de qualidade 1 e 2, segundo a IETS (1998),

congelados anteriormente em etilenoglicol e descongelados “one-step”, oriundos de 12

doadoras Nelore submetidas à superovulação com aplicação de FSH. No dia da TE, foi

realizada a coleta de sangue das receptoras logo após as inovulações dos embriões, em

tubos vacuolizados de 10 mL, com heparina, via punção da veia coccígea, que foram

estocados em isopor em temperatura de 5°C. Os plasmas foram acondicionados em

microtubos identificados e estocados à temperatura de -20°C, após centrifugação a

1.700 g por 10 minutos.

6

Figura 1- Imagem de avaliação Ultrasonográfica de ovários de receptora no dia

da inovulação dos embriões com visualização de corpo lúteo cavitário.

Figura 2- Imagem de avaliação Ultrasonográfica de ovários de receptora no dia

da inovulação dos embriões com visualização de corpo lúteo compacto.

As amostras de plasma foram submetidas à radioimunoensaio (RIA) para

dosagem das concentrações plasmáticas de P4, que foi realizada na FMVA-Unesp

Câmpus de Araçatuba, Laboratório de Endocrinologia, Departamento de Apoio,

Produção e Saúde Animal (DAPSA), utilizando-se de kit comercial (Coat-a-Count,

Diagnostic Products Corporation, CA, USA). No ensaio realizado a sensibilidade foi de

0,01 ng/mL e o coeficiente intra-ensaio 2,4%.

As receptoras foram examinadas com ultrasom Falcon 100 (Pie Medical ®), com

transdutor transretal de 8,0 MHZ aos 30 dias após a TE para diagnóstico de gestação.

7

Foi realizada análise de variância e procedido o teste de Tukey para comparação

de médias (P<0,05). Para análise das taxas de prenhez, as frequências foram analisadas

pelo teste de Qui-quadrado, e as correlações avaliadas pelo teste de Speerman.

Procurou-se modelar a probabilidade de prenhez por meio da análise de regressão

logística, em função das variáveis independentes: tamanho do CL e concentração de P4.

A probabilidade de prenhez foi determinada assumindo-se uma distribuição binomial (1

= prenhe; 0 = não prenhe), e função de ligação logit. As análises foram efetuadas

empregando-se o pacote estatístico SAS (Statistical Analysis System, versão 9.2)

adotando-α= 0,05.

Resultados e Discussão

Verificou-se que as receptoras sincronizadas com dispositivo intravaginal

contendo P4 associado à aplicação de FSH apresentaram taxas de aproveitamento

consideradas satisfatórias de 75,6% (152/201), e taxas de prenhez de 44,1% (67/152),

semelhante a outros estudos existentes na literatura, como Barreiros et al. (2006), que

obtiveram resultados semelhantes na avaliação ultrasonográfica para estimar a taxa de

aproveitamento de receptoras tratadas com PGF2α e P4, resultando em aproveitamento

de 72,8% e 79%, respectivamente.

Não houve diferenças entre diâmetro de CL e concentração plasmática de

progesterona, entre as raças avaliadas (Tabela 1). Receptoras cruzadas Marchigiana,

apresentaram taxa de prenhez superior a receptoras cruzadas Angus. As outras raças

apresentaram resultados intermediários, e sem diferenças entre si (Tabela 1).

8

Tabela 1- Concentração plasmática de P4 (ng/mL), diâmetro do CL (cm) e porcentagem

de prenhez de receptoras de acordo com o grupo racial.

Marchigiana Caracu Nelore Mestiça Angus Valor P

N 27 32 34 29 30

P41 1,58 ± 1,30 a 1,50 ± 1,11a 1,48 ± 1,05a 1,41 ± 0,89 a 1,07 ± 0,40 a 0,666

CL1 2,10 ± 0,29a 1,88 ± 0,39 a 1,92 ± 0,44a 2,10 ± 0,42 a 1,96 ± 0,33 a 0,915

Prenhez(%)2 59,2 a 40,6 ab 41,1 ab 48,3 ab 33,3 b 0,353

1- Médias seguidas pela mesma letra não diferem (P>0,05), pelo teste de Tukey. 2- a≠b (P<0,05), pelo teste de Qui-quadrado.

Gonzales et al. (1993) registrou diferença no desempenho reprodutivo dos animais

com diferentes graus de sangue. Esse mesmo autor afirma que aqueles que apresentaram

maior fração genética Bos taurus indicus demonstraram maior eficiência na utilização

dos alimentos, maior adaptabilidade às condições adversas e tendência a apresentar

melhores índices reprodutivos em condições tropicais. Contudo, essas observações

mostram-se conflitantes com as de outros estudos, em que animais com maior fração

genética Bos taurus taurus demonstraram maior eficiência reprodutiva, sobretudo

quando são utilizadas em programas de transferência de embriões como receptoras.

Teodoro e Madalena (2002) afirmou que, dependendo do manejo adotado, animais

mestiços Bos taurus taurus x Bos taurus indicus podem apresentar resultados de

produção e reprodução iguais ou superiores aos animais taurinos.

Vale ressaltar que o município apresentou elevadas temperaturas (máxima e

mínima de 32,56 o C e 23,60 oC, respectivamente) e umidade relativa do ar (85,35%) ,

durante os meses da realização do experimento, por localizar-se na região do Pantanal

sul-matogrossense (Soriano, 1999). Os índices de prenhez, a partir de Inseminação

artificial ou monta natural, caem drasticamente devido ao estresse pelo calor (Badinga

et al., 1993). Também Ealy et al. (1993) demonstraram efeito deletério da temperatura

sobre o embrião em estudos conduzidos in vivo. Portanto, as altas temperaturas e

umidade locais podem ter promovido desconforto térmico nos animais e podem ter

9

influenciado na redução das taxas de prenhez, sobretudo em animais com pelagem mais

escura como o caso das cruzadas Angus. Entretanto, são necessários estudos sobre a

influência da temperatura e umidade locais na taxa de prenhez desses animais para

confirmar esta hipótese.

As receptoras Nelore apresentaram taxa de prenhez de 41,1% (Tabela 1), valor

que não diferiu das demais raças (P>0,05), demonstrando que esta raça pode ser

utilizada como receptora de embriões bovinos, pois apresenta resultados satisfatórios de

prenhez, desde que atendidos os parâmetros para tal (sincronização do dia do ciclo estral

com a idade do embrião, tamanho de corpo lúteo, sanidade e nutrição adequadas).

A concentração plasmática de P4, o diâmetro de CL e a taxa de prenhez não

diferiram (P>0,05) (Tabela 2), concordando com os resultados obtidos por Spell et al.

(2001). Isto demonstra a capacidade de produção de P4 e manutenção de gestações

equivalentes entre os dois tipos de CL, diferindo apenas na morfologia. Barreiros et al.

(2006), em um trabalho no Paraná com animais mestiços, encontraram 22,7% dos

corpos lúteos cavitários quando as receptoras foram sincronizadas com P4. Esses

valores foram condizentes aos encontrados neste trabalho (27,6%), não influenciando a

concentração plasmática de progesterona pela presença da cavidade, assim como

também verificado por Siqueira et al. (2009a).

Tabela 2- Concentração plasmática de P4 (ng/mL), diâmetro do CL (cm) e porcentagem

de prenhez de receptoras de acordo com a classificação de corpo lúteo.

Compacto Cavitário Valor P

N 110 42

P41 1,58 ± 1,23 a 1,43 ± 0,96 a 0,602

Diâmetro CL1 2,00 ± 0,29 a 2,04 ± 0,34a 0,380

% prenhez2 45,4a 42,9a 0,254

1 Valores não diferem (P>0,05), pelo teste de Tukey. 2 Valores não diferem (P>0,05), pelo teste de Qui-quadrado.

10

Outro aspecto observado por Kastelic et al. (1990) foi a perda das cavidades dos

corpos lúteos em novilhas gestantes. Tal perda de cavidade demonstra que este achado

ultrasonográfico no início da gestação não tem importância para a manutenção da

gestação. Adicionalmente, em outros estudos não houve diferença significativa na

concentração de progesterona em receptoras com corpos lúteos cavitários ou compactos

no momento da inovulação (Spell et al., 2001; Marques et al., 2002).

As concentrações plasmáticas de P4 no momento da inovulação não diferiram

entre receptoras que ficaram prenhes e não-prenhes (P>0,05), conforme descrito na

Tabela 3, discordando de Siqueira et al (2009a), e a probabilidade de prenhez não foi

influenciada (P>0,05) pelo aumento da concentração plasmática de P4 (Figura 3).

Marques et al. (2009) também não verificaram diferenças nas concentrações de P4 no

dia da inovulação dos embriões entre receptoras que ficaram prenhes ou não-prenhes,

com valores de 2,51 e 2,42 ng/mL, respectivamente. A concentração plasmática ótima

de P4 para o estabelecimento da gestação varia entre 2,0 a 5,0 ng/mL (Niemann et al.,

1985). No entanto, Spell et al. (2001) revelaram que a concentração necessária de P4 no

dia da TE para o estabelecimento e manutenção da gestação pode ser menor que o

descrito previamente. No estudo, não houve diferença nas taxas de gestação quando as

concentrações de P4 foram menores que 0,58 ng/mL, ou excederam 16 ng/mL.

Também, no trabalho de Hasler et al. (1980) foi encontrado que 8 de 177 receptoras

gestantes apresentaram concentrações de P4 <0,5 ng/mL nos dias 10, 11 e 12 do ciclo

estral.

11

Tabela 3- Concentração plasmática de P4 (ng/mL), diâmetro do CL (cm) de receptoras

de acordo com o diagnóstico de gestação.

Prenhe Não-prenhe Valor P

N 67 85

P41 1,50 ± 1,05 a 1,31 ± 0,91 a 0,385

Diâmetro CL1 2,03 ± 0,41 a 1,86 ± 0,34b 0,042

1 - a≠b (P<0,05), pelo teste de Tukey.

Figura 3- Probabilidade de prenhez em receptoras de embrião em função da

concentração de P4 (ng/mL) (P=0,092)

Houve diferença (P<0,05) no diâmetro de CL entre receptoras prenhes e não-

prenhes, com diâmetro de CL superior nas primeiras (Tabela 3).

Alguns autores têm encontrado correlação positiva entre a área do corpo lúteo e

sua capacidade de produzir P4. Neste trabalho verificou-se correlação positiva entre

diâmetro de corpo lúteo e concentração plasmática de P4 no valor de 0,32 (P<0,05),

12

como também verificado por Siqueira et al. (2009b). A probabilidade de prenhez foi

influencia pelo tamanho do CL (P<0,05) (Figura 4).

Quanto maior a área do tecido luteal, maior a influência positiva nas taxas de

concepção em receptoras de embrião bovino (Tribulo et al., 2000). Conforme Binelli et

al. (2001), a obtenção de corpos lúteos maiores em receptoras pode aumentar a taxa de

prenhez nos programas de TE; entretanto, Spell et al. (2001) demonstraram que a

flutuação da P4 reflete uma combinação entre diferentes taxas de desenvolvimento do

corpo lúteo e secreção de P4 durante as fases iniciais do ciclo estral. Looney et al.

(2006) indicam que corpos lúteos de ao menos 10 mm são aceitáveis para receptoras de

embrião tornarem-se aptas à TE. Os mesmos autores não têm observado diferenças em

taxas de gestação quando utilizam receptoras com CL maiores que 10 mm. Neste

trabalho, o diâmetro médio dos CL utilizados foi de 20 mm.

Figura 4- Probabilidade de prenhez em receptoras de embrião em função do diâmetro do

corpo lúteo (cm) (P=0,006)

13

Conclusão

Receptoras da raça Nelore apresentam taxas de prenhez satisfatórias e

comparáveis às taxas de prenhez de receptoras cruzadas (Bos taurus taurus x Bos taurus

indicus). A seleção do tamanho do corpo lúteo no momento da inovulação é fator

importante para elevar as taxas de prenhez em receptoras de embriões bovinos. Corpos

lúteos cavitários e compactos não influenciam nas taxas de prenhez de receptoras de

embrião bovino.

Agradecimentos

Ao professor Guilherme de Paula Nogueira e Devani Mariano Pinheiro, do Laboratório de Endocrinologia Animais da Faculdade de Medicina Veterinária de Araçatuba- Unesp Araçatuba, por sua assistência na execução das dosagens hormonais. Ao professor Jair Soares Madureira e Denis Alves, por sua assistência na condução do trabalho.

Referências bibliográficas

ASSOCIAÇÃO BRASILEIRA DE CRIADORES DE ZEBU - Regulamento do serviço de registro genealógico das raças zebuínas. Uberaba, MG: ABCZ , 2010. 148p.

BADINGA, L.; THATCHER, W.W.; THATCHER, T. et al. Effect of environmental heat stress on follicular development and steroidogenesis in lacting Holstein cow. Theriogenology, v.39, p.797-810, 1993.

BARREIROS, T. R. R.; B LASCHI, W.; BORSATO, E. A. et al.Comparação das taxas de prenhez entre receptoras com corpos lúteos cavitários ou compactos após protocolo de sincronização com cloprostenol ou transferência de embriões em tempo fixo. Semina: Ciências Agrárias, v. 27, n. 4, p. 657-664, 2006.

BARUSELLI, P.S.; MARQUES, M.O.; MADUREIRA E.H. et al. Increased pregnancy rates in embryo recipients treated with CIDR-B devices and eCG. Theriogenology, v.55, p.157, 2001 [abstract].

BINELLI, M.; THATCHER, W. W.; MATTOS, R. et al. Antiluteolytic strategies to improve fertility in cattle. Theriogenology, v. 56, n. 9, p. 1451-1463, 2001.

EALY, A.D.; DROST, M.; HANSEN, P.J. Developmental changes in embryonic resistence to adverse effects on maternal heat stress in cows. Journal of Dairy Science, v. 76, p. 2899-2905, 1993.

FERREIRA, A. de M. Manejo reprodutivo e eficiência da atividade leiteira. Coronel Pacheco : Embrapa-CNPGL, 1991a. 47p. (Embrapa-CNPGL. Documentos, 46).

GONZÁLEZ, F. H. D. ; TORRES, C. A. ; VETROMILA, M. A. Efeito da condição corporal em novilhas mestiças sobre a fertilidade e os níveis sanguíneos de glicose, albumina e progesterona pós-serviço. Revista Brasileira de Zootecnia, v. 22, n. 3, p. 439-444, 1993.

GRYGAR, I.; KUDLA´C, E.; DOLEZEL, R.; NEDBA´LKOVA, J. Volume of luteal tissue and concentration of serum progesterone in cows bearing homogeneous

14

corpus luteum or corpus luteum with cavity. Animal Reproduction Science, v.49, p.77–82, 1997.

HASLER, J.F.; BOWEN, R.A.; NELSON, L.D. et al. Serum progesterone concentrations in cows receiving embryo transfers. Journal Reproduction and Fertility , v.58, p.71–7, 1980.

IETS- Manual of the International Embryo Transfer Society. 3rd ed STRINGFELLOW, D. A., and SEIDEL, S., eds., SAVOY, IL, 1998.

KASTELIC, J. P.; PIERSON, R. A.; GINTHER, O. J. Ultrasonic morphologic of corporea lutea and central cavities during the estrous cycle and early pregnancy in heifers. Theriogenology, v.34, n.3, p.487-498, 1990.

LOONEY, C.R.; NELSON, J.S., SCHNEIDER, H.J., FORREST, D.W. Improving fertility in beef cow recipients. Theriogenology, v. 65, p. 201–209, 2006.

MANN, G.E.; LAMMING, G.E.; FRAY, M.D. Plasma oestradiol and progesterone during early pregnancy in the cow and the effects of treatment with buserelin. Animal Reproduction Science, v.37, p.121-131, 1995.

MARQUES, M. O.; ARRUDA, R. P.; MADUREIRA, E. H. et al. Efeito da cavidade do corpo lúteo na concentração plasmática de progesterona em novilhas Bos taurus x Bos indicus receptoras de embrião. Revista Brasileira de Reprodução Animal, v.26, p.238-240, 2002.

MARQUES, P.A.F., COSTA, E. P., FERNANDES C.A.C. et al. Inovulação de embriões bovinos recém-colhidos em receptoras tratadas com rbST 464 no dia do estro. Revista Brasileira de Zootecnia, v.38, n.3, p.462-466, 2009.

NIEMANN, H.; SACHER, B.; ELASAESSER, F. Pregnancy rates relative to recipient plasma progesterone levels on the day of non-surgical transfer of frozen/thawed bovine embryos. Theriogenology, v.23, p.631–9, 1985.

NOGUEIRA, M. F.G; MELO, D.S.; CARVALHO, L.M. et al. Do high progesterone concentrations decrease pregnancy rates in embryo recipients synchronized with PGF2a and eCG? Theriogenology, v. 61, p. 1283–1290, 2004.

PETERSON, A.J.; LEE, R.S-F. Improving successful pregnancies after embryo transfer. Theriogenology, v.59, p.687-697, 2003.

SPELL, A. R.; BEAL, W. E.; CORAH, L. R. et al. Evaluating recipient and embryo factors that affect pregnancy rates of embryo transfer in beef cattle. Theriogenology, v. 56, n. 2, p. 287-297, 2001.

SIQUEIRA, L.G.B.; TORRES, C.A.A.; SOUZA, E.D.; MONTEIRO JR. P.L.J.; ARASHIRO, E.K.N.; CAMARGO, L.S.A.; FERNANDES, C.A.C.; VIANA, J.H.M. Pregnancy rates and corpus luteum–related factors affecting pregnancy establishment in bovine recipients synchronized for fixed-time embryo transfer. Theriogenology, v.72, p. 949–958, 2009 a.

SIQUEIRA, L.G.B.; TORRES, C.A.A.; AMORIM, L.S.; SOUZA, E.D.; CAMARGO, L.S.A.; FERNANDES, C.A.C.; VIANA, J.H.M. Interrelationships among morphology, echotexture, and function of the bovine corpus luteum during the estrous cycle. Animal Reproduction Science, v.115, p. 18–28, 2009 b.

SORIANO, B.M.A. Boletim Agrometeorológico: 1998 (Fazenda Nhumirim). Corumbá: Embrapa Pantanal, 1999. 20p.

SREENAN, J.M.; DISKIN, M.G. Factors affecting pregnancy rate following embryo transfer in the cow. Theriogenology, v.27, p.99-113, 1987.

TEODORO, R. L.; MADALENA, F.E. Evaluation of crosses of Holstein, Jersey or Brown Swiss sires x Holstein-Friesian/Gir dams. 2. Female liveweights. Genetics and Molecular Research, v.1, p. 25-31, 2002.

15

TRIBULO, H.; BO, G. A.; GATTI, G. et al. Pregnancy rates in embryo recipients treated with estradiol benzoate and CIDR-B vaginal devices to eliminate the need for estrus detection. In: INTERNATIONAL CONGRESS ON ANIMAL REPRODUCTION, 14., 2000, Stockholm. Anais…Stockholm: ICAR, 2000. v. 2, p.115.