UNIVERSIDADE FEDERAL DO ESPÍRITO SANTO

CENTRO DE CIÊNCIAS HUMANAS E NATURAIS

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS

Associação entre variáveis geográficas e climáticas e a ocorrência de Lutzomyia

longipalpis (Lutz & Neiva, 1912) (Diptera, Psychodidae, Phlebotominae) no estado do

Espírito Santo, Brasil.

Israel de Souza Pinto

Vitória, ES Fevereiro, 2009

i

UNIVERSIDADE FEDERAL DO ESPÍRITO SANTO

CENTRO DE CIÊNCIAS HUMANAS E NATURAIS

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS

Associação entre variáveis geográficas e climáticas e a ocorrência de Lutzomyia

longipalpis (Lutz & Neiva, 1912) (Diptera, Psychodidae, Phlebotominae) no estado do

Espírito Santo, Brasil.

Israel de Souza Pinto

Orientador:

Aloísio Falqueto

Dissertação submetida ao Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas (Biologia Animal) da Universidade Federal do Espírito Santo como requisito parcial para a obtenção do grau de Mestre em Biologia Animal

Vitória, ES Fevereiro, 2009

ii

Dados Internacionais de Catalogação-na-publicação (CIP) (Biblioteca Central da Universidade Federal do Espírito Santo, ES, Brasil)

Pinto, Israel de Souza, 1984- P659a Associação entre variáveis geográficas e climáticas e a

ocorrência de Lutzomyia longipalpis (Lutz & Neiva, 1912) (Diptera, Psychodidae, Phlebotominae) no estado do Espírito Santo, Brasil / Israel de Souza Pinto. – 2009.

52 f. : il. Orientador: Aloísio Falqueto. Dissertação (mestrado) – Universidade Federal do Espírito

Santo, Centro de Ciências Humanas e Naturais. 1. Lutzomyia longipalpis. 2. Nicho (Ecologia). 3.

Leishmaniose visceral - Espírito Santo (Estado). 4. Controle biológico de vetores. 5. Zona de risco. I. Falqueto, Aloísio. II. Universidade Federal do Espírito Santo. Centro de Ciências Humanas e Naturais. III. Título.

CDU: 57

iii

iv

AGRADECIMENTOS

Ao Senhor Deus pela oportunidade de terminar mais essa jornada que iniciei.

Ao professor Aloísio Falqueto pelo exemplo de humildade, paciência e

sabedoria e também pela orientação em mais esse trabalho.

Aos meus pais por me encorajarem a começar essa empreitada e pelo incentivo

e apoio mesmo quando tudo parecia desfavorável.

Ao meu irmão inhano e sua esposa Dani pelos exemplos de determinação.

À minha namorada Rafaela pelo carinho e companheirismo.

Ao Claudiney Biral dos Santos e ao Adelson Luiz Ferreira pelo auxílio e

colaboração em todas as etapas desse trabalho.

Ao Gustavo Rocha Leite pela colaboração na parte de mapas e modelagem.

Aos técnicos do Núcleo de Entomologia e Malacologia da Secretaria do Estado

da Saúde do Espírito Santo pela ajuda durante os trabalhos de campo.

À turma de mestrado 2007/1 do Programa de Pós-Graduação em Biologia

Animal pelo companheirismo durante esses dois anos.

Ao Bruno pela diligência em atender as minhas dúvidas e necessidades junto à

secretaria do Programa de Pós-Graduação em Biologia Animal.

A Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES),

Secretaria do Estado da Saúde do Espírito Santo (SESA-ES) e Unidade de Medicina

Tropical da Universidade Federal do Espírito Santo (UMT-UFES) pelos apoios

financeiro e logístico.

v

SUMÁRIO

LISTA DE TABELAS .............................................................................................. vi

LISTA DE FIGURAS................................................................................................ vii

RESUMO.................................................................................................................... 1

ABSTRACT ................................................................................................................ 3

1. CAPÍTULO I .......................................................................................................... 5

1.1 Título.......................................................................................................... 5

1.2 Resumo...................................................................................................... 6

1.3 Introdução.................................................................................................. 7

1.4 Material e métodos.................................................................................... 10

1.5 Resultados.................................................................................................. 13

1.6 Discussão................................................................................................... 14

1.7 Referências bibliográficas......................................................................... 17

2. CAPÍTULO II ........................................................................................................ 23

2.1 Título.......................................................................................................... 23

2.2 Resumo...................................................................................................... 24

2.3 Introdução.................................................................................................. 25

2.4 Material e métodos.................................................................................... 28

2.5 Resultados.................................................................................................. 30

2.6 Discussão................................................................................................... 32

2.7 Referências bibliográficas......................................................................... 34

3. CONCLUSÕES...................................................................................................... 38

4. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ................................................................ 39

5. TABELAS ............................................................................................................... 48

6. FIGURAS............................................................................................................... 49

vi

LISTA DE TABELAS

Tabela 1. Número de flebotomíneos por espécie e por sexo coletados em ambientes

modificado e preservado nas localidades de povoado Belém, bairro Santo Antônio e

Joebinha pertencentes, respectivamente, aos municípios de Vargem Alta, Rio Novo do

Sul e Alfredo Chaves, estado do Espírito Santo, no período de agosto/2006 a

julho/2007.....................................................................................................................p.48

vii

LISTA DE FIGURAS

Figura 1. Pontos de ocorrência conhecida de Lutzomyia longipalpis (Lutz & Neiva

1912) (Diptera, Psychodidae, Phlebotominae) no estado do Espírito Santo,

Brasil............................................................................................................................p.49

Figura 2. Distribuição potencial de Lutzomyia longipalpis (Lutz & Neiva 1912)

(Diptera, Psychodidae, Phlebotominae) no estado do Espírito Santo, obtida pelo

programa DesktopGarp, utilizando 73 pontos de ocorrência da espécie no estado. (7 –

intecerssão de pelo menos sete modelos dos dez melhores modelos; 8 – intercessão de

pelo menos oito modelos dos dez melhores modelos; 9 – intercessão de pelo menos

nove modelos dos dez melhores modelos; 10 – intercessão dos dez melhores

modelos).......................................................................................................................p.50

Figura 3. Gráfico obtido pelo programa DesktopGarp para avaliar a habilidade

preditiva do modelo por meio do método da área sob a curva (AUC) da característica

operatória do receptor (ROC) utilizando pontos bem conhecidos de ocorrência e

ausência de Lutzomyia longipalpis...............................................................................p.51

Figura 4. Municípios e localidades de captura de flebotomíneos na porção sul do estado

do Espírito Santo, no período de agosto/2006 a julho/2007.........................................p.52

1

RESUMO

Lutzomyia longipalpis (Lutz & Neiva, 1912) (Diptera, Psychodidae, Phlebotominae) é o

principal vetor da leishmaniose visceral americana (LVA) no Brasil. No estado do

Espírito Santo, a LVA parece estar associada às regiões de clima seco e de altitudes

inferiores a 500 metros em relação ao nível do mar. Para inferir a distribuição potencial

de L. longipalpis e a influência das variáveis geográficas e climáticas na sua distribuição

potencial no Espírito Santo (ES), foram realizadas coletas de flebotomíneos em

localidades em que ocorreram casos de LVA e em áreas adjacentes na região norte do

estado. Ao todo, foram pesquisadas 133 localidades pertencentes a 15 municípios,

sendo que L. longipalpis foi encontrado em 84 dessas. Para delimitar a distribuição

potencial, foi utilizada a modelagem de nicho ecológico usando o programa

DesktopGarp e dados de 73 pontos de ocorrência de L. longipalpis, considerados

espacialmente únicos e distintos. Além dos 15 municípios com registros de L.

longipalpis, foi prevista pela modelagem a distribuição para pelo menos outros nove

que não apresentam registros. A modelagem também evidenciou a associação de L.

longipalpis com características geoclimáticas propícias à sua ocorrência como: clima

seco representado pela pluviosidade menor que 1000 milímetros anuais e altitudes

inferiores a 500 metros em relação ao nível do mar. A ocorrência de casos humanos

autóctones de LVA em duas localidades dos municípios de Vargem Alta e Rio Novo do

Sul, localizados na porção sul do ES e sem as características geográficas e climáticas

propícias à ocorrência de L. longipalpis, justificaram estudo sistematizado de coleta de

flebotomíneos nessas localidades. No período de agosto de 2006 a julho de 2007 foram

realizadas coletas sistematizadas mensais nesses dois municípios e L. longipalpis não

foi encontrado em qualquer das localidades. Assim, foi possível dissociar a ocorrência

de LVA da presença de L. longipalpis na porção sul do estado do ES. Além disso,

2

devido ao pequeno número de flebotomíneos capturados em Rio Novo do Sul, foi

sugerida a existência de um mecanismo de transmissão da LVA não associado aos

flebotomíneos nessa localidade. Concluindo, a presença de L. longipalpis no estado do

Espírito Santo está associada às características geoclimáticas bem definidas e a

ocorrência de LVA em áreas sem essas características provavelmente está vinculada a

outro mecanismo de transmissão.

Palavras-Chave: Lutzomyia longipalpis; distribuição potencial; modelagem de nicho

ecológico; leishmaniose visceral; zonas de risco de transmissão.

3

ABSTRACT

Lutzomyia longipalpis (Lutz & Neiva, 1912) (Diptera, Psychodidae, Phlebotominae) is

the main vector of American visceral leishmaniasis (AVL) in Brazil. In the Espírito

Santo state, the AVL has always been associated to dry regions and elevations lower

than 500 meters at sea level. To infer the potential distribution of L. longipalpis and the

influence of biogeographic variables on its potential distribution in Espírito Santo, sand

flies were captured on localities with autochthonous cases of AVL and adjacent areas

from north region of the state. L. longipalpis was found in 84 localities, for a total of

133 localities belonging to 15 municipalities surveyed. To delimit the potential

distribution, it was made ecological niche modeling using the DesktopGarp program

and data of 73 occurrence points of L. longipalpis. Besides of the 15 municipalities with

records of L. longipalpis, the distribution was provided by ecological niche modeling

for, at least, other nine municipalities without records. Yet, the ecological niche

modeling showed the association of L. longipalpis with geoclimatic features favorable

to its occurrence like as dry climate represented by rainfall lower than 1000 millimeters

and elevations lower than 500 meters at sea level. The occurrence of human

autochthonous cases of AVL in two localities of Vargem Alta and Rio Novo do Sul

municipalities, located on the south portion of ES and without geographic and climatic

features favorable to occurrence of L. longipalpis, justified a systematic study for sand

flies captured in these localities. From August 2006 to July 2007, mensal systematic

entomological surveys were performed in Vargem Alta and Rio Novo do Sul

municipalities, but no L. longipalpis was found. Therefore, it is possible that the

ocurrence of AVL is disassociated with the presence of L. longipalpis in the south

portion of ES. Furthermore, due to the low number of sand flies captured in Rio Novo

do Sul, the presence of another mechanism of transmission of AVL is also possible. In

4

conclusion, the presence of L. longipalpis in the Espírito Santo state was associated with

geoclimatic well defined features and the occurrence of AVL in areas without these

features possibly was related to other mechanism of transmission.

Key words: Lutzomyia longipalpis; potential distribution; ecological niche modeling;

visceral leishmaniasis; zones at risk of transmission.

5

1. CAPÍTULO I

1.1 Título

Inferindo áreas de risco de transmissão de leishmaniose visceral por meio de

modelagem de nicho ecológico de Lutzomyia longipalpis (Diptera, Psychodidae,

Phlebotominae).

6

1.2 Resumo

Lutzomyia longipalpis (Diptera, Psychodidae, Phlebotominae) é o vetor principal da

leishmaniose visceral americana no Brasil. No estado do Espírito Santo, a doença parece

estar associada a regiões de baixa altitude, com clima quente e seco, próximas à

fronteira com o estado de Minas Gerais. No entanto, as áreas potenciais para a

ocorrência do vetor ainda são pouco conhecidas. Com o objetivo de inferir áreas de

risco de transmissão de leishmaniose visceral por meio da modelagem de nicho

ecológico de L. longipalpis, foram realizadas coletas de flebotomíneos em localidades

em que ocorreram casos de LVA e em áreas adjacentes, na região norte do estado. Ao

todo, foram pesquisadas 133 localidades pertencentes a 15 municípios, sendo que L.

longipalpis foi encontrado em 84 dessas. A distribuição potencial do inseto foi

delimitada a partir da modelagem de nicho ecológico, utilizando o programa

DesktopGarp, no qual foram inseridos 73 pontos de ocorrência do vetor, considerados

espacialmente únicos e distintos. Além dos 15 municípios com registros de L.

longipalpis, a modelagem previu sua ocorrência em outros 17 que não apresentam

registros do vetor. Foi evidenciado, ainda, que as zonas de risco de transmissão da

doença apresentaram as seguintes características geoclimáticas: clima seco,

representado pela pluviosidade menor que 1000 milímetros anuais e altitudes inferiores

a 500 metros em relação ao nível do mar. A delimitação das áreas de risco de

transmissão da doença permitirá a redução dos custos operacionais das ações de

controle da endemia, a medida em que possibilita intervenções seletivas, concentrando

esforços nas áreas de ocorrência do vetor.

Palavras-chave: leishmanioses; transmissão; mapa de risco; distribuição potencial.

7

1.3 Introdução

A distribuição da leishmaniose visceral (LV), também conhecida como calazar,

é influenciada por fatores climáticos e geográficos que determinam a formação de

ambientes propícios à procriação dos vetores e reservatórios da parasitose (Elnaiem et

al. 1998, Thomson et al. 1999, Margonari et al. 2006).

Nas Américas, Lutzomyia longipalpis (Lutz & Neiva, 1912) é a principal espécie

transmissora da LV e tem distribuição que se estende da Argentina ao México. No

Brasil, é conhecida para os estados de Alagoas, Bahia, Ceará, Espírito Santo, Goiás,

Maranhão, Mato Grosso, Mato Grosso do Sul, Minas Gerais, Pará, Paraíba, Paraná,

Pernambuco, Piauí, Rio de Janeiro, Rio Grande do Norte, Roraima, São Paulo, Sergipe

e Tocantins (Young & Duncan 1994, Rangel & Lainson 2003). A ampla distribuição

geográfica e a presença de barreiras geográficas e climáticas entre as populações

levantaram suspeitas de que L. longipalpis representaria um complexo de espécies no

Brasil. Tal hipótese foi confirmada por estudos de análises do som de cópula dos

machos, feromônios e pelo uso de marcadores moleculares (Bauzer et al. 2002, Souza et

al. 2002a, Hamilton et al. 2005, Bauzer et al. 2007).

No estado do Espírito Santo, a LV foi registrada pela primeira vez por Martins et

al. (1968), que descreveram casos autóctones nos municípios de Baixo Guandu e

Colatina, e sugeriram que a doença teria se expandido para o estado, a partir de Minas

Gerais, através do Vale do Rio Doce. Posteriormente, a moléstia foi detectada em outras

áreas, sempre associada à presença de L. longipalpis, sendo atualmente registrada em 10

municípios do estado (SESA-ES 2004). Com exceção de Água Doce do Norte,

pertencente à bacia do rio São Mateus, todos esses municípios pertencem à região do

vale do Rio Doce, cujas características geoclimáticas são clima quente, baixos índices

8

pluviométricos e altitudes inferiores a 500 metros em relação ao nível do mar (Feitoza

1999).

Grandes esforços são despendidos no sentido de delimitar a distribuição de L.

longipalpis, já que as estratégias eficientes de controle da LV residem basicamente no

combate ao vetor (Oliveira et al. 2001, 2006). Todavia, esses esforços não estão

logrando êxito, uma vez que a moléstia tem se expandido em vários estados brasileiros

(Arias et al. 1996, Mendes et al. 2002). O insucesso das medidas de controle

possivelmente está associado à não delimitação das áreas de ocorrência do vetor, dada a

vasta extensão territorial dos estados brasileiros, e aos altos custos operacionais

relativos aos trabalhos de campo para coleta de flebotomíneos. Portanto, meios mais

eficazes e menos onerosos devem ser buscados, visando atingir tal objetivo.

Nesse sentido, novas ferramentas que integrem dados ambientais, como clima e

relevo, com dados epidemiológicos, por meio de modelagem computacional, podem

providenciar respostas efetivas (Peterson & Shaw 2003). Essas ferramentas são úteis na

confecção de modelos preditivos que indiquem as áreas potenciais de ocorrência de L.

longipalpis e, conseqüentemente, as zonas de risco de transmissão da doença. Isso

possibilita direcionar as estratégias de combate ao vetor, aumentando a eficácia das

ações e reduzindo os custos operacionais.

A expansão da LV nas últimas quatro décadas, aliada à ineficiência das ferramentas

tradicionais em delimitar as áreas de ocorrência do vetor, determina a necessidade de se

mapear as áreas de risco para transmissão da doença no estado do Espírito Santo. A

ampla variação de relevo e altitude observada no território estadual, aliada ao encontro

de L. longipalpis em áreas geoclimáticas bem definidas, possibilita a utilização de

modelos computacionais que identifiquem regiões propícias à ocorrência do inseto,

justificando a realização do presente estudo. Esse teve como objetivo delimitar as áreas

9

potenciais para a ocorrência de L. longipalpis e apontar as variáveis geográficas e

climáticas que influenciam sua distribuição potencial no estado do Espírito Santo.

10

1.4 Material e métodos

A partir da notificação de casos humanos de leishmaniose visceral, foi

investigada a ocorrência de Lutzomyia longipalpis por meio de captura e identificação

de flebotomíneos nas áreas de procedência dos doentes e em localidades adjacentes.

As capturas foram realizadas durante as três primeiras horas noturnas por meio

de busca ativa com capturador de sucção do tipo Castro e armadilhas luminosas do tipo

CDC (Center for Disease Control and Prevention). Em cada localidade, foram

realizadas capturas durante três dias, com possibilidade de cessar antecipadamente a

busca na localidade, caso L. longipalpis fosse encontrado nas primeiras tentativas. Os

espécimes coletados foram acondicionados em tubos contendo etanol 70%, levados ao

laboratório, onde foram montados segundo técnica proposta por Barreto & Coutinho

(1940), e identificados em nível de espécie. A nomenclatura seguiu a classificação

proposta por Galati (1995, 2003).

Foram realizadas coletas de flebotomíneos em 133 localidades pertencentes a 15

municípios do estado do Espírito Santo, sendo que L. longipalpis foi encontrado em 83

dessas (Figura 1). Dentre as 83 localidades positivas, 73 pontos foram considerados

geograficamente distintos e utilizados na modelagem. Os municípios de Pancas e Baixo

Guandu, limítrofes com o estado de Minas Gerais contribuíram com mais da metade das

localidades onde o vetor foi encontrado.

Para a modelagem do nicho ecológico de Lutzomyia longipalpis, foi usado o

programa DesktopGarp (versão 1.1.6), que é baseado no “Algoritmo Genético para

Previsão por Conjunto de Regras” (GARP, Genetic Algorithm for Rule-Set Prediction)

(Stockwell & Noble 1992). Esse algoritmo utiliza pontos conhecidos de ocorrência da

espécie e mapas digitais de variáveis ambientais para produzir um modelo de nicho

11

ecológico fundamental da espécie e sua distribuição geográfica potencial (Stockwell &

Noble 1992, Stockwell & Peters 1999, Peterson et al. 2002).

O programa foi configurado com 200 gerações, 2000 iterações e limite de

convergência de 0,001, utilizando as regras: amplitude, inverso da amplitude e regressão

logística. Baseado nos erros estatísticos de omissão e comissão, também foi utilizada a

função “melhor conjunto” para selecionar somente modelos com acurácia de predição

maior. Essa função foi configurada para parar o experimento após o algoritmo ter

gerado 100 modelos com menos de 10% de omissão extrínseca. Para estes 100 modelos

gerados, foram utilizados os 10 que apresentaram níveis intermediários de comissão –

50% da distribuição do índice de comissão (Anderson et al. 2003).

Para cada modelo, o GARP produz um mapa de distribuição da espécie para a

área analisada, com 0 representando previsão de ausência e 1 de presença, em cada

célula do mapa. Para criar um mapa de distribuição potencial de L. longipalpis foi

utilizada a intercessão de 7 a 10 modelos selecionados pela opção “melhor conjunto” no

Sistema de Informação Geográfica ArcGIS 9.2. Este procedimento foi utilizado para

representar um mapa em que cada célula representa entre 70 e 100% dos modelos que

indicam a presença de L. longipalpis.

A habilidade preditiva do modelo foi avaliada por meio do método da área sob

a curva (AUC) da característica operatória do receptor (ROC). O resultado é obtido por

meio de 0 – plotagem dos valores de sensibilidade (fração de verdadeiros positivos) e de

1 – especificidade (fração de falsos positivos) (Manel et al. 2001). Os verdadeiros

positivos são os pontos em que o modelo prevê a ocorrência e L. longipalpis ocorre ou

não prevê a ocorrência e a espécie não ocorre. Os falsos positivos são os pontos em que

o modelo prevê a ocorrência e a espécie não ocorre ou o modelo não prevê a ocorrência

e a espécie ocorre. É considerado um bom modelo, quando a curva eleva ao máximo a

12

fração de verdadeiros positivos para valores abaixo da fração do falso-positivo. A AUC

pode ser usada como uma medida do desempenho global do modelo, de modo que seus

valores normalmente variam de 0,5 (aleatório) a 1,0 (discriminação perfeita) (Engler et

al. 2004). Essa validação é conduzida utilizando dados de presença e de ausência da

espécie (Phillips et al. 2006). Para esse procedimento de avaliação do modelo,

utilizamos os pontos de ocorrência L. longipalpis, bem como pontos de ausência, sendo

esses dados bem conhecidos na área de estudo.

Foram inseridos no programa os pontos de ocorrência de Lutzomyia longipalpis no

estado do Espírito Santo, os quais foram analisados e considerados geograficamente

distintos e utilizados para gerar os modelos. Os pontos foram considerados

geograficamente distintos quando foi possível separá-los com uma precisão de 0,0467

graus. Foram utilizados os dados geográficos da região Neotropical, obtidos a partir da

base de dados WorldClim, com precisão de 0,0467 graus. Foram usadas as seguintes

variáveis ambientais: altitude, temperatura média anual, sazonalidade da temperatura,

temperatura máxima no mês mais quente, temperatura mínima no mês mais frio,

precipitação anual, sazonalidade da precipitação, precipitação no mês mais úmido e

precipitação no mês mais seco.

13

1.5 Resultados

A distribuição prevista de L. longipalpis foi latitudinalmente ampla no estado

do Espírito Santo, embora tenha sido restrita as áreas de baixas altitudes, de clima

quente e seco. Usando a intercessão de todos os dez melhores modelos gerados pelo

GARP, a distribuição potencial para L. longipalpis no estado foi contínua e restrita aos

municípios da região do vale do Rio Doce (Figura 2). Utilizando a intercessão de pelo

menos sete dos dez melhores modelos gerados pelo GARP, a distribuição evidenciou

duas áreas disjuntas com potencial para a ocorrência de L. longipalpis, sendo uma na

porção noroeste, representada por municípios da região do vale do rio Doce e uma na

porção centro-sul, representada por alguns municípios da região do vale do rio

Itapemirim, contíguas a uma pequena área pertencente à bacia do rio Itabapoana (Figura

2). Além dos 15 municípios com registros de captura de L. longipalpis, utilizando a

intercessão de todos os dez melhores e de pelo menos sete dos dez melhores modelos

gerados pelo GARP, a ocorrência do vetor foi prevista, respectivamente, em nove e 17

municípios que não apresentam registros de capturas desse inseto (Figura 2).

Foram obtidos valores de AUC de 0,93 (Figura 3) no gráfico gerado pelo

método AUC para avaliar a habilidade preditiva do modelo, indicando que o

desempenho global do modelo foi muito bom.

14

1.6 Discussão

Por meio da modelagem da distribuição de Lutzomyia longipalpis foi possível

identificar as características ambientais que favorecem a manutenção e sobrevivência

dessa espécie no estado do Espírito Santo. De acordo com o modelo, a altitude e a

umidade, esta representada pelos índices pluviométricos, parecem ter sido as variáveis

limitantes para a ocorrência do vetor no estado.

A altitude foi limitante à ocorrência de L. longipalpis no estado já que a

distribuição prevista pela modelagem não ultrapassa os 500 metros acima do nível do

mar. Paralelamente, a umidade também limitou a ocorrência do vetor uma vez que nas

regiões de planície costeiras em que a altitude não limitaria a distribuição, a modelagem

não apontou a possibilidade de ocorrência. Essas áreas de planícies costeiras apresentam

índices pluviométricos elevados devido à influência de correntes de ar úmidas vindas do

oceano Atlântico. Diferentemente, as áreas baixas dos vales dos rios Doce, do

Itapemirim e do Itabapoana, previstas pela modelagem, apresentam baixos índices

pluviométricos devido à distância do oceano e a presença de montanhas que funcionam

como barreiras às correntes de ar úmidas vindas do oceano. Isso vai ao encontro de

estudos que apontam uma preferência de L. longipalpis por regiões de clima seco, um

aumento da densidade do inseto nas estações menos chuvosas do ano e um aumento no

número de casos de leishmaniose visceral nessas épocas (Zeledón et al. 1984, Morrison

et al. 1993, Thompson et al. 2002).

Diferentemente do previsto para o estado do Espírito Santo, Souza et al. (2004) e

Margonari et al. (2006), em Belo Horizonte, e Andrade-Filho et al. (1998), em Lagoa

Santa (Minas Gerais), observaram que L. longipalpis é coletado em áreas com altitudes

superiores a 750 metros acima do nível do mar. Essa diferença entre os nichos

ecológicos dessas populações, em relação à do vale do Rio Doce, vai ao encontro do

15

trabalho de Ferreira (2007), que sugeriu, com base na alta divergência genética obtida

em análises multilocus, que as populações de Lagoa Santa, possivelmente, pertencem a

uma espécie diferente da de Pancas, no vale do Rio Doce.

No mesmo sentido, Souza et al. (2002b) no distrito de Posse, município de

Petrópolis, estado do Rio de Janeiro coletaram L. longipalpis em áreas de clima úmido,

a 700 metros acima do nível do mar. Embora a população de L. longipalpis de Posse

ainda não tenha sido caracterizada, os achados sugerem que a mesma pertença a uma

espécie diferente da encontrada no estado do Espírito Santo.

A distribuição potencial de L. longipalpis foi prevista para a região do vale do

rio Itapemirim quando foram utilizados pelo menos sete dos dez melhores modelos

gerados pelo GARP, embora não haja registros de captura do inseto nessas áreas. Essa

ausência pode estar relacionada ao fato de que os municípios da porção leste de Minas

Gerais que fazem divisa com os municípios da região sul do estado do Espírito Santo

não apresentam registros de ocorrência de casos de LVA, nem a presença de L.

longipalpis (Resende 2008, Saraiva et al. 2006). No mesmo sentido, no estado do Rio

de Janeiro a doença e o vetor são encontrados na cidade do Rio de Janeiro e alguns

municípios vizinhos, mas ausentes nos municípios da porção norte do estado que fazem

divisa com o estado do Espírito Santo (Marzochi et al. 1985, Cabrera et al. 2003,

Madeira et al. 2006, Paula et al. 2009). Ainda, a região sul do ES está isolada das áreas

do vale do rio Doce por barreiras geográficas e climáticas que impediriam a dispersão

do vetor. Por outro lado, a ausência pode estar relacionada à falta de coletas de

flebotomíneos na região, sendo necessárias investigações entomológicas nessas áreas

previstas pelo modelo. No entanto, caso o inseto venha a ser capturado na porção sul do

estado, serão necessários estudos comparativos entre essa população e a da porção norte

do estado, uma vez que as barreiras geográficas e climáticas podem proporcionar

16

isolamento reprodutivo entre as populações como conseqüência da ausência de fluxo

gênico entre elas (Ward et al. 1983, Souza et al. 2008).

As áreas de risco potencial para transmissão de LV, definidas por meio da

distribuição potencial do vetor incluem pelo menos nove municípios em que não há

registros de captura do mesmo (Figura 2). Além de delimitar as áreas com potencial

para ocorrência de L. longipalpis no estado do Espírito Santo, o modelo utilizado

caracterizou as variáveis geográficas e climáticas propícias à sua ocorrência. Desta

forma, o estudo fornece os subsídios necessários à realização da vigilância

entomológica por meio de coletas direcionadas de flebotomíneos, a fim de detectar a

presença do vetor da LV nesses municípios. O encontro de L. longipalpis poderá

confirmar a validade do modelo preditivo proposto, além de antecipar as medidas de

combate a esse inseto e evitar, dessa forma, a expansão da LV no estado. O estudo

serviria de base para futuras investigações visando testar a hipótese levantada por

Martins et al. (1968) de uma possível expansão da área de domínio do vetor no estado

do Espírito Santo a partir do estado de Minas Gerais.

Por fim, embora a validação dos modelos de distribuição seja um tópico

polêmico e não haja consenso sobre o método apropriado (Lobo et al. 2008), a área sob

a curva da característica operatória do receptor é apontada como a melhor forma de

avaliar a habilidade preditiva do modelo (Elith et al. 2006). Com isso, o alto valor da

AUC (0.93), sustentou uma alta confiança na distribuição prevista pela modelagem de

L. longipalpis no estado do Espírito Santo.

17

1.7 Referências Bibliográficas

Anderson RP, Lew D, Peterson AT 2003. Evaluating predictive models of

species' distributions: criteria for selecting optimal models. Ecologic Model 162: 211-

232.

Andrade-Filho JD, Lima MLN, Falcão AL, Brazil RP 1998. Sazonalidade dos

flebotomíneos (Diptera, Psychodidae) dos arredores da Gruta da Lapinha, município de

Lagoa Santa, Minas Gerais, Brasil. Rev Bras Entomol 42: 93-95.

Arias JR, Monteiro PS, Zicker F 1996. The re-emergence of visceral

leishmaniasis in Brazil. Emerg Infect Dis 2: 145-146.

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23

2. CAPÍTULO II

2.1 Título

Leishmaniose visceral americana dissociada da presença de Lutzomyia longipalpis

(Diptera, Psychodidae) no estado do Espírito Santo, Brasil.

24

2.2 Resumo

No estado do Espírito Santo, a ocorrência de leishmaniose visceral americana sempre

esteve associada à presença do vetor Lutzomyia longipalpis. Por meio de sistema de

informações geográficas, a distribuição de Lu. longipalpis no estado foi relacionada à

presença de características geoclimáticas como clima seco (<1000 mm de precipitação

anual), relevo acidentado (<450 metros a.n.m) e presença de afloramentos rochosos. A

ocorrência de casos humanos autóctones de LVA em municípios sem essas

características geoclimáticas justificou o presente estudo. O objetivo foi testar a

associação entre a ocorrência de LVA e a presença de Lu. longipalpis. De agosto/2006 a

julho/2007, foram realizadas capturas mensais de flebotomíneos em ambientes

modificado e preservado nos municípios em que ocorreram os casos humanos e em um

sem registros da doença, porém com leishmaniose tegumentar. Ao todo, 13.112

flebotomíneos foram capturados, mas Lu. longipalpis não foi encontrado. A eficácia do

modelo de SIG utilizado para explicar a ocorrência de Lu. longipalpis no estado e a

participação, nessas localidades, de outro vetor de LVA é discutida.

Palavras-chave: transmissão, Ecologia de vetores, Phlebotominae

25

2.3 Introdução

A leishmaniose visceral americana (LVA) é uma doença zoonótica causada

pelo protozoário Leishmania infantum chagasi (Cunha & Chagas, 1937)

(Kinetoplastida, Trypanosomatidae). A transmissão ocorre pela picada das fêmeas de

flebotomíneos infectadas pelo protozoário (Deane 1956).

Estudos epidemiológicos clássicos indicam uma forte associação de L. i.

chagasi com o flebotomíneo Lutzomyia longipalpis (Lutz & Neiva, 1912) (Diptera,

Psychodidae) o qual é apontado como principal vetor da doença. Essa associação é

baseada nos seguintes fatores: associação entre a ocorrência de casos humanos e caninos

de LVA e a distribuição geográfica e ecológica de Lu. longipalpis; encontro de Lu.

longipalpis naturalmente infectado por L. i. chagasi; infecção experimental de Lu.

longipalpis por L. i. chagasi; atração de Lu. longipalpis pelos reservatórios de L. i.

chagasi (cães e raposas, principalmente) e transmissão experimental de L. i. chagasi por

Lu. longipalpis infectado (Chagas et al. 1938, Deane 1956, Deane & Deane 1954a,

Deane & Deane 1954b, Deane & Deane 1955, Deane & Deane 1962, Grimaldi et al.

1989, Grimaldi & Tesh 1993, Lainson et al. 1990).

Alguns autores defendem, com base na distribuição coincidente com a doença,

a participação de outros flebotomíneos na transmissão da LVA (Carvalho et al. 2007).

Há também os que defendem a participação de outros artrópodes na transmissão da

LVA, com base em achados de infecção natural em pulgas (Coutinho & Linardi 2007) e

carrapatos (Coutinho et al. 2005). Porém, nenhum desses autores confirmou a

capacidade de transmissão da doença pela picada desses artrópodes.

No Brasil, os primeiros casos de LVA foram registrados por Penna (1934) que

encontrou leishmânias em 41 de 47.000 exames de viscerotomias post-mortem. Esse

autor registrou casos da doença nos estados do Alagoas, Bahia, Ceará, Pará,

26

Pernambuco, Piauí, Rio de Janeiro, Rio Grande do Norte e Sergipe. Atualmente, cerca

de 3.000 novos casos de LVA são registrados anualmente no Brasil, a maioria associada

a áreas rurais. No entanto, nos últimos anos está ocorrendo um processo de urbanização

da doença acompanhando o vetor Lu. longipalpis em cidades como Belo Horizonte

(Minas Gerais) e Campo Grande (Mato Grosso do Sul) (Silva et al. 2001, Oliveira et al.

2006).

No estado do Espírito Santo, a LVA foi registrada inicialmente por Martins et

al. (1968), nos municípios de Colatina e Baixo Guandu. Atualmente, já atinge 10

municípios, todos localizados na porção centro-norte do estado. Em todas as áreas

endêmicas, a transmissão da doença sempre esteve associada à presença de Lu.

longipalpis.

Utilizando a ferramenta de geoprocessamento por meio de sistema de

informações geográficas, Feitoza et al. (2001) estudaram as variáveis geográficas e

climáticas das áreas endêmicas do Espírito Santo, concluindo que áreas com potencial

para a ocorrência de LVA e Lu. longipalpis apresentam características como relevo

acidentado, altitude de até 450 metros acima do nível do mar, clima seco e afloramentos

rochosos. Essas características sempre despontam nas áreas com registros de casos

humanos autóctones de LVA, que coincidem também com a presença de Lu.

longipalpis. É salientado que, em épocas passadas, a doença era registrada somente em

municípios localizados no Vale do Rio Doce, região centro-norte do estado do Espírito

Santo. Em nenhum momento, a LVA fora registrada em municípios localizados na

porção sul do território estadual.

Nos últimos cinco anos, porém, foram registrados três casos autóctones da

doença nos municípios de Rio Novo do Sul e Vargem Alta, ao sul do estado do Espírito

Santo. Por meio das técnicas de reação em cadeia da polimerase e isoenzimas, o agente

27

etiológico isolado de dois pacientes foi identificado como L. i. chagasi. A investigação

epidemiológica não evidenciou qualquer indício de introdução da moléstia por

imigrantes, nem a migração dos doentes, ou seus pais, para áreas endêmicas conhecidas.

Do ponto de vista geográfico e climático, a área de ocorrência dos novos casos

foge totalmente do padrão encontrado nas áreas endêmicas do vale do Rio Doce, centro-

norte do estado (Feitoza et al. 2001). Além disso, o sul do Espírito Santo está isolado

das áreas endêmicas de LVA no vale do Rio Doce, por barreiras geográficas e

climáticas que dificultam a dispersão do vetor. Ainda, os municípios da porção norte do

estado do Rio de Janeiro e leste de Minas Gerais que fazem divisa com os municípios

da região sul do estado do Espírito Santo não registram a ocorrência de casos de LVA,

nem a presença de Lu. longipalpis (Marzochi et al. 1985, Cabrera et al. 2003, Madeira et

al. 2006, Paula et al. 2009, Resende 2008, Saraiva et al. 2006).

Considerando que Lu. longipalpis nunca foi encontrado em coletas no sul do

estado, a ocorrência dos casos na região justificou estudos sistemáticos da fauna de

flebotomíneos para verificar qual é o vetor da LVA na região. Nesse sentido, o presente

estudo teve por objetivo testar a associação entre a ocorrência de LVA e a presença de

Lu. longipalpis nas novas localidades com registro da doença.

28

2.4 Material e métodos

O estudo foi realizado na região centro-sul do estado do Espírito Santo nas

localidades de Povoado Belém (20°47’29’’ S; 40°00’09’’ W) e de Bairro Santo Antônio

(20°50’40’’ S; 40°56’21’’ W) pertencentes, respectivamente, aos municípios de Vargem

Alta e Rio Novo do Sul, onde ocorreram casos humanos autóctones de leishmaniose

visceral americana (Figura 4). Também foi pesquisada, para comparação de fauna de

flebotomíneos, a localidade de Joebinha (20°41’56’’ S; 40°47’41’’ W), pertencente ao

município de Alfredo Chaves e com registros de casos humanos autóctones de

leishmaniose tegumentar americana (LTA) (Figura 4).

As três localidades apresentam características geoclimáticas semelhantes, a

saber: clima úmido influenciado pelas correntes de ar vindas do oceano Atlântico;

índice pluviométrico anual superior a 1200 mm e relevo acidentado, com raros

afloramentos rochosos. A região ainda mantém pequenas glebas florestais que são

remanescentes da formação de Mata Atlântica, outrora devastada para dar lugar à

cultura do café, sucedida, em parte, pela cultura da banana e pecuária extensiva.

No período de agosto de 2006 a julho de 2007 foram realizadas coletas mensais

de flebotomíneos explorando o ambiente modificado, representado pelos domicílios em

que ocorreram os casos de leishmaniose, incluindo seus anexos e abrigos de animais

domésticos e o ambiente preservado, representado por matas secundárias próximas aos

domicílios.

As capturas foram feitas durante as três primeiras horas noturnas utilizando

busca ativa com auxílio de capturador manual de sucção do tipo Castro no ambiente

modificado e duas armadilhas luminosas do tipo CDC (Center for Disease Control),

instaladas no ambiente preservado.

29

Os espécimes coletados foram acondicionados em tubos contendo etanol 70% e

levados ao laboratório, onde foram montados segundo a técnica proposta por Barreto &

Coutinho (1940) e identificados de acordo com critérios taxonômicos propostos por

Galati (1995, 2003). Os nomes genéricos dos flebotomíneos foram abreviados segundo

o proposto por Marcondes (2007).

Utilizando o programa PAST (Hammer et al. 2001), foram estimados em cada

ambiente os seguintes parâmetros: a riqueza específica (S), o índice de equitabilidade

(J) e o índice de diversidade de Shannon (H).

30

2.5 Resultados

Foram coletados ao todo 13.112 espécimes de flebotomíneos pertencentes a 15

espécies (H=0,59) (Tabela 1). Nenhum exemplar de Lutzomyia longipalpis, principal

transmissor de leishmaniose visceral americana no Novo Mundo, foi capturado nas três

localidades pesquisadas.

As únicas espécies capturadas em todas as três localidades foram Nyssomyia

intermedia (Lutz & Neiva, 1912) e Micropygomyia schreiberi (Martins, Falcão & Silva,

1975). Outras apareceram em Povoado Belém e Joebinha: Lutzomyia alencari (Martins,

Souza & Falcão, 1962), Micropygomyia quinquefer (Dyar, 1929), Migonemyia migonei

(França, 1920) e Pintomyia fischeri (Pinto, 1926). Ainda, algumas espécies foram

capturadas em apenas uma localidade: Brumptomyia nitzulescui (Costa Lima, 1932),

Evandromyia edwardsi (Mangabeira, 1941), Evandromyia termitophila (Martins,

Falcão & Silva, 1964), Nyssomyia whitmani (Antunes & Coutinho, 1939), Pintomyia

bianchigalatiae (Andrade-Filho, Aguiar, Dias & Falcão, 1999), Pintomyia monticola

(Costa Lima, 1932), Pintomyia serrana (Damasceno & Arouck, 1949) e Psathyromyia

shannoni (Dyar,1929) em Povoado Belém e Sciopemyia sordellii (Shannon & Del

Ponte, 1927) em Joebinha.

Na localidade de Povoado Belém (Vargem Alta), Ny. intermedia foi a espécie

predominante tanto no ambiente modificado quanto no ambiente preservado. No

ambiente modificado, foi seguida de Mg. migonei e Pi. fischeri. Já no ambiente

preservado, foi seguida de Mi. schreiberi e Pi. fischeri. Em bairro Santo Antônio (Rio

Novo do Sul), foram capturados em ambos ambientes indivíduos pertencentes a apenas

duas espécies: Mi. schreiberi e Ny. intermedia. Nessa localidade, Mi. schreiberi foi a

espécie predominante no ambiente modificado e Ny. intermedia a predominante no

31

ambiente preservado. Em Joebinha (Alfredo Chaves), Ny. intermedia foi a espécie

predominante nos dois tipos de ambientes, seguida de Pi. fischeri.

A riqueza específica (S) e o índice de diversidade (H) foram maiores em

Povoado Belém, tanto no ambiente modificado (S=13; H=0,51), quanto no ambiente

preservado (S=7; H=1,23), quando comparado com os ambientes modificado (S=2;

H=0,52) e preservado (S=2; H=0,50) em bairro Santo Antônio e com os ambientes

modificado (S=4; H=0,21) e preservado (S=6; H=1,03) em Joebinha. Quando

comparados os dois tipos de ambiente, a riqueza específica foi maior no ambiente

modificado em Povoado Belém, igual em bairro Santo Antônio e maior no ambiente

preservado em Joebinha (Tabela 1). Já, o índice de diversidade foi maior que o dobro no

ambiente preservado em relação ao ambiente modificado em Povoado Belém e maior

que o quádruplo em Joebinha, enquanto que em bairro Santo Antônio foram

semelhantes (Tabela 1). O índice de Equitabilidade foi maior no ambiente preservado

em relação ao modificado, em Joebinha e em Povoado Belém, enquanto em bairro

Santo Antônio foram semelhantes nos dois ambientes (Tabela 1).

32

2.6 Discussão

A fauna de flebotomíneos encontrada nos dois focos de leishmaniose visceral

americana na porção centro-sul do estado do Espírito Santo apresenta uma composição

específica muito diferente da encontrada em outras áreas de transmissão da doença no

Espírito Santo e no Brasil (Barata et al. 2004, Oliveira et al. 2006). No entanto, essa

fauna é muito semelhante à encontrada em áreas típicas de transmissão de leishmaniose

tegumentar americana em que predominam as espécies Nyssomyia intermedia,

Migonemyia migonei e Pintomyia fischeri, como na localidade de Joebinha (Alfredo

Chaves) e em outras regiões do Espírito Santo e do Brasil (Barros et al. 1985, Ferreira et

al. 2001, Hermeto et al. 1994, Rangel et al. 1999).

Em foco de LVA no estado de Pernambuco no Nordeste brasileiro, Carvalho

et al. 2007 incriminaram Mg. migonei como provável vetor de L. i. chagasi, mesmo não

tendo encontrado fêmeas infectadas por L. i. chagasi. Para a incriminação desse inseto

como vetor, os autores levaram em consideração principalmente a sua abundância nos

ambientes intra e peridomiciliar de residências em que ocorreram os casos humanos.

Ainda, Mg. migonei apresenta atração pelos cães (Falqueto 1995), os quais podem atuar

como reservatórios de L. i. chagasi. Nesse sentido, o encontro dessa espécie de

flebotomíneo em Povoado Belém poderia explicar a ocorrência de LVA nessa

localidade, mas excluiria o bairro Santo Antônio, onde o inseto não foi capturado.

Finalmente, Mg. migonei é encontrada em vários municípios próximos às áreas

endêmicas da LVA, inclusive no estado do Espírito Santo, nos quais nunca foi

registrada a doença. Diferentemente, no Sudeste e Nordeste brasileiros, Mg. migonei

tem sido incriminada como vetor secundário de Leishmania braziliensis, agente

etiológico da LTA, inclusive com achados de fêmeas naturalmente infectadas por esse

protozoário (Azevedo et al. 1990, Pita-Pereira et al. 2005).

33

O encontro de Lutzomyia alencari, mesmo que em baixa densidade, na

localidade de Povoado Belém e a proximidade filogenética dessa espécie com Lu.

longipalpis merecem estudos mais aprofundados sobre a possível participação do inseto

na epidemiologia da LVA nessa localidade.

Na localidade de bairro Santo Antônio a transmissão da doença pode não ter

ocorrido pela picada de flebotomíneos uma vez que as duas espécies encontradas, Mi.

schreiberi e Ny. intermedia, não são consideradas transmissoras da doença ao ser

humano. A primeira, Mi. schreiberi, é uma espécie que possivelmente se alimenta em

répteis e nem ocasionalmente foi encontrada picando o ser humano para se alimentar. Já

a segunda, Ny. intermedia, embora seja antropofílica, atraída por reservatórios

domiciliares como o cão e possa ser infectada experimentalmente, nunca foi encontrada

infectada naturalmente por L. i. chagasi. Ao contrário, a comprovação da infecção

natural por Leishmania braziliensis, juntamente com a antropofilia do inseto, a

distribuição coincidente com a LTA e a atração por animais reservatórios, faz com que a

espécie seja considerada a principal transmissora desta doença no Sudeste do Brasil

(Ferreira et al. 2001, Rangel et al. 1999, Falqueto 1995).

A ausência de Lutzomyia longipalpis em duas áreas com registros de casos

humanos autóctones de LVA na porção sul do estado do Espírito Santo sugere a

dissociação entre a ocorrência da doença e a presença desse inseto nessas áreas. Embora

condizente com o modelo de geoprocessamento proposto por Feitoza et al. (2001), essa

ausência é inesperada devido ao fato de Lu. longipalpis ser considerado o único vetor na

região Sudeste do Brasil (Barata et al. 2004).

34

2.7 Referências bibliográficas

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38

3. CONCLUSÕES

1. A ocorrência de Lutzomyia longipalpis no estado do Espírito Santo está

associada a ambientes com características geográficas e climáticas como

pluviosidade menor que 1000 milímetros anuais e altitudes inferiores a 500

metros em relação ao nível do mar.

2. A ocorrência da leishmaniose visceral americana em áreas sem essas

características geoclimáticas como nos municípios de Vargem Alta e de Rio

Novo do Sul, na porção sul do estado do Espírito Santo, parece dissociada da

presença de L. longipalpis.

3. A transmissão de LV no foco do município de Rio Novo do Sul pode estar

associada à presença de Nyssomyia intermedia ou outros artrópodes como

pulgas e carrapatos.

4. A modelagem da distribuição potencial L. longipalpis pode ser utilizada como

ferramenta no controle da expansão de LVA, nas áreas do estado do Espírito

Santo em que esse inseto é o vetor.

5. Acredita-se que as características geográficas e climáticas possam auxiliar na

separação de diferentes espécies do complexo L. longipalpis no Brasil.

39

4. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

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5. TABELAS T

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49

6. FIGURAS

Figura 1. Pontos de ocorrência conhecida de Lutzomyia longipalpis (Lutz & Neiva

1912) (Diptera, Psychodidae, Phlebotominae) no estado do Espírito Santo, Brasil.

50

Figura 2. Distribuição potencial de Lutzomyia longipalpis (Lutz & Neiva 1912)

(Diptera, Psychodidae, Phlebotominae) no estado do Espírito Santo, obtida pelo

programa DesktopGarp, utilizando 73 pontos de ocorrência da espécie no estado. (7 –

intecerssão de pelo menos sete modelos dos dez melhores modelos; 8 – intercessão de

pelo menos oito modelos os dos dez melhores modelos; 9 – intercessão de pelo menos

nove modelos dos dez melhores modelos; 10 – intercessão dos dez melhores modelos).

51

0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.01 – especificidade

(fração de falsos-positivos)

0.0

0.2

0.4

0.6

0.8

1.0

Sen

sibi

lidad

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o de

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iros-

posi

tivos

)

AUC = 0.93

Figura 3. Gráfico obtido pelo programa DesktopGarp para avaliar a habilidade

preditiva do modelo por meio do método da área sob a curva (AUC) da característica

operatória do receptor (ROC) utilizando pontos bem conhecidos de ocorrência e

ausência de Lutzomyia longipalpis.

52

Figura 4. Municípios e localidades de captura de flebotomíneos na porção sul do estado

do Espírito Santo, no período de agosto/2006 a julho/2007.