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1

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ESTUDOS MORFOMÉTRICOS SOBRE ESPÉCIES DE ABELHAS DA

TRIBO MELIPONINI (HYMENOPTERA: APIDAE).

JAMIL TANNÚS NETO

Manaus - Amazonas Março - 2006

2

JAMIL TANNÚS NETO

ESTUDOS MORFOMÉTRICOS SOBRE ESPÉCIES DE ABELHAS DA

TRIBO MELIPONINI (HYMENOPTERA: APIDAE).

ORIENTADOR: Dr. Warwick Estevam Kerr CO-ORIENTADORA: Dra. Nair Otaviano Aguiar

Tese apresentada ao Programa de Pós-

Graduação em Biologia Tropical e Recursos

Naturais do convênio INPA/UFAM, como parte

dos requisitos para obtenção do título de

Doutor em CIÊNCIAS BIOLÓGICAS, área de

concentração em Entomologia.

Manaus - Amazonas Março – 2006

3

Ficha Catalográfica

Tannús-Neto, J.

Estudos Morfométricos sobre Espécies de Abelhas da Tribo Meliponini (Hymenoptera: Apidae)/ Jamil Tannús Neto – Manaus, 2006.

276p. : XXXIII il.

Tese de Doutorado – INPA/UFAM.

1. Insecta 2. Apidae 3. Meliponini 4. Morfometria 5. Meliponicultura.

CDD

Sinopse: Onze espécies de três gêneros de abelhas da subtribo Meliponina foram analisadas, sendo

oito do gênero Melípona: Melipona compressipes manaosensis, M. seminigra merrillae,

M. rufiventris, M. interrupta grandis, M. crinita, M. compressipes fasciculata, M.

rufiventris paraensis, M. fuliginosa e duas outras abelhas, uma do gênero Partamona e

outra do gênero Lestrimelitta. Estas abelhas foram coletadas em colônias naturais e

artificiais de sete locais: Manaus, Cacau Pirera, Manacapuru, Alvarães e Parintins no estado

do Amazonas, São Luís e Barra do Corda no estado do Maranhão. As abelhas foram

analisadas considerando treze caracteres morfométricos da perna posterior direita, asa

anterior direita e o número de hâmulos das asas esquerda e direita. O estudo mostrou que as

populações de abelhas diferenciaram significativamente com relação às estruturas medidas

entre Meliponários e localidades. Todas as espécies de abelhas do gênero Melípona

apresentaram o primeiro componente principal com índices positivos possibilitando, então,

a obtenção de um índice multivariado de tamanho que indicou claramente a diferença entre

locais e entre espécies coletadas em ninhos naturais e artificiais. As abelhas do gênero

Lestrimelitta apresentaram estruturas morfológicas que diferiram bastante das abelhas do

gênero Melípona.

Palavras-chave: Insecta, Apidae, Meliponini, Morfometria, Meliponicultura.

.

4

DEDICATÓRIA

Aos meus pais, Iguer e Therezinha pelo amor, apoio e incentivo.

Aos meus irmãos, Andréa, Alexandre, Frederico e Daniella pelo carinho e

ajuda nos momentos difíceis.

A tia Suely e minha prima Ana Flávia pelo carinho.

A Cristiane, minha grande companheira para todos os momentos, pelo amor

e apoio.

5

AGRADECIMENTOS

A Deus pela vida, amor, força e proteção.

Pela Amazônia existir com toda sua exuberância, beleza, força e

plenitude.

Ao Prof. Dr. Warwick Estevam Kerr, por ser meu “chefe” sempre, por

ser o único a não me esquecer, pelo apoio e incentivo extremamente

importantes na realização deste trabalho e pelo seu exemplo de vida.

À Profa. Dr

a. Nair Otaviano Aguiar, minha co-orientadora e “chefe”,

pelo que me ensinou sobre zoologia, pelo seu vasto conhecimento sobre a

fauna Amazônica, pelo estágio na UFAM, pela monitoria no INPA e o amor

incondicional ao ensino.

À Profa. Dr

a. Neuza Hamada pelos livros que disponibilizou, pelo

material fotográfico e pela excelente e inesquecível aula sobre insetos

aquáticos.

Aos professores Dra. Cecília Lomônaco e Dr. Marcelo Tavares da UFU

que, entre tantos, foram os únicos que verdadeiramente auxiliaram-me no

difícil campo da estatística.

À Profa. Dr

a. Maria Lúcia Absy, pela atenção, apoio em alguns

momentos difíceis e pelo respeito.

À Profa. Dr

a. Beatriz Ronchi Teles, pelo apoio e orientações de sempre.

À coordenação do curso de pós-graduação em Entomologia, Instituto

Nacional de Pesquisas da Amazônia, pelo apoio.

À Profa. Dr

a. Gislene Almeida Carvalho Zilse e ao Grupo de Pesquisas

em Abelhas, por permitir o uso de suas instalações, onde este trabalho foi

desenvolvido.

6

Aos técnicos Hélio Villas Boas, Nelson Zilse e Jonilson Laray, pelo

apoio e pela ajuda na coleta de algumas espécies de abelhas.

Aos membros da ACAM (Associação dos Criadores de Abelhas do

Amazonas), Glória, Cristina e seu marido, “Seu” Vidarico, Prof. Dr. Eulálio,

Afonso, Prof. Dr. Klilton, Prof. Dra. Norma, Hélio e a todos que formam esta

grande e promissora associação, da qual tive a honra de ser sócio.

Aos amigos Profa. Dr

a. Raquel, Prof. Dr. Fábio, futuro Prof. Dr.

Klilton, Profa. Dr

a. Dilvia e Prof. Dr. Carlos Gustavo, pelo companheirismo e

apoio.

À “turma” da sala de alunos da Entomologia, pelas idéias e pelo

convívio.

A todos os demais colegas e professores da Entomologia, Instituto

Nacional de Pesquisas da Amazônia, que direta ou indiretamente

contribuíram para a minha formação.

Ao CNPq, pela bolsa de doutorado, ao INPA pelo apoio financeiro e

auxílio transporte.

A Banca Examinadora que avaliou o referido trabalho:

Dra Ana Maria Waldschmidth (UESB)

Dra Cecília Lomônaco de Paula (UFU)

Dra Gislene Almeida Carvalho-Zilse (INPA)

Dr. Malcon Antonio Manfredi Brandeburgo (UFU)

Dra Neusa Hamada (INPA)

Dra Ranyse Barbosa Querino da Silva (UNIMONTES)

Dr. Warwick Estevam Kerr (UFU)

7

A todas as famílias que abriram gentilmente a porta de suas casas e de

suas colônias.

E a todos os brasileiros que batalham dia a dia e merecem novas

alternativas de vida, como uma alimentação mais saudável.

8

Deus, sempre

9

ÍNDICE

FICHA CATALOGRÁFICA................................................................................. i

DEDICATÓRIA................................................................................................... ii

AGRADECIMENTOS......................................................................................... iii

LISTA DE TABELAS…………………………………………………….................. xi

LISTA DE FIGURAS…………………………………………………...................... xviii

RESUMO GERAL…….………………………………………………...................... xxiv

GENERAL ABSTRACT………..…………………………………..…..................... xxvi

CAPÍTULO I - Abelhas sem ferrão..................................................................... 01

1. Introdução…………..........………………………………………………………... 01

Parte I: Aspectos gerais das abelhas sem ferrão............................................... 01

1.1. A Origem das Abelhas................................................................................. 01

1.2. Classificação Geral das Abelhas................................................................. 02

1.3. Classificação Geral das abelhas sem Ferrão.............................................. 04

1.4. O gênero Melipona...................................................................................... 05

1.4.1. Determinação do sexo e desenvolvimento.............................................. 07

1.4.2. Organização social................................................................................... 07

1.4.3. Ninho........................................................................................................ 08

1.5. Caixa Racional..............………………………………………………………... 09

1.6. Importância da Meliponicultura e sua relação com a Polinização............... 11

1.7. A Meliponicultura no Amazonas.................................................................. 13

Parte II – Estudos Morfométricos em Abelhas sem ferrão (Hymenoptera:

Apidae)...............................................................................................................

15

2.1 Introdução..................................................................................................... 15

2.1.1. Morfometria……………………………………………………………............ 15

2.1.2. O grupo Melipona e a Importância de sua Variabilidade Genética........ 31

3. Objetivos......................................................................................................... 33

4. Material e Métodos………………………………………………………............. 35

10

4.1.Local de coleta............................................................................................. 35

4.2. Organismos Estudados............................................................................... 42

4.3. Coleta e Montagem das Lâminas................................................................ 76

4.4. Características Morfométricas..................................................................... 77

4.5. Métodos de Análise..................................................................................... 85

5. Resultados...................................................................................................... 88

5.1. Melipona compressipes manaosensis......................................................... 88

5.2. Melipona seminigra merrillae....................................................................... 109

5.3. Melipona rufiventris..................................................................................... 130

5.4. Melipona interrupta grandis......................................................................... 151

5.5. Melipona crinita........................................................................................... 168

5.6. Melipona compressipes fasciculata............................................................. 178

5.7. Melipona fuliginosa, Melipona rufiventris paraensis, Partamona e

Lestrimelitta........................................................................................................

189

5.8. Melipona compressipes manaosensis, M. seminigra merrillae, M.

rufiventris, M. interrupta grandis, M. crinita, M. compressipes fasciculata, M.

fuliginosa, M. rufiventris paraensis, Melipona sp, Partamona sp e Lestrimelitta

sp........................................................................................................................

191

6. Discussão....................................................................................................... 197

6.1. A análise das médias, erro padrão e os testes de kruskall Wallis e Mann-

Whitney...............................................................................................................

197

6.1.1. Melipona compressipes manaosensis..................................................... 197

6.1.2. Melípona seminigra merrillae.................................................................. 199

6.1.3. Melípona rufiventris................................................................................. 201

6.1.4. Melipona interrupta grandis..................................................................... 202

6.1.5. Melipona crinita........................................................................................ 203

6.1.6. Melipona compressipes fasciculata.......................................................... 203

6.1.7. Melipona fuliginosa, Melipona rufiventris paraensis, Partamona e

Lestrimelitta........................................................................................................

205

6.2. A análise de componentes principais.......................................................... 207

6.2.1. Melípona compressipes manaosensis................................................... 207

11

6.2.2. Melipona seminigra merrillae................................................................... 208

6.2.3. Melípona rufiventris................................................................................ 211



6.2.6. Melipona compressipes fasciculata......................................................... 215

6.3. A análise Discriminante............................................................................... 218

6.3.1. Melípona compressipes manaosensis................................................... 218

6.3.2. Melipona seminigra merrillae................................................................... 219

6.3.3. Melipona rufiventris................................................................................. 220




6.3.7. Todas as abelhas (Melipona compressipes manaosensis, M. seminigra

merrillae, M. rufiventris, M. interrupta grandis, M. crinita, M. compressipes

fasciculata, M. fuliginosa e M. rufiventris paraensis, Partamona sp e

Lestrimelitta sp) e locais (Manaus, Cacau-Pirera, Manacapuru, Marajaí,

Parintins - Amazonas; São Luís e Barra do Corda - Maranhão)........................

223

6.4. Valore médio, erro padrão, análise de componentes principais e análise

discriminante .....................................................................................................

226

6.5. Número de hâmulos.................................................................................... 231

6.5.1. Melipona compressipes manaosensis...................................................... 232

6.5.2. Melipona seminigra merrillae.................................................................... 233

6.5.3. Melipona rufiventris.................................................................................. 234








Parintins - Amazonas; São Luís e Barra do Corda - Maranhão)........................

237

12

6.5. Sobre hâmulos e asas................................................................................. 240

7. Conclusão....................................................................................................... 247

8. Bibliografia Citada.......................................................................................... 249

13

LISTA DE TABELAS

Tabela 1 - Coordenadas geográficas das localidades de onde foram

coletadas as abelhas..........................................................................................

35

Tabela 2 - Locais de coleta dos indivíduos e número de colônias de Melipona

compressipes manaosensis, M. seminigra merrillae, M. rufiventris, M.

interrupta grandis e M. fuliginosa em Manaus (Amazonas)...............................

38

Tabela 3 - Locais de coleta dos indivíduos e número de colônias de Melipona

compressipes manaosensis, M. seminigra merrillae, M. rufiventris e M.

interrupta grandis, M. compressipes fasciculata, M. rufiventris paraensis em

Cacau-Pirera, Rio Preto da Eva, Parintins, Manacapuru, Alvarães

(Amazonas) e Barra do Corda (Maranhão)........................................................

39

Tabela 4 - Treze caracteres morfométricos medidos em operárias de

Melipona seminigra, M. compressipes manaosensis, M. interrupta grandis, M.

compressipes fasciculata, M. rufiventris, M. fuliginosa, Partamona sp. e

Lestrimelitta sp...................................................................................................

79

Tabela 5 - Valores médios (± erro padrão) e Kruskall Wallis (H) para 13

caracteres morfométricos em operárias de Melipona compressipes

manaosensis (Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários

localizados na área metropolitana de Manaus, Amazonas................................

90

Tabela 5 - Valores médios (± erro padrão) e Kruskall Wallis (H) para 13



localizados na área metropolitana de Manaus, Amazonas (continuação).........

91

Tabela 6 - Primeiros três componentes principais da matriz de correlação

entre 13 caracteres morfométricos medidos operárias de Melipona

compressipes manaosensis (Hymenoptera: Apidae), procedentes de

Meliponários localizados na área metropolitana de Manaus, Amazonas. A

percentagem de variação explicada por cada componente está na base da

tabela.................................................................................................................

92

Tabela 7 - Valores médios (± erro padrão) e Kruskall Wallis (H) para o índice

14

multivariado de tamanho de Melipona compressipes manaosensis

(Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados na área

metropolitana de Manaus, Amazonas................................................................

94

Tabela 8 – Valores médios (± erro padrão) e Kruskall Wallis (H) para 13



localizados em Manaus, Cacau-Pirera e Manacapuru, Amazonas....................

98

Tabela 9 – Primeiros três componentes principais da matriz de correlação


compressipes manaosensis (Hymenoptera: Apidae), procedentes de

Meliponários localizados em Manaus, Cacau-Pirera e Manacapuru,

Amazonas. A percentagem de variação explicada por cada componente esta

na base da tabela...............................................................................................

99

Tabela 10 – Valores médios (± erro padrão) e Kruskall Wallis (H) para o

índice multivariado de tamanho em operárias de Melipona compressipes


localizados em Manaus, Cacau-Pirera e Manacapuru, Amazonas....................

101

Tabela 11 – Valores médios (± erro padrão) e Kruskall Wallis (H) para

número de hâmulos da asa posterior direita e esquerda em operárias de

Melipona compressipes manaosensis (Hymenoptera: Apidae), procedentes

de meliponários localizados na área metropolitana de Manaus, Amazonas.....

107



Melipona compressipes manaosensis (Hymenoptera: Apidae), procedentes

de meliponários localizados em Manaus, Cacau-Pirera e Manacapuru,

Amazonas...........................................................................................................

108


caracteres morfométricos em operárias de Melipona seminigra merrillae



111


15

caracteres morfométricos em operárias de Melipona seminigra merrillae


metropolitana de Manaus, Amazonas (continuação).........................................

112


entre 13 caracteres morfométricos medidos operárias de Melipona seminigra

merrillae (Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados

na área metropolitana de Manaus, Amazonas. A percentagem de variação

explicada por cada componente esta na base da tabela...................................

113


índice multivariado de tamanho de Melipona seminigra merrillae



115

Tabela 16 – Valores médios (± erro padrão) e Mann-Whitney (U) para 13

caracteres morfométricos em operárias de Melipona seminigra merrilae

(Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados em

Manaus e Cacau-Pirera, Amazonas...................................................................

120


entre 13 caracteres morfométricos medidos operárias de Melipona seminigra

merrilae (Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados

em Manaus e Cacau-Pirera, Amazonas. A percentagem de variação


121

Tabela 18 – Valores médios (± erro padrão) e Mann-Whitney (U) para o

índice multivariado de tamanho em operárias de Melipona seminigra

merrillae (Hymenoptera: Apidae), procedentes de Manaus e Cacau-Pirera,

Amazonas...........................................................................................................

123



Melipona seminigra merrillae (Hymenoptera: Apidae), procedentes de

meliponários localizados na área metropolitana de Manaus, Amazonas..........

128

Tabela 20 – Valores médios (± erro padrão) e Mann-Whitney (U) para


16

Melipona seminigra merrillae (Hymenoptera: Apidae), procedentes de

meliponários localizados em Manaus e Cacau-Pirera, Amazonas....................

129


caracteres morfométricos em operárias de Melipona rufiventris



132


entre 13 caracteres morfométricos medidos operárias de Melipona rufiventris


metropolitana de Manaus, Amazonas. A percentagem de variação explicada

por cada componente esta na base da tabela...................................................

133


índice multivariado de tamanho em operárias de Melipona rufiventris



135


caracteres morfométricos em operárias de Melipona rufiventris



140


entre 13 caracteres morfométricos medidos operárias de Melipona rufiventris


Manaus e Cacau-Pirera, Amazonas. A percentagem de variação explicada

por cada componente esta na base da tabela...................................................

141


índice multivariado de tamanho em operárias de Melipona rufiventris



143



Melipona rufiventris (Hymenoptera: Apidae), procedentes de meliponários

17

localizados na área urbana de Manaus, Amazonas.......................................... 149



Melipona rufiventris (Hymenoptera: Apidae), procedentes de meliponários

localizados em Manaus e Cacau-Pirera, Amazonas..........................................

150


caracteres morfométricos em operárias de Melipona interrupta grandis

(Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados na

comunidade Marajaí, Alvarães, Amazonas........................................................

153


entre 13 caracteres morfométricos medidos operárias de Melipona interrupta

grandis (Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados na

comunidade Marajaí, Alvarães, Amazonas. A percentagem de variação


154


índice multivariado de tamanho em operárias de Melipona interrupta grandis



156




Manaus e Alvarães, Amazonas..........................................................................

160


entre 13 caracteres morfométricos medidos operárias de Melipona interrupta

grandis (Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados em

Manaus e Alvarães, Amazonas. A percentagem de variação explicada por

cada componente esta na base da tabela.........................................................

161


índice multivariado de tamanho em operárias de Melipona interrupta grandis


Manaus e Alvarães, Amazonas..........................................................................

163

18



Melipona interrupta grandis (Hymenoptera: Apidae), procedentes de

meliponários localizados em Alvarães e Manaus, Amazonas...........................

167


caracteres morfométricos em operárias de Melipona crinita (Hymenoptera:

Apidae), procedentes de Meliponários localizados na comunidade Marajaí,

Alvarães, Amazonas...........................................................................................

170


entre 13 caracteres morfométricos medidos operárias de Melipona crinita


comunidade Marajaí, Alvarães, Amazonas. A percentagem de variação


171


índice multivariado de tamanho em operárias de Melipona crinita



173



Melipona crinita (Hymenoptera: Apidae), procedentes de meliponários

localizados na comunidade Marajaí, Alvarães, Amazonas................................

177



fasciculata (Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados

em Parintins (Amazonas), São Luís e Barra do Corda (Maranhão)...................

180



compressipes fasciculata (Hymenoptera: Apidae), procedentes de

Meliponários localizados em Parintins (Amazonas), São Luís e Barra do

Corda (Maranhão). A percentagem de variação explicada por cada

componente esta na base da tabela..................................................................

181

19


índice multivariado de tamanho em operárias de Melipona compressipes

fasciculata (Hymenoptera: Apidae), procedentes de Parintins (Amazonas),

São Luís e Barra do Corda (Maranhão).............................................................

183



Melipona compressipes fasciculata (Hymenoptera: Apidae), procedentes de

meliponários localizados em Parintins (Amazonas), São Luis e Barra do

Corda (Maranhão)..............................................................................................

188

Tabela 44 – Valores médios (± erro padrão) para 13 caracteres

morfométricos em operárias de Melipona fuliginosa, Partamona sp.,

Lestrimelitta sp., Melipona rufiventris paraensis (Hymenoptera: Apidae),

procedentes de meliponários localizados em Manaus, Rio Preto da Eva

(Amazonas) e Barra do Corda (Maranhão), respectivamente............................

190


número de hâmulos da asa posterior direita e esquerda entre operárias de

Melipona compressipes manaosensis, M. seminigra merrillae, M. rufiventris,

M. interrupta grandis, M. crinita, M. compressipes fasciculata, M. fuliginosa e

M. rufiventris paraensis (Hymenoptera: Apidae)................................................

194

Tabela 46 – Valores médios (± erro padrão) e Mann-Whitney (U) entre o

número de hâmulos da asa posterior esquerda e direita de Melipona

compressipes manaosensis, M. seminigra merrillae, M. rufiventris, M.

interrupta grandis, M. crinita, M. compressipes fasciculata, M. fuliginosa e M.

rufiventris paraensis (Hymenoptera: Apidae).....................................................

195

20

LISTA DE FIGURAS

Figura 1 – Compartimentos da caixa racional INPA/GPA para Melipona. a-

lixeira. b- ninho. c- sobreninho. d- melgueira. e- tampa. Seta indicando o

orifício de entrada. Foto: Grupo de Pesquisas em abelhas/INPA......................

10

Figura 2 – Locais de coleta (municípios) das amostras de Melipona sp.

estudadas, Amazonas e Maranhão, Brasil.........................................................

36

Figura 3 - Locais de coleta de abelhas em Meliponários na região

metropolitana de Manaus...................................................................................

40

Figura 4 - região metropolitana da grande Manaus e suas seis regiões........... 41

Figura 5 - Estruturas morfológicas de Melipona seminigra merrillae Cockerell,

1919....................................................................................................................

45

Figura 6 - Estruturas morfológicas de Melipona compressipes manaosensis

Schwarz, 1932....................................................................................................

50

Figura 7 – Estruturas morfológicas de Melipona rufiventris Lepeletier,

1836....................................................................................................................

54

Figura 8 – Estruturas morfológicas de Melipona rufiventris paraensis

Lepeletier, 1836..................................................................................................

56

Figura 9 – Estruturas morfológicas de Melipona crinita Moure & Kerr,

1950....................................................................................................................

59

Figura 10 – Estruturas morfológicas de Melipona compressipes fasciculata

Moure & Kerr, 1950............................................................................................

63

Figura 11 – Estruturas morfológicas de Melipona interrupta grandis Guérin,

1844....................................................................................................................

66

Figura 12 – Estruturas morfológicas de Melipona fuliginosa Lepeletier,

1836....................................................................................................................

69

Figura 13 – Estruturas morfológicas de Partamona Schwarz,

1939....................................................................................................................

73

Figura 14 – Estruturas morfológicas de Lestrimelitta Friese,

1903....................................................................................................................

76

Figura 15 – Perna posterior direita de Melipona seminigra merrillae,

21

mostrando o comprimento da margem anterior da tíbia (A), o comprimento da

região basal da tíbia (B), o comprimento da margem posterior da tíbia (C) e o

comprimento da região apical da tíbia (D)..........................................................

80

Figura 16 - Perna posterior direita de Melipona seminigra merrillae. Foram

medidos o comprimento da margem anterior do basitarso (E), o comprimento

da região basal do basitarso (F), o comprimento da margem posterior do

basitarso (G), o comprimento da região apical do basitarso (H) e o

comprimento do tarso (I)....................................................................................

81

Figura 17 - Asa anterior direita de Melipona seminigra merrillae. A largura da

asa (J) e o comprimento da asa (K)...................................................................

82

Figura 18 - Asa anterior direita de Melipona seminigra merrillae. A largura da

célula marginal (L) e o comprimento da veia M (M)...........................................

83

Figura 19 - Hâmulos da asa posterior direita de Melipona seminigra merrillae

(N).......................................................................................................................

84

Figura 20 - Análise de componentes principais para Melipona compressipes

manaosensis coletadas em Meliponários na área metropolitana de Manaus,

Indivíduos projetados contra seus valores para os dois componentes

principais. A= Afonso, E= Eulálio, G= Glória, I= GPA/INPA, J= Jonilson, K=

Klilton, N= Norma, T= Tarumã, V= Vidarico.......................................................

93

Figura 21 - Tamanhos médios de operárias de Melipona compressipes

manaosensis, coletadas na área metropolitana de Manaus, Amazonas,

obtidos do primeiro componente principal. A= Afonso, E= Eulálio, G= Glória,

I= GPA/INPA, J= Jonilson, K= Klilton, N= Norma, T= Tarumã, V= Vidarico......

95


manaosensis coletadas em Meliponários Nos municípios de Manaus, Cacau-

Pirera e Manacapuru, Indivíduos projetados contra seus valores para os dois

componentes principais, M= Manaus, C= Cacau-Pirera, U= Manacapuru........

100



localizados em Manaus, Cacau-Pirera e Manacapuru, Amazonas, obtidos do

primeiro componente principal. M= Manaus, C= Cacau-Pirera..........................

102

22

Figura 24 - Análise discriminante para os 13 caracteres morfométricos

medidos em operárias de Melipona compressipes manaosensis

(Hymenoptera: Apidae) procedentes de meliponários em Manaus. Locais: 1.

Tarumã (M); 2. Vidarico (M); 3. Eulálio (M); 4. Manacapuru; 5. GPA – INPA

(M); 7. Glória (M); 11. Norma (M); 12. Afonso (M); 14 – Jonilson (M); 21 –

Klilton (M); 22. Cacau-Pirera (AM). As abreviaturas correspondem a (M),

Manaus; (AM), Amazonas..................................................................................

104

Figura 25 – Análise discriminante para os 13 caracteres morfométricos

medidos operárias de Melipona compressipes manaosensis, Melipona

compressipes fasciculata e Melipona interrupta grandis (Hymenoptera:

Apidae). As espécies citadas acima correspondem: 1. Melipona

compressipes manaosensis; 4. Melipona interrupta grandis; 6. Melipona

compressipes fasciculata (Hymenoptera: Apidae).............................................

105

Figura 26 - Análise de componentes principais para Melipona seminigra

merrillae coletadas em Meliponários na área metropolitana de Manaus.


principais. A= Afonso, E= Eulálio, G= Glória, H= Est. Exp. de Hortaliças, I=

GPA/INPA, K= Klilton, N= Norma, T= Tarumã, V= Vidarico..............................

114

Figura 27 – Tamanhos médios de operárias de Melipona seminigra merrillae,

coletadas na área metropolitana de Manaus, Amazonas, obtidos do primeiro

componente principal. A= Afonso, E= Eulálio, G= Glória, H= Est. Exp. de

Hortaliças, I= GPA/INPA, K= Klilton, N= Norma, T= Tarumã, V= Vidarico........

116

Figura 28 - Análise de componentes principais para Melipona seminigra

merrillae coletadas em Manaus e Cacau-Pirera. Indivíduos projetados contra

seus valores =para os dois componentes principais. M= Manaus, C= Cacau-

Pirera................................................................................................

122

Figura 29 - Tamanhos médios de operárias de Melipona seminigra merrillae,

coletadas em Manaus e Cacau-Pirera, Amazonas, obtidos do primeiro

componente principal. M= Manaus, C= Cacau-Pirera........................................

124


medidos operárias de Melipona seminigra merrillae (Hymenoptera: Apidae),

23

procedentes de Meliponários localizados em Manaus e Cacau-Pirera.

Mostrando os locais de onde foram coletadas. Locais: 1. Tarumã (M); 2.

Vidarico (M); 3. Eulálio (M); 5. GPA – INPA (M); 7. Glória (M); 11. Norma (M);

12. Afonso (M); 13. GPA – Est. Exp. Hortaliças (M); 21 – Klilton (M); 22.

Cacau-Pirera (AM). As abreviaturas correspondem a M, Manaus; AM,

Amazonas...........................................................................................................

125


medidos operárias de Melipona seminigra merrillae (Hymenoptera: Apidae),

procedentes de Meliponários localizados em Manaus e Cacau-Pirera,

Amazonas...........................................................................................................

126

Figura 32 - Análise de componentes principais para Melipona rufiventris

coletadas em Meliponários na área metropolitana de Manaus. Indivíduos

projetados contra seus valores para os dois componentes principais. E=

Eulálio, H= Est. Exp. de Hortaliças, I= GPA/INPA..............................................

134

Figura 33 - Tamanhos médios de operárias de Melipona rufiventris


metropolitana de Manaus, Amazonas, obtidos do primeiro componente

principal. E= Eulálio, H= Est. Exp. de Hortaliças, I= GPA/INPA.........................

136

Figura 34 - Análise de Componente Principal para Melipona rufiventris

coletadas em Manaus e Cacau-Pirera. Indivíduos projetados contra seus

valores para os dois componentes principais. M= Manaus, C= Cacau-Pirera...

142

Figura 35 – Tamanhos médios de operárias de Melipona rufiventris,


componente principal. M= Manaus, C= Cacau-Pirera........................................

144


medidos operárias de Melipona rufiventris (Hymenoptera: Apidae),

procedentes de Meliponários localizados em Manaus e Cacau-Pirera,

Amazonas. Mostrando os locais de onde foram coletadas. Locais: 3. Eulálio

(M); 5. GPA – INPA (M); 13. GPA – Est. Exp. Hortaliças (M); 22. Cacau-

Pirera (AM). As abreviaturas correspondem a M, Manaus; AM, Amazonas......

145


24

medidos operárias de M. rufiventris (Hymenoptera: Apidae), procedentes de

Meliponários localizados em Manaus e Cacau-Pirera, Amazonas....................

146


medidos operárias de Melipona rufiventris e Melipona rufiventris paraensis


Manaus, Cacau-Pirera (Amazonas) e Barra do Corda (Maranhão)...................

147

Figura 39 - Análise de componentes principais para Melipona interrupta

grandis coletadas em Meliponários na comunidade Marajaí, Alvarães,

Amazonas. Indivíduos projetados contra seus valores para os dois

componentes principais. PA= Paulo, MA= Marcos............................................

155

Figura 40 – Tamanhos médios de operárias de Melipona interrupta grandis,

coletadas em Meliponários na comunidade Marajaí, Alvarães, Amazonas,

obtidos do primeiro componente principal. PA= Paulo, MA= Marcos................

157

Figura 41 – Análise de componentes principais para Melipona interrupta

grandis coletadas em Manaus e Alvarães, Amazonas. Indivíduos projetados

contra seus valores para os dois componentes principais. M= Manaus, L=

Alvarães..............................................................................................................

162

Figura 42 - Tamanhos médios de operárias de Melipona interrupta grandis,

coletadas em Meliponários localizados em Manaus e Alvarães, Amazonas,

obtidos do primeiro componente principal. M= Manaus, L= Alvarães................

164


medidos operárias de Melipona interrupta grandis (Hymenoptera: Apidae),

procedentes de Meliponários localizados em Manaus e Alvarães, Amazonas

165

Figura 44 - Análise de componentes principais para Melipona crinita

coletadas em Meliponários na comunidade Marajaí, Alvarães, Amazonas.


principais. PA= Paulo, Z= José.

172

Figura 45 - Tamanhos médios de operárias de Melipona crinita, coletadas

em Meliponários na comunidade Marajaí, Alvarães, Amazonas, Amazonas,

obtidos do primeiro componente principal. PA= Paulo, Z= José.......................

174


25

medidos operárias de Melipona crinita (Hymenoptera: Apidae), procedentes

de Meliponários localizados em Manaus, Cacau-Pirera e Manacapuru,

Amazonas...........................................................................................................

175


fasciculata (Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados

em Parintins (Amazonas), São Luís e Barra do Corda (Maranhão). Indivíduos

projetados contra seus valores para os dois componentes principais. P=

Parintins, S= São Luís, BC= Barra do Corda.....................................................

182


fasciculata (Hymenoptera: Apidae), procedentes de Parintins (Amazonas),

São Luís e Barra do Corda (Maranhão), obtidos do primeiro componente

principal. P= Parintins, S= São Luís, BC= Barra do Corda................................

184


medidos operárias de Melipona compressipes fasciculata (Hymenoptera:

Apidae), mostrando os locais de onde foram coletadas. Os locais citados

acima correspondem a 8. Parintins (AM); 9. São Luís (MA); 10. Barra do

Corda (MA).........................................................................................................

185


medidos operárias de Melipona compressipes fasciculata (Hymenoptera:

Apidae), procedentes de Meliponários localizados em Parintins (Amazonas),

São Luís e Barra do Corda (Maranhão).............................................................

186


medidos em operárias de 1. Melipona compressipes manaosensis; 2.

Melipona seminigra merrillae; 3. Melipona rufiventris; 4. Melipona interrupta

grandis; 5. Melipona rufiventris paraensis; 6. Melipona compressipes

fasciculata; 9. Melipona crinita; 11. Melipona fuliginosa; 20. Partamona sp;

22. Lestrimelitta sp (Hymenoptera: Apidae).......................................................

193

Figura 52 - Análise discriminante para o número de hâmulos das asas

esquerda e direita contados nas operárias de 1. Melipona compressipes

manaosensis; 2. Melipona seminigra merrillae; 3. Melipona rufiventris; 4.

Melipona interrupta grandis; 5. Melipona rufiventris paraensis; 6. Melipona

26

compressipes fasciculata; 9. Melipona crinita; 11. Melipona fuliginosa; 20.

Partamona sp; 22. Lestrimelitta sp (Hymenoptera: Apidae)...............................

196

27

RESUMO

A análise morfométrica em abelhas pode fornecer informações sobre os processos

ecológicos e evolutivos, indicando adaptações às condições gerais, incluindo mudanças

devido a padrões de competição e predação na comunidade, e aumento adaptativo as

variações climáticas. O objetivo deste trabalho foi investigar as variações morfológicas em

operárias de abelhas sem ferrão (Melipona seminigra merrillae Cockerell, M.

compressipes manaosensis Schwarz, M. crinita Moure & Kerr, M. interrupta grandis

Guerin, M. compressipes fasciculata Smith, M. rufiventris Lepeletier, M. rufiventris

paraensis Ducke e M. fuliginosa Lepeletier) coletados em sete localidades: Manaus, Rio

Preto da Eva, Manacapuru, Parintins e Alvarães (Amazonas), Barra do Corda e São Luís

(Maranhão), bem como verificar diferenças no número de hâmulos para cada espécie de

Melipona sp. entre os Meliponários e Municípios. As coletas foram conduzidas em dez

bairros na área metropolitana de Manaus, Rio Preto da Eva, Manacapuru, Parintins e

Alvarães (Amazonas), Barra do Corda e São Luís (Maranhão). Foram consideradas

medidas de treze caracteres morfológicos obtidos em dez indivíduos de cada colônia

(operárias campeiras) em cada Meliponário. O número de hâmulos também foi obtido na

asa posterior esquerda e direita das abelhas. Os dados para cada espécie foram

submetidos à análise de componente principal (ACP) para a redução da

multidimensionalidade dos dados. As relações às estruturas morfométricas e os locais

foram determinados por análise discriminante. Houve uma significativa variabilidade

morfométrica nas espécies de Melipona sp estudadas. Para M. compressipes

manaosensis procedentes de Manaus, Manacapuru e Cacau-Pirera os primeiros três

componentes principais explicaram cerca de 50,308% da variação total presente na matriz

de covariância. M. seminigra merrillae procedentes de Manaus e Cacau-Pirera,

mostraram que 30,656% das variações podem ser explicadas pelo tamanho, e que os

remanescentes 25,975% podem ser explicados por variações na forma dos indivíduos.

28

Para M. rufiventris procedentes de Manaus e Cacau-Pirera, os três primeiros

componentes explicaram cerca de 47,538% da variação total presente na matriz de

covariância entre os caracteres morfológicos. Em M. interrupta grandis procedentes de

Manaus e Alvarães, os três primeiros componentes explicaram cerca de 63,893% da

variação total presente na matriz de covariância entre os caracteres morfológicos. Para M.

crinita procedentes de Alvarães, os três primeiros componentes explicaram cerca de

63,228% da variação total presente na matriz de covariância entre os caracteres. M.

compressipes fasciculata procedentes de Meliponários localizados em Parintins

(Amazonas), São Luís e Barra do Corda (Maranhão), mostraram que 42,179% das

variações podem ser explicadas pelo tamanho, e que os remanescentes 27,001% podem

ser explicados por variações na forma dos indivíduos. Análise discriminante para os 13

caracteres morfométricos medidos em operárias de todas as espécies (Melipona

compressipes manaosensis, M. seminigra merrillae, M. rufiventris, M. interrupta grandis,

M. crinita, M. compressipes fasciculata, M. fuliginosa e M. rufiventris paraensis,

Partamona sp. e Lestrimelitta sp.) mostrou alta correlação canônica, 78,7% de variância e

o índice Wilks’Lambda significativo (λ < 0,05). 76,4% dos casos originais foram

classificados corretamente. O teste de Kruskall Wallis (H) indicou diferenças significavas

para número de hâmulos da asa posterior esquerda (H= 637,70; P<0,01) e direita (H=

610,01; P<0,01) entre operárias de Melipona compressipes manaosensis, M. seminigra

merrillae, M. rufiventris, M. interrupta grandis, M. crinita, M. compressipes fasciculata, M.

fuliginosa e M. rufiventris paraensis. Análise discriminante para o número de hâmulos das

asas posteriores esquerda e direita obtidos em operárias de todas as espécies,

procedentes de todos os Meliponários resultou em uma alta correlação canônica (0,903),

99,9% de variância e um Wilks’Lambda significativo (λ < 0,05) para as duas estruturas

morfológicas. 26,9% dos casos originais foram classificados corretamente.

29

ABSTRACT

The morphometrics analysis in bees can supply information on the ecological and evolution

processes, indicating adaptations to the general conditions, including changes due the

standards of competition and prerestitution in the community, and adaptation increase the

climatic variations. The objective of this work was to investigate the morphological

variations in workers of stingless bee (Melipona seminigra merrillae Cockerell, M.

compressipes manaosensis Schwarz, M. crinita Moure & Kerr, M. interrupta grandis

Guerin, M. compressipes fasciculata Smiths, M. rufiventris Lepeletier, M. rufiventris

paraensis Ducke and M. fuliginosa Lepeletier) collected in seven localities: Manaus, Rio

Preto da Eva, Manacapuru, Parintins and Alvarães (Amazon), Barra do Corda and São Luís

(Maranhão), as well as verifying differences in the number of hamulus for each species of

Melipona sp. between the Meliponary and municipal district. They had been considered

measured of thirteen morphologic characters gotten ten individuals of each colony

(workers) in each Meliponary. The number of hamulus also was gotten in the left and right

posterior wing of the bees. The data for each species had been submitted to the principal

component analysis (PCA) for the reduction of the multidimensional of the data. The

relations to the morphometrics structures and the places had been determined by

discriminate analysis. Melipona sp. had significant morphometric variability in the species

studied. For M. compressipes manaosensis originating Manaus, Manacapuru and Cacau-

Pirera, first the three main components had explained about 50,308% of the present total

variation in the covariance matrix. M. seminigra merrillae originating Manaus and Cacau-

Pirera, had shown that 30.656% of the variations can be explained by the size, and that

remainders 25.975% can be explained by variations in the form of the individuals. For M.

rufiventris originating Manaus and Cacau-Pirera, the three first components had explained

30

about 47,538% of the present total variation in the matrix of covariance between the

morphologic characters. In M. interrupta grandis originating Manaus and Alvarães, the

three first components had explained about 63,893% of the present total variation in the

matrix of covariance between the morphologic characters. For M. crinita originating

Alvarães, the three first components had explained about 63,228% of the present total

variation in the matrix of covariance between the characters. M. compressipes fasciculata

originating Meliponary located in Parintins (Amazon), São Luís and Barra do Corda

(Maranhão), had shown that 42.179% of the variations can be explained by the size, and

that remainders 27.001% can be explained by variations in the form of the individuals.

Discriminate analysis for the 13 morphometrics characters measured in workers of all the

species (Melipona compressipes manaosensis, M. seminigra merrillae, M. rufiventris, M.

interrupta grandis, M. crinita, M. compressipes fasciculata, M. fuliginosa, M. rufiventris

paraensis, Partamona sp. and Lestrimelitta sp.) showed high canonic correlation, 78.7% of

variance and the index Wilks' significant Lambda (λ < 0,05). 76.4% of the original cases

had been classified correctly. The test of Kruskall Wallis (H) indicated differences meant

for number of hamulus of the left posterior wing (H= 637,70; P<0,01) and right (H=

610,01; P<0,01) between workers of Melipona compressipes manaosensis, M. seminigra

merrillae, M. rufiventris, M. interrupta grandis, M. crinita, M. compressipes fasciculata,

M. fuliginosa and M. rufiventris paraensis. Discriminate analysis for the number of

hamulus of the left and right posterior wings gotten in workers of all the species,

originating all the Meliponary resulted in one high canonic correlation (0,903), 99.9% of

variance and a Wilks' significant Lambda (λ < 0,05) for the two morphologic structures.

26.9% of the original cases had been classified correctly.

31

1. INTRODUÇÃO

Parte I: Aspectos gerais das abelhas sem ferrão

1.1. A origem das Abelhas

As primeiras abelhas surgiram há 125 milhões de anos (Engel, 2001a), no

interior árido de Gondwana ocidental (Michener, 1979), onde também se

originaram as angiospermas (Raven & Axelrod, 1974). Atualmente as abelhas

estão distribuídas em diversas regiões áridas, semi-áridas e não áridas do mundo

(Michener, 1979; Linsley, 1958).

Os registros fósseis das abelhas são fragmentados e parciais (Alexander &

Michener, 1995). A maioria dos fósseis estão conservados em âmbar e,

provavelmente, são do Eoceno ou de períodos posteriores (Rasnitsyn & Michener,

1991; Engel, 2001a).

O fóssil mais antigo encontrado foi da espécie Cretotrigona prisca em

âmbar de Nova Jersey (Michener & Grimaldi, 1988a; Michener & Grimaldi, 1988b;

Engel, 2001b). Este fóssil tem sua origem muito discutida podendo ter se originado

em 80 milhões (Michener & Grimaldi, 1988a; Michener & Grimaldi, 1988b), 70

milhões (Grimaldi, 1999) ou 65 milhões de anos (Engel, 2001b). Segundo

Rasnitsyn & Michener (1991) este fóssil data do Cretáceo recente, o que conflita

com o período em que ocorreu diversificação significativa das abelhas.

Segundo Engel (2001a), a família Apidae surgiu juntamente com a família

Megachilidae, ainda no Cretáceo, há 90 milhões de anos. A eusocialidade foi um

fator ecológico determinante para o sucesso de várias espécies de abelhas. As

32

pesquisas com abelhas do âmbar Báltico mostraram uma grande diversidade de

linhagens de abelhas com comportamento eusocial, que datam do Eoceno médio,

há 45 milhões de anos. Contudo, ocorreram significativas perdas em diversidade

biológica após o Eoceno (Engel, 2001b).

1.2. Classificação Geral das Abelhas

A Superfamília Apoidea compreende cerca de 28.000 espécies e divide-se

em Spheciformes (himenópteros que tem forma de vespas Sphecidae com 8.000

espécies) e Apiformes (himenópteros que tem forma de abelha, com 20.000

espécies). Os Spheciformes apresentam cerdas simples (não ramificadas) e não

plumosas, o primeiro tarsômero do terceiro par de pernas semelhante aos demais

e o alimento dado ao imaturo é de origem animal. Os Apiformes apresentam

cerdas (ramificadas) plumosas, o primeiro tarsômero ou basitarso é diferente dos

outros tarsômeros e o alimento oferecido aos imaturos é de origem vegetal, como

pólen e néctar (Goulet & Huber, 1993).

As vespas spheciformes formam um grupo parafilético dentro o qual as

abelhas surgiram. Os fósseis mais antigos datam do Cretáceo (Grimaldi, 1999;

Bohart & Menke, 1976). A mais recente análise morfológica em relação às abelhas

e vespas Spheciformes mostra que as abelhas formam um grupo irmão das

vespas da família Crabronidae, grupo grande dentro dos Sphecoidea (Melo, 1999;

Lomholdt, 1982).

Segundo Michener (2000), as abelhas são divididas em dois grupos e sete

famílias: um grupo altamente derivado de abelhas de língua longa (LT)

representado pelas famílias Megachilidae e Apidae e um grupo basal, pouco

33

derivado, de língua curta (ST) que são abelhas das famílias Colletidae,

Stenotritidae, Andrenidae, Halictidae e Melittidae. O termo Apiforme refere-se,

exclusivamente, a uma espécie muito característica da família Apidae que é a Apis

mellifera Linnaeus, 1758 (Hymenoptera: Apidae) (Michener, 2000).

A família Apidae apresenta 3 subfamílias (Xylocopinae, Nomadinae e

Apinae), 33 tribos, 170 gêneros e aproximadamente 5130 espécies descritas

(Michener, 2000). Esta família distingue-se pela ausência de esporões tibiais e da

placa pigidial; presença de língua longa; cerdas marginais na tíbia posterior; e

presença de até três células submarginais na asa anterior, sendo raramente uma

(Michener et al., 1994; Michener, 2000); labro mais largo que longo; venação alar

reduzida; veias submarginais fracamente indicadas (Silveira et al., 2002) e não

são parasitas (Stephen et al., 1969). Engel (2001a) acrescenta a presença de

flabelo, metabasitibia presente e lobo jugal.

A subfamília Apinae é caracterizada por apresentar abelhas com clípeo

protuberante, basitarso na perna posterior alargado e na tíbia posterior

apresentando rastelo e penicílio no ápice, e corbícula côncava (Michener, 2000). A

presença de corbícula nas fêmeas designa uma nomenclatura distinta para estas

abelhas, que podem ser chamadas apidae corbiculados (Michener, 2000; Engel,

2001a), tribos corbiculadas (Michener, 2000) ou corbiculadas (Engel, 2001a),

definindo quatro tribos: Euglossini, Bombini, Apini e Meliponini (Michener, 2000;

Engel, 2001a).

34

1.3. Classificação Geral das abelhas sem ferrão

As abelhas sem ferrão são também chamadas de abelhas indígenas ou

abelhas de mel sem ferrão, pelo fato de o ferrão ser atrofiado (Kerr, 1996;

Michener, 2000).

Atualmente, há duas propostas de classificação das abelhas sem ferrão,

para o Brasil: a classificação de Michener (2000) utilizando tribo Meliponini e a de

Silveira et al. (2002) utilizando subtribo Meliponina.

Segundo Goulet & Huber (1993) e Silveira et al. (2002), as

abelhas sem ferrão ou abelhas nativas pertencem taxonomicamente a:

Ordem: Hymenoptera

Subordem: Apocrita

Superfamília: Apoidea

Série: Apiformes

Família: Apidae

Subfamília: Apinae

Tribo: Apini

Subtribo: Meliponina

A superfamília Apoidea apresenta aproximadamente 20.000 espécies

distribuídas em quase todas as regiões do planeta (Michener, 1974; Michener,

1979; Michener et al., 1994). As espécies apresentam características comuns

como o tamanho e o corpo dividido em cabeça (prosoma), tórax (mesosoma) e

abdome (metasoma), mas a coloração é diferenciada (Snodgrass, 1956; Camargo

et al., 1967). São encontradas em quase todos os lugares onde existam flores,

35

pois apresentam aparelho para a coleta de pólen, tais como, pêlos plumosos,

escopa e/ou corbícula e língua especializada na coleta de néctar (Michener, 1965;

Michener, 1979; Moure, 1988).

As pernas posteriores possuem um aumento da área da tíbia chamada de

corbícula, localizada logo após o fêmur e apresentam o primeiro segmento do

tarso modificado em basitarso, em que há o aumento efetivo de área para a coleta

de pólen, pois, o pólen se fixa nos pêlos especializados desta região, os pêlos

corbiculares (Costa Lima, 1960; Michener et al., 1994). Em algumas abelhas, que

são desprovidas de corbícula, a coleta é feita de forma um pouco diferente, na

família Megachilidae são utilizados os pêlos na região ventral do abdômen, que

são as escopas metasomáticas e outras famílias possuem escopas tibiais que são

pêlos modificados nas pernas posteriores (Costa Lima, 1960; Michener et al.,

1994).

1.4. O gênero Melipona

Segundo Kerr et al. (2001), o gênero Melipona é o de maior importância,

atualmente, para a criação e exploração econômica no Estado do Amazonas. Este

gênero apresenta 35 espécies descritas e distribuídas em quatro subgêneros,

somente no Brasil (Silveira et al., 2002). Estas abelhas se caracterizam por

apresentarem lobo jugal, ausência de esporões tibiais nas pernas posteriores e

segunda veia recorrente, célula marginal aberta, pterostigma de tamanho

moderado a grande, unhas tarsais simples nas fêmeas, ferrão atrofiado (Silveira et

al., 2002) e por apresentarem de nove a quatorze hâmulos (Michener, 2000).

36

A cabeça ou prosoma (Engel, 2001a) é constituída de dois olhos compostos

grandes nas laterais e três ocelos pequenos no ápice. A fronte é a região entre os

olhos e o aparelho bucal apresenta uma língua longa (Camargo et al., 1967).

O mesosoma é a região que contém as quatro asas membranosas com

pouca venação apical. O primeiro par de asas, mais próximo da cabeça, origina-se

no segmento mesotorácico e é chamada de asa anterior e é maior que o segundo

par, a asa posterior. A asa posterior surge no segmento metatorácico e apresenta

uma estrutura de acoplamento chamada hâmulo (Camargo et al., 1967; Engel,

2001a; Silveira et al., 2002).

Os três pares de pernas estão ligados ao mesosoma, divididos

anatomicamente em coxa, trocânter, fêmur, tíbia, tarso, mediotarso e digitarso. O

primeiro par de pernas, mais próximo da cabeça, é chamado de perna protorácica

ou anterior, e possui na tíbia uma estrutura responsável pela limpeza da antena

que é o estrigilo. O segundo par corresponde às pernas mesotorácicas ou médias

e, por fim, o último par de pernas que corresponde as pernas posteriores ou

metatorácicas (Camargo et al., 1967; Engel, 2001a). A corbícula presente no

ultimo par de pernas é uma estrutura importante, pois é utilizada pela abelha para

transportar além do pólen, barro ou resina para o ninho (Kerr et al., 1996; Roubik,

1989).

O metasoma é o verdadeiro abdome, pois o primeiro segmento está ligado

ao tórax. É o tagma em que se localizam a maioria dos segmentos abdominais

(tergitos e esternitos) e a maioria de seus órgãos vitais como o coração dorsal; os

túbulos de malpighi, responsáveis pela excreção; as glândulas de produção de

cera nos tergitos abdominais das operárias; o papo de mel ou estômago de néctar;

37

e o aparelho reprodutor feminino ou masculino os machos e rainhas possuem o

aparelho reprodutor completo, podendo copular no vôo, característica de todos os

Hymenoptera (formigas e vespas) (Snodgrass, 1956). O casal produz

descendentes férteis que manterão a espécie e descendentes estéreis que

cuidarão do ninho, as operárias (Snodgrass, 1956; Kerr et al., 1996).

1.4.1. Determinação do sexo e desenvolvimento

A determinação do sexo nas abelhas é realizada por meio de

partenogênese que produz machos de ovos não fecundados e as fêmeas de ovos

fecundados. A determinação das castas, operárias ou rainhas, dá-se por meio de

um mecanismo genético alimentar onde a combinação de alelos e a quantidade de

alimento são fatores determinantes para uma abelha se constituir rainha (Kerr,

1950; Kerr, 1996). Segundo Kerr (1996), do desenvolvimento de ovo à saída do

alvéolo a duração é de 45 dias para a operária e de 40 dias para a rainha em

Melipona compressipes fasciculata e o tempo de vida de uma operária, nesta

espécie, é de 50 a 52 dias.

1.4.2. Organização social

As abelhas apresentam castas e diferentes sexos (macho e fêmea). A

fêmea fértil é chamada de rainha virgem ou rainha fecundada (fisogástrica) e a

estéril é chamada operária. Os ninhos de Meliponina têm, então, três indivíduos

morfologicamente diferentes: machos, operárias, rainhas virgens e rainha

fecundada. É interessante ressaltar, que somente as operárias possuem corbícula

e estas e os machos são maiores que a rainha (Wilson, 1971; Kerr, 1996). A

38

rainha domina as outras abelhas pela liberação de um feromônio que faz com que

todas as outras abelhas se agreguem a ela e trabalhem em prol da colônia. As

abelhas também cuidam do ninho e da prole até que estas terminem seu

desenvolvimento, caracterizando um comportamento eusocial (Wilson, 1971).

1.4.3. Ninho

Os ninhos dos Meliponina são compostos por 500 a 4000 abelhas no caso

do gênero Melipona e nos outros gêneros de 300 a 80000 indivíduos (Wilson,

1971). As abelhas sem ferrão podem nidificar em diversos locais, como cavidades

subterrâneas, termiteiros ativos, ocos de árvores e cipós, fendas em paredes e

rochas, ninhos de formigas arborícolas, ninhos abandonados de aves e até em

ninhos de abelhas livres fixados em galhos, ou troncos de árvores (Schwarz, 1948;

Kerr et al., 1967; Camargo, 1970; Michener, 1974; Roubik, 1989; Camargo &

Posey, 1990; Camargo & Pedro, 2003), ou seja, nos mais variados locais onde

encontram espaço e segurança suficientes para o crescimento de sua colônia

(Kerr et al., 1967; Camargo, 1980; Camargo & Moure, 1983). Dentre esses locais,

também, podemos destacar postes, paredes, muros, caixas de força, armários,

pedreiras, caixas-isca (Rau, 1943).

O ninho é utilizado pelas abelhas como lugar de postura de ovos, local para

cuidado com a prole, para proteção contra os vários predadores (Kerr, 1996;

Nogueira-Neto, 1970), perminte ainda a manutenção da temperatura e a

armazenagem de alimento (pólen e mel) (Kerr, 1996; Roubik, 1989). É constituído

por estruturas como: batume, disco de cria, cerume e cera, entrada, invólucro,

pilastras entre os discos, potes de mel e pólen (Kerr, 1996; Nogueira-Neto, 1970).

39

O batume é um cerume duro, feito de barro que serve para as abelhas

vedarem as fretas de seus ninhos. Os discos de cria contém os alvéolos de onde

emergirão as crias. O cerume é uma mistura de cera e própolis. O túnel de

entrada vai variar em largura e comprimento, conforme a espécie estudada e é

constituído de cerume nas abelhas do gênero Trigona Jurine e de raias de barro

ou geoprópolis nas abelhas do gênero Melipona sp. Illiger (Nogueira-Neto, 1970).

1.5. A caixa racional

A caixa racional para a criação de abelhas sem ferrão foi criada com o

intuito de que esta estrutura substituísse o ninho. Atualmente, no Brasil, há um

grande número de criadores que utilizam modelos de caixas na criação racional de

abelhas nativas.

A caixa racional utilizada na região de Manaus é uma adaptação da caixa

idealizada por Potugal-Araújo (1955), chamada de caixa racional GPA/INPA. Essa

caixa é constituída de Lixeira (1): local onde os rejeitos das abelhas são

colocados; Ninho (2) e Sobreninho (3): compartimentos onde estão os discos de

cria; Melgueira (4): compartimento onde as abelhas depositam o mel em excesso

e o pólen durante as floradas; e a Tampa (cobertura) (5) (Figura 1).

40

Figura 1 - Compartimentos da caixa racional INPA/GPA para Melipona. a- lixeira.

b- ninho. c- sobreninho. d- melgueira. e- tampa. Seta indicando o orifício de

entrada. Foto: Grupo de Pesquisas em abelhas/INPA.

41

1.6. Importância da Meliponicultura e sua relação com a Polinização

As abelhas e as angiospermas apresentam uma antiga e íntima associação

que, provavelmente, tem uma origem bem anterior ao Cretáceo (Grimaldi, 1999;

Engel, 2001a). As flores de angiospermas evoluíram antes de sua interação com

os insetos (Crepet, 1996; Friis & Crepet, 1987; Thien et al., 2000) e a história

evolutiva de insetos associados a flores, como as ordens Diptera, Thysanoptera,

Lepidoptera e Hymenoptera é datada depois deste período (Grimaldi, 1999;

Labandeira, 1997; Engel, 2001a). Porém, esta associação é ainda mais antiga e

pode datar do Jurássico com a relação entre Coleoptera e Cycadacea (Crowson,

1991; Norstog & Nicholls, 1997; Farrell, 1998).

Estudos fósseis mostraram que as angiospermas surgiram mais cedo no

Cretáceo (Crane et al., 1995). O registro fóssil mais antigo foi de Archaefructus sp

(Archaefructaceae), datado originalmente do Jurássico recente (Sun et al., 1998).

Porém, recentemente foi constatado que era, realmente, do Cretáceo anterior,

provavelmente do Barremiano (Barrett, 2000). Sun et al. (2002) descreveram um

Archaefructus fóssil completo na China e estabeleceram este vegetal como grupo-

irmão das angiospermas (Archaefructaceae), calculando a idade deste fóssil em

124,6 milhões de anos.

Nos períodos Albiano (112 milhões de anos) e Cenomaniano (97 milhões

de anos) as flores começaram a mostrar características indicativas de visitação de

insetos, incluindo sépalas e pétalas bem desenvolvidas, estames filamentosos,

bissexualidade e pólen e néctar como recompensa (Crepet, 1996; Dilcher, 2001).

Vários autores enfatizaram a importância de polinizadores antes do

Turoniano (90 milhões) (Crepet et al., 1991; Grimaldi, 1999; Labandeira, 1997;

42

Thien et al., 2000; Dilcher, 2000). Os registros fósseis datam do Cretáceo e

incluem os Hymenoptera (vespas), Diptera (Stratiomyidae, Nemestrinidae,

Acroceridae, Bombyliidae, Asilidae e Syrphidae) e Lepidoptera (Grimaldi, 1999).

As plantas e as abelhas vêm evoluindo e adaptando-se mutuamente desde

o cretáceo, entre 60 e 100 milhões de anos. Este relacionamento benéfico, que

persiste até os dias de hoje, levou a uma interação tal que as abelhas dependem

das flores como sua principal fonte de alimento (néctar e pólen) e muitas espécies

vegetais dependem inteiramente das abelhas como agentes polinizadores

(Giorgini & Gusman, 1972; Martin, 1979).

Segundo Ricklefts & Schluter (1993) diversos fatores em escala regional e

local podem ser responsáveis pela variação na composição florística associada as

comunidades de abelhas, mas a heterogeneidade dos habitats pode ser um

importante aspecto que favorece a coexistência entre as espécies de abelhas. A

heterogeneidade permitiria a permanente variação espacial, tornando os habitats

menos agregados, o que pode reduzir a oportunidade das espécies interagirem.

Abelhas são importantes polinizadores em várias espécies de plantas

silvestres e de grande interesse econômico. Além de Apis mellifera, as abelhas

indígenas também são fundamentais no processo de polinização (Lanham 1993;

Silveira et al., 1993; Kerr et al., 1994; Marques-Souza, 1996, Carvalho & Bego,

1997).

Muitos trabalhos sobre polinização por abelhas foram feitos no Brasil

(Silveira & Cure, 1992; Carvalho & Marques, 1995; Carvalho & Bego, 1996;

Gonçalves et al., 1996; Aguiar & Martins, 1997; Bortoli & Laroca, 1998). Na

Amazônia, uma comunidade de abelhas em área de transição Cerrado-Amazônia,

43

localizada na região do Bico-do-Papagaio, Estado do Tocantins, foi estuda

apontando 83 espécies e 38 gêneros como potenciais polinizadoras nesta região,

tendo a família Apidae a maior abundância e riqueza de espécies (Santos et al.,

2004).

Os Meliponina, especificamente, são fundamentais para a manutenção da

diversidade vegetal nos trópicos (Kerr, 1997). Vários trabalhos foram realizados

enfocando a interação entre os Meliponina e as plantas amazônicas, bem como a

importância destes insetos na polinização (Absy & Kerr, 1977; Absy et al., 1980;

Absy et al., 1984). As abelhas são fundamentais na produção de sementes férteis

devido ao processo de polinização e, com isso, aproximadamente 80% das

plantas amazônicas que são bissexuais ou auto-estéreis dependem deste

processo (Kerr et al., 1994; Michener, 1974; Roubik, 1989).

A eficiência na polinização e no ciclo reprodutivo dos vegetais tropicais é

resultado da grande variação no tamanho dos indivíduos entre as espécies de

abelhas nativas dos trópicos (Roubik, 1989). A extinção de espécies de abelhas

implica na extinção de espécies vegetais e desequilíbrio no ecossistema (Kerr et

al., 1978; Roubik, 1989).

1.7. A meliponicultura no Amazonas

A criação de abelhas sem ferrão (Meliponicultura) vem sendo difundida no

Amazonas a pequenos produtores e é considerada não predatória (Kerr, 2001).

No entanto, há o extrativismo realizado por meleiros que causam a morte de

ninhos selvagens (Kerr, 1996).

44

Essas abelhas são de fácil manejo e necessitam de pouco investimento

para a sua criação, podendo contribuir, por meio da polinização, com o aumento

da produção agrícola e regeneração da vegetação natural (Venturieri et al., 2003).

Em Manaus, os meliponicultores atuam em conjunto com seus familiares,

participando da montagem do meliponário, revisões, divisões, transferências e

coleta dos produtos (mel e pólen). Isto mostra uma grande possibilidade

econômica que a meliponicultura apresenta no que se refere à criação destas

abelhas na área urbana da cidade de Manaus, pois mesmo possuindo uma área

reduzida, o criador pode ter sucesso na produção (Assis et al., 2005). Os

Meliponários localizam-se em bairros bastante populosos, tais como: o Japiim I,

Petrópolis, Aleixo, Flores, Coroado, São José Operário, Parque 10 e Japiim II

(Assis et al., 2005).

A meliponicultura pode contribuir consideravelmente para o

desenvolvimento sustentável no estado do Amazonas, favorecendo

economicamente ribeirinhos, caboclos, pequenos e grandes produtores rurais

(Kerr et al., 2001).

45

2.1. INTRODUÇÃO

Parte II: estudos morfométricos em abelhas sem ferrão

(Hymenoptera: Apidae)

2.1.1. Morfometria

Em insetos, a morfometria é largamente aplicada em questões relacionadas

com a fisiologia, ecologia e sistemática (Daly, 1991). O estudo da morfometria

multivariada permitiu aos evolucionistas detectar variação em caracteres

quantitativos avaliando a variação morfométrica dentro das populações e a sua

relação com a variação existente entre elas, associando variação ambiental com a

diferenciação fenotípica (Straney & Patton, 1980). Dependendo da característica

objeto da análise, esta pode ter uma maior ou menor base genética ou sofrer um

maior ou menor efeito ambiental (Reis et al.,1987; Reis, 1988).

A morfometria tradicional, geralmente, aplica métodos estatísticos

multivariados para classificar segundo o tamanho ou moldar variáveis como

distâncias e ângulos (Bookstein, 1992; Marcus, 1990). Do outro lado, a

morfometria geométrica negocia com a geometria as relações entre estas medidas

(Martins, 2000). A relação entre fenótipo com o tempo–espaço pré-determinado ou

com condições genéticas é o foco de diversos trabalhos apresentados pela

comunidade científica. Este tipo de análise normalmente envolve a morfometria do

qual pode ser descrito como o estudo das formas biológicas (Takemura et al.,

2004).

Historicamente, o estudo de variação da forma esteve concentrado no uso

46

de distâncias entre marcos em estruturas biológicas, como também ângulos e

relações de distância. Estas variáveis, geralmente, foram combinadas e

analisadas por uma ordem canônica e análises de agrupamento chamadas

“morfometria tradicional" (Marcus, 1990). Estes estudos foram gradualmente

substituídos pelos métodos de morfometria moderna (Rohlf & Marcus, 1993).

Um estudo das variações genéticas pode ser encontrado em Falconer

(1989), enquanto Mayr (1977) discute extensivamente as variações de origem

ambiental. Um outro aspecto a considerar é o desenvolvimento, o qual é

epigenético, sendo as características morfológicas o resultado não só da ação

gênica primária, mas também da interação dos tipos celulares (Futuyma, 1997). É

importante mencionar ainda que as variações podem ser polimórficas quando

estão restritas a uma população, enquanto o termo politípico se refere às

variações que existem entre indivíduos de subespécies diferentes (Mayr, 1977).

Nos últimos vinte anos, os padrões de variação morfométrica em abelhas

sem ferrão têm sido usados para propor relações sistemáticas entre espécies

(Kerr et al., 1967; Kerr & Cunha, 1976; Pisani et al., 1977; Cunha, 1973; Cunha,

1991), evolução filogenética (Kerr, 1948; Kerr & Lello, 1962; Cruz Landim, 1963;

Kerr & Esch, 1965; Pisani et al., 1977) e também para testar hipóteses sobre os

mecanismos de determinação do sexo e diferenciação de castas (Kerr et al., 1978;

Bonetti & Kerr, 1985; Kerr, 1987; Kerr & Cunha, 1990; Hartfelder & Engels, 1992;

Sung et al., 2004).

As questões referentes à similaridade de tamanho e forma entre castas e

sexo em diversas espécies de apídeos têm sido discutidas por diversos autores,

com muitas implicações genéticas, ecológicas e evolutivas (Kerr, 1974; Campos,

47

1975; Almeida, 1985; Bonetti & Kerr, 1985; Kerr, 1987; Kerr & Cunha, 1990;

Hartfelder & Engels, 1992; Sung et al., 2004). No entanto, a maioria dos estudos

relacionados às abelhas eussociais utilizaram técnicas convencionais de análise

multivariada, como distâncias generalizadas de Mahalanobis (D2) (Pisani, 1969).

Este método tem sido empregado para estimar a distância entre machos,

rainhas e operárias em diversas espécies de Melipona, tais com: Melipona

quadrifasciata Lepeletier, 1836 (Kerr, 1974; Campos, 1975), Melipona scutellaris

Latreille, 1811 (Almeida, 1985), Melipona marginata Lepeletier, 1836 e Melipona

compressipes Fabricius, 1804 (Bonetti & Kerr, 1985).

Entretanto, em muitas situações, hipóteses sobre a resposta correlacionada

à seleção ou ao padrão correlacionado em morfogêneses implicam na relação

específica sobre parâmetros genéticos, os quais podem não ser detalhadamente

descritos pela estatística descritiva apenas (Atchley et al., 1981; Atchley, 1983;

Barton & Turelli, 1989).

A variação no tamanho do corpo em abelhas sofre grande influência do

processo ecológico e evolutivo, assim pode indicar adaptações às condições

gerais, incluindo mudanças devido a padrões de competição e predação na

comunidade, e aumento adaptativo às variações climáticas (Roubik, 1989; Ruttner,

1988). Além disso, o tamanho do corpo é submetido geralmente à seleção

estabilizadora e eventos históricos (Abrams, 1983; James & McCulloch, 1990).

Em espécies de insetos eussociais, a variação do tamanho do corpo entre

operárias de diferentes espécies tem sido primariamente explicada como

adaptações à atividade de forrageamento, exploração de recursos florais

(Baumgartner & Roubik, 1989; Roubik, 1989; Roubik & Ackerman, 1987; Ruttner,

48

1988) e comportamento defensivo (Ruttner, 1988). Cerca de 75,5% da variação do

tamanho corporal em abelhas sem ferrão correspondem a fatores adaptativos

associados com recursos de exploração (Pignata & Diniz-Filho, 1996).

Há uma evidente correlação positiva entre o tamanho do corpo,

especialmente a área da asa e as distâncias de vôo (Casey et aI., 1985; Byme et

aI., 1988). Schwarz (1948) sugere que a força e estabilidade da asa, bem como o

número maior de hâmulos estão associadas com a maior capacidade de vôo. As

operárias com maior tamanho refletem, portanto, uma adaptação às diferentes

condições ambientais (Ruttner, 1988).

Outro fator a ser considerado é que a atividade de vôo pode ser fator

limitante da distribuição espacial do ninho, assim uma nova colônia de abelhas

sem ferrão é altamente dependente do ninho parental do qual, geralmente,

suprem o novo ninho com alimentos e materiais (Nogueira-Neto, 1997). Além

disso, a distância máxima de vôo, condicionada pelo tamanho, pode interferir

diretamente na capacidade de dispersão da população, e esta capacidade é

extremamente importante em trabalhos de conservação da biodiversidade tropical

(Araújo et al., 2004).

A análise morfométrica tem sido, desde o início do século XX, a principal

maneira de avaliar padrões de variação geográfica e diferenciação intraespecífica

em abelhas africanizadas (Ruttner, 1988). Essas análises têm sido utilizadas por

diversos autores para diferenciar populações locais e subespécies de Apis sp.

Linnaeus (Hymenoptera: Apidae). Em todo o mundo (Wafa et al., 1965;

Tomassone & Fresnaye, 1971; Abdellatif et aI., 1977; Cornuet et al., 1978; Ruttner

et al., 1978; Gadbin et al., 1979; Mattu & Verma, 1984; Ruttner, 1986; Buco, 1987;

49

Ruttner, 1988; Mallet, 1991; Nazzi, 1992; Diniz-Filho et al., 1993; Meixner et al.,

1993; Barnet & Chaud-Neto, 1994; Diniz-Filho & Bini, 1994; Diniz-Filho &

Malaspina, 1995; Diniz-Filho, 1996; Diniz-Filho & Malaspina, 1996; Radloff &

Hepburn, 1997; Carvalho & Stort, 1998; Ruttner et al., 2000; Diniz-Filho et al.,

2000; Hepburn & Radloff, 2000; Alvarez et al., 2001; Hepburn et al., 2001a;

Hepburn et al., 2001b; Ken et al., 2003; Sheppard & Meixner, 2003; Ken et al.,

2003; Amssalu et al., 2004; Radloff et al., 2005a, b, c), e também em programas

de seleção de raças de abelhas melíferas (Moritz, 1991; Kauhausen-Keller &

Keller, 1994).

Os mesmos métodos também têm sido aplicados a espécies de abelhas

sem ferrão do gênero Melipona, tais como Melipona compressipes fasciculata

Smith, 1854 (Hymenoptera: Apidae) (Bezerra, 1999), Melipona quadrifasciata

Lepeletier, 1836 (Waldschmidt, 1999; Araújo, 2002), Scaptotrigona postica

Latreille, 1807 (Hymenoptera: Apidae) (Araújo, 2002).

Koshevnikov (1900) foi o primeiro zoólogo a introduzir mensurações de

diferentes partes do exoesqueleto de Apis, como um método de estudo. Esse

ensaio foi incompleto do ponto de vista estatístico, devido ao número restrito de

observações efetuadas pelo pesquisador.

Baseado em material coletado em muitas localidades da União das

Repúblicas Socialistas Soviéticas e nos Estados Unidos da América, foram

realizadas medidas em 17 caracteres morfológicos em várias subespécies de Apis

mellifera. Este autor verificou que a variação morfológica da colônia representou

somente uma parte da variação da subespécie, e que há correlação positiva entre

a redução do período alimentar e o tamanho do corpo, e também variação

50

geográfica, mostrada pela média do comprimento da glossa (Alpatov, 1929).

As características raciais das abelhas européias do gênero Apis foram

estabelecidas e baseadas em estudos morfométricos efetuados por vários

pesquisadores e apontaram os caracteres que deveriam ser utilizados para a

diagnose das raças (Ruttner & Mackensen, 1952).

Medidas de 122 caracteres morfológicos de 97 espécies de abelhas

solitárias da família Megachilidae foram efetuadas e um método estatístico

baseado na análise de matrizes de coeficiente de correlação obtidas da

comparação espécie por espécie foi utilizado. Com isso, as relações de

parentesco entre espécies e categorias taxonômicas superiores foram descritas

(Michener & Sokal, 1957).

Mensurações do comprimento da célula radial da asa anterior, glossa,

premento e primeiro segmento do palpo labial de 35 espécies de Bombus

(Hymenoptera: Apidae) foram utilizadas e verificou-se que os coeficientes de

correlação eram positivamente significativos para vários caracteres morfológicos

(Medler, 1962).

Um sistema de classificação não Linneano foi estabelecido, baseado em

mensurações de 15 caracteres de 246 abelhas operárias, em que exemplares e

grupos de exemplares puderam ser classificados utilizando-se unicamente os

valores de suas funções discriminantes. Através desse sistema tornou-se possível

um alto grau de precisão na determinação da origem geográfica de espécies

completamente desconhecidas (DuPraw, 1964).

Os 27 caracteres morfológicos de 6 espécies de Bombus existentes no

Brasil foram medidos, estimaram as distâncias generalizadas de Mahalanobis,

51

com o objetivo de estabelecer a estrutura interespecífica do gênero; e ainda

escores discriminantes foram estabelecidas com o objetivo de estabelecer um

critério de classificação para os grupos (Pisani et al., 1966).

As 11 espécies de Melipona foram trabalhadas e foi estabelecido, por meio

de 194 caracteres morfológicos, o grau de afinidades entre elas, baseados em

correlações globais. Foi concluído serem essas espécies de dois grupos distintos,

propondo a subdivisão em 2 subgêneros: Melipona e Micheneria (Hymenoptera:

Apidae) (Kerr et al., 1967).

As características raciais foram estabelecidas para subespécies conhecidas

de Apis mellifera baseado em trabalhos de muitos pesquisadores. Apontando os

caracteres mais utilizados em taxonomia (Ruttner, 1968).

Um trabalho com 55 espécies e subespécies de abelhas sem ferrão

(Hymenoptera: Apidae) foi desenvolvido, sendo examinados 76 caracteres

morfológicos para o cálculo dos coeficientes de semelhança entre os indivíduos.

Com a aplicação de diferentes métodos de agrupamento, foram obtidos os

fenogramas que sugeriram modificações na classificação proposta pela

sistemática usual, com a criação de um novo subgênero (Cunha, 1973).

Através de métodos estatísticos efetuaram de maneira satisfatória a

discriminação e classificação automática de 8 raças de abelhas e de 3 híbridos,

por meio de 6 caracteres morfológicos. Estes mesmos métodos estatísticos

aplicados às diversas populações de Apis mellifera mellifera puderam fornecer

uma discriminação em distintos ecótipos, fundamentada em observações

ecológicas (Cornuet et al., 1975).

Utilizando métodos de taxonomia numérica para estimar a posição

52

sistemática de duas abelhas fósseis, Meliponorytes devictus e Electrapis proava,

baseados em medidas de 51 caracteres morfológicos. Foi concluído que ambas

pertenciam à tribo Meliponini (Apidae) (Kerr & Cunha, 1976).

Estudando 12 caracteres morfológicos de 21 espécies pertencentes aos

gêneros Melipona, Trigona e Meliponula. Estimadas as distâncias generalizadas

de Mahalanobis, foi apresentado um fenograma representativo. Das espécies

estudadas, Melipona rufiventris, M. seminigra e M. scutellaris mostraram-se

próximas e formam um agrupamento. As espécies de Melipona mais próximas das

espécies de Trigona são: M. marginata, M. schwarzi, M. favosa e M. mandacaia.

As Hypotrigona africanas são próximas de Plebeia (Pisani et al.,1976).

Utilizando mensurações de caracteres morfológicos da asa anterior e da

glossa, de 4 espécies de Bombus, foi verificado que o comprimento da asa pode

estimar o comprimento da glossa (Morse, 1977).

Investigando comparativamente as mensurações de 11 caracteres

morfológicos da cabeça de zangões haplóides e diplóides, de Apis mellifera

adansonii e Apis mellifera ligustica, seus híbridos e retrocruzamentos. Concluiu-se

ser a cabeça e outras partes dos apêndices medidos, maiores em zangões

diplóides do que em haplóides e que alguns caracteres dos zangões diplóides

eram de supermacho, outros de intersexuado e outros ainda, característicos de

operária (Woyke, 1977).

Foi selecionado, com base em diversos estudos anteriores, um conjunto de

25 caracteres das asas (incluindo mensurações lineares e ângulos de venação),

pernas posteriores e 3o esternito abdominal, e analisado um total de 101 amostras

(cada amostra contendo aproximadamente 10 abelhas de uma colônia ou

53

coletadas em fontes de alimento) de abelhas africanizadas e 297 amostras de

européias, obtidas na região neotropical, de modo a estabelecer diversas funções

discriminantes capazes de identificar, com diferentes níveis de probabilidade de

acerto, novas colônias ou indivíduos (Daly & Balling, 1978).

Para confirmar a hipótese de maior semelhança entre operárias e machos,

do que entre operárias e rainhas utilizando métodos de taxonomia numérica.

Estudou-se 45 caracteres morfológicos da abelha Melipona quadrifasciata

anthidioides (Hymenoptera: Apidae) (Kerr et al., 1978).

Pesquisando 24 espécies de abelhas dos gêneros Centris (Hymenoptera:

Anthophoridae) e Epicharia (Hymenoptera: Anthophoridae), baseado em 83

caracteres morfológicos externos dos machos e 85 das fêmeas. Segundo os

resultados obtidos foi proposto três grupos fenéticos: Epicharis, Centris e

Melanocentris (Cunha, 1981).

Utilizando os mesmos 25 caracteres definidos por Daly & Balling (1978), foi

realizado um estudo com uma nova análise discriminante, envolvendo amostras

de abelhas européias africanizadas Apis sp e um conjunto de híbridos F1 entre as

duas formas. Essa pesquisa mostrou que os híbridos formam um padrão distinto e

não correspondem simplesmente a intermediários das formas parentais, sugerindo

assim, a ação de efeitos não aditivos atuando no fenótipo nas fases iniciais de

hibridação entre abelhas européias e africanizadas (Rinderer et al.,1990).

Dados morfométricos de rainhas, operárias e machos de Scaptotrigona

postica criadas naturalmente e in vitro foram obtidos e verificado que a variação

fenotípica aparentemente está restrita a membros de colônias normais e a

inclusão de indivíduos criados in vitro permitiu uma análise da curva de tamanho

54

para cada morfo (Hartfelder & Engels, 1992).

Os padrões de variação morfométrica entre Apis mellifera ligustica

(coletadas em São Paulo-Brasil e Estados Unidos) e A. m. scutellata (Sul da

África) utilizando-se os modelos de genética evolutiva desenvolvidos por Lande

(1976, 1979) foi feito. Os resultados demonstraram que pressões seletivas baixas,

gerando mortalidades seletivas entre 0,17% e 0,001%, seriam suficientes para

gerar o padrão atual de diferenciação, considerando intervalos de tempo entre

1.000 e 20.000 gerações. Esses resultados também sugerem que a hipótese de

diferenciação entre populações locais de abelhas africanizadas, em virtude de

pressões seletivas (naturais e artificiais) não deve ser descartada simplesmente

devido ao pequeno intervalo de tempo disponível para tal (cerca de 35 anos)

(Malaspina, 1994).

Os componentes fenotípicos e genotípicos da variação morfométrica

multidimensional em uma população local de Scaptotrigona postiça foram

determinados. Foram analisados quinze caracteres em cento e cinqüenta abelhas,

provenientes de quinze colônias. As correlações fenotípicas foram mais

associadas a complexos funcionais do corpo da abelha do que as correlações

genotípicas (Diniz-Filho & Pignata, 1994).

A similaridade ecológica entre 17 espécies Apidae baseados no padrão

geral da exploração dos recursos florais de 193 espécies de plantas, associando

esta similaridade com a variação do tamanho do corpo entre as espécies

analisadas foram investigadas. A existência de uma correlação matricial

significativa entre os valores de Jaccard e as diferenças no tamanho do corpo das

espécies (Z de Mantel = 3,653; P= 0,0346 com 10.000 permutações) indicaram

55

que tanto processos ecológicos recentes de competição e partição de recursos

quanto eventos históricos de coevolução devem ser utilizados para explicar os

padrões de associação ecológica entre essas espécies de Apidae (Diniz-Filho &

Balestra, 1996).

Uma combinação de análises multivariadas e espaciais para avaliar o

padrão de variação morfométrica entre populações locais de abelhas sem ferrão

Tetragonisca angustula angustula no Centro-Oeste (Goiás) e Sudeste (Minas

Gerais e São Paulo) do Brasil foi utilizada. Uma análise fatorial revelou dois

grupos distintos de caracteres e aqueles relacionados ao tamanho geral do corpo

apresentaram um padrão de variação clinal norte-sul, com abelhas maiores

ocorrendo na região mais ao sul (Diniz-Filho et aI., 1998).

Estudos morfométricos enfocando o tamanho corporal de abelhas operárias

adultas Scaptotriogona depilis Moure (Hymenoptera: Apidae) foram realizados.

Segundo o autor, a medida da primeira célula discoidal da asa anterior direita

pode ser aplicada para se comparar o tamanho de abelhas adultas desta espécie

(Fernandes-da-Silva, 1998).

Os padrões espaciais no tamanho do corpo das operárias e a área de

distribuição em seis espécies brasileiras de Bombus, e especialmente a correlação

entre essas variáveis antes e depois de controlados esses padrões foram

analisados. O autor discute neste trabalho os modelos de Brown (1995) e Gaston

& Lawton (1988) e também o tamanho do corpo das espécies e a vulnerabilidade

à extinção estocástica (Diniz-Filho, 1999).

As divergências fenotípicas entre populações locais de Apis mellifera (14

subespécies), tradicionalmente avaliadas no contexto espacial foram analisadas.

56

Os estudos foram realizados utilizando análises de mtDNA e morfometria

multivariada. Segundo os autores, a autocorrelação fitogeográfica realizada neste

estudo demonstra que variação entre subespécies de abelhas sem ferrão pode ser

explicada pelos efeitos geográficos e filogenéticos. Entretanto, diferentes

caracteres são mais relacionados para uma das duas dimensões de variação

(geografia e filogenia) e este padrão pode fornecer idéias sobre a evolução

fenotípica destes organismos (Diniz-Filho et al., 1999).

Marcadores RAPD foram utilizados para calcular as distâncias genéticas

intracoloniais em 10 colônias de M. quadrifasciata. Essas distâncias genéticas

intracolonias variaram de 42,0% a 51,0%. Também por meio de marcadores

RAPD e análise morfométrica, foram calculadas as distâncias genéticas

intercoloniais de 69 colônias de M. quadrifasciata de cinco estados brasileiros

(Minas Gerais, São Paulo, Paraná, Espírito Santo e Santa Catarina). Tanto a

análise molecular quanto a morfometria permitiram a separação das abelhas

pertencentes à subespécie M. quadrifasciata quadrifasciata (região de Santa

Catarina) das pertencentes á subespécie M. quadrifasciata anthidioides (demais

regiões amostradas) (Waldschmidt, 1999).

Populações africanas de abelhas comuns classificadas como Apis mellifera

scutellata Lepeletier (Hymenoptera: Apidae) foram estudadas. Segundo os autores

as características de variação das medidas morfométricas mostraram domínios de

populações locais significantemente diferentes. Estas populações altamente

variáveis ocorreram, em sua maioria, em margens de transição de zonas

climáticas e de vegetação, e algumas vezes como resultado de alterações mais

drásticas de temperatura. As A. mellifera scutellata introduzidas há

57

aproximadamente 50 anos na região neotropical constituíram uma amostra

particularmente homogênea que exibiu todos os caracteres esperados em uma

população com efeito fundador ou "gargalo" (Radloff & Hepburn, 2000)

A diversidade morfométrica de Apis cerana Fabricius (Hymenoptera:

Apidae) nas Filipinas foi estudada. As abelhas de Palawan eram distintas e se

separam das outras amostras filipinas nas demais ilhas, as abelhas mostraram um

grau alto de variação. As abelhas de Luzon diferiram claramente das de Visayas e

Mindanao. Dentro de Luzon, as abelhas do altiplano diferiam claramente das

demais e foram consideradas como grupo distinto. A análise não pôde distinguir

se a diferença entre Luzon e Visayas-Mindanao estava baseada em uma estrutura

clinal norte-sul, ou se consistiam de grupos distintos (Tilde et al., 2000).

A abelha A. mellifera foi analisada em sete sistemas montanhosos isolados

na África, utilizando caracteres morfométricos, medidas dimensionais de vôo e

análise de DNA (mtDNA). A definição de morfocluster foi consistente com mtDNA

mas não com dados de vôo dimensionais. Quando todos os três caracteres

medidos foram combinados, obtiveram-se seis tipos diferentes de abelhas

montanhesas, sem conexões. O único fator comum entre as abelhas montanhesas

é que elas são maiores que as de altitudes mais baixas (Hepburn et al., 2000).

Foram utilizados seis sistemas enzimáticos e dez caracteres morfométricos

para determinar a variabilidade genética em populações de Apis mellifera na

Turquia. Foram encontrados quatro polimórficos com 16 alozimas. As Apis

européias (A. m. caucasica, A. m. meda e A. m. syriaca) estavam separadas no

primeiro eixo de Apis anatoliaca ao longo de um segundo eixo canônico. A

diversidade genética foi alta e a presença de quatro subespécies sustenta o

58

argumento que Anatolia foi um centro genético para populações de abelhas Apis

mellifera (Kandemir et al., 2000).

Uma análise morfométrica multivariada em Apis cerana foi realizada e da

qual foram medidas de 3704 operárias, de 279 colônias em 64 localidades com

uma distância comum de 50 km, ao longo de um 2200 km, na região sul do

Himalaia, limitada pelo Paquistão ao oeste e Myanmar para o leste. A análise

discriminante revelou quatro morfoclusters principais. Estes morfoclusters podem

ser integrados parcialmente em qualquer nomenclatura subespecífica atual

disponível para Apis cerana. A separação de morfocluster está relacionada a

diferenças fisiográficas que criam um isolamento reprodutivo temporal parcial

associado à altitude. As abelhas diminuem em tamanho de oeste para leste, mas

aumentam em tamanho com altitude crescente (Hepburn et al., 2001b).

Análises morfométricas foram feitas e resultaram em três morfoclusters

distintos: A. m. capensis, A. m. scutellata e abelhas montanhesas (Hepburn &

Hadloff, 2002).

O estado atual de cruzamentos entre populações de Apis mellifera de

origem africana e européia em diferentes altitudes no Peru foi estudada. Operárias

de sete altitudes foram analisadas por morfometria e mtDNA utilizando RFLPs. As

taxas de cruzamentos entre populações africanas e européias dependem da

altitude da região. Colônias híbridas encontradas acima de 2 a 500 m apóiam a

hipótese de que o clima não pode conter a distribuição norte de A. mellifera

africana nas Américas. A hibridação entre as abelhas de origem africana e

européia é o que melhor explica os padrões atuais de distribuição de morfotipos

nas diferentes regiões do Peru (Quezada-Euán et al., 2003).

59

Colônias e abelhas adultas de populações de Apis mellifera e Apis cerana

de 6 locais distantes geograficamente e de distintas populações foram analisadas.

Todas as possíveis combinações amostradas de K colônias do número total de n

colônias de cada localidade foram geradas. Amostras de 5 ou 6 colônias com 10

abelhas por colônia por localidade mostraram ser adequadas para o estudo dos

caracteres de tamanho, venação da asa e pigmentação, neste último apenas

quando as abelhas eram homogêneas quanto à coloração (Radloff et al., 2003).

As implicações espaciais da distância máxima de vôo para algumas

espécies de abelhas sem ferrão foram analisadas. Os dados sugerem que a

distância máxima de vôo nestas abelhas está relacionada ao tamanho do

corpo, especialmente ao tamanho das asas (Araújo et al., 2004).

As diferenças morfológicas entre rainhas, operárias e machos em duas

colônias de abelhas sem ferrão taiwanesas Trigona ventralis hoozana foram

examinadas. Os autores verificaram que as rainhas apresentaram maiores

medidas morfométricas em quase todos os caracteres, com exceção do

comprimento do olho e do mesoscutum. Os machos por sua vez

apresentaram maior comprimento do olho e mesoscutum. O tamanho e forma

das operárias assemelham-se aos machos mais do que as rainhas (Sung et

al., 2004).

Análises morfométricas multivariadas em 2923 operárias de 184 colônias

representando 103 localidades na área de distribuição de Apis florea Fabricius,

1787 (Hymenoptera: Apidae) que engloba o Vietnã, sudeste da China, Irã e Omã

(~7000 km). Estas espécies ocupam uma área grande que inclui florestas

tropicais, savanas, estepes subtropicais e semi-desertos foram realizadas. As

60

comparações geográficas separaram populações de Apis florea resultando em

morfoclusters e estes morfoclusters mudam de forma clinal em relação à latitude.

Uma análise de agrupamento baseado em distâncias de Euclideanas sugestiona

graus de afinidade entre vários agrupamentos geográficos de Apis florea (Hepburn

et al., 2005).

A análise morfométrica multivariada de populações de Apis cerana de Kush

hindu, Afeganistão, Paquistão, Kashmira e Himachal Pradesh na Índia foi

realizada e encontrado dois morfoclusters estatisticamente distintos, um

agrupamento Kush/Kashmira hindu e um grupo Himachal Pradesh. As

discrepâncias intercoloniais altas nas três localidades foram associadas a regiões

de constantes mudanças climáticas e conseqüentemente instabilidade ecológica

(Radloff et al., 2005a).

Análises morfométricas multivariadas em operárias de Apis cerana foram

executadas utilizando 557 colônias de toda a região sul do continente Ásia, que

estende do Afeganistão ao Vietnã e ao sul do Himalaia. A análise de componentes

principais revelaram cinco agrupamentos estatisticamente separáveis, mas

morfoclusters não completamente distintos. Os morfoclusters principais estão

distribuídos coerentemente com as diferentes zonas climáticas da região. À

medida que as populações foram definidas, ajustes na nomenclatura serão

realizados (Radloff et al., 2005b).

Os cinco marcos da célula radial da asa anterior direita em 50 operárias de

três grupos raciais de Apis mellifera foram utilizados, totalizando 11 caracteres e

obtiveram por meio de análise multivariada diferenças significativas entre as

abelhas (Francoy et al., 2006).

61

2.1.2. O Gênero Melipona e a Importância de sua Variabilidade

Genética.

Segundo Kerr (1969) uma das características mais representativas do

gênero Melipona é a não existência de células diferenciadas para a criação de

rainhas. Neste gênero existe a maior percentagem de rainhas virgens por colônia

na natureza, o que sugere um mecanismo genético de determinação de castas

(Kerr, 1950). As abelhas do gênero Melipona geralmente monoândricas, ao

contrário do que ocorre em espécies de Apis, que são poliândricas. Essa

monoândria afeta significativamente o tamanho efetivo da população (Kerr, 1950).

Futuyma (1997) afirma que toda a população finita torna-se mais

endogâmica com o tempo, principalmente se possui um número efetivo baixo,

reduzindo a proporção de heterozigotos. A deriva genética faz que alguns alelos

passem de uma geração para outra em maior ou menor freqüência, podendo ser

perdidos ou fixados aleatoriamente. A fixação de um alelo por deriva depende

diretamente de sua freqüência inicial na população e esse processo ocorre em

toda população finita, mas é tanto mais rápido quanto menor for à população.

No gênero Melipona o efeito da deriva genética está aliado a um outro fator

relacionado à produção de machos diplóides. Segundo Kerr & Vencovsky (1982),

quando ocorre a produção de machos diplóides em colônias de Melipona, as

operárias dessa colônia matam esses machos e substituem a rainha fisogástrica

por outra; caso essa também produza machos diplóides, uma nova substituição

deverá levar ao enfraquecimento e à morte da colônia.

As populações locais do gênero Melipona estão sujeitas à extinção quando

há um incremento da taxa de homozigose no lócus XO (Araújo et al., 2000). Isso é

62

muito importante para o estabelecimento da meliponicultura e/ou para o manejo de

populações naturais em ambientes perturbados, como, em decorrência da

fragmentação de habitats ou qualquer outro evento que resulte em reduções

populacionais drásticas. É importante ressaltar que populações que foram

submetidas a reduções drásticas não se recuperarão através do simples aumento

no número de colônias, a partir de um pequeno número inicial, uma vez que o

aumento no número de colônias não refletirá um aumento efetivo de heteroalelos,

mas sim uma mera repetição dos mesmos alelos existentes. Nesses casos, torna-

se necessária a adição de novos alelos na população (Araújo et al., 2000).

Carvalho et al. (1995) documentaram que a perda de alelos e a extinção de

populações locais devido ao baixo número populacional. Kerr & Vencovsky (1982)

estimaram que uma população de Melipona deve conter um mínimo de 44

colônias para diminuir o risco de uma rápida extinção.

Em espécies de Melipona com grande valor comercial e importância

ecológica há a necessidade de se fazer estudos com relação a sua criação e

manutenção, enfatizando ação da endogamia, seleção artificial e seleção

estabilizadora. Atualmente, pesquisadores estão utilizando a morfometria como

ferramenta para resolver algumas questões relacionadas à sistemática, manejo,

biologia, evolução, controle e outras.

63

3. OBJETIVOS

a. Investigar as variações morfológicas em operárias de abelhas sem

ferrão das espécies: Melipona seminigra merrillae Cockerell, M.

compressipes manaosensis Schwarz, M. crinita Moure & Kerr, M.

interrupta grandis Guerin, M. compressipes fasciculata Smith, M.

rufiventris Lepeletier, M. rufiventris paraensis Ducke, M. fuliginosa

Lepeletier, Lestrimelitta sp. Friese e Partamona sp. Schwarz

coletados em sete localidades: Manaus, Rio Preto da Eva,

Manacapuru, Parintins e Alvarães (Amazonas), Barra do Corda e

São Luís (Maranhão);

b. Relacionar as espécies Melipona seminigra merrillae Cockerell, M.

compressipes manaosensis Schwarz, M. crinita Moure & Kerr, M.

interrupta grandis Guerin, M. compressipes fasciculata Smith, M.

rufiventris Lepeletier com os meliponários e entre eles observando

diferenças morfológicas entre as abelhas da mesma espécie;

c. Verificar se os tamanhos multivariados dos indivíduos dentro de cada

espécie são dados interessantes para a diferenciação de

populações;

d. Comparar as espécies do gênero Melipona criadas em caixas

racionais com as coletadas em ambiente natural, da mesma espécie,

por meio de caracteres morfológicos;

64

e. Conferir se os caracteres morfológicos utilizados agrupam as

populações, espécies e subespécies de abelhas;

f. Observar se os caracteres morfológicos e a contagem de hâmulos

utilizados agrupam as espécies como na sistemática;

g. Verificar se somente a contagem do número de hâmulos serve como

auxílio para separar populações ou espécies do gênero Melipona,

Partamona e Lestrimelitta.

h. Verificar a eficácia das análises estatísticas em definir os

agrupamentos nas espécies.

65

4. MATERIAL E MÉTODOS

4.1. Locais de coleta

As coletas foram realizadas em sete localidades: Manaus, Rio Preto da

Eva, Manacapuru, Parintins e Alvarães (Amazonas), Barra do Corda e São Luís

(Maranhão) (Tabela 1) (Figura 2).

TABELA 1 – Coordenadas geográficas das localidades de onde foram coletadas

as abelhas:

LOCAL LONGITUDE LATITUDE

AMAZONAS (AM)

Manaus 3º07'30"S 60º07'30"O

Manacapuru 3º22'30"S 60º37'30"O

Rio Preto da Eva 2º37'30"S 59º37'30"O

Alvarães 3º07'30"S 64º52'30"O

Parintins 2º37'30"S 56º37'30"O

MARANHÃO (MA)

São Luís 2º37'30"S 44º22'30"O

Barra do Corda 5º37'30"S 60º37'30"O

66

Figura 2 - Locais de coleta (municípios) em que as amostras de abelhas foram

coletadas, Amazonas e Maranhão, Brasil.

(http://www.relevobr.cnpm.embrapa.br/index.htm).

http://www.relevobr.cnpm.embrapa.br/index.htm

67

As coletas foram realizadas em bairros na área metropolitana de Manaus

(Figuras 3 e 4) em colônias de Melipona compressipes manaosensis (Bairros: D.

Pedro, Planalto, Nova Floresta, Tarumã, São José, São José dos Campos, Japiim

I, Petrópolis), M. seminigra merrillae (Bairros: D. Pedro, Planalto, Nova Floresta,

Tarumã, São José, São José dos Campos, Japiim I, Petrópolis, Am10 Km14), M.

rufiventris (Bairros: São José, Am10 Km14), M. interrupta grandis (Bairro São

José) e M. fuliginosa (Bairro: São José) (Tabela 2).

Nas demais localidades foram realizadas coletas de M. compressipes

manaosensis nos municípios de Cacau-Pirera e Manacapuru (Amazonas); M.

seminigra merrillae e M. rufiventris no município de Cacau-Pirera (Amazonas). M.

interrupta grandis e M. crinita foram coletadas no município de Alvarães

(Amazonas); Partamona sp e Lestrimelitta sp em Rio Preto da Eva (Amazonas) e

M. compressipes fasciculata em Parintins (Amazonas), Barra do Corda e São Luís

(Maranhão) (Tabela 3).

68

TABELA 2 – Locais de coleta dos indivíduos e número de colônias de Melipona

compressipes manaosensis, M. seminigra merrillae, M. rufiventris, M. interrupta

grandis e M. fuliginosa em Manaus (Amazonas):

BAIRRO MELIPONÁRIO NÚMERO DE COLÔNIAS

Melipona compressipes manaosensis

D. Pedro Vidarico 4

Planalto Klilton 4

Nova Floresta Afonso 2

Tarumã Tarumã 5

São José Eulálio 2

São José dos Campos Norma 2

Japiim I Glória 2

Conj. Atílio Andreazza Jonilson 1

Petrópolis GPA/INPA 8

Melipona seminigra merrillae

D, Pedro Vidarico 4

Planalto Klilton 7

Nova Floresta Afonso 5

Tarumã Tarumã 5


São José dos Campos Norma 3

Japiim I Glória 4

Petrópolis GPA/INPA 7

AM010, Km 14 Est. Exp. de Hortaliças 1

Melipona rufiventris


AM010, Km 14 Est, exp, de Hortaliças 8

Melipona interrupta grandis


Melipona fuliginosa


69

TABELA 3 – Locais de coleta dos indivíduos e número de colônias de Melipona

compressipes manaosensis, M. seminigra merrillae, M. rufiventris e M. interrupta

grandis, M. compressipes fasciculata, M. rufiventris paraensis em Cacau-Pirera,

Rio Preto da Eva, Parintins, Manacapuru, Alvarães (Amazonas) e Barra do Corda

(Maranhão).

MUNICÍPIO MELIPONÁRIO NÚMERO DE COLÔNIAS


Cacau-Pirera Hélio 1 (Selvagem)

Manacapuru Margareth 7






Alvarães Paulo 2

Alvarães Marcos 1

Melipona crinita

Alvarães Paulo 2

Alvarães Zezinho 1

Partamona sp.

Rio Preto da Eva - 1

Lestrimelitta sp.

Rio Preto da Eva - 1

Melipona compressipes fasciculata

Parintins - 1 (Selvagem)

São Luís (MA) - 2

Barra do Corda - 2

Melipona rufiventris paraensis

Barra do Corda (MA) - 1

70

Figura 3 - Locais de coleta de abelhas em Meliponários na região metropolitana

de Manaus (http://www.manausonline.com.).

http://www.manausonline.com/

71

Figura 4 - região metropolitana da grande Manaus e suas seis regiões.

(http://www.manausonline.com/serv_trans_rodo_lurbana.asp).

http://www.manausonline.com/serv_trans_rodo_lurbana.asp

72

4.2. Organismos estudados

Melipona seminigra merrillae Cockerell, 1919

Ducke (1916) considerou M. seminigra como subespécie de Melipona

scutellaris, que apresenta distribuição ao norte do baixo Amazonas, nas

localidades de Prainha, Monte-Alegre, Alenquer, Óbitos, Baixo Trombetas e

Itacoatiara. Segundo Moure & Kerr (1950), M. seminigra merrillae predomina na

região de Manaus para o norte, abrangendo o rio Negro e o rio Branco.

É conhecida popularmente como uruçu boca de renda ou jandaíra, sendo a

abelha mais frequentemente criada em Manaus (Amazonas), atualmente. Kerr et

al. (1967) descreveram a criação desta espécie por caboclos nas regiões próximas

à Manaus. O ninho possui favos horizontais ligados por pilares fortes e

apresentando invólucro com lâminas sobrepostas. Os potes medem 3,4 cm de

comprimento por 2,3 cm de diâmetro. A característica mais marcante desta

espécie é à entrada de barro em formato de trombeta (tubo campanuleiforme),

onde as abelhas-guardas ficam nos raios de barro (Kerr et al., 1967). O batume e

a calefação são feitos de uma mistura fina de própolis e barro (Nogueira-Neto,

1970). Esta espécie possui um sistema de comunicação superior ao da Apis

mellifera e apresenta grande atividade externa, populosa e seus indivíduos são

geralmente mansos (Kerr et al., 1967).

Os caracteres morfológicos fundamentais para a identificação de M.

seminigra merrillae são: a) a presença de faixas abdominais vestigiais ou nulas, b)

dois primeiros tergitos praticamente glabros no disco e a partir do segundo, lisos e

brilhantes, c) tergitos 3-5 e, mesmo em parte, os dois primeiros, com grossas

cerdas acumuladas nas extremidades laterais, com pilosidade baixa muito

73

escassa, d) corpo praticamente sem vibrissas, embora se notem algumas cerdas

na lateral do 5o tergito bastante esparsas (Moure & Kerr, 1950) (Figura 5).

5.1. Entrada do ninho de M. seminigra merrillae.

5.2. Cabeça DSCN0968 Glória ind. 08 cx. 03 11 2002 M. s. m. (Foto: Tannús-Neto, J.).

74

5.3. Asa anterior direita: DSCN4223 GPA ind. 09 cx. 112 22 09 2002 M. s. m.

Foto: Tannús-Neto, J.

5.4. Asa anterior direita: DSCN0969 Glória ind. 08 cx. 03 11 2002 M. s. m.


5.5. Asa posterior direita: DSCN4256 GPA ind. 05 cx. 112 22 09 2002 M. s. m.


75

5.6. Asa posterior direita: DSCN0979 Glória ind. 07 cx. 03 11 2002 M. s. m.


5.7 e 5.8. Perna posterior direita: DSCN0958 Glória ind. 10 cx. 03 11 2002 e DSCN4219 GPA ind. 10 cx. 112 22 09 2002.

(Foto: Tannús-Neto, J.).

Figura 5 - Estruturas morfológicas de Melipona seminigra merrillae Cockerell, 1919.

76

Melipona compressipes manaosensis Schwarz, 1932

Melipona compressipes manaosensis é popularmente conhecida como

jupará, jandaíra preta e em algumas localidades por preguiça. Esta abelha

distribui-se geograficamente nas confluências dos rios Negro com Amazonas e rio

madeira com o rio Amazonas, citando as localidades de Manaus e Itacoatiara

(Schwarz, 1932) (Figura 6).

Segundo Kerr et al. (1967), os ninhos são comumente encontrados na

região de Ponta Negra, Manaus (Amazonas), sendo criadas por caboclos. A

construção geral do ninho segue o padrão comum do gênero Melipona. A entrada

é simples, de barro, mas mesmo assim, notam-se raias características, e há

apenas uma abelha-guarda (Kerr et al., 1967).

Segundo Silveira et al. (2002), M. manaosensis que seria a nova

nomenclatura para a espécie, apresenta cantos anteriores do mesoscutum com

um tufo denso de pêlos pardo-ferrugíneos, dentes da mandíbula bem evidentes e

ângulo postero-distal da tíbia posterior terminando em forte projeção.

77

6.1. Entrada do ninho de M. compressipes manaosensis.

6.2. Cabeça: DSCN8466 Klilton ind. 04 cx. 19 24 10 2004. M. c. m. (Foto: Tannús-Neto, J.).

78

6.3. Cabeça: DSCN8344 Klilton ind. 01 cx. 04 24 10 2004. M. c. m. (Foto: Tannús-Neto, J.).

6.4. Asa anterior direita: DSCN8453 Klilton ind. 06 cx. 19 24 10 2004 M. c. m.

(Foto: Tannús-Neto, J.)

79

6.5. Asa anterior direita: DSCN8453 Klilton ind. 06 cx. 19 24 10 2004 M. c. m.


6.6. Asa posterior direita: DSCN0713 Eulálio ind. 04 cx. 06 12 07 2002 M. c. m.


6.7. Asa posterior direita: DSCN8463 Klilton ind. 05 cx. 19 24 10 2004 M. c. m.


80

6.8 e 6.9. Perna posterior direita: DSCN8292 Klilton ind. 09 cx. 04 24 10 2004 e DSCN8250 Klilton ind. 05 cx. 03 24 10 2004.

Figura 6 – Estruturas morfológicas de Melipona compressipes manaosensis Schwarz, 1932.

.

81

Melipona rufiventris Lepeletier, 1836

Melipona rufiventris é chamada de jandaíra, jandaíra verdadeira ou boca de

ralo (Nogueira-Neto, 1970). Moure (1992) considera sete (7) subespécies de M.

rufiventris (Figura 7), com ampla distribuição nas Américas e para o Amazonas

designa M. rufiventris dúbia Moure & Kerr, 1950. Moure (1992) ainda considera

duas espécies para a região Norte, a M. rufiventris flavolineata Friese, 1900

encontrada no Pará e Maranhão, e M. rufiventris paraensis Ducke (Figura 8), 1916

presente no Pará, Amapá (Brasil) e Guianas.

Segundo Silveira et al. (2002), o que se conhece atualmente como M.

rufiventris reúne três espécies: M. brachychaeta Moure & Kerr, 1950; M.

flavolineata Friese, 1900; M. paraensis Ducke, 1916 e M. rufiventris Lepeletier,

1836.

Segundo o IBAMA, M. rufiventris está em duas listas oficiais de animais

ameaçados: a lista das espécies ameaçadas de extinção da fauna do estado de

Minas Gerais (Deliberação COPAM 041/95) onde é considerada espécie

vulnerável e na IUCN Red List of Threatened Animals onde se posiciona na

categoria vulnerável, e no critério: o táxon não se enquadra nas categorias

criticamente em perigo ou em perigo, mas corre um alto risco de extinção na

natureza em médio prazo em função do declínio populacional e da área de

ocupação extremamente fragmentada. Considerando o tamanho populacional

reduzido, a probabilidade de extinção na natureza é de pelo menos 10% em 100

anos (IUCN Red List of Threatened Animals).

82

7.1. Ninho de Melipona rufiventris.

7.2. Cabeça: DSCN0900 Eulálio ind. 06 cx. 24 12 10 2004. M. rufiventris.


7.3. Cabeça: DSCN0925 Eulálio ind. 03 cx. 24 12 10 2004. M. rufiventris.


83

7.4. Asa anterior direita: DSCN4385 GPA ind. 08 cx. 206 22 09 2002. . M. rufiventris.


7.5. Asa anterior direita: DSCN0901 Eulálio ind. 06 cx. 24 12 10 2004. . M. rufiventris.


7.6. Asa posterior direita: DSCN0929 Eulálio ind. 03 cx. 24 12 10 2004. . M. rufiventris.


84

7.7. Asa posterior direita: DSCN0889 Eulálio ind. 08 cx. 24 12 10 2004. . M. rufiventris. (Foto: Tannús-Neto, J.).

7.8 e 7.9. Perna posterior direta: DSCN0891 Eulálio ind. 08 cx. 24 12 10 2004 e DSCN0916 Eulálio ind. 05 cx. 24 12 10 2004.

7.10 e 7.11. Perna posterior direita: DSCN4397 GPA ind. 07 cx. 206 22 09 2002 e DSCN4390 GPA ind. 08 cx. 206 22 09 2002.

Figura 7 – Estruturas morfológicas de Melipona rufiventris Lepeletier, 1836.

85

8.1. Cabeça: DSCN1032 Kerr ind. 10 cx. 03 06 2002. . M. rufiventris paraensis.

8.2. Asa anterior direita: DSCN1033 Kerr ind. 10 cx. 03 06 2002. . M. rufiventris paraensis.

86

8.3. Asa posterior direita: DSCN1036 Kerr ind. 10 cx. 03 06 2002. . M. rufiventris paraensis.

8.4 e 8.5. Perna posterior direita: DSCN1038 Kerr ind. 10 cx. 03 06 2002 e DSCN1080 Kerr ind. 04 cx. 03 06 2002.

Figura 8 – Estruturas morfológicas de Melipona rufiventris paraensis Lepeletier, 1836.

87

Melipona crinita Moure & Kerr, 1950

Melipona crinita faz ninho em oco de árvores, produz mel saboroso em

pequena quantidade e tem baixa defensibilidade. O ninho possui invólucro bem

desenvolvido, macio e margeado com batume. Os potes de estoque de alimentos

são ovais de 4,0 a 4,7 cm de altura, os potes de mel e pólen apresentam-se

misturados, o disco de cria é regular, horizontal e apresenta pilares curtos entre os

discos de cria (Roubik, 1983; Roubik, 1992).

Segundo Moure (1975), os caracteres morfológicos fundamentais para a

identificação dessa espécie de abelha são: a) faixas abdominais presentes, b)

disco dos 2 primeiros tergitos praticamente glabros e superfície mais ou menos

matereticulada, c) tergitos 3-5 com cerdas esparsas, mais longas aos lados e com

pilosidade fraca decumbente, bastante numerosa, principalmente no 5o, d)

vibrissas curtas (Moure & Kerr, 1950) (Figura 9).

9.1. Cabeça: DSCN4967 Zezinho Tefé ind. 09 cx. 01 26 08 2003. M. crinita (Foto: Tannús-Neto, J.).

88

9.2 Asa anterior direita: DSCN4961 Zezinho Tefé ind. 10 cx. 01 26 08 2003. M. crinita (Foto: Tannús-Neto, J.).

9.3. Asa posterior direita: DSCN5003 Zezinho Tefé ind. 04 cx. 01 26 08 2003. M. crinita (Foto: Tannús-Neto, J.).

89

9.4 e 9.5. Perna posterior direita: DSCN4966 Zezinho Tefé ind. 10 cx. 01e DSCN4973 Zezinho Tefé ind. 09 cx. 01 26 08 2003.

(Fotos: Tannús-Neto, J.).

Figura 9 – Estruturas morfológicas de Melipona crinita Moure & Kerr, 1950.

Melipona compressipes fasciculata Smith, 1854

Melipona compressipes fasciculata habita o Pará, Maranhão, Goiás, Mato

Grosso (Ducke, 1916; Schwarz, 1932) e Tocantins (Silveira et al., 2002). Segundo

Silveira et al. (2002), o novo nome da espécie é Melípona fasciculata Smith, 1854

(Figura 10).

A tiuba ou jandaíra preta da Amazônia nidifica em ocos de árvores e

apresenta entrada como as demais espécies com estrias concêntricas. O invólucro

do ninho possui de uma a três lâminas de cerume que protegem os discos de cria

e os potes possuem de 4 a 5 cm de altura (Nogueira-Neto, 1970). Segundo Kerr

90

(1996), esta espécie está entre as maiores produtoras de mel das Américas, assim

como a M. scutellaris do nordeste brasileiro.

10.1. Cabeça: DSCN1209 Kerr M aranhão ind. 06 cx. 04 05 06 2002. M. c. f. (Foto: Tannús-Neto, J.).

10.2. Cabeça: DSCN1244 Kerr M aranhão ind. 01 cx. 04 05 06 2002. M. c. f. (Foto: Tannús-Neto, J.).

91

10.3. Asa anterior direita: DSCN1224 Kerr M aranhão ind. 04 cx. 04 05 06 2002. M. c. f.


10.4. Asa posterior direita: DSCN1189 09 cx. 04 05 06 2002. M. c. f.


10.5. Asa posterior direita: DSCN1248 Kerr M aranhão ind. 01 cx. 04 05 06 2002. M. c. f.


92

10.6. Cabeça: DSCN1169 Hélio Parintins ind. 01 cx. SN 05 06 2002. M. c. f. (Fotos: Tannús-Neto, J.).

10.7. Asa anterior direita: DSCN1135 Hélio Parintins ind. 06 cx. SN 05 06 2002. M. c. f. (Fotos: Tannús-Neto, J.).

93

10.8. Asa posterior direita: DSCN1124 Hélio Parintins ind. 08 cx. SN 05 06 2002. M. c. f. (Fotos: Tannús-Neto, J.).

10.9 e 10.10: Perna posterior direita: DSCN1126 Hélio Parintins ind. 08 cx. SN e DSCN1133ind. 07 cx. SN 05 06 2002.


Figura 10 – Estruturas morfológicas de Melipona compressipes fasciculata Moure & Kerr, 1950.

Melipona interrupta grandis Guérin, 1844

Melipona interrupta grandis está presente no Amazonas, noroeste do Mato

Grosso (Ducke, 1916), Acre (Schwarz, 1932) e Rondônia (Moure, 1992; Silveira et

94

al., 2002). Segundo Silveira et al. (2002), a nova nomenclatura seria Melípona

grandis Guérin, 1844 (Figura 11).

Esta espécie faz ninho em árvores cuja entrada é um orifício simples de 1,4

cm de diâmetro. O ninho apresenta um invólucro constituído de camadas grossas

que protegem os discos de cria horizontais com pilares resistentes. Os potes de

mel e pólen medem, aproximadamente, 3-4 cm de diâmetro por 4-5 cm de altura.

11.1. Cabeça: DSCN0786 Eulálio ind. 01 cx. 16 12 07 2004. M. i. g. (Foto: Tannús-Neto, J.).

95

11.2. Asa anterior direita: DSCN0787 Eulálio ind. 01 cx. 16 12 07 2004. M. i. g.


11.3. Asa posterior direta: DSCN0775 Eulálio ind. 03 cx. 16 12 07 2004. M. i. g.


96

11.4. Perna posterior direita: DSCN0769 Eulálio ind. 07 cx. 16 12 07 2004. M. i. g. (Foto: Tannús-Neto, J.).

Figura 11 – Estruturas morfológicas de Melipona interrupta grandis Guérin, 1844.

Melipona fuliginosa Lepeletier, 1836

Conhecida como mandori-preta, mel de anta, erereú negra (Bolívia), uruçu-

boi da Amazônia ou turuçu (Nogueira-Neto, 1970). Está presente no estado do

Pará, Amazonas, Acre, Noroeste de Mato Grosso, São Paulo (Ducke, 1916;

Schwarz, 1932). Segundo Roubik (1992), esta espécie está presente da Amazônia

brasileira à Costa Rica (Roubik, 1992) (Figura 12).

Segundo Wille (1976), a cabeça é quadrada com a metade inferior brilhante

e glabra, o mesosoma é coberto por pêlos e a metapleura e o propódeo tem

menos pêlos. As asas e a tégula são de coloração ferruginosa, contrastando com

97

resto do corpo. Estas abelhas são negras com as asas amareladas e as abelhas-

guardas ficam dispostas na entrada do ninho promovendo um som muito alto,

semelhante ao de um besouro. São geralmente, pelo som emitido, confundidas

com mamangavas (Wille, 1976). O interior do ninho é parecido com as outras

espécies do gênero Melipona.

M. fuliginosa, conhecida por ser pilhadora e agressiva, constrói seus ninhos

em ocos de árvores vivas, mantendo uma população é de 700-1000 indivíduos. A

entrada do ninho possui 10 cm de comprimento por 6,5 cm de diâmetro (na base

do tubo), os discos de cria dispostos horizontalmente e poucas lamelas de cerume

(Nogueira-Neto, 1970).

M. fuliginosa está no levantamento de espécies incluídas em listas oficiais

de animais ameaçados. A lista de animais em extinção de São Paulo (Decreto n º

42.838, de 4.2.1998) posiciona a espécie na Categoria: "provavelmente extinto":

com espécies sobrevivendo somente em cativeiro, ou que foram naturalizadas fora

de sua distribuição original e que não possuam registros comprovados de

ocorrência no Estado há pelo menos 50 anos.

98

12.1. Cabeça: DSCN8826 Eulálio ind. 02 cx. N 01 12 10 2004. M. fuliginosa. (Foto: Tannús-Neto, J.).

12.2. Asa anterior direita: DSCN8813 Eulálio ind. 04 cx. N 01 12 10 2004. M. fuliginosa. (Foto: Tannús-Neto, J.).

99

12.3. Asa posterior direita: DSCN8809 Eulálio ind. 05 cx. N 01 12 10 2004. M. fuliginosa. (Foto: Tannús-Neto, J.).

12.4. Perna posterior direita: DSCN8839 Eulálio ind. 01 cx. N 01 12 10 2004. M. fuliginosa. (Foto: Tannús-Neto, J.).

Figura 12 – Estruturas morfológicas de Melipona fuliginosa Lepeletier, 1836.

Partamona Schwarz, 1939

Este gênero possui grande distribuição na região Neotropical contendo vinte

e três espécies (Silveira et al., 2002), que são popularmente conhecidas por boca

100

de sapo, devido à forma da entrada do ninho, e apresentam alta defensibilidade

quando selvagens. As estruturas de entrada variam muito em Partamona e são

peculiares a cada espécie, estando relacionadas com o sistema de defesa do

ninho (Camargo & Pedro, 2003) (Figura 13).

As espécies do gênero Partamona podem fazer ninhos subterrâneos, em

cupinzeiros, formigueiros, caixas de abelha abandonada, muros e paredes de

casa. São pequenas e apesar de geralmente não possuírem muitas abelhas-

guardas na entrada do ninho, sua resposta à invasão é rápida. O invólucro possui

quatro lamelas e os discos de cria estão dispostos horizontalmente com pilares

delgados ligando os mesmos. Há, ainda, célula real (realeira), depósito de resina e

potes de mel e pólen juntos. Algumas espécies constroem ninhos falsos com

lamelas cerosas, células e potes vazios para defesa. Nos ninhos subterrâneos

pode haver uma galeria de drenagem e um vestíbulo logo depois da entrada,

constituído de estruturas radiculares de terra e resinas (Camargo & Pedro, 2003).

101

13.1. cabeça: DSCN2742 Glória ind. 10 19 05 2005. Partamona sp (Foto: Tannús-Neto, J.).

13.2. Asa anterior direita: DSCN2743 Glória ind. 10 19 05 2005. Partamona sp (Foto: Tannús-Neto, J.).

102

13.3. Asa anterior direita: DSCN2753 Glória ind. 09 19 05 2005. Partamona sp. (Foto: Tannús-Neto, J.).

13.4. Asa posterior direita: DSCN2756 Glória ind. 09 19 05 2005. Partamona sp. (Foto: Tannús-Neto, J.).

103

13.5 e 13.6. Perna posterior direita: DSCN2750 Glória ind. 10 19 05 2005 e DSCN2758 Glória ind. 09 19 05 2005 Partamona sp.


Figura 13 – Estruturas morfológicas de Partamona Schwarz, 1939.

Lestrimelitta Friese, 1903

Este gênero apresenta apenas quatro espécies e possui duas delas na

região Amazônica (Silveira et al., 2002). Segundo Moure (1961) a tíbia é ovóide e

a corbícula é ausente, são abelhas pequenas (2,3 mm de comprimento) e de

coloração escura.

Iratim, iracim, iraxim, limão, eirati, iratinga, limão-canudo ou abelha-limão

são nomes comuns às abelhas deste gênero (Nogueira-Neto, 1970). Segundo

Roubik (1992), habita da América do Sul ao México e são pilhadoras (Figura 14).

O ninho é construído em árvores ou eventualmente em materiais feitos pelo

104

homem, cuja entrada tem de 5 a 25 mm de comprimento por 3 a 4 mm de

diâmetro, onde se concentram várias abelhas-guardas, porém pouco agressivas.

14.1. Cabeça: DSCN2835 Glória ind. 08 14 11 2002. Lestrimelitta sp (Foto: Tannús-Neto, J.).

14.2. Asa anterior direita: DSCN2820 Glória ind. 10 14 11 2002. Lestrimelitta sp (Foto: Tannús-Neto, J.).

105

14.3. Asa anterior direita: DSCN2850 Glória ind. 06 14 11 2002. Lestrimelitta sp.


14.4. Asa posterior direita: DSCN2823 Glória ind. 10 14 11 2002. Lestrimelitta sp.


14.5. Asa posterior direita: DSCN2861 Glória ind. 05 14 11 2002. Lestrimelitta sp.


106

14.6 e 14.7. Perna posterior direita: DSCN2855 Glória ind. 06 14 11 2002 e DSCN2891 Glória ind. 02 14 11 2002.


Figura 14 – Estruturas morfológicas de Lestrimelitta Friese, 1903.

4.3. Coleta e montagem das lâminas

Foram coletados dez indivíduos de cada colônia em cada Meliponário,

sendo capturadas apenas as operárias campeiras que totalizaram 997 indivíduos

(Alpatov, 1929; Ruttner, 1989; Buco et al. 1987; Rinderer et al., 1990). A captura

dos espécimes foi feita na entrada da colônia utilizando rede entomológica (puçá).

Os espécimes foram dissecados e montados individualmente sobre lâminas

de vidro (Funari, 1983) com verniz transparente craquelê para papel, sem odor

107

(Acrilex, lote 322.144). Foi utilizada, para o corte das estruturas morfológicas, a

tesoura de vannas curva. Na dissecação das operárias, as estruturas morfológicas

utilizadas foram cabeça ou prosoma, asa anterior direita, asa anterior esquerda,

asa posterior direita, asa posterior esquerda, perna posterior direita e perna

posterior esquerda. As lâminas foram secadas à temperatura ambiente por uma

hora.

O estereomicroscópio Zeiss, modelo Stemi SV6 utilizando aumento 20X, foi

utilizado para a análise das estruturas morfológicas. O estereomicroscópio

apresentava máquina fotográfica digital (modelo E4300, marca SONY e 5.0 pixels)

acoplada para que as fotos fossem arquivadas em computador.

As fotos foram posteriormente analisadas e medidas por meio do programa

AutoCad R14, em computador.

4.4. Características morfométricas

Foram considerados treze caracteres de abelhas sem ferrão do gênero

Melipona, Partamona e Lestrimelitta (Tabela 4) (Figuras 15, 16, 17, 18 e 19).

As medidas morfológicas utilizadas foram escolhidas, baseando-se em

vários trabalhos que utilizaram análise morfométrica. Os comprimentos das

margens posteriores da tíbia da perna direita (Alpatov, 1929; Alpatov, 1948;

Ruttner et al., 1978; Buco et al., 1987; Rinderer et al., 1990; Kandemir et al.,

2005), a largura e comprimento do basitarso direito (Alpatov, 1948; Ruttner et al.,

1978; Buco et al.,1987; Rinderer et al., 1990; Kandemir et al., 2005). O

comprimento e largura da asa anterior direita (Alpatov, 1929; Alpatov, 1948; Pisani

et al., 1977; Ruttner et al., 1978; Buco et al. 1987; Rinderer et al., 1990),

108

comprimento da veia M (cvrs) de seu início, veia M+Rs, ao encontro com a 1m-cu

da asa anterior direita (Alpatov, 1929; Alpatov, 1948; Ruttner et al., 1978;

Kandemir et al., 2005; Francoy et al., 2006).

O número de hâmulos também foi obtido na asa posterior esquerda e direita

(Schwarz, 1932; Schwarz, 1948; Hepburn et al., 2004) de abelhas do gênero

Melipona, Partamona e Lestrimelitta (Figura 12).

109

TABELA 4 – Treze caracteres morfológicas medidos em operárias de Melipona

seminigra, M. compressipes manaosensis, M. interrupta grandis, M. compressipes

fasciculata, M. rufiventris, M. fuliginosa, Partamona sp e Lestrimelitta sp.

Parte do corpo Característica morfológica

Mesosoma Perna posterior direita

Tíbia

Comprimento da margem anterior (DANTTD)

Comprimento da margem posterior (DPOSTD)

Comprimento da região basal (DBASETD)

Comprimento da região apical (DAPITD)

Basitarso

Comprimento da margem anterior (DANTBD)

Comprimento da margem posterior (DPOSBD)

Comprimento da região basal (DBASBD)

Comprimento da região apical (DAPIBD)

Tarso

Comprimento do digitarso (TARSD)

Asa anterior direita

Largura da asa (LAS)

Comprimento da asa (CAS)

Largura da célula marginal (LVM)

Comprimento da veia M (CVRS)

Hâmulos da asa esquerda (HESQ)

Hâmulos da asa direita (HDIR)

110

Figura 15 - Perna posterior direita de Melipona seminigra merrillae, mostrando o

comprimento da margem anterior da tíbia (A), o comprimento da região basal da

tíbia (B), o comprimento da margem posterior da tíbia (C) e o comprimento da

região apical da tíbia (D).

A

B

C

D

111

Figura 16 - Perna posterior direita de Melipona seminigra merrillae. Foram medidos o

comprimento da margem anterior do basitarso (E), o comprimento da região basal do

basitarso (F), o comprimento da margem posterior do basitarso (G), o comprimento da

região apical do basitarso (H) e o comprimento do tarso (I).

E

F

G

H

I

112

Figura 17 - Asa anterior direita de Melipona seminigra merrillae. A largura da asa (J)

e o comprimento da asa (K).

J K

113

Figura 18 - Asa anterior direita de Melipona seminigra merrillae. A largura da célula

marginal (L) e o comprimento da veia M (M).

L

M

114

Figura 19 - Hâmulos da asa posterior direita de Melipona seminigra merrillae (N).

N

115

4.5. Métodos de Análise

A variação morfológica das abelhas coletadas foi estudada usando

estatística univariada (Média e Erro Padrão). Os dados, também, foram

submetidos à análise não paramétrica Kruskall Wallis ou Mann-Whitney para cada

característica em Melipona compressipes manaosensis, M. seminigra merrillae, M.

rufiventris e M. interrupta grandis, M. crinita, M. compressipes fasciculata e entre

as espécies para verificar se havia diferenças significativas entre indivíduos

provenientes de sete locais de coleta (Zar, 1984).

O teste de Kruskall Wallis é utilizado quando as amostras têm um número

grande de indivíduos a serem analisados e o teste de Mann-Whitney para

amostras onde o número de espécimes é pequeno.

Em seguida, os dados para cada espécie foram submetidos à análise de

componentes principais (ACP) (Neff & Marcus, 1980; Reis et aI., 1987) para a

redução da multidimensionalidade dos dados (Manly, 1994). A ACP utiliza um

conjunto de p variáveis correlacionadas (que poderiam ser obtidas a partir de

mensurações de estruturas morfológicas, por exemplo) que passam por uma

ortogonalização, permitindo condensar o conjunto de p caracteres em um novo

conjunto de p componentes principais, não correlacionados entre si, de modo que

o primeiro componente principal explique a maior parte da variância dos p

caracteres originais (Neff & Marcus, 1980; Sokal & Rohlf, 1995).

Quando o primeiro componente apresentou todos os coeficientes positivos,

de mesma magnitude e a variância explicada por este componente principal foi

superior a 40% da variação total, este foi interpretado como representando o

índice multivariado de tamanho e os componentes subseqüentes foram

116

interpretados como indicadores de diferenças na forma dos organismos estudados

(Neff & Marcus, 1980; Reis, 1988; Falconer, 1989). Neste caso, também foram

obtidos os valores médios dos escores do primeiro componente (tamanho) para

cada indivíduo.

As análises estatísticas foram realizadas com o auxílio do programa

SYSTAT para Windows versão 9.0 (Wilkinson, 1999) e para análise discriminante

foi utilizado o SPSS para Windows versão 13.0 (Norusis, 1990).

As relações das estruturas morfométricas, locais e colônias podem ser

determinadas através de ferramentas estatísticas multivariadas como a análise

discriminante. Todas as variáveis independentes foram simultaneamente usadas

para discriminar entre as cinco categorias da variável a ser agrupada, portanto foi

usada a "Matriz de Covariância” (Norusis, 1990). Os resultados foram exibidos em

um scatterplot que mostra casos que usam as primeiras duas funções

discriminantes canônicas.

A análise de função discriminante é usada para classificar casos nos

valores de um dependente categórico, normalmente uma dicotomia. A Análise

discriminante tem dois passos, o primeiro é um teste de F (Wilks'Lambda) usado

para testar se o modelo discriminante como um todo é significante, e em segundo,

se o teste F mostra significância. Então, as variáveis independentes individuais

são avaliadas para ver que diferem significativamente dentro da média de grupo e

estes são usados para classificar a variável dependente. A Análise discriminante

múltipla possui mais de uma função discriminante onde a primeira é g (o número

de categorias na variável de agrupamento) e p é o número variáveis

independentes (Norusis, 1990).

117

A correlação canônica, R, é uma medida da associação entre os grupos

dependentes e a função discriminante. Quando R é zero, não há nenhuma relação

entre os grupos e a função. Quando a correlação canônica for grande, há uma

correlação alta entre o discriminante funcional e os grupos. Note que a % relativa

e R não é correlatado. R é usado para contar quanto é cada função útil e

determina diferenças de grupo. Um R de 1.0 indica que todas as variabilidades

nas contagens discriminantes podem ser consideradas para aquela dimensão. Na

Análise discriminante para três grupos, a correlação canônica é equivalente à

correlação Pearsoniana com a variável de agrupamento (Norusis, 1990).

O modelo Wilks'Lambda é usado para testar a significância da função

discriminante como um todo e em um segundo contexto para avaliar a melhoria

em classificação ao usar análise discriminante. O teste de F de significância da

relação de dois Wilks'Lambda, com um primeiro para a amostra de variáveis de

controle independentes e um segundo para um modelo que inclui variáveis de

controle e variáveis independentes de interesse. O segundo lambda é dividido

pelo primeiro (onde o primeiro é o modelo tem menos variáveis discriminantes) e

um F aproximado avalia e esta relação é achada usando cálculos (Tabachnick &

Fidell, 2001).

Portanto, o Wilks'Lambda testa qual variável independente contribui

significativamente à função de discriminante. O Wilks'Lambda varia de 0 a 1, o

valor próximo de 0 mostra que as diferenças são significativas e valores próximos

de 1 mostram que as diferenças não são significativas (Norusis, 1990).

118

5. RESULTADOS

5.1. Melipona compressipes manaosensis

Os valores médios e o erro padrão foram obtidos para os 13 caracteres

morfométricos em operárias de Melipona compressipes manaosensis

(Hymenoptera: Apidae) coletadas em Meliponários na área metropolitana de

Manaus. O teste de Kruskall Wallis (H) mostrou diferenças significativas em todas

as características morfológicas entre os diferentes Meliponários estudados em

Manaus (Tabela 5).

Uma matriz de correlação com três componentes principais foi gerada para

quatro dos treze caracteres morfométricos medidos operárias de M. compressipes

manaosensis coletadas em meliponários da área urbana de Manaus, Amazonas.

Na análise de componentes principais aplicada a M. compressipes manaosensis

coletadas em Manaus o primeiro componente explicou cerca de 48,891%, o

segundo 25,351%, e o terceiro 16,656% (Tabela 6).

Os caracteres que contribuíram para a variação no primeiro componente

principal foram os comprimentos da margem posterior da tíbia, da região apical da

tíbia, da região basal do basitarso e da região apical do basitarso (0,641; 0,854;

0,689 e 0,585, respectivamente). O comprimento da região apical da tíbia

apresentou índice alto quase se aproximando de uma unidade (Tabela 6).

Na representação gráfica dos indivíduos projetados contra o primeiro e

segundo componentes principais observa-se que não houve uma separação das

populações de abelhas operárias de M. compressipes manaosensis nos

119

meliponários de Manaus, evidenciando uma grande semelhança fenotípica entre

as mesmas (Figura 20).

Valores médios (± erro padrão) e Kruskall Wallis (H) para o índice

multivariado de tamanho de M. compressipes manaosensis procedentes de

meliponários localizados na área metropolitana de Manaus foram significativos

(Tabela 7). Foi gerado então um gráfico dos tamanhos médios de operárias de M.

compressipes manaosensis obtidos do primeiro componente principal (Figura 21).

120

TABELA 5 – Valores médios (± erro padrão) e Kruskall Wallis (H) para 13 caracteres morfométricos em operárias de

Melipona compressipes manaosensis (Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados na área

metropolitana de Manaus, Amazonas.

Caracteres

Morfométricos

MELIPONÁRIOS

H

P Vidarico

N=39

Klilton

N=40

Afonso

N=10

Tarumã

N=49

Eulálio

N=10

Norma

N=20

Glória

N=16

Jonilson

N=10

GPA

N=76

Comprimento da margem anterior da tíbia

3,25 c

±0,02

3,15 c

±0,02

3,26 c

±0,02

3,45 b

±0,02

3,21 c

±0,02

3,52 a

±0,02

3,49 a

±0,02

3,45 b

±0,03

3,52 a

±0,02

173,02 <0,01

Comprimento da margem posterior da tíbia

3,75 b

±0,01

3,71 b

±0,02

3,78 b

±0,03

3,82 a

±0,02

3,71 b

±0,02

3,75 b

±0,02

3,75 b

±0,02

3,66 c

±0,03

3,75 b

±0,01

53,04 <0,01

Comprimento da região basal da tíbia

0,46 a

±0,01

0,41 b

±0,01

0,47 a

±0,02

0,46 a

±0,01

0,47 a

±0,02

0,46 a

±0,02

0,39 b

±0,01

0,47 a

±0,02

0,45 a

±0,01

35,59 <0,01

Comprimento da região apical da tíbia

1,52 b

±0,02

1,48 b

±0,02

1,63 a

±0,02

1,54 b

±0,02

1,51 b

±0,03

1,48 b

±0,02

1,61 a

±0,02

1,47 b

±0,03

1,48 b

±0,02

40,14 <0,01

Comprimento da margem anterior do basitarso

1,89 b

±0,03

1,83 b

±0,04

1,69 c

±0,06

1,81 b

±0,03

1,88 b

±0,03

1,97 b

±0,04

1,73 c

±0,04

1,99 b

±0,05

2,03 a

±0,02

74,75 <0,01

Comprimento da margem posterior do basitarso

1,77 a

±0,03

1,71 a

±0,03

1,52 b

±0,07

1,65 b

±0,03

1,76 a

±0,03

1,74 a

±0,03

1,65 b

±0,05

1,74 a

±0,03

1,85 a

±0,02

65,40 <0,01

Comprimento da região basal do basitarso

0,63 b

±0,01

0,62 b

±0,02

0,66 b

±0,02

0,64b

±0,01

0,62 b

±0,02

0,66 b

±0,02

0,68 a

±0,02

0,64 b

±0,03

0,61 b

±0,01

22,51 <0,01

(Continuação)

121




(Continuação)

Caracteres

Morfométricos

MELIPONÁRIOS

H

P Vidarico

N=39

Klilton

N=40

Afonso

N=10

Tarumã

N=49

Eulálio

N=10

Norma

N=20

Glória

N=16

Jonilson

N=10

GPA

N=76

Comprimento da região apical do basitarso

0,82 a

±0,01

0,79 a

±0,01

0,76 b

±0,01

0,83 a

±0,01

0,78 a

±0,02

0,76 b

±0,02

0,85 a

±0,01

0,76 b

±0,02

0,83 a

±0,01

61,27 <0,01

Comprimento do digitarso

1,88 a

±0,02

1,87 a

±0,03

1,78 b

±0,06

1,84 a

±0,02

1,77 b

±0,05

1,92 a

±0,02

1,87 a

±0,03

1,87 a

±0,02

1,91 a

±0,02

19,08 <0,01

Largura da asa 2,06 a

±0,01

2,07 a

±0,01

2,04 a

±0,02

2,09 a

±0,01

2,03 a

±0,01

2,04 a

±0,01

2,08 a

±0,01

1,98 b

±0,02

2,09 a

±0,01

49,14 <0,01

Comprimento da asa 7,76 b

±0,04

7,66 c

±0,03

7,86 b

±0,03

7,97 a

±0,03

7,62 c

±0,06

7,74 b

±0,04

7,86 b

±0,06

7,86 b

±0,03

7,82 b

±0,02

60,04 <0,01

Largura da célula marginal da asa anterior

0,41 b

±0,01

0,42 b

±0,01

0,42 b

±0,02

0,46 b

±0,01

0,52 a

±0,02

0,49 b

±0,02

0,48 b

±0,02

0,53 a

±0,02

0,53 a

±0,01

123,95 <0,001

Comprimento da veia M da asa anterior

1,05 a

±0,01

1,01 b

±0,01

1,02 b

±0,03

1,01 b

±0,01

1,03 a

±0,02

1,01 b

±0,01

1,08 a

±0,01

0,98 b

±0,02

1,02 b

±0,01

49,02 <0,01

P<0,05, significativo. Médias (para cada linha) indicadas por diferentes letras diferem significativamente (P<0,05), usando o Teste Kolmogorov-Smirnov.

122

TABELA 6 – Primeiros três componentes principais da matriz de correlação entre

13 caracteres morfométricos medidos operárias de Melipona compressipes

manaosensis (Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados na

área metropolitana de Manaus, Amazonas. A percentagem de variação explicada

por cada componente esta na base da tabela.

CÁRACTERÍSTICA

COMPONENTES PRINCIPAIS

1 2 3

Comprimento da margem posterior

da tíbia

0,641 0,487 -0,575

Comprimento da região apical da

tíbia

0,854 -0,257 -0,031

Comprimento da região basal do

basitarso

0,689 -0,620 0,089

Comprimento da região apical do

basitarso

0,585 0,572 0,572

Variância explicada pelos componentes

1,956 1,014 0,666

Percentagem do total de variância explicada (%)

48,891 25,351 16,656

123

-4 -3 -2 -1 0 1 2 3

CP1

-3

-2

-1

0

1

2

3

CP

2

VTNKJIGEA

Meliponários


manaosensis coletadas em Meliponários na área metropolitana de Manaus,

Indivíduos projetados contra seus valores para os dois componentes principais. A=

Afonso, E= Eulálio, G= Glória, I= GPA/INPA, J= Jonilson, K= Klilton, N= Norma, T=

Tarumã, V= Vidarico.

124

TABELA 7 – Valores médios (± erro padrão) e Kruskall Wallis (H) para o índice multivariado de tamanho de



CARACTERÍSTICA MELIPONÁRIOS H P

Vidarico

N=39

Klilton

N=40

Afonso

N=10

Tarumã

N=49

Eulálio

N=10

Norma

N=20

Glória

N=16

Jonilson

N=10

GPA

N=76

Índice multivariado de

tamanho

0,04

±0,12

-0,44

±0,15

0,39

±0,20

0,52

±0,16

-0,37

±0,24

-0,32

±0,17

0,79

±0,16

-0,75

±0,27

-0,11

±0,11

46,05 P<0,01

P<0,05, significativo.

125

A E G I J K N T V

Meliponários

-1.0

-0.5

0.0

0.5

1.0

Índic

e m

ultiv

aria

do

de

ta

ma

nh

o

Figura 21 – Tamanhos médios de operárias de Melipona compressipes

manaosensis, coletadas na área metropolitana de Manaus, Amazonas, obtidos do

primeiro componente principal. A= Afonso, E= Eulálio, G= Glória, I= GPA/INPA, J=

Jonilson, K= Klilton, N= Norma, T= Tarumã, V= Vidarico.

126

Os valores médios e o erro padrão foram obtidos para os 13 caracteres

morfométricos em operárias de M. compressipes manaosensis procedentes de

Meliponários localizados em Manaus, Cacau-Pirera e Manacapuru, Amazonas

mostraram diferenças entre os locais estudados. O teste de Kruskall Wallis (H)

mostrou diferenças significativas para 10 dos 13 caracteres morfológicos. Os três

caracteres que não apresentaram variações significativas foram: o comprimento

da região basal da tíbia, comprimento da região apical do basitarso e largura da

célula marginal da asa anterior (Tabela 8).

Os primeiros três componentes principais explicaram cerca de 88,791% da

variação total presente na matriz de covariância entre os caracteres morfológicos

de M. compressipes manaosensis procedentes Manaus, Manacapuru e Cacau-

Pirera. O primeiro componente explicou cerca de 48,722%, o segundo 24,769%, e

o terceiro 15,300% (Tabela 9). Os caracteres que mais se correlacionaram foram:

o comprimento anterior e posterior da tíbia e largura e comprimento da asa (0,621;

0,691; 0,677 e 0,795, respectivamente) (Tabela 9).

A análise de componentes principais para M. compressipes manaosensis

coletadas em Manaus, Cacau-Pirera e Manacapuru foi feita projetando os

Indivíduos contra seus valores para os dois componentes principais e mostrou não

haver morfo-agrupamentos ou grandes diferenças entre as populações de abelhas

(Figura 22).

Os valores médios (± erro padrão) e Kruskall Wallis (H) para o índice

multivariado de tamanho foram significativos diferenciando os três locais (Manaus,

Cacau-Pirera e Manacapuru) (Tabela 10). O gráfico com os tamanhos médios de

operárias de M. compressipes manaosensis obtidos do primeiro componente

127

principal foi plotado e mostrou que a população de abelhas de Cacau-Pirera

apresentou maior tamanho médio (1,31) e variabilidade que a população de outros

locais. As abelhas de Manacapuru apresentaram os menores tamanhos médios

(Figura 23).

128

TABELA 8 – Valores médios (± erro padrão) e Kruskall Wallis (H) para 13

caracteres morfométricos em operárias de Melipona compressipes manaosensis

(Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados em Manaus,

Cacau-Pirera e Manacapuru, Amazonas.

Caracteres Morfométricos

MANAUS N= 270

CACAU-PIRERA N= 10

MANACAPURU N= 61

H P

Comprimento da margem

anterior da tíbia

3,38 ±0,01 b 3,57±0,03 a 3,23±0,01 c 60,42 <0,01


posterior da tíbia

3,75 ±0,01 a 3,74±0,03 a 3,71±0,01 b 14,18 <0,01

Comprimento da região

basal da tíbia

0,45 ±0,01 0,41 ±0,03 0,43±0,01 5,27 0,07


apical da tíbia

1,51 ±0,01 b 1,60±0,02 a 1,51±0,02 b 5,87 <0,05


anterior do basitarso

1,89 ±0,02 a 1,47±0,08 c 1,65±0,04 b 55,98 <0,01


posterior do basitarso

1,74 ±0,01 a 1,35±0,09 c 1,53±0,03 b 46,87 <0,01


basal do basitarso

0,63 ±0,01 b 0,70±0,03 a 0,66±0,01 b 10,94 <0,01


apical do basitarso

0,82±0,01 0,81±0,02 0,82±0,01 0,27 0,87

Comprimento do digitarso 1,87±0,01 a 1,73±0,04 b 1,76±0,02 b 47,92 <0,01

Largura da asa 2,07±0,01 b 2,18±0,01 a 2,05±0,02 b 24,25 <0,01

Comprimento da asa 7,81±0,02 b 8,06±0,02 a 7,75±0,04 c 16,41 <0,01

Largura da célula marginal

da asa anterior

0,47±0,01 0,48±0,01 0,47±0,01 1,65 0,44

Comprimento da veia M da

asa anterior

1,02±0,01 b 1,08±0,02 a 1,02±0,01 b 10,05 <0,01


129



manaosensis (Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados em

Manaus, Cacau-Pirera e Manacapuru, Amazonas. A percentagem de variação

explicada por cada componente esta na base da tabela.

CÁRACTERÍSTICA


1 2 3


0,621 -0,607 0,445


0,691 -0,404 -0,595

Largura da asa 0,677 0,600 -0,073

Comprimento da asa 0,792 0,315 0,233


1,949 0,991 0,612


48,722 24,769 15,300

130

-4 -3 -2 -1 0 1 2 3

CP1

-3

-2

-1

0

1

2

3

4

5

CP

2

UMC

Municípios

Figura 22 - Análise de Componente Principal para Melipona compressipes

manaosensis coletadas em Meliponários Nos municípios de Manaus, Cacau-

Pirera e Manacapuru, Indivíduos projetados contra seus valores para os dois

componentes principais, M= Manaus, C= Cacau-Pirera, U= Manacapuru.

131

TABELA 10 – Valores médios (± erro padrão) e Kruskall Wallis (H) para o índice

multivariado de tamanho em operárias de Melipona compressipes manaosensis

(Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados em Manaus,

Cacau-Pirera e Manacapuru, Amazonas.

CARACTERÍSTICA MUNICÍPIOS H P

Manaus

N=270

Cacau-

Pirera

N=10

Manacapuru

N= 61


tamanho

0,08

±0,06

1,31

±0,19

-0,56

±0,13

34,04 P<0,01


132

C M U

Municípios

-0.5

0.0

0.5

1.0

1.5

Índ

ice

mu

ltiv

aria

do

de

ta

ma

nh

o

Figura 23 – Tamanhos médios de operárias de Melipona compressipes

manaosensis (Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados em

Manaus, Cacau-Pirera e Manacapuru, Amazonas, obtidos do primeiro componente

principal. C= Cacau-Pirera, M= Manaus, U= Manacapuru.

133

Análise discriminante para os 13 caracteres morfométricos medidos nas

operárias de M. compressipes manaosensis resultou em correlação canônica

elevada de 0, 876, próximo de uma unidade, indicando que a função discrimina

bem e apresentando 60,6% de variação. O Wilks’Lambda mostrou ser significativo

(λ = 0,01). Cerca de 67,2% dos casos originais foram classificados corretamente

(Figura 24).

A análise discriminante para os 13 caracteres morfométricos medidos nas

operárias de M. compressipes manaosensis, M. compressipes fasciculata e M.

interrupta grandis apresentou alta correlação canônica (0,898) bem próximo de

uma unidade, 97% de variância e o índice Wilks’Lambda foi significativo (λ = 0,01)

para a maioria das estruturas, com exceção do comprimento da margem anterior

do basitarso, comprimento da margem posterior do basitarso e da largura da veia

marginal. 80,1% dos casos originais foram classificados corretamente. A análise

discriminante mostrou uma grande semelhança dos caracteres morfológicos entre

as duas subespécies Melipona compressipes manaosensis e Melipona

compressipes fasciculata tanto que as sobrepôs no gráfico, porém mostrou

claramente que são indivíduos de subespécies diferentes (Figura 25).

134

6420-2-4-6

Função 1

4

2

0

-2

-4

-6

Fu

nç

ão

2

22

21

14

12

11

7

5

4

32

1

Centróide dosMeliponários

22

21

14

12

11

7

5

4

3

2

1

Local

Função Discriminante Canônica

Figura 24 - Análise discriminante para os 13 caracteres morfométricos medidos

em operárias de Melipona compressipes manaosensis (Hymenoptera: Apidae)

procedentes de meliponários em Manaus. Locais: 1. Tarumã (M); 2. Vidarico (M);

3. Eulálio (M); 4. Manacapuru; 5. GPA – INPA (M); 7. Glória (M); 11. Norma (M);

12. Afonso (M); 14 – Jonilson (M); 21 – Klilton (M); 22. Cacau-Pirera (AM). As

abreviaturas correspondem a (M), Manaus; (AM), Amazonas.

135

1086420-2-4

Função 1

6

4

2

0

-2

-4

Fu

nç

ão

2 6

41

Centróide da Espécie

6

4

1

Espécie

Função Discrinante Canônica


operárias de Melipona compressipes manaosensis, Melipona compressipes

fasciculata e Melipona interrupta grandis (Hymenoptera: Apidae). As espécies

citadas acima correspondem: 1. Melipona compressipes manaosensis; 4.

Melipona interrupta grandis; 6. Melipona compressipes fasciculata (Hymenoptera:

Apidae).

136

Número de Hâmulos de Melipona compressipes manaosensis

Os valores médios e o erro padrão foram obtidos para o número de

hâmulos da asa posterior esquerda e direita em operárias de M. compressipes

manaosensis procedentes de meliponários localizados na área metropolitana de

Manaus e também, para meliponários localizados em Cacau-Pirera e Manacapuru

(Amazonas) (Tabela 11).

O teste de Kruskall Wallis (H) indicou diferenças significativas, entre os

meliponários localizados em Manaus, para o número de hâmulos da asa posterior

esquerda (H = 16,99; P = 0,03). Porém, o número de hâmulos da asa posterior

direita não foi significativo (H = 2,72; P = 0,95) (Tabela 11).

O número de hâmulos da asa posterior direita e esquerda em operárias de

M. compressipes manaosensis, procedentes de meliponários localizados em

Manaus, Cacau-Pirera e Manacapuru apresentaram diferenças significativas (H=

10,55; P<0,01 e H= 9,04; P< 0,01, respectivamente) (Tabela 12).

A análise discriminante para o número de hâmulos das asas posteriores

esquerda e direita em operárias de M. compressipes manaosensis para os locais

coletados (Manaus, Cacau-Pirera e Manacapuru) resultou em baixa correlação

canônica (0,277), com 73,8 de variância para a primeira função canônica e o

índice Wilks’Lambda não foi significativo para as duas estruturas, com o número

de hâmulos da asa esquerda correspondendo a λ = 0,06 e λ = 0,65 para os

hâmulos da asa direita. 18,4% dos casos originais classificados corretamente.

137

Tabela 11 – Valores médios (± erro padrão) e Kruskall Wallis (H) para número de hâmulos da asa posterior direita e

esquerda em operárias de Melipona compressipes manaosensis (Hymenoptera: Apidae), procedentes de meliponários

localizados na área metropolitana de Manaus, Amazonas.

NÚMERO DE

HÂMULOS

MELIPONÁRIOS

H

P Vidarico

N=40

Klilton

N=40

Afonso

N=10

Tarumã

N=50

Eulálio

N=20

Norma

N=20

Glória

N=16

Jonilson

N=10

GPA

N=77

Asa posterior

esquerda

13,67

±0,12

13,80

±0,14

13,50

±0,17

13,68

±0,12

13,40

±0,25

13,15

±0,17

13,37

±0,18

13,00

±0,21

13,64

±0,09

16,99 <0,03

Asa posterior direita 13,50

±0,13

13,63

±0,11

13,60

±0,26

13,66

±0,13

13,30

±0,19

13,50

±0,15

13,44

±0,16

13,40

±0,22

13,49

±0,08

2,72 0,95


138

Tabela 12 – Valores médios (± erro padrão) e Kruskall Wallis (H) para número de

hâmulos da asa posterior direita e esquerda em operárias de Melipona

compressipes manaosensis (Hymenoptera: Apidae), procedentes de meliponários

localizados em Manaus, Cacau-Pirera e Manacapuru, Amazonas.

NÚMERO DE

HÂMULOS

MANAUS

N= 283

CACAU-

PIRERA

N= 10

MANACAPURU

N= 61

H P

Asa posterior esquerda 13,58

±0,05

13,20

±0,25

13,26

±0,12

9,04 <0,01


±0,05

13,70

±0,37

13,12

±0,13

10,55 <0,01


139

5.2. Melipona seminigra merrilae

Os valores médios e erro padrão para 13 caracteres morfométricos em

operárias de Melipona seminigra merrillae (Hymenoptera: Apidae), procedentes de

meliponários localizados na área metropolitana de Manaus, Amazonas, foram

realizados e mostraram diferenças nas médias. O teste de Kruskall Wallis (H)

mostrou diferenças significativas entre todas as características morfológicas nos

diferentes meliponários estudados em Manaus (Tabela 13).

Os primeiros três componentes principais da matriz de correlação entre os

13 caracteres morfométricos medidos operárias de M. seminigra merrillae,

procedentes de meliponários localizados na área metropolitana de Manaus,

Amazonas, mostraram que 59,505% das variações podem ser explicadas pelo

tamanho, e que os remanescentes 27,896% podem ser explicados por variações

na forma dos indivíduos, isto porque a primeira coluna de componentes principais

está relacionada ao tamanho e as outras colunas a forma (Tabela 14).

Todos os pesos das variáveis do primeiro componente apresentaram

valores altos e positivos (próximos de uma unidade), embora com magnitudes

diferentes. O comprimento da margem anterior e posterior da tíbia e a largura e

comprimento da asa foram as características morfológicas que mais se

correlacionaram dentre as treze estudadas resultando em uma variância de

67,323%. O comprimento da asa e da margem posterior da tíbia tem maior

correlação 0,864 e 0,866 (Tabela 14).

A Análise de componentes principais para M. seminigra merrillae

coletadas em Manaus gerou um gráfico dos Indivíduos projetados contra seus

valores para os dois componentes principais mostrando que as populações dos

140

meliponários pertencem à mesma espécie, pois as abelhas são muito

semelhantes morfologicamente (Figura 26).

O teste Kruskall Wallis (H) indicou que há diferenças significativas para o

índice multivariado de tamanho de M. seminigra merrillae procedentes de

meliponários localizados na área metropolitana de Manaus (Amazonas) (H =

99,39; P<0,01) (Tabela 15). As operárias de M. seminigra coletadas no

meliponário Eulálio apresentaram o menor índice de tamanho (-0,76±0,16), e as

maiores foram procedentes do meliponário na Estação Experimental de Hortaliças

(0,43±0,13). O gráfico dos tamanhos médios obtidos do primeiro componente

principal foi feito e mostrou populações com tamanhos médios diferenciados em

dois grupos. Um primeiro grupo compreende os meliponários Afonso, Eulálio,

Glória e Vidarico e um segundo grupo com tamanhos médios maiores que são a

Estação Experimental de Hortaliças, os meliponários GPA/INPA, Klilton, Norma e

Tarumã (Figura 27).

141


Melipona seminigra merrillae (Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados na área metropolitana de

Manaus, Amazonas.

Caracteres

Morfométricos

MELIPONÁRIOS

H

P Vidarico

N=30

Klilton

N=70

Afonso

N=60

Tarumã

N=49

Eulálio

N=19

Norma

N=30

Glória

N= 40

GPA

N=69

E, Hort,

N=10


3,17 b

±0,03

3,26 b

±0,03

3,09 b

±0,03

3,35 a

±0,02

3,18 b

±0,03

3,38 a

±0,02

3,19 b

±0,02

3,42 a

±0,02

3,34 a

±0,03

155,62 <0,01


3,57 b

±0,03

3,67 a

±0,01

3,44 c

±0,03

3,62 a

±0,02

3,44 a

±0,03

3,63 a

±0,02

3,44 c

±0,03

3,56 b

±0,02

3,52 b

±0,02

119,04 <0,01


0,41 a

±0,01

0,40 a

±0,01

0,38 a

±0,01

0,43 a

±0,01

0,36 b

±0,02

0,42 a

±0,02

0,37 b

±0,01

0,44 a

±0,01

0,39 a

±0,02

39,38 <0,01


1,38 a

±0,01

1,38 a

±0,02

1,30 b

±0,02

1,37 a

±0,01

1,27 b

±0,02

1,31 b

±0,02

1,33 b

±0,01

1,29 b

±0,01

1,34 a

±0,02

84,83 <0,01


1,77 b

±0,03

1,85 b

±0,02

1,77 b

±0,03

1,82 b

±0,03

1,77 b

±0,04

1,93 a

±0,02

1,69 c

±0,03

1,96 a

±0,02

2,02 a

±0,04

96,82 <0,01


1,64 a

±0,02

1,64 a

±0,02

1,59 a

±0,03

1,58 a

±0,02

1,56 b

±0,03

1,71 a

±0,02

1,57 b

±0,02

1,68 a

±0,01

1,64 a

±0,02

52,30 <0,001


0,65 a

±0,01

0,66 a

±0,01

0,61 b

±0,01

0,66 a

±0,01

0,63 b

±0,02

0,62 b

±0,02

0,64 a

±0,02

0,60 b

±0,01

0,65 a

±0,02

32,34 <0,01

(Continuação)

142


Melipona seminigra merrillae (Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados na área metropolitana de

Manaus, Amazonas.

(Continuação)

Caracteres

Morfométricos

MELIPONÁRIOS

H

P Vidarico

N=30

Klilton

N=70

Afonso

N=60

Tarumã

N=49

Eulálio

N=19

Norma

N=30

Glória

N= 40

GPA

N=69

E, Hort,

N=10


0,72 a

±0,02

0,74 a

±0,01

0,71 b

±0,01

0,76 a

±0,01

0,69 b

±0,01

0,73 a

±0,01

0,69 b

±0,01

0,73 a

±0,01

0,74 a

±0,02

42,25 <0,01

Comprimento do digitarso

1,71 a

±0,03

1,64 b

±0,03

1,72 a

±0,03

1,65 b

±0,03

1,64 b

±0,03

1,82 a

±0,02

1,61 b

±0,03

1,75 a

±0,02

1,55 b

±0,03

67,64 <0,01

Largura da asa 1,84 b

±0,02

1,89 b

±0,02

1,85 b

±0,02

1,91 a

±0,01

1,87 b

±0,02

1,84 b

±0,01

1,86 b

±0,01

1,88 b

±0,01

1,91 a

±0,03

51,25 <0,01

Comprimento da asa 7,02 b

±0,04

7,15 a

±0,02

6,96 b

±0,06

7,21 a

±0,03

7,01 b

±0,05

7,17 a

±0,03

6,96 b

±0,04

7,14 a

±0,03

7,28 a

±0,04

49,54 <0,01


0,37 b

±0,01

0,37 b

±0,01

0,39 b

±0,01

0,43 a

±0,01

0,44 a

±0,01

0,44 a

±0,01

0,41 a

±0,01

0,44 a

±0,01

0,45 a

±0,02

93,86 <0,001


1,03 a

±0,01

1,05 a

±0,01

1,01 a

±0,01

1,06 a

±0,01

0,96 b

±0,01

1,02 a

±0,01

1,01 a

±0,01

1,01 a

±0,01

1,05 a

±0,02

84,48 <0,01

P<0,05, significativo. Médias (cada linha) indicadas por diferentes letras diferem significativamente (P<0,05), usando o Teste Kolmogorov-Smirnov.

143


13 caracteres morfométricos medidos operárias de Melipona seminigra merrillae


metropolitana de Manaus, Amazonas. A percentagem de variação explicada por

cada componente esta na base da tabela.

CÁRACTERÍSTICA


1 2 3


0,739 0,100 -0,589


0,866 -0,043 -0,139


0,610 -0,766 0,158

Largura da asa 0,748 0,301 0,498



2,975 0,745 0,650


59,505 14,902 12,994

144

-4 -3 -2 -1 0 1 2 3

CP1

-4

-3

-2

-1

0

1

2

3

CP

2

VTNKIHGEA

Meliponários

Figura 26 – Análise de componentes principais para Melipona seminigra merrillae

coletadas em Meliponários na área metropolitana de Manaus. Indivíduos

projetados contra seus valores para os dois componentes principais. A= Afonso,

E= Eulálio, G= Glória, H= Est. Exp. de Hortaliças, I= GPA/INPA, K= Klilton, N=

Norma, T= Tarumã, V= Vidarico.

145

TABELA 15 – Valores médios (± erro padrão) e Kruskall Wallis (H) para o índice multivariado de tamanho de Melipona

seminigra merrillae (Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados na área metropolitana de Manaus,

Amazonas.


Vidarico

N=30

Klilton

N=70

Afonso

N=60

Tarumã

N=49

Eulálio

N=19

Norma

N=30

Glória

N= 40

GPA

N=69

E, Hort,

N=10


tamanho

-0,24

±0,13

0,36

±0,07

-0,73

±0,20

0,57

±0,08

-0,76

±0,16

0,35

±0,09

-0,66

±0,14

0,34

±0,08

0,43

±0,13

99,39 P<0,01

P<0,05, significativo. Médias (cada linha) indicadas por diferentes letras diferem significativamente (P<0,05), usando o Teste Kolmogorov-Smirnov.

146

A E G H I K N T V

Meliponários

-3.5

-2.2

-0.9

0.4

1.7

3.0

Ìndic

e m

ultiv

ariado d

e tam

anho


coletadas na área metropolitana de Manaus, Amazonas, obtidos do primeiro

componente principal. A= Afonso, E= Eulálio, G= Glória, H= Est. Exp. de

Hortaliças, I= GPA/INPA, K= Klilton, N= Norma, T= Tarumã, V= Vidarico.

147

Os valores médios e o erro padrão foram obtidos para 13 caracteres

morfométricos em operárias de M. seminigra merrilae, procedentes de

meliponários localizados em Manaus e Cacau-Pirera foram construídos e mostrou

que nem todas as estruturas diferem em suas médias (Tabela 16). O teste de

Mann-Whitney (U) indicou diferenças significativas para sete dos treze caracteres

morfológicos entre os locais estudados, são eles: comprimento da margem

anterior da tíbia, comprimento da margem posterior da tíbia, comprimento da

região apical da tíbia, comprimento da região basal do basitarso, comprimento da

região apical do basitarso, largura da asa e comprimento da asa (Tabela 16).

O teste de Mann-Whitney (U) indicou que não há diferenças significativas

em seis caracteres morfológicos: comprimento da região basal da tíbia,

comprimento da margem anterior do basitarso, comprimento da margem posterior

do basitarso, comprimento do digitarso, largura da célula marginal da asa anterior

e comprimento da veia M da asa anterior obtidos em M. seminigra merrillae,

procedentes de Manaus e Cacau-Pirera (Tabela 16).

Os primeiros três componentes principais da matriz de correlação entre 13

caracteres morfométricos medidos operárias de M. seminigra merrillae,


mostraram que 61,176% das variações podem ser explicadas pelo tamanho, e que

os remanescentes 26,549% podem ser explicados por variações na forma dos

indivíduos (Tabela 17).

Todos os pesos das variáveis do primeiro componente apresentaram

valores altos e positivos (próximos de uma unidade), embora com magnitudes

diferentes. Destas características, duas apresentaram-se intimamente

148

correlacionadas e com valores próximos de uma unidade: o comprimento da

margem posterior da tíbia e da asa, com 0,869 e 0,867 respectivamente (Tabela

17).

O gráfico foi construído com os indivíduos projetados contra seus valores

mostrando uma única espécie em Cacau-Pirera e Manaus (Figura 28). As médias

das duas populações de M. seminigra merrillae de Cacau-Pirera e Manaus

apresentaram-se diferentes e o teste de Mann-Whitney (U) mostrou diferenças

significativas entre as duas populações (Tabela 18). Este resultado é apresentado

no gráfico em que as abelhas do Cacau-Pirera são maiores e tem menor

variabilidade que em Manaus (Figura 29).

A Análise discriminante para os 13 caracteres morfométricos medidos

operárias de M. seminigra merrillae, procedentes de Manaus e Cacau-Pirera, em

relação aos locais de onde foram coletadas, apresentou uma correlação canônica

alta (0,728) e 48,0% de variação. O índice de Wilks’Lambda mostrou ser

significativo para todas as estruturas morfológicas (λ = 0,01) e 55% dos casos

originais foram classificados corretamente. Para as colônias a correlação canônica

foi alta (0,926), quase atingindo uma unidade, com 42,9% de variação,

Wilks’Lambda significativo e 68,2% dos casos originais foram classificados

corretamente (Figura 30).

A análise discriminante mostra as populações de abelhas dos

meliponários de Norma e Estação Experimental de Hortaliças muito próximos,

segundo os treze caracteres estudados, dos meliponários Tarumã e GPA/INPA.

Outro grupo próximo foram os meliponários Eulálio, Glória e Afonso e a população

de abelhas do meliponário Vidarico um pouco afastado. A população do

149

meliponário Klilton não se apresentou tão semelhante aos demais na área urbana

de Manaus. A população de abelhas de Cacau-Pirera tem características

morfológicas um pouco diferente das abelhas dos meliponários de Manaus, porém

é uma mesma espécie (Figura 30).

Em relação aos indivíduos coletados mostrou como em M. compressipes

manaosensis, um grande número de espécimes situados próximos a centróide,

mas alguns poucos se mantiveram distantes do centróide mostrando que estes

possuem variações discrepantes em relação à maioria (Figura 31).

150

TABELA 16 – Valores médios (± erro padrão) e Mann-Whitney (U) para 13

caracteres morfométricos em operárias de Melipona seminigra merrilae

(Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados em Manaus e

Cacau-Pirera, Amazonas.


MANAUS N= 377

CACAU-PIRERA N= 10

U P


anterior da tíbia

3,27± 0,01 3,72± 0,02 3760,00 <0,01


posterior da tíbia

3,56± 0,01 3,77± 0,03 3359,00 <0,01


basal da tíbia

0,41± 0,01 0,42± 0,03 1930,50 0,89


apical da tíbia

1,33± 0,01 1,45± 0,02 3240,00 <0,01



1,84± 0,01 1,87± 0,06 2164,50 0,64



1,63± 0,01 1,59± 0,05 1681,50 0,56


basal do basitarso

0,63± 0,01 0,71± 0,02 2878,50 <0,01


apical do basitarso

0,73± 0,01 0,79± 0,02 3106,00 <0,01

Comprimento do digitarso 1,68± 0,01 1,61± 0,06 1379,00 0,15

Largura da asa 1,87± 0,01 1,99± 0,02 3468,00 <0,01

Comprimento da asa 7,09± 0,02 7,42± 0,04 3382,00 <0,01


da asa anterior

0,41± 0,01 0,43± 0,01 2185,50 0,39


asa anterior

1,03± 0,01 1,03± 0,02 1868,00 0,96


151


13 caracteres morfométricos medidos operárias de Melipona seminigra merrilae


Cacau-Pirera, Amazonas. A percentagem de variação explicada por cada

componente esta na base da tabela.

CÁRACTERÍSTICA


1 2 3


0,760 0,055 -0,567


0,869 -0,038 -0,141


0,630 -0,742 0,199

Largura da asa 0,760 0,327 0,469



3,059 0,720 0,607


61,176 14,407 12,142

152

-4 -3 -2 -1 0 1 2 3

CP1

-4.5

-3.5

-2.5

-1.5

-0.5

0.5

1.5

2.5

3.5

CP

2

MC

Municípios

Figura 28 - Análise de componentes principais para Melipona seminigra merrillae

coletadas em Manaus e Cacau-Pirera. Indivíduos projetados contra seus valores

=para os dois componentes principais. M= Manaus, C= Cacau-Pirera.

153

TABELA 18 – Valores médios (± erro padrão) e Mann-Whitney (U) para o índice

multivariado de tamanho em operárias de Melipona seminigra merrillae

(Hymenoptera: Apidae), procedentes de Manaus e Cacau-Pirera, Amazonas.

CARACTERÍSTICA MUNICÍPIOS U P

Manaus

N=377

Cacau-Pirera

N=10


tamanho

-0,05

±0,05

1,78

±0,13

3719,00 P<0,01


154

C M

Municípios

0.40

0.62

0.84

1.06

1.28

1.50

Índic

e m

ultiv

ariado d

e tam

anho



componente principal. M= Manaus, C= Cacau-Pirera.

155

420-2-4-6

Função 1

4

2

0

-2

-4

Fu

nç

ão

2

22

21

1312

11

7

5

3

2

1

Centróide dosMeliponários

22

21

13

12

11

7

5

3

2

1

Local




Meliponários localizados em Manaus e Cacau-Pirera. Mostrando os locais de onde

foram coletadas. Locais: 1. Tarumã (M); 2. Vidarico (M); 3. Eulálio (M); 5. GPA –

INPA (M); 7. Glória (M); 11. Norma (M); 12. Afonso (M); 13. GPA – Est. Exp.

Hortaliças (M); 21 – Klilton (M); 22. Cacau-Pirera (AM). As abreviaturas

correspondem a M, Manaus; AM, Amazonas.

156

20-2-4-6

Função 1

8

6

4

2

0

-2

Fu

nção

2

2

Centróide da Espécie 2

Centróide




Meliponários localizados em Manaus e Cacau-Pirera, Amazonas.

157

Número de hâmulos de Melipona seminigra merrillae

Os valores médios e o erro padrão foram obtidos para o número de

hâmulos da asa posterior esquerda e direita em operárias de M. seminigra

merrillae, procedentes de meliponários localizados na área metropolitana de

Manaus, Amazonas (Tabela 19) e também, para o meliponário localizado em

Cacau-Pirera (Amazonas), mostrando diferenças entre meliponários e localidades

(Tabela 20).

O teste de Kruskall Wallis (H) indicou diferenças significativas para o

número de hâmulos de M. seminigra merrilae, procedentes de meliponários da

área metropolitana de Manaus (H= 20,52; P<0,01), com o número de hâmulos da

asa posterior esquerda sendo maior na população de abelhas da Estação

Experimental de Hortaliças (12,40) e o menor no meliponário Norma, porém não

foram verificadas diferenças significativas no número de hâmulos da asa posterior

direita (H=9,74; P= 0,28) (Tabela 19).

Os valores médios foram diferentes e o teste de Mann-Whitney (U) indicou

diferenças significativas para o número de hâmulos da asa posterior direita e

esquerda em operárias de M. seminigra merrillae, procedentes de meliponários

localizados em Manaus e Cacau-Pirera (Amazonas) (U= 9,74; P< 0,02 e U=

2688,00; P< 0,02, respectivamente ) (Tabela 20).

158

TABELA 19 – Valores médios (± erro padrão) e Kruskall Wallis (H) para número de hâmulos da asa posterior direita e

esquerda em operárias de Melipona seminigra merrillae (Hymenoptera: Apidae), procedentes de meliponários localizados

na área metropolitana de Manaus, Amazonas.

NÚMERO DE

HÂMULOS

MELIPONÁRIOS

H

P Vidarico

N=30

Klilton

N=70

Afonso

N=60

Tarumã

N=49

Eulálio

N=20

Norma

N=30

Glória

N= 40

GPA

N=69

E. Hort.

N=10

Asa posterior

esquerda

12,27

±0,14

12,22

±0,08

12,20

±0,11

11,98

±0,11

11,80

±0,17

11,63

±0,13

12,20

±0,07

12,04

±0,09

12,40

±0,27

20,52 <0,01


±0,31

12,18

±0,11

12,17

±0,14

11,98

±0,11

11,90

±0,13

11,87

±0,13

12,20

±0,09

12,12

±0,08

12,30

±0,15

9,74 0,28


159

TABELA 20 – Valores médios (± erro padrão) e Mann-Whitney (U) para número

de hâmulos da asa posterior direita e esquerda em operárias de Melipona

seminigra merrillae (Hymenoptera: Apidae), procedentes de meliponários

localizados em Manaus e Cacau-Pirera, Amazonas.

NÚMERO DE HÂMULOS MANAUS

N= 378

CACAU-

PIRERA

N= 10

U P


±0,04

12,70

±0,22

2688,00 <0,02


±0,05

12,70

±0,22

2674,00 <0,02


160

5.3. Melipona rufiventris

Os valores médios e erro padrão foram obtidos para 13 caracteres

morfométricos em operárias de M. rufiventris, procedentes de três meliponários

localizados na área metropolitana de Manaus, Amazonas foram calculado e as

médias diferenciaram as populações dos meliponários (Tabela 21).

O teste de Kruskall Wallis (H) mostrou diferenças significativas em nove

características morfológicas de M. rufiventris: comprimento da margem anterior da

tíbia, comprimento da margem posterior da tíbia, comprimento da região basal da

tíbia, comprimento da margem posterior do basitarso, comprimento da região

basal do basitarso, largura da asa, o comprimento da asa, a largura da célula

marginal da asa anterior e comprimento da veia M da asa anterior) nos diferentes

meliponários estudados em Manaus (Tabela 21).

Uma matriz de correlação com três componentes principais foi gerada

para quatro dos 13 caracteres morfométricos medidos operárias de M. rufiventris,


Amazonas, foi gerada. Na análise de componentes principais aplicada à M.

rufiventris coletadas em Manaus, os três primeiros componentes explicaram cerca

de 95,386% da variação total presente na matriz de covariância entre os

caracteres morfológicos estudados (Tabela 22). O primeiro componente explicou

cerca de 61,637%, o segundo 23,524%, e o terceiro 10,225% (Tabela 22).

O primeiro componente principal apresentou quatro características

morfológicas correlacionadas, porém os comprimentos da margem posterior e

anterior da tíbia mostraram índices mais altos (0,830 e 0,827, respectivamente)

que os demais se aproximando de uma unidade (Tabela 22). A análise de

161

componentes principais para M. rufiventris coletadas em Manaus com os

indivíduos projetados contra seus valores para os dois componentes principais foi

gerado mostrando que as populações são semelhantes e formam uma espécie

(Figura 32). A Tabela 23 mostra os valores médios e o erro padrão que

diferenciam as populações de abelhas e o teste de Kruskall Wallis (H) para o

índice multivariado de tamanho em operárias de M. rufiventris de Manaus

apresentou valores significativos para todos os meliponários. Os tamanhos médios

obtidos do primeiro componente principal mostram indivíduos com tamanhos

diferentes, sendo que a população da Estação Experimental de Hortaliças

apresentou o maior tamanho médio (0,61) e o menor a população do meliponário

Eulálio (-1,01) o que é mostrado também na Figura 16. Porém no meliponário

Eulálio há maior variabilidade (Figura 33).

162


caracteres morfométricos em operárias de Melipona rufiventris (Hymenoptera:

Apidae), procedentes de Meliponários localizados na área metropolitana de

Manaus, Amazonas.


EULÁLIO N= 20

GPA N= 49

EST. HORTALIÇAS

N= 48

H P


anterior da tíbia

2,86± 0,03 c 3,08± 0,01 b 3,18±0,01 a 67,42 <0,01


posterior da tíbia

3,18± 0,02 c 3,25± 0,01 b 3,33±0,02 a 37,51 <0,01


basal da tíbia

0,32± 0,02 b 0,37± 0,01 a 0,36±0,01 a 20,51 <0,01


apical da tíbia

1,21± 0,02 1,19± 0,02 1,16±0,01 2,85 0,24



1,797± 0,053 1,86± 0,02 1,89±0,02 4,21 0,12



1,57± 0,03 b 1,56± 0,02 b 1,62±0,02 a 13,31 <0,01


basal do basitarso

0,62± 0,02 a 0,59± 0,02 b 0,56±0,01 b 11,96 <0,01


apical do basitarso

0,67± 0,01 0,68± 0,01 0,68±0,01 2,04 0,36

Comprimento do digitarso 1,67± 0,03 1,61± 0,02 1,63±0,02 4,56 0,11

Largura da asa 1,75± 0,02 b 1,72± 0,01 b 1,77±0,01 a 23,41 <0,01

Comprimento da asa 6,53± 0,04 b 6,54± 0,02 b 6,61±0,03 a 6,25 <0,05


da asa anterior

0,43± 0,01 a 0,39± 0,01 b 0,38±0,01 b 11,26 <0,01


asa anterior

0,92± 0,01 b 0,95± 0,01 a 0,96±0,01 b 19,61 <0,01

P<0,05, significativo, Médias (para cada linha) indicadas por diferentes letras diferem significativamente (P<0,05), usando o Teste Kolmogorov-Smirnov,

163


13 caracteres morfométricos medidos operárias de Melipona rufiventris


metropolitana de Manaus, Amazonas. A percentagem de variação explicada por

cada componente esta na base da tabela.

CÁRACTERÍSTICA


1 2 3

Comprimento da margem anterior da

tíbia

0,827 0,463 0,136


da tíbia

0,830 0,447 -0,181

Comprimento da margem anterior do

basitarso

0,757 -0,473 0,438


do basitarso

0,720 -0,551 -0,409


2,465 0,941 0,410


61,637 23,524 10,225

164

-5 -4 -3 -2 -1 0 1 2 3

CP1

-3

-2

-1

0

1

2

3

4

CP

2

IHE

Meliponários

Figura 32 – Análise de componentes principais para Melipona rufiventris coletadas

em Meliponários na área metropolitana de Manaus. Indivíduos projetados contra

seus valores para os dois componentes principais. E= Eulálio, H= Est. Exp. de

Hortaliças, I= GPA/INPA.

165


multivariado de tamanho em operárias de Melipona rufiventris (Hymenoptera:

Apidae), procedentes de Meliponários localizados na área metropolitana de

Manaus, Amazonas.

CARACTERÍSTICA EULÁLIO

N= 20

GPA

N= 49

EST. EXP.

HORTALIÇAS

N= 48

H P

Índice multivariado

de tamanho

-1,01

±0,25

-0,18

±0,10

0,61

±0,12

40,24 P<0,01


166

E H I

Meliponários

-1.0

-0.5

0.0

0.5

1.0

CP

1

Figura 33 – Tamanhos médios de operárias de Melipona rufiventris


metropolitana de Manaus, Amazonas, obtidos do primeiro componente principal.

E= Eulálio, H= Est. Exp. de Hortaliças, I= GPA/INPA.

167

Valores médios e o erro padrão mostraram diferenças e o teste de Mann-

Whitney (U) obtidos para 13 caracteres morfométricos em operárias de M.

rufiventris, procedentes de Meliponários localizados em Manaus e Cacau-Pirera,

Amazonas, mostraram diferenças significativas entre as estruturas morfológicas e

os locais de coleta em seis dos treze caracteres: comprimento da margem anterior

da tíbia, comprimento da margem posterior da tíbia, comprimento da região apical

da tíbia, comprimento da margem posterior do basitarso, largura da asa e

comprimento da asa (Tabela 24).


para os 13 caracteres morfométricos medidos em operárias de M. rufiventris,

procedentes de Manaus e Cacau-Pirera, e a análise de componentes principais

aplicada mostrou que os três primeiros componentes explicaram cerca de 100%

da variação total presente na matriz de covariância entre os caracteres

morfológicos. O primeiro componente explicou cerca de 67,180%, o segundo

26,197% e o terceiro 6,623%. O primeiro componente principal apresentou três

características morfológicas sendo que duas com alto grau de correlação,

comprimento da margem anterior e posterior da tíbia com 0,920 e 0,903,

respectivamente (Tabela 25).

Um gráfico foi gerado mostrando que as populações de Manaus e Cacau-

Pirera são muito semelhantes (Figura 34). O valor médio e o erro padrão

apresentaram um maior índice de tamanho multivariado para as abelhas de

Cacau-Pirera (0,79) e menor variabilidade (0,19) que as abelhas de Manaus

(Tabela 26). O que é mostrado no gráfico (Figura 35).

A análise discriminante para os 13 caracteres morfométricos medidos em

168

operárias de M. rufiventris, procedentes de Meliponários localizados em Manaus e

Cacau-Pirera, Amazonas, mostrando os locais de onde foram coletadas

apresentaram alta correlação canônica (0,876), 78,4% de variância e o índice de

Wilks’Lambda mostrou ser significativo para a maioria das características

morfológicas, porém não para o comprimento anterior do basitarso (λ = 0,051),

comprimento da margem apical do basitarso (λ = 0,294) e comprimento do tarso (λ

= 0,190). Cerca de 80,3% dos casos originais foram classificados corretamente

(Figura 36).

A análise discriminante para a população de abelhas de Manaus e Cacau-

Pirera mostrou duas populações muito semelhantes, a população do meliponário

GPA/INPA e da Estação Experimental de Hortaliças. A população de abelhas do

Cacau-Pirera apresentou-se mais afastada do grupo GPA/INPA e Estação

Experimental de Hortaliças. A população de abelhas do meliponário Eulálio foram

as que apresentaram menor semelhança morfológica com as demais (Figura 36).

A Análise discriminante para os 13 caracteres morfométricos medidos

operárias de M. rufiventris, procedentes de Meliponários localizados em Manaus e

Cacau-Pirera, Amazonas, relacionado as espécie, mostra uma concentração de

indivíduos próximos ao centróide, contudo mais disperso que em M. compressipes

manaosensis e M. seminigra merrillae, apresentando uma maior variabilidade

(Figura 37).

A análise discriminante para os 13 caracteres morfométricos medidos

operárias de M. rufiventris e M. rufiventris paraensis, mostrando os locais

apresentou correlação canônica alta (0,902), 76,8% de variância, o Wilks’Lambda

mostrou ser significativo para a maioria das características morfológicas, porém

169

não para o comprimento do tarso (λ = 0,297). 79,6% dos casos originais foram

classificados corretamente (Figura 31). A população de abelhas do GPA/INPA,

Estação Experimental de Hortaliças em Manaus e a população do Cacau-Pirera

ficaram próximas, porém distantes das abelhas do meliponário Eulálio. A

população de abelhas de Barra do Corda (Maranhão) mostrou ter pouca relação

morfológica com as demais populações de abelhas (Figura 38).

170


caracteres morfométricos em operárias de Melipona rufiventris (Hymenoptera:

Apidae), procedentes de Meliponários localizados em Manaus e Cacau-Pirera,

Amazonas.


MANAUS N= 117

CACAU-PIRERA N= 10

U P


anterior da tíbia

3,08±0,02 3,25±0,03 1036,50 <0,01


posterior da tíbia

3,27±0,01 3,35±0,02 905,00 <0,01


basal da tíbia

0,357±0,005 0,35±0,02 573,50 0,92


apical da tíbia

1,184±0,008 1,25±0,03 885,50 <0,01



1,863±0,013 1,83±0,07 554,50 0,78



1,582±0,009 1,52±0,05 365,00 <0,05


basal do basitarso

0,584±0,007 0,61±0,03 641,50 0,62


apical do basitarso

0,684±0,005 0,66±0,02 395,50 0,09

Comprimento do digitarso 1,624±0,010 1,64±0,03 649,000 0,57

Largura da asa 1,75±0,01 1,83±0,01 1005,00 <0,01

Comprimento da asa 6,57±0,02 6,68±0,05 814,00 <0,05


da asa anterior

0,39±0,01 0,41±0,02 615,00 0,78


asa anterior

0,95±0,01 0,95±0,01 547,00 0,74


171


13 caracteres morfométricos medidos operárias de Melipona rufiventris


Cacau-Pirera, Amazonas. A percentagem de variação explicada por cada


CÁRACTERÍSTICA


1 2 3


tíbia

0,920 0,226 -0,320


da tíbia

0,903 0,299 0,309


basitarso

0,595 -0,803 0,025


2,015 0,786 0,199


67,180 26,197 6,623

172

-4 -3 -2 -1 0 1 2

CP1

-2.5

-1.5

-0.5

0.5

1.5

2.5

3.5

4.5

5.5

CP

2

MC

Municípios

Figura 34 – Análise de componentes principais para Melipona rufiventris coletadas

em Manaus e Cacau-Pirera. Indivíduos projetados contra seus valores para os

dois componentes principais. M= Manaus, C= Cacau-Pirera.

173


multivariado de tamanho em operárias de Melipona rufiventris (Hymenoptera:

Apidae), procedentes de Meliponários localizados em Manaus e Cacau-Pirera,

Amazonas.

CARACTERÍSTICA MANAUS

N= 117

CACAU-

PIRERA

N= 10

U P


tamanho

-0,07

±0,09

0,79

±0,19

895,00 P<0,01


174

C M

Municípios

-0.5

0.0

0.5

1.0

Índ

ice

mu

ltiv

aria

do

de

ta

ma

nh

o

Figura 35 – Tamanhos médios de operárias de Melipona rufiventris, coletadas em

Manaus e Cacau-Pirera, Amazonas, obtidos do primeiro componente principal. M=

Manaus, C= Cacau-Pirera.

175

86420-2-4

Função 1

3

2

1

0

-1

-2

-3

-4

Fu

nção

2

22

13

5

3

Centróide doMeliponário

22

13

5

3

Local



operárias de Melipona rufiventris (Hymenoptera: Apidae), procedentes de

Meliponários localizados em Manaus e Cacau-Pirera, Amazonas. Mostrando os

locais de onde foram coletadas. Locais: 3. Eulálio (M); 5. GPA – INPA (M); 13. Est.

Exp. Hortaliças (M); 22. Cacau-Pirera (AM). As abreviaturas correspondem a M,

Manaus; AM, Amazonas.

176

-2-3-4-5

Função 1

3

2

1

0

-1

-2

-3

Fu

nç

ão

2

3

Centróide da espéce 3

Centróide



operárias de M. rufiventris (Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários

localizados em Manaus e Cacau-Pirera, Amazonas.

177

420-2-4-6-8

Função 1

4

2

0

-2

-4

-6

Fu

nção

2

22

13

6

5

3

Centróide do Local

22

13

6

5

3

Local



operárias de Melipona rufiventris e Melipona rufiventris paraensis (Hymenoptera:

Apidae), procedentes de Meliponários localizados em Manaus, Cacau-Pirera

(Amazonas) e Barra do Corda (Maranhão). 3. Eulálio (M); 5. GPA – INPA (M); 6.

Barra do Corda; 13. Est. Exp. Hortaliças (M); 22. Cacau-Pirera (AM). As

abreviaturas correspondem a M, Manaus; AM, Amazonas.

178

Número de hâmulos de Melipona rufiventris

Os valores médios e o erro padrão foram feitos para número de hâmulos

da asa posterior direita e esquerda em operárias de M. rufiventris (Hymenoptera:

Apidae), procedentes de meliponários localizados na área metropolitana de

Manaus, Amazonas (Tabela 27) e em Manaus e Cacau-Pirera e mostram

diferenças entre as médias (Tabela 28).

O teste de Kruskall Wallis (H) indicou diferenças significativas para número

de hâmulos da asa posterior esquerda (H= 8,55; P<0,02) e direita (H=14,40;

P<0,01) em operárias de M. rufiventris, procedentes de meliponários localizados

em Manaus, Amazonas (Tabela 27). As maiores médias em número de hâmulos

são das populações de abelhas do meliponário Eulálio com 11,65 hâmulos na asa

esquerda e na asa direita 11,85 hâmulos. O GPA/INPA apresentou as maiores

médias de asas.

O teste de Mann-Whitney (U) não indicou diferenças significavas para

número de hâmulos da asa posterior esquerda (U= 600,50; P=0,99) e direita

(U=554,50; P=0,64) em operárias de M. rufiventris, procedentes de meliponários

localizados em Manaus e Cacau-Pirera, Amazonas (Tabela 28).

179


hâmulos da asa posterior direita e esquerda em operárias de Melipona rufiventris

(Hymenoptera: Apidae), procedentes de meliponários localizados na área urbana

de Manaus, Amazonas.

NÚMERO DE HÂMULOS EULÁLIO

N= 20

GPA

N= 50

EST.

HORTALIÇAS

N= 50

H P


±0,15

11,10

±0,11

11,32

±0,08

8,55 <0,02


±0,17

11,18

±0,07

11,26

±0,08

14,40 <0,01

P<0,05, significativo,

180

Tabela 28 – Valores médios (± erro padrão) e Mann-Whitney (U) para número de

hâmulos da asa posterior direita e esquerda em operárias de Melipona rufiventris

(Hymenoptera: Apidae), procedentes de meliponários localizados em Manaus e

Cacau-Pirera, Amazonas.

NÚMERO DE HÂMULOS MANAUS

N= 120

CACAU-

PIRERA

N= 10

U P


±0,06

11,30

±0,15

600,50 0,99


±0,06

11,20

±0,20

554,50 0,64


181

5.4. Melipona interrupta grandis


morfométricos em operárias de M. interrupta grandis, procedentes de Meliponários

localizados na comunidade Marajaí, Alvarães, Amazonas e apresentaram

diferenças nas médias (Tabela 29).

O teste de Mann-Whitney (U) indicou diferenças significativas para cinco

dos treze caracteres morfológicos estudados: comprimento da margem anterior da

tíbia, comprimento da margem posterior da tíbia, comprimento da região basal da

tíbia, largura da asa e comprimento da asa. Os caracteres morfológicos que não

apresentaram diferenças significativas foram sete (comprimento da região apical

da tíbia, comprimento da margem anterior e posterior do basitarso, comprimento

da região basal e apical do basitarso, a largura da célula marginal da asa anterior

e o comprimento da veia M da asa anterior) (Tabela 29).


para os 13 caracteres morfométricos medidos operárias de M. interrupta grandis,

procedentes de Alvarães, Amazonas. Na análise de componentes principais

aplicada a M. interrupta grandis, os três primeiros componentes explicaram cerca

de 92,169% da variação total presente na matriz de covariância entre os

caracteres morfológicos. O primeiro componente explicou cerca de 63,738%, o

segundo 16,726%, e o terceiro 11,705% (Tabela 30).

O primeiro componente principal apresentou seis características

morfológicas, das treze estudadas, correlacionadas e dessas quatro estão

altamente correlacionadas. Das quatro características, o comprimento da margem

posterior da tíbia e a largura da asa estão mais correlacionadas (0,955 e 0,928,

182

respectivamente) e comprimento da margem anterior e basal da tíbia (0,867 e

0,832, respectivamente) também correlacionados (Tabela 30). O gráfico dos

indivíduos projetados contra seus valores para os dois componentes principais

mostrou que as populações dos dois locais se diferenciaram (Figura 39). Os

valores médios e o erro padrão apresentaram diferenças e o teste de Mann-

Whitney (U) mostrou diferenças significativas e um maior índice multivariado de

tamanho para a população de abelhas do meliponário Marcos (1,22) e com maior

variabilidade também (tabela 31). O gráfico do tamanho médio retratou esta

condição claramente (Figura 40).

183



(Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados na comunidade

Marajaí, Alvarães, Amazonas.


PAULO N= 20

MARCOS N= 10

U P


anterior da tíbia

3,68±0,02 3,99±0,03 0,01 <0,01


posterior da tíbia

3,93±0,02 4,26±0,02 0,01 <0,01


basal da tíbia

0,46±0,01 0,56±0,02 18,00 <0,01


apical da tíbia

1,59±0,03 1,56±0,04 116,00 0,48



1,77±0,06 1,75±0,11 96,00 0,86



1,54±0,07 1,52±0,08 96,00 0,86


basal do basitarso

0,74±0,02 0,72±0,04 102,00 0,93


apical do basitarso

0,86±0,01 0,88±0,02 70,00 0,18


Largura da asa 2,46±0,01 2,55±0,01 10,00 <0,01



da asa anterior

0,45±0,01 0,47±0,01 46,00 0,24


asa anterior

1,19±0,01 1,21±0,02 81,00 0,41


184


13 caracteres morfométricos medidos operárias de Melipona interrupta grandis


Marajaí, Alvarães, Amazonas. A percentagem de variação explicada por cada


CÁRACTERÍSTICA


1 2 3


tíbia

0,867 -0,189 0,374


da tíbia

0,955 0,026 0,135

Comprimento da região basal da tíbia 0,832 0,128 0,307


basitarso

0,460 -0,775 -0,406

Largura da asa 0,928 0,018 -0,237

Comprimento da asa 0,630 0,591 -0,478


3,824 1,004 0,702


63,738 16,726 11,705

185

-2 -1 0 1 2

CP1

-2

-1

0

1

2

3

CP

2

PAMA

Meliponários

Figura 39 – Análise de componentes principais para Melipona interrupta grandis

coletadas em Meliponários na comunidade Marajaí, Alvarães, Amazonas.

Indivíduos projetados contra seus valores para os dois componentes principais.

PA= Paulo, MA= Marcos.

186


multivariado de tamanho em operárias de Melipona interrupta grandis



CARACTERÍSTICA PAULO

N= 20

MARCOS

N= 10

U P


tamanho

-0,61

±0,12

1,22

±0,15

200,00 P<0,01


187

MA PA

Meliponários

-1.0

-0.5

0.0

0.5

1.0

Índ

ice

mu

ltiv

aria

do

de

ta

ma

nh

o


coletadas em Meliponários na comunidade Marajaí, Alvarães, Amazonas, obtidos

do primeiro componente principal. PA= Paulo, MA= Marcos.

188

As médias e o erro padrão mostraram diferenças entre as médias e o teste

de Mann-Whitney (U) indicou diferenças significativas para nove caracteres

morfológicos de M. interrupta grandis, coletadas em Manaus e Alvarães, são elas:

comprimento da margem anterior da tíbia, comprimento da região basal da tíbia,

comprimento da margem anterior e posterior do basitarso, da região apical do

basitarso, largura da asa, comprimento da asa, largura da célula marginal da asa

anterior e comprimento da veia M da asa anterior. Os caracteres morfológicos

comprimento da margem posterior da tíbia, comprimento da região apical da tíbia,

comprimento da região basal do basitarso e comprimento do digitarso não

apresentaram diferenças significativas (Tabela 32).

Na análise de componentes principais aplicada a M. interrupta grandis, os

três primeiros componentes explicaram cerca de 98,057% da variação total

presente na matriz de covariância entre os caracteres morfológicos. O primeiro

componente explicou cerca de 60,054%, o segundo 27,029%, e o terceiro

10,974%. O primeiro componente principal apresentou duas características

morfológicas altamente correlacionadas, o comprimento da margem posterior e

anterior do basitarso com índices de 0,881 e 0,874, respectivamente (Tabela 33).

Um gráfico dos indivíduos projetados contra seus componentes foi realizado e

apresentou um índice multivariado de tamanho significativo para as duas

populações (Figura 41). O gráfico de tamanho multivariado apresentou populações

bem diferenciadas em seu tamanho e as abelhas de Manaus maiores (0,95) que

as de Alvarães (-0.32) (Figura 42).


operárias de M. interrupta grandis, procedentes de meliponários localizados em

189

Manaus e Alvarães, mostrou indivíduos não se concentrando próximos a

centróide, e sim dispersos, havendo muita variabilidade na amostra desta espécie

(Figura 43).

190




Alvarães, Amazonas.


MANAUS N= 10

ALVARÃES N= 30

U P


anterior da tíbia

3,57±0,04 3,78±0,03 260,00 <0,01


posterior da tíbia

4,06±0,04 4,04±0,03 111,00 0,23

Comprimento da região basal

da tíbia

0,57±0,02 0,49±0,02 63,00 <0,01


apical da tíbia

1,65±0,03 1,58±0,03 111,00 0,23



2,03±0,07 1,76±0,05 73,00 <0,02



1,81±0,06 1,53±0,05 66,00 <0,01

Comprimento da região basal

do basitarso

0,71±0,03 0,73±0,02 183,00 0,31


apical do basitarso

0,91±0,01 0,86±0,01 62,00 <0,01


Largura da asa 2,43±0,02 2,49±0,01 240,00 <0,01


Largura da célula marginal da

asa anterior

0,57±0,02 0,46±0,01 25,00 <0,01


asa anterior

1,31±0,02 1,19±0,01 6,00 <0,01


191


13 caracteres morfométricos medidos operárias de Melipona interrupta grandis


Alvarães, Amazonas. A percentagem de variação explicada por cada componente

esta na base da tabela.

CÁRACTERÍSTICA


1 2 3

Comprimento da região basal da tíbia 0,712 0,499 -0,494


basitarso

0,874 -0,445 0,015


do basitarso

0,881 -0,420 0,092



2,402 1,081 0,439


60,054 27,029 10,974

192

-3 -2 -1 0 1 2

CP1

-2

-1

0

1

2

3

CP

2

ML

Municípios

Figura 41 – Análise de componentes principais para Melipona interrupta grandis

coletadas em Manaus e Alvarães, Amazonas. Indivíduos projetados contra seus

valores para os dois componentes principais. M= Manaus, L= Alvarães.

193


multivariado de tamanho em operárias de Melipona interrupta grandis



CARACTERÍSTICA

MANAUS

N= 10

ALVARÃES

N= 30

U P


tamanho

0,95

±0,19

-0,32

±0,16

29,00 <0,01


194

L M

Municípios

-1

0

1

2

Índ

ice

mu

ltiv

aria

do

de

ta

ma

nh

o


coletadas em Meliponários localizados em Manaus e Alvarães, Amazonas, obtidos

do primeiro componente principal. M= Manaus, L= Alvarães.

195

98765

Função 1

2

1

0

-1

-2

-3

Fu

nção

2

4

Centróide da espécie 4

Centróide



operárias de Melipona interrupta grandis (Hymenoptera: Apidae), procedentes de

Meliponários localizados em Manaus e Alvarães, Amazonas.

196

Número de hâmulos de Melipona interrupta grandis

Valores médios e o erro padrão diferenciaram as duas populações, porém

o teste de Mann-Whitney (U) não indicou diferenças significavas para número de

hâmulos da asa posterior esquerda (U= 127,50; P=0,17) e direita (U=119,00;

P=0,37) em operárias de M. interrupta grandis, procedentes de meliponários

localizados em Manaus e Alvarães, Amazonas (Tabela 35).

197

TABELA 35 – Valores médios (± erro padrão) e Mann-Whitney (U) para número

de hâmulos da asa posterior direita e esquerda em operárias de Melipona

interrupta grandis (Hymenoptera: Apidae), procedentes de meliponários

localizados em Alvarães e Manaus, Amazonas.

NÚMERO DE HÂMULOS ALVARÃES

N= 20

MANAUS

N= 10

U P


± 0,14

13,00

± 0,29

127,50 0,17


± 0,19

13,20

± 0,29

119,00 0,37


198

5.5. Melipona crinita

Os valores médios e o erro padrão mostraram índices diferentes para as

populações estudadas. O teste de Mann-Whitney (U) apresentou três caracteres

morfológicos com valores significativos, o comprimento da margem posterior da

tíbia, a largura da célula marginal da asa anterior e o comprimento da veia M da

asa anterior (Tabela 36).


para os 13 caracteres morfométricos medidos operárias de M. crinita, procedentes

de Alvarães, Amazonas. Na análise de componentes principais aplicada a M.

crinita, os três primeiros componentes explicaram cerca de 93,640% da variação

total presente na matriz de covariância entre os caracteres morfológicos e o

primeiro componente explicou cerca de 67,018%, o segundo 20,353% e o terceiro

6,369% (Tabela 37).

O primeiro componente principal apresentou cinco características

morfológicas correlacionadas sendo que quatro altamente correlacionadas. O

comprimento da região apical da tíbia, apical do basitarso, margem anterior e

posterior da tíbia apresentaram os índices muito próximos de uma unidade, 0,874;

0,851; 0,826 e 0,809, respectivamente (Tabela 37).

A figura 44 mostra o gráfico construído para as operárias de M. crinita

coletadas em Meliponários na comunidade Marajaí, Alvarães, Amazonas. Os

indivíduos foram projetados contra seus valores para os dois componentes

principais mostrando populações muito semelhantes em seus caracteres

morfológicos. Os valores médios e o erro padrão apresentaram diferenças entre

os índices. O teste Mann-Whitney (U) para o índice multivariado de tamanho em

199

operárias de M. crinita foi feito e mostrou diferenças significativas entre as

populações e as abelhas do meliponário Paulo foram maiores (0,04) que as de

José (-0,08) (Tabela 38). O índice multivariado de tamanho representou a situação

graficamente (Figura 45).

A análise discriminante para os 13 caracteres morfométricos medidos

operárias de M. crinita, procedentes de Meliponários localizados em Alvarães,

Amazonas, em relação à espécie mostrou indivíduos relativamente concentrados

próximos a centróide, com grande variabilidade, mas com menor variação nas

estruturas morfológicas que M. rufiventris. Analisando as colônias, a correlação

canônica foi alta (0,905), 67,05 de variância e Wilks’Lambda foi significativo (λ <

0,05) apenas para o comprimento da margem apical da tíbia, largura da célula

marginal e comprimento da veia Rs. 100% dos casos originais foram classificados

corretamente (Figura 46).

200


caracteres morfométricos em operárias de Melipona crinita (Hymenoptera:




PAULO N= 19

JOSÉ N= 9

U P


anterior da tíbia

3,01±0,03 2,98±0,02 120,50 0,085


posterior da tíbia

3,13±0,04 3,07±0,02 141,00 <0,01


basal da tíbia

0,34±0,02 0,32±0,02 106,00 0,31


apical da tíbia

1,14±0,04 1,18±0,03 71,00 0,47



1,61±0,06 1,67±0,07 76,00 0,64



1,37±0,05 1,46±0,04 67,00 0,36


basal do basitarso

0,55±0,02 0,55±0,03 80,50 0,81


apical do basitarso

0,67±0,02 0,66±0,02 104,00 0,36


Largura da asa 1,69±0,02 1,69±0,02 90,00 0,85

Comprimento da asa 6,31±0,03 6,29±0,03 91,00 0,78


da asa anterior

0,35±0,01 0,39±0,02 30,00 <0,01


asa anterior

0,91±0,01 0,95±0,01 31,00 <0,01


201


13 caracteres morfométricos medidos operárias de Melipona crinita (Hymenoptera:


Alvarães, Amazonas. A percentagem de variação explicada por cada componente

esta na base da tabela.

CÁRACTERÍSTICA


1 2 3


tíbia

0,826 -0,511 -0,014


da tíbia

0,809 -0,531 0,132

Comprimento da região apical da

tíbia

0,874 0,271 0,199

Comprimento da região basal do

basitarso

0,726 0,596 0,187


basitarso

0,851 0,215 -0,476


3,351 1,018 0,318


67,018 20,353 6,369

202

-5 -4 -3 -2 -1 0 1 2

CP1

-2.5

-1.5

-0.5

0.5

1.5

2.5

CP

2

ZPA

Meliponários

Figura 44 – Análise de Componente Principal para Melipona crinita coletadas em

Meliponários na comunidade Marajaí, Alvarães, Amazonas. Indivíduos projetados

contra seus valores para os dois componentes principais. PA= Paulo, Z= José.

203


multivariado de tamanho em operárias de Melipona crinita (Hymenoptera: Apidae),

procedentes de Meliponários localizados na comunidade Marajaí, Alvarães,

Amazonas.

CARACTERÍSTICA

PAULO

N= 19

JOSÉ

N= 9

U P


tamanho

0,04

±0,27

-0,08

±0,18

107,00 0,29


204

PA Z

Meliponários

-1.5

-0.5

0.5

1.5

Índic

e m

ultiv

ariado d

e tam

anho

Figura 45 – Tamanhos médios de operárias de Melipona crinita, coletadas em

Meliponários na comunidade Marajaí, Alvarães, Amazonas, Amazonas, obtidos do

primeiro componente principal. PA= Paulo, Z= José.

205

-4,0-4,5-5,0-5,5-6,0

Função 1

2

1

0

-1

-2

-3

-4

Fu

nç

ão

2

9

Centróide ds espécie 9

Centróide

Melipona crinita


operárias de Melipona crinita (Hymenoptera: Apidae), procedentes de

Meliponários localizados em Manaus, Cacau-Pirera e Manacapuru, Amazonas.

206

Número de hâmulos de Melipona crinita

Os valores médios e o erro padrão indicaram diferenças entre os índices e

o teste de Mann-Whitney (U) mostrou diferenças significavas para número de

hâmulos da asa posterior esquerda (U= 33,00; P<0,01) e direita (U=43,50; P<0,02)

em operárias de M. interrupta grandis, procedentes de meliponários localizados

em Manaus e Alvarães, Amazonas (Tabela 39). As abelhas do meliponário José

têm maior número médio de hâmulos tanto na asa posterior esquerda (11,88)

quanto na asa posterior direita (11,67), que a população de abelhas do

meliponário Paulo.

207

Tabela 39 – Valores médios (± erro padrão) e Mann-Whitney (U) para número de

hâmulos da asa posterior direita e esquerda em operárias de Melipona crinita

(Hymenoptera: Apidae), procedentes de meliponários localizados na comunidade


NÚMERO DE HÂMULOS PAULO

N= 20

JOSÉ

N= 9

U P


± 0,14

11,88

±0,20

33,00 <0,01


± 0,14

11,67

±0,17

43,50 <0,02


208

5.6. Melipona compressipes fasciculata

As médias e o erro padrão mostraram diferenças nos índices para os três

locais. O teste de Kruskall Wallis (H) apresentou diferenças significativas para

onze dos caracteres morfométricos. Os caracteres morfológicos, comprimento da

região basal do basitarso e da largura da célula marginal da asa anterior não

apresentaram diferenças significativas (Tabela 40).

Os primeiros três componentes principais da matriz de correlação entre 13

caracteres morfométricos medidos operárias de M. compressipes fasciculata,

procedentes de Meliponários localizados em Parintins (Amazonas), São Luís e

Barra do Corda (Maranhão), mostraram que 63,684% das variações podem ser

explicadas pelo tamanho, e que os remanescentes 20,344% podem ser explicados

por variações na forma dos indivíduos. Todos os pesos das variáveis do primeiro

componente apresentaram valores altos e positivos (próximos de uma unidade),

porém o comprimento da margem posterior da tíbia apresentou a mais alta

correlação 0,903 (Tabela 41). Um gráfico dos componentes principais foi gerado e

mostrou que as três populações têm características em comum (Figura 47).

O teste Kruskall Wallis (H) indicou que há diferenças significativas para o

índice multivariado de tamanho de M. compressipes fasciculata procedentes de

Meliponários localizados em Parintins (Amazonas), São Luís e Barra do Corda

(Maranhão) (H = 24,37; P<0,01). As médias das operárias de M. compressipes

fasciculata coletadas no meliponário de São Luís apresentaram o maior índice de

tamanho (0,87±0,16) (Tabela 42). A figura 41 mostra graficamente o índice

multivariado de tamanho e destaca as abelhas de São Luís como a população de

tamanho médio maior (Figura 48).

209

A Análise discriminante para os 13 caracteres morfométricos medidos em

operárias de M. compressipes fasciculata, procedentes de Meliponários

localizados em Parintins (Amazonas), São Luís e Barra do Corda (Maranhão),

mostrou que as populações de abelhas, dos três locais, têm pouca semelhança

entre os caracteres morfológicos, porém apresentou proximidade relacionada à

sua distribuição geográfica. A população de São Luís ficou próxima à população

de Barra do Corda, no Maranhão, e as abelhas de Parintins, Amazonas, afastadas

das demais (Figura 49).

A análise discriminante para a espécie mostrou os indivíduos não muito

próximos ao centróide caracterizando populações com muita variação morfológica

(Figura 50).

210


caracteres morfométricos em operárias de Melipona compressipes fasciculata

(Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados em Parintins

(Amazonas), São Luís e Barra do Corda (Maranhão).


PARINTINS N= 10

SÃO LUÍS N= 17

BARRA DO CORDA N= 10

H P


anterior da tíbia

3,18±0,08 b 3,39±0,03 a 3,17±0,03 b 14,619 <0,01


posterior da tíbia

3,53±0,05 b 3,83±0,03 a 3,62±0,03 b 22,23 <0,01


basal da tíbia

0,39±0,02 a 0,46±0,02 a 0,38±0,02 b 10,52 <0,01


apical da tíbia

1,44±0,02 b 1,66±0,03 a 1,44±0,03 b 19,01 <0,01



1,93±0,04 a 1,68±0,05 b 1,56±0,13 b 8,88 <0,01



1,77±0,02 a 1,66±0,05 a 1,37±0,11 b 9,93 <0,01


basal do basitarso

0,66±0,02 0,70±0,02 0,69±0,02 2,37 0,31


apical do basitarso

0,76±0,02 b 0,91±0,02 a 0,77±0,02 b 24,74 <0,01

Comprimento do digitarso 1,83±0,04 b 1,94±0,03 a 1,71±0,06 b 11,30 <0,01

Largura da asa 2,02±0,01 a 2,07±0,02 b 1,98±0,02 c 12,88 <0,01

Comprimento da asa 7,41±0,04 a 7,96±0,05 a 7,72±0,08 b 20,49 <0,01


da asa anterior

0,44±0,02 0,46±0,02 0,41±0,02 4,88 0,08


asa anterior

0,93±0,02 b 1,06±0,02 a 1,01±0,02 a 18,93 <0,01


211



fasciculata (Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados em

Parintins (Amazonas), São Luís e Barra do Corda (Maranhão). A percentagem de

variação explicada por cada componente esta na base da tabela.

CÁRACTERÍSTICA


1 2 3


tíbia

0,807 -0,468 0,220


da tíbia

0,903 -0,243 0,092

Comprimento da região basal da tíbia 0,796 -0,357 -0,085


basitarso

0,788 0,261 0,334

Largura da asa 0,761 0,031 -0,512

Comprimento da asa 0,782 0,313 -0,272

Comprimento da veia M da asa

anterior

0,741 0,548 0,198


4,458 0,873 0,551


63,684 12,470 7,874

212

-2 -1 0 1 2

CP1

-2

-1

0

1

2

3

CP

2

SPBC

Municípios

Figura 47 – Análise de componentes principais para Melipona compressipes

fasciculata (Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados em

Parintins (Amazonas), São Luís e Barra do Corda (Maranhão). Indivíduos

projetados contra seus valores para os dois componentes principais. P= Parintins,

S= São Luís, BC= Barra do Corda.

213


multivariado de tamanho em operárias de Melipona compressipes fasciculata

(Hymenoptera: Apidae), procedentes de Parintins (Amazonas), São Luís e Barra

do Corda (Maranhão).


Parintins

N= 10

São Luís

N=17

Barra do

Corda

N=10


tamanho

-0,88

±0,17

0,85

±0,16

-0,56

±0,17

24,06 P<0,01


214

BC P S

Municípios

-2

-1

0

1

2

Índ

ice

mu

ltiv

aria

do

de

ta

ma

nh

o

Figura 48 – Tamanhos médios de operárias de Melipona compressipes fasciculata

(Hymenoptera: Apidae), procedentes de Parintins (Amazonas), São Luís e Barra

do Corda (Maranhão), obtidos do primeiro componente principal. P= Parintins, S=

São Luís, BC= Barra do Corda.

215

6420-2-4-6-8

Função 1

2

0

-2

-4

Fu

nç

ão

2

10

98Centróide do local

10

9

8

Locais



operárias de Melipona compressipes fasciculata (Hymenoptera: Apidae),

mostrando os locais de onde foram coletadas. Os locais citados acima

correspondem a 8. Parintins (AM); 9. São Luís (MA); 10. Barra do Corda (MA).

216

6420-2

Função 1

2

1

0

-1

-2

-3

-4

Fu

nção

2

6

Centróide da espécie 6

Centróide



operárias de Melipona compressipes fasciculata (Hymenoptera: Apidae),

procedentes de Meliponários localizados em Parintins (Amazonas), São Luís e

Barra do Corda (Maranhão).

217

Número de hâmulos de Melipona compressipes fasciculata

Os valores médios e o erro padrão mostraram diferenças em que Barra do

Corda a maior média no número de hâmulos na asa posterior esquerda (13,79) e

direita (13,68). O teste de Kruskall Wallis (H) indicou diferenças significavas para

número de hâmulos da asa posterior esquerda (H= 7,61; P<0,02) e não

significativas para a asa direita (H= 4,28; P=0,12) em operárias de M.

compressipes fasciculata, procedentes de meliponários localizados em Parintins

(Amazonas), São Luis e Barra do Corda (Maranhão) (Tabela 43).

218


hâmulos da asa posterior direita e esquerda em operárias de Melipona

compressipes fasciculata (Hymenoptera: Apidae), procedentes de meliponários

localizados em Parintins (Amazonas), São Luis e Barra do Corda (Maranhão).

NÚMERO DE

HÂMULOS

PARINTINS

N= 10

SÃO LUIS

N= 10

BARRA DO

CORDA

N= 19

H P


± 0,23

13,70

± 0,22

13,79

± 0,15

7,61 <0,02


± 0,20

13,40

± 0,27

13,68

± 0,11

4,28 0,12


219

5.7. Melipona fuliginosa, Melipona rufiventris paraensis, Partamona e

Lestrimelitta.

As médias e o erro padrão foram obtidos para 13 caracteres

morfométricos em operárias de Melipona fuliginosa, Partamona sp., Lestrimelitta

sp., Melipona rufiventris paraensis, procedentes de Meliponários localizados em

Manaus, Rio Preto da Eva (Amazonas) e Barra do Corda (Maranhão),

respectivamente, foi realizada e mostrou maiores médias para M. fuliginosa e as

menores para Partamona sp (Tabela 46).

220

Tabela 44 – Valores médios (± erro padrão) para 13 caracteres morfométricos em

operárias de Melipona fuliginosa, Partamona sp, Lestrimelitta sp, Melipona

rufiventris paraensis (Hymenoptera: Apidae), procedentes de meliponários

localizados em Manaus, Rio Preto da Eva (Amazonas) e Barra do Corda

(Maranhão), respectivamente.

Caracteres

Morfométricos

Melipona

fuliginosa

N=8

Partamona

sp.

N=10

Lestrimelitta

sp.

N=9

Melipona

rufiventris

paraensis

N=10


4,03±0,02 1,53±0,03 3,45±0,04 2,69±0,03


4,41±0,04 1,64±0,03 3,61±0,04 2,95±0,11


0,54±0,04 0,22±0,02 0,46±0,02 0,31±0,02


1,73±0,03 0,54±0,02 1,29±0,04 1,14±0,04


2,01±0,12 0,99±0,02 2,02±0,06 1,52±0,07


1,94±0,08 0,91±0,02 1,67±0,03 1,27±0,08


0,85±0,03 0,31±0,01 0,62±0,03 0,62±0,03


0,87±0,02 0,24±0,01 0,75±0,02 0,64±0,01

Comprimento do digitarso 2,11±0,07 0,74±0,02 1,62±0,05 1,64±0,04

Largura da asa 2,25±0,02 1,23±0,01 1,89±0,03 1,62±0,02

Comprimento da asa 8,44±0,07 3,93±0,02 6,99±0,07 6,19±0,05


0,38±0,02 0,32±0,01 0,38±0,02 0,37±0,01


1,16±0,03 0,52±0,01 1,03±0,02 0,92±0,01

221

5.8. Melipona compressipes manaosensis, M. seminigra merrillae, M.


fuliginosa, M. rufiventris paraensis, Melipona sp, Partamona sp e

Lestrimelitta sp.


operárias de todas as espécies (Melipona compressipes manaosensis, M.

seminigra merrillae, M. rufiventris, M. interrupta grandis, M. crinita, M.

compressipes fasciculata, M. fuliginosa e M. rufiventris paraensis, Partamona sp e

Lestrimelitta sp) mostrou alta correlação canônica, 78,7% de variância e o índice

Wilks’Lambda significativo (λ < 0,05). 76,4% dos casos originais foram

classificados corretamente (Figura 51).

Os valores médios e o erro padrão não mostraram diferenças. O teste de

Kruskall Wallis (H) indicou diferenças significavas para número de hâmulos da asa

posterior esquerda (H= 637,70; P<0,01) e direita (H= 610,01; P<0,01) entre

operárias de M. compressipes manaosensis, M. seminigra merrillae, M. rufiventris,

M. interrupta grandis, M. crinita, M. compressipes fasciculata, M. fuliginosa e M.

rufiventris paraensis (Tabela 45). M. fuliginosa apresentou a média mais alta para

o número de hâmulos tanto da asa esquerda quanto para a asa direita

(15,00±0,48 e 14,72,± 0,47, respectivamente) (Tabela 45). O teste de Mann-

Whitney (U) entre o número de hâmulos da asa posterior esquerda e direita das

espécies não apresentou diferenças significativas para os hâmulos da asa

posterior esquerda e direita, porém a média e o erro padrão apresentaram valores

médios diferentes para cada espécie (Tabela 46).

Análise discriminante para o número de hâmulos das asas posteriores

222

esquerda e direita contados nas operárias de todas as espécies, procedentes de

todos os Meliponários resultou em uma alta correlação canônica (0,903), 99,9% de

variância e um Wilks’Lambda significativo (λ < 0,05) para as duas estruturas

morfológicas. 26,9% dos casos originais foram classificados corretamente (Figura

52).

223

1050-5-10-15-20

Função 1

10

5

0

-5

-10

Fu

nção

2

22

20

11

9

65

4

3

2 1

Centróide da espécie

22

20

11

9

6

5

4

3

2

1

Espécie


em operárias de 1. Melipona compressipes manaosensis; 2. Melipona seminigra

merrillae; 3. Melipona rufiventris; 4. Melipona interrupta grandis; 5. Melipona

rufiventris paraensis; 6. Melipona compressipes fasciculata; 9. Melipona crinita; 11.

Melipona fuliginosa; 20. Partamona sp; 22. Lestrimelitta sp (Hymenoptera:

Apidae).

224

Tabela 45 – Valores médios (± erro padrão) e Kruskall Wallis (H) para número de hâmulos da asa posterior direita e

esquerda entre operárias de Melipona compressipes manaosensis, M. seminigra merrillae, M. rufiventris, M. interrupta

grandis, M. crinita, M. compressipes fasciculata, M. fuliginosa e M. rufiventris paraensis (Hymenoptera: Apidae).

NÚMERO

DE

HÂMULOS

Melipona

compressipes

N=354

Melipona

seminigra

N=388

Melipona

rufiventris

N=130

Melipona

interrupta

grandis

N=30

Melipona

crinita

N=29

Melipona

compressipes

fasciculata

N=39

Melipona

fuliginosa

N=7

Melipona

rufiventris

paraensis

N=10

H

P

Asa posterior

esquerda

13,52

± 0,05

12,11

±0,04

11,28

±0,06

13,33

± 0,14

11,31

± 0,13

13,59

± 0,12

15,00

± 0,48

11,60

± 0,16

637,70 <0,01

Asa posterior

direita

13,46

± 0,04

12,12

±0,05

11,32

±0,05

13,40

± 0,16

11,24

± 0,12

13,48

± 0,11

14,72

± 0,47

11,60

± 0,31

610,01 <0,01


Tabela 46 – Valores médios (± erro padrão) e Mann-Whitney (U) entre o número de

hâmulos da asa posterior esquerda e direita de Melipona compressipes

manaosensis, M. seminigra merrillae, M. rufiventris, M. interrupta grandis, M. crinita,

M. compressipes fasciculata, M. fuliginosa e M. rufiventris paraensis (Hymenoptera:

Apidae).

NÚMERO DE HÂMULOS Asa posterior esquerda

Asa posterior direita

U P

Melipona compressipes

manaosensis (n=354)

13,52

± 0,05

13,46

± 0,04

61475,00 0,34


(n= 388)

12,11

±0,044

12,12

±0,05

71619,00 0,94

Melipona rufiventris (n= 130) 11,28

±0,06

11,32

±0,05

7121,00 0,86


(n= 30)

13,33

± 0,14

13,40

± 0,16

448,00 0,97

Melipona crinita (n= 29) 11,31

± 0,13

11,24

± 0,12

438,50 0,75

Melipona compressipes

fasciculata (n= 39)

13,59

± 0,12

13,48

± 0,11

800,00 0,66

Melipona fuliginosa (n= 7) 15,00

± 0,48

14,72

± 0,47

28,50 0,59

Melipona rufiventris paraensis

(n= 10)

11,60

± 0,16

N=10

11,60

± 0,31

51,00 0,94


226

50-5-10

Função 1

4

2

0

-2

-4

-6

-8

Fu

nção

2

1110

9 8 7

65 4

3

2

1

Centróide da Espécie

11

10

9

8

7

6

5

4

3

2

1

Espécie

Análise discriminante Canônica

Figura 52 - Análise discriminante para o número de hâmulos das asas esquerda e

direita contados nas operárias de 1. Melipona compressipes manaosensis; 2.

Melipona seminigra merrillae; 3. Melipona rufiventris; 4. Melipona interrupta grandis;

5. Melipona rufiventris paraensis; 6. Melipona compressipes fasciculata; 7. Melipona

sp; 8. Partamona sp 9. Melipona crinita; 10. Lestrimelitta sp; 11. Melipona fuliginosa

(Hymenoptera: Apidae).

6. DISCUSSÃO

227

6.1. A análise das médias, erro padrão e os testes de kruskall Wallis e Mann-

Whitney

6.1.1. Melipona compressipes manaosensis

Área Urbana de Manaus

Em M. compressipes manaosensis os valores médios, erro padrão e o teste

de Kruskall Wallis (H) para os 13 caracteres morfométricos em operárias

apresentaram diferenças significativas em todas as características morfológicas. As

médias mostraram que todos os meliponários diferem em suas médias como em

Alpatov (1918), Alpatov (1929) e Hepburn et al. (2004).

O GPA, localizado na região sul de Manaus, apresentou oito características

morfológicas com médias acima dos outros meliponários (comprimento da margem

anterior da tíbia, comprimento da região basal da tíbia, comprimento da margem

anterior e posterior do basitarso, comprimento da região apical do basitarso,

comprimento da região basal da tíbia). Por outro lado, as abelhas do meliponário do

Afonso, na região leste de Manaus, apresentaram apenas três características acima

da média (comprimento da região basal e apical da tíbia e largura da asa) e as

maiores medias das asas foram em Eulálio, meliponário localizado na região leste.

O meliponário do Tarumã, localizado na região oeste, obteve as maiores

médias dos comprimentos da tíbia, com exceção do comprimento da base anterior

da tíbia, e a maior média em comprimento da asa. No caso do basitarso o conjunto

de medidas foi maior em GPA, com exceção do comprimento da região basal do

basitarso.

228

A largura das asas teve médias próximas em todos os meliponários e

somente foi menor em Jonilson, meliponário localizado na região leste. No entanto, o

comprimento basal do basitarso somente obteve médias maiores em Glória, na

região sul de Manaus.

De modo geral, as diferentes espécies do gênero Melipona sp estudadas,

estão sob seleção artificial, mas ainda apresentam grande variabilidade. Talvez esta

variabilidade estivesse relacionada a componentes fenotípicos e genotípicos da

variação morfométrica multidimensional em uma população local de Melipona sp,

como indica o trabalho de Diniz-Filho & Pignata (1994) que, analisando quinze

caracteres em cento e cinqüenta abelhas, provenientes de quinze colônias,

determinaram os componentes fenotípicos e genotípicos da variação morfométrica

multidimensional em uma população local de Scaptotrigona postica (Diniz-Filho &

Pignata, 1994).

O trabalho reforça a idéia de que as correlações fenotípicas encontradas

estão mais associadas a complexos funcionais do corpo da abelha do que as

correlações genotípicas e os resultados indicam que inferências microevolutivas

utilizando os modelos de genética evolutiva podem ser baseadas nos padrões

fenotípicos multivariados (Diniz-Filho & Pignata, 1994).

Manaus, Manacapuru e Cacau-Pirera.

Os valores médios e o erro padrão para os 13 caracteres morfométricos em

operárias de M. compressipes manaosensis foram estudados e mostraram que as

operárias do Cacau-Pirera, localizada na outra margem do rio Negro, foram as que

apresentaram o maior número de estruturas morfológicas com médias altas, porém

Manacapuru, situada às margens do rio Solimões, foi à localidade que apresentou

as menores médias, apenas uma. Cacau-Pirera apresentou três médias mais altas

229

para tíbia e para asa, por outro lado, Manaus obteve as médias mais altas para o

basitarso e o maior digitarso em média.

O teste de Kruskall Wallis (H) mostrou diferenças significativas para dez dos

treze caracteres morfológicos estudados. Os três caracteres que não apresentaram

variações significativas foram: comprimento da região basal da tíbia, comprimento da

região apical do basitarso e largura da célula marginal da asa anterior.

Os valores médios, erro padrão e Kruskall Wallis (H) para o índice

multivariado de tamanho em operárias procedentes de Meliponários localizados em

Manaus, Cacau-Pirera e Manacapuru diferenciaram-se significativamente e as

operárias do Cacau-Pirera tem o maior índice multivariado de tamanho e

Manacapuru o menor, Manaus apresentou um valor intermediário. O gráfico ilustra

esta situação e mostra que a população de abelhas do Cacau-Pirera tem grande

variabilidade, a de Manacapuru pouca e quase nenhuma em Manaus.

6.1.2. Melípona seminigra merrillae


O teste de Kruskall Wallis (H) mostrou diferenças significativas entre todas

as características morfológicas estudadas nos diferentes meliponários. A estação

experimental de hortaliças apresentou o maior número de estruturas morfológicas

com maior comprimento em média, são onze das treze estudadas. A população que

obteve menor média foi o meliponário Eulálio.

As abelhas do Tarumã e da Estação Experimental de Hortaliças, na região

oeste de Manaus, tem os maiores comprimentos médios da tíbia, largura e

comprimento de asa. A população do Tarumã tem os maiores comprimentos médios

do basitarso e as abelhas da Norma têm os maiores comprimentos de digitarso. No

230

entanto, Glória e Eulálio têm populações com os menores comprimentos em média.

O número de hâmulos da população da Estação Experimental de Hortaliças

é maior e significativo apenas na asa posterior esquerda e o menor número está na

população de abelhas da Norma, na região sul. Concordando com Schwarz (1948) e

Araújo et al. (2004).



morfométricos em operárias de M. seminigra merrilae foram construídos e

mostraram que nem todas as estruturas variaram significativamente. O teste de

Mann-Whitney (U) indicou diferenças significavas para sete dos treze caracteres

morfológicos entre os locais estudados: comprimento da margem anterior e posterior

da tíbia, comprimento da região apical da tíbia, comprimento da região basal e apical

do basitarso, largura da asa e comprimento da asa.

A população de operárias do Cacau-Pirera tem os maiores comprimentos

médios em todas as características morfológicas com diferenças significativas, as

maiores tíbias, basitarsos e asas em relação às abelhas de Manaus.

6.1.3. Melípona rufiventris

Área urbana de Manaus

Existiram diferenças significativas em nove características morfológicas de

M. rufiventris: comprimento da margem anterior e posterior da tíbia, comprimento da

região basal da tíbia, comprimento da margem posterior do basitarso, comprimento

da região basal do basitarso, largura da asa, o comprimento da asa, a largura da

célula marginal e comprimento da veia M da asa anterior. Entre os três locais de

coleta, a Estação Experimental de Hortaliças apareceu como o meliponário onde as

231

abelhas apresentam as maiores médias em relação ao comprimento das estruturas

morfológicas estudadas, possuindo os maiores comprimentos médios da tíbia, do

basitarso e da asa.

O número de hâmulos da asa posterior direita e esquerda em operárias de

M. rufiventris, em Manaus, apresentou diferenças significativas para as duas asas

diferenciando as populações de abelhas dos meliponários Eulálio, GPA/INPA e

estação experimental de hortaliças. O maior número de hâmulos, nas duas asas,

pertence à população do meliponário Eulálio.

Manaus e Cacau-Pirera

As médias, o erro padrão e o teste de Mann-Whitney (U) foram realizados

para 13 caracteres morfométricos em operárias de M. rufiventris mostraram

diferenças significativas entre as estruturas morfológicas e os locais de coleta em

seis dos treze caracteres: comprimento da margem anterior e posterior da tíbia,

comprimento da região apical da tíbia, comprimento da margem posterior do

basitarso, largura da asa e comprimento da asa. Das treze estruturas morfológicas

estudadas as abelhas de Cacau-Pirera obtiveram as maiores medidas nas tíbias,

digitarso e asas. As abelhas de Manaus têm as maiores médias para basitarso.

O número de hâmulos da asa posterior direita e esquerda em operárias de M.

rufiventris não apresentou diferenças significativas que se pudessem diferenciar as

populações, não concordando com Schwarz (1948) e Hepburn et al. (2004).

6.1.4. Melipona interrupta grandis

Marajaí, Alvarães, Tefé.

As operárias de M. interrupta grandis apresentaram diferenças significativas

para cinco dos treze caracteres morfológicos estudados (comprimento da margem

232

anterior da tíbia, comprimento da margem posterior da tíbia, comprimento da região

basal da tíbia, largura da asa e comprimento da asa).

A população do meliponário Paulo apresentou um maior comprimento médio

do basitarso e o meliponário Marcos os maiores comprimentos médios da asa,

sendo que estas abelhas também possuem maior largura e comprimento médios da

asa.

Manaus e Marajaí, Alvarães, Tefé.

Há em M. interrupta grandis (o comprimento da margem anterior da tíbia,

comprimento da região basal da tíbia, comprimento da margem anterior do basitarso,

da margem posterior do basitarso, da região apical do basitarso, a largura da asa, o

comprimento da asa, a largura da célula marginal da asa anterior e o comprimento

da veia M da asa anterior).

A população de abelhas de Manaus apresentou médias mais altas dos

comprimentos da tíbia, basitarso e asa, possuem asas mais compridas em média e a

população de Marajaí maior largura média das asas não concordando com Araújo et

al. (2004), onde uma maior asa está relacionada com um maior corpo.

6.1.5. Melipona crinita


M. crinita apresentou três caracteres morfológicos dos treze estudados com

valores significativos, o comprimento da margem posterior da tíbia, a largura da

célula marginal da asa anterior e o comprimento da veia M da asa anterior. As

abelhas do meliponário Paulo apresentaram as maiores médias dos comprimentos

para tíbia e asa.

233

6.1.6. Melipona compressipes fasciculata

Parintins, Barra do Corda e São Luís.

As abelhas da espécie Melipona compressipes fasciculata apresentaram

diferenças significativas para onze dos treze caracteres morfométricos estudados.

Os caracteres morfológicos: comprimento da região basal do basitarso e largura da

célula marginal da asa anterior não apresentaram diferenças significativas pelo teste

Kruskall Wallis.

As abelhas de São Luís apresentaram as maiores médias de comprimento

dentre os três locais estudados, isto é, das treze estruturas morfológicas analisadas

onze são maiores nas abelhas de São Luís. As maiores medidas médias de tíbia e

asa são de São Luís, enquanto que a população de Barra do Corda apresentou as

médias de medidas das estruturas morfológicas mais baixas.

Algumas pesquisas tentam explicar a diferença de tamanho dos indivíduos

em uma mesma espécie, como Araújo et al. (2004) e Hepburn et al. (2004), porém

os trabalhos mostram que o efeito da variação geográfica no tamanho das abelhas

com ferrão Apis mellifera são muito comuns. Nos clássicos estudos de Alpatov

(1929) na Rússia e Cáucasos, as abelhas do sudeste diferem das do nordeste pelo

tamanho menor dos apêndices que são relativamente mais longos, pernas e asas.

Fato semelhante ocorre nas raças de abelhas que abrangem a Europa a região do

Subsaara, que diminuem de tamanho ao longo dos transectos feitos em latitudes. A

Apis m. mellifera do noroeste da Europa é maior que a raça do sudeste Apis m.

ligustica, porém ambas são maiores que a Apis m. adansonii da África equatorial

(Gadbin et al., 1979, Ruttner, 1975).

Smith (1961) não detectou a influência da altitude no tamanho das Apis m.

adansonii ao nível do mar e a 3400m de altitude, na África Central e Leste, porém

234

descreveu a pequena Apis m. litorea da costa da Tanzânia e uma abelha com

grande tamanho Apis m. monticola entre as altitudes 2400-3100m na monte

Kilimanjaro.

6.1.7. Melipona fuliginosa, Melipona rufiventris paraensis, Partamona e

Lestrimelitta.

Manaus, Barra do Corda e Rio Preto da Eva.

Esta comparação foi feita pela necessidade de mostrar que as abelhas do

gênero Melipona são morfologicamente diferentes das abelhas de outros dois

gêneros, que antes eram consideradas como tribos diferentes Partamona e

Lestrimelitta. Moure (1946) dividiu a então subfamília Meliponinae em três tribos:

Meliponini, Trigonini e Lestrimelittini. A tribo Meliponini era composta apenas por

espécies de um único gênero, Melipona. A tribo Lestrimelittini apenas por espécies

de abelhas muito pequenas que tinham como característica a ausência de corbícula

na tíbia posterior e compunham um único gênero, Lestrimelitta. A última tribo

englobava o restante das abelhas da subfamília Meliponinae e apresentava abelhas

de tamanhos variados, muitos gêneros e eram conhecidas como Trigonini.

Moure (1961) englobou Lestrimelitta na tribo Trigonini e a subfamília

Meliponinae manteve duas tribos, Meliponini com a presença de um único gênero

Melipona e o restante dos gêneros pertenciam à tribo Trigonini. Atualmente,

Michener (2000) considera apenas a tribo Meliponini que é composta de todos os

gêneros.

O ensino e a prática da meliponicultura fazem tanto o professor quanto o

aluno procurarem formas de melhor passar e captar o que é ensinado e o que é

aprendido. Teoricamente seria interessante para todos que estas abelhas fossem de

235

um grupo somente (Meliponini). Quando a prática do ensino é utilizada para que se

possa explicar as características das abelhas, para o leigo ou mesmo para o

meliponicultor, é mais fácil quando se separa as abelhas do que quando as agrupa.

Por isso, sempre a divisão sistemática de Moure (1961) é mais utilizada. Portanto, é

mais fácil explicar as abelhas, como em quaisquer outros grupos de seres vivos,

usando características que os diferencia e não o que as agrupa. Com isso, o uso

das duas tribos Meliponini e Trigonini (Moure, 1961) é mais aceita quando se ensina.

A análise feita com indivíduos de três gêneros que contemplam as três tribos

descritas por Moure (1946) tenta mostrar se o método para agrupar as abelhas é

eficiente e se a idéia de Moure seria viável. A análise das médias e a análise

discriminante foram realizadas com quatro espécies de três gêneros, Melipona

fuliginosa e Melipona rufiventris paraensis que pertencem à tribo Meliponini,

Partamona sp da tribo Trigonini e da tribo Lestrimelittini, Lestrimelitta sp.

As médias e o erro padrão foram obtidos para 13 caracteres morfométricos

em operárias de Melipona fuliginosa, Partamona sp, Lestrimelitta sp, Melipona

rufiventris paraensis mostraram que as médias separaram tanto as espécies, quanto

os gêneros e principalmente as tribos, o que reforça a hipótese de para uso prático.

236

6.2. A análise de componentes principais

6.2.1. Melípona compressipes manaosensis


O primeiro componente apresentou uma percentagem baixa para explicar o

tamanho, porém quatro estruturas e o caractere morfológico que contribuiu para a

variação foi o comprimento da região apical da tíbia (0,854) apresentando alto índice

de quase uma unidade.

A representação gráfica dos indivíduos projetados contra o primeiro e

segundo componentes principais dos treze caracteres morfológicos mostrou um

agrupamento das populações de abelhas M. compressipes manaosensis nos

meliponários de Manaus, evidenciando uma grande semelhança morfológica entre

as mesmas e não dividindo claramente as populações, no caso as abelhas de um

meliponário.

Os valores médios, erro padrão e o teste de Kruskall Wallis (H) para o índice

multivariado de tamanho de M. compressipes manaosensis foram significativos

diferenciando as abelhas de cada meliponário e mostrando que o meliponário Glória

foi o que apresentou maior média (0,79). Portanto, foi gerado um gráfico dos

tamanhos médios de operárias confirmando os resultados obtidos anteriormente

onde em Glória os tamanhos médios das operárias são maiores e em Jonilson as

operárias têm os tamanhos médios menores.


O primeiro componente que está relacionado ao tamanho explicou cerca de

48,722% e os outros dois, o segundo 24,769%, e o terceiro 15,300%, relacionados à

237

forma. As características morfológicas que mais se correlacionaram foram os

comprimentos anterior e posterior da tíbia e largura e comprimento da asa (0,621;

0,691; 0,677 e 0,795, respectivamente). A análise de componentes principais

projetando os Indivíduos contra seus valores para os dois componentes principais

apresentou as populações sobrepostas mostrando semelhança entre os caracteres

morfológicos. A população de abelhas do Cacau-Pirera apresentou menor tamanho

(1,31), Manaus (0,08) mostrou tamanho intermediário e a população de abelhas de

Manacapuru o menor tamanho médio. As abelhas do Cacau-Pirera tiveram maior

variabilidade e Manaus menor.

6.2.2. Melipona seminigra merrillae


As M. seminigra merrillae mostraram que 59,505% das variações podem ser

explicadas pelo tamanho e que os remanescentes 27,896% podem ser explicados

por variações na forma dos indivíduos. A primeira coluna de componentes principais

está relacionada ao tamanho e as outras colunas, a forma. O comprimento da asa e

da margem posterior da tíbia tem maior correlação 0,864 e 0,866 respectivamente.

A análise de componentes principais para M. seminigra merrillae foi

realizada com indivíduos projetados contra seus valores para os dois componentes

principais e mostraram que estes estão agrupados pelo fato de que seus tamanhos

são muito semelhantes formando, assim, uma mesma espécie.

O índice multivariado de tamanho de Melipona seminigra merrillae mostra

que existem diferenças significativas nas estruturas morfológicas entre os

meliponários. O maior índice multivariado de tamanho é representado pelas abelhas

do meliponário Tarumã (0,57) e o menor é do meliponário Eulálio (-0,76).

238

O gráfico gerado mostra que todas as populações apresentam pouca

variação. O Tarumã tem o maior índice, porém com as populações de abelhas da

Estação Experimental de Hortaliças, GPA/INPA, Klilton e Norma com tamanhos

médios próximos. Nos menores tamanhos médios aparecem as populações do

Afonso, Eulálio, Glória e Vidarico. A localização dos meliponário Klilton é na região

norte (quase região oeste) e o meliponário Vidarico no centro-oeste.

A seleção artificial tende a fazem que as populações fiquem mais

homogêneas e tenham perda de variabilidade (Falconer, 1989), é o que pode estar

acontecendo com a espécie de abelha M. seminigra merrillae criada nos

meliponários da área urbana de Manaus. Fato contrário pode ser explicado com

relação às populações de abelhas do meliponário Tarumã e Estação Experimental

de Hortaliças, que apesar de se localizarem na área urbana, são locais bem

próximos à zona rural de Manaus. Entretanto, foram constatados indivíduos de maior

tamanho justificando uma possível menor atuação da seleção artificial pelo contato

destas populações com as populações de abelhas selvagens de M. seminigra

merrillae.

Este fato pode estar ocorrendo com M. seminigra merrillae porque esta

espécie é a mais criada no município de Manaus e uma grande quantidade de

indivíduos em uma certa área, a cidade de Manaus, restringiria a possibilidade de se

conseguir alimento. A grande competição em relação à baixa disponibilidade de

recursos poderia estar intimamente ligada a uma diminuição no tamanho do corpo

destas abelhas. Esta hipótese concordaria com Ruttner (1988) onde o tamanho da

operária refletiria uma adaptação a condições ambientais. Em Meliponini, porque

para as abelhas sociais a maior parte da variação morfológica acontece

independentemente da filogenia, o tamanho de corpo da operária seria considerado,

239

geralmente, como uma adaptação a atividade de forrageamento e exploração de

recurso floral (Roubik et al., 1987; Baumgartner et al., 1989) e aproximadamente

75.5% de variação de tamanho de corpo em Meliponini correspondem a fatores

adaptáveis associados com exploração de recurso (Pignata & o Diniz-Filho, 1996).

Aqui nós examinamos as implicações de espaço de distância de vôo de máximo

para várias espécies de abelhas sem ferrão.

O primeiro componente principal, responsável pelo tamanho, mostrou que

61,176% das variações podem ser explicadas pelo tamanho, e que os

remanescentes 26,549% podem ser explicados por variações na forma dos

indivíduos. Duas características morfológicas apresentaram valores altos e positivos

(próximos de uma unidade). Estas duas apresentaram-se intimamente

correlacionadas e com valores próximos de uma unidade: comprimento da margem

posterior da tíbia e da asa, com 0,869 e 0,867 respectivamente. As abelhas de

Cacau-Pirera (1,78) são maiores que as de Manaus (-0,05) e apresentam maior

variação.


A análise de componentes principais para M. seminigra merrillae com os

indivíduos projetados contra seus valores para os dois componentes principais

mostra indivíduos agrupados definindo apenas uma população. O índice

multivariado de tamanho em operárias de M. seminigra merrillae mostraram

diferenças significativas, sendo que o maior índice é da população do Cacau-Pirera.

A população de abelhas do Cacau-Pirera apresenta uma variabilidade maior que a

de Manaus.

Para as três espécies mais criadas em Manaus, M. compressipes

manaosensis, M. seminigra merrillae e M. rufiventris a seleção artificial, como foi

240

discutido anteriormente, pode explicar as diferenças entre estas espécies e as de

Cacau-Pirera, que foram coletadas em estado selvagem, e as abelhas coletadas em

caixas racionais em meliponários em Manaus. A seleção artificial tende a modelar os

indivíduos de forma que fiquem parecidos morfo-fisiologicamente e geneticamente,

ou seja, com pouca variabilidade (Falconer, 1989). Com os indivíduos selvagens que

sofrem seleção natural, como é o caso das abelhas coletadas em Cacau-Pirera, a

variabilidade é maior, pois os espécimes estão expostos ao meio ambiente natural.

6.2.3. Melípona rufiventris


O primeiro componente explicou cerca de 60% o que corresponde ao

tamanho, e os outros a forma que são o segundo 23,524%, e o terceiro 10,225%.

O primeiro componente principal apresentou quatro características

morfológicas correlacionadas, porém o comprimento da margem anterior e posterior

da tíbia mostraram índices mais altos (0,830 e 0,827, respectivamente) que os

demais se aproximando de uma unidade.

Análise de componentes principais para M. rufiventris com os indivíduos

projetados contra seus valores para os dois componentes principais foi feita e

mostrou as três populações sobrepostas indicando que os indivíduos têm as treze

medidas morfológicas bem aproximadas. Porém, nota-se que GPA e Estação

Experimental de Hortaliças são mais próximos, em relação a suas medidas, e se

agruparam mais enquanto que a população do meliponário Eulálio mostrou

indivíduos com medidas não tão próximas.

O índice multivariado de tamanho em operárias apresentou valores

significativos para todos os meliponários e os tamanhos médios obtidos do primeiro

241

componente principal mostram indivíduos com tamanhos diferentes. O maior índice

multivariado de tamanho é da população da Estação Experimental de Hortaliças

(0,61). A população que mais apresentou variação é a do meliponário Eulálio, porém

o menor tamanho.


A análise de componentes principais aplicada a M. rufiventris mostrou os três

primeiros componentes explicaram cerca de 100% da variação total presente na

matriz de covariância entre os caracteres morfológicos. O primeiro componente

explicou cerca de 67,180% do tamanho, o segundo 26,197%, e o terceiro 6,623%

respondem pela forma.

O primeiro componente principal apresentou três características

morfológicas sendo que duas com alto grau de correlação, comprimento da margem

anterior e posterior da tíbia com 0,920 e 0,903, respectivamente. Os componentes

projetados mostraram agrupamento entre as populações de Cacau-Pirera e Manaus.

O índice multivariado de tamanho em operárias de M. rufiventris resultou em

diferenças significativas entre as populações e que as abelhas do Cacau-Pirera

possuem maior índice multivariado de tamanho (0,79) e variabilidade grande em

relação à população de Manaus.



Os três primeiros componentes de M. interrupta grandis explicaram cerca de

92,169% da variação total presente na matriz de covariância entre os caracteres

morfológicos. O primeiro componente relacionado ao tamanho, explicou cerca de

63,738%, o segundo e o terceiro que estão relacionados à forma explicaram

242

16,726% e 11,705%, respectivamente.

O primeiro componente principal apresentou quatro estão altamente

correlacionadas o comprimento da margem posterior da tíbia e a largura da asa

estão mais correlacionadas (0,959 e 0,930, respectivamente) e comprimento da

margem anterior e basal da tíbia (0,882 e 0,820, respectivamente) também

correlacionados.

A análise de componentes principais apresentou duas populações sem muita

semelhança entre os caracteres morfológicos.

M. interrupta grandis revelou ter diferenças significativas entre as duas

populações, sendo que as abelhas do meliponário Marcos têm maior índice

multivariado de tamanho (1,22). O gráfico do tamanho multivariado médio das

operárias construído comprovou e mostrou que a população do meliponário Marcos

variou mais que as de Paulo.


Os três primeiros componentes explicaram cerca de 98,057% da variação

total presente na matriz de covariância entre os caracteres morfológicos.

O primeiro componente explicou cerca de 60,054% da variância, o segundo

27,029%, e o terceiro 10,974%. Duas características morfológicas estão altamente

correlacionadas, o comprimento da margem posterior e anterior do basitarso com

índices de 0,881 e 0,874, respectivamente.

Um gráfico dos indivíduos projetados contra seus componentes mostrou que

as duas populações, Manaus e Alvarães, sobrepõem-se e que os indivíduos

possuem os comprimentos médios das estruturas morfológicas semelhantes.

O índice multivariado de tamanho foi significativo entre as duas populações

mostrando que as abelhas de Manaus são maiores em média (0,95) e apresentam

243

maior variação.



Os três primeiros componentes explicaram cerca de 93,640% da variação

total presente na matriz de covariância entre os caracteres morfológicos e o primeiro

componente principal, relacionado ao tamanho, explicou cerca de 67,018% da

variação, o segundo e o terceiro componente, relacionados à forma das estruturas

morfológicas, explicara respectivamente 20,353% e 6,369%.

Quatro das treze características morfológicas estudadas mostraram-se

altamente correlacionadas: o comprimento da região apical da tíbia, apical do

basitarso, margem anterior e posterior da tíbia apresentaram os índices muito

próximos de uma unidade 0,874; 0,851; 0,826 e 0,809, respectivamente. O gráfico

construído para as operárias de M. crinita com indivíduos projetados contra seus

valores para os dois componentes principais apresentaram proximidade de vários

indivíduos mostrando semelhança entre eles e todos formam uma única população.

O índice multivariado de tamanho em operárias de M. crinita foi feito e

mostrou diferenças significativas entre as populações e que as abelhas do

meliponário Paulo são maiores (0,04) e com maior variação que as do meliponário

José.

6.2.6 Melipona compressipes fasciculata


Os primeiros três componentes principais da matriz de correlação mostraram

que 63,684% das variações podem ser explicadas pelo tamanho, e que os

244

remanescentes 20,344% podem ser explicados por variações na forma dos

indivíduos. Todos os pesos das variáveis do primeiro componente apresentaram

valores altos e positivos (próximos de uma unidade), porém o comprimento da

margem posterior da tíbia apresentou a mais alta correlação 0,903.

O gráfico dos componentes principais mostrou que as populações dos três

locais não são se agruparam.

O índice multivariado de tamanho de M. compressipes fasciculata mostrou

diferenças significativas (H = 24,37; P<0,01). As operárias de M. compressipes

fasciculata coletadas no meliponário de São Luís apresentaram o maior índice de

tamanho (0,85), Barra do Corda (-0,56) e Parintins (-0,88).

Os diferentes índices multivariados de tamanho da M. compressipes

fasciculata pode sugerir, nas três localidades coletadas, a influência ambiental, já

que o Maranhão é um estado brasileiro onde vários dos ecossistemas se limitam e

alguns são exclusivos da região, resultando em uma adaptabilidade ou, no caso, um

tamanho corporal diferente em resposta ao ambiente. Outra possibilidade baseia-se

em que as variações fenotípicas e genotípicas entre as abelhas situadas no

Maranhão, podem ser decorrentes de mudanças climáticas em épocas anteriores e

a quantidade de ecossistemas diferentes no estado do Maranhão (Bezerra, 1999).

A presença de clines não pode ser descartada, pois em estudos padrões de

variação geográfica em quinze caracteres morfométricos de Tetragonisca angustula

angustula Latreille, em oito populações locais do Centro-Oeste e Sudeste do Brasil

(Estados de Goiás, Minas Gerais e São Paulo), apresentaram diferenças

significativas para todos os caracteres utilizando-se análises de variância uni e

multidimensionais (ANOVA e MANOVA). A análise fatorial revelou dois grupos

distintos de caracteres, e aqueles relacionados ao tamanho geral do corpo

245

apresentaram um padrão de variação clinal norte-sul com abelhas maiores

ocorrendo na região mais ao sul, ao contrário do que ocorre nas M. compressipes

fasciculata em São Luís, Barra do Corda (Maranhão) e Parintins (AM). Esse padrão

clinal é um efeito adaptativo em grandes escalas geográficas, relacionado à variação

climática. Entretanto, outros caracteres não relacionados ao tamanho do corpo não

apresentaram padrões espaciais, apesar da heterogeneidade espacial, indicando

que fatores evolutivos estocásticos, como a deriva genética, podem ser importantes

para explicar a diferenciação morfométrica entre as populações (Diniz-Filho et al.,

1998). Diniz-Filho (1999) reforça esta hipótese quando relaciona o tamanho do corpo

de seis espécies de Bombus às mudanças geográficas gerando clines com a

diminuição e aumento da latitude.

Ruttner et al. (2000) apresentou clines como resposta as características

morfológicas de abelhas de Apis mellifera entre o mediterrâneo e o Mar de Cáspio,

entre os paralelos 34º e os 38º, e confirma a hipótese que as abelhas parecendo nos

altiplanos Iranianos e abelhas maiores ao redor do Mar de Cáspio estão resolvidas

pela existência de dois clines separados, um que estende do mediterrâneo aos

altiplanos Iranianos e um segundo cline em estendendo da costa de Cáspio às

altitudes altas das Montanhas de Elbrus. Análises de características de

morfométricas multivariadas de Apis cerana no sudeste do Himalaia confirmam a

presença de clines, pois as abelhas diminuem em tamanho de oeste para leste, mas

aumentam em tamanho com altitude crescente (Hepburn et al., 2001). O que

concorda com o caso das populações de M. interrupta grandis em que uma variação

no tamanho ocorre nos sentidos norte-sul e leste-oeste.

246

6.3. A análise discriminante

6.3.1. Melípona compressipes manaosensis


A análise discriminante em operárias de M. compressipes manaosensis

mostrou os centróides independentes e não sobrepostas em relação aos locais

coletados, porém apresentou populações agrupadas.

Dois agrupamentos populacionais e três populações teoricamente isoladas

montam o gráfico. O primeiro agrupamento é formado pelos meliponários Vidarico,

Eulálio, Klilton, Afonso e Manacapuru e o segundo agrupamento Jonilson, GPA-

INPA e Norma. Glória apesar de ligeiramente afastado do segundo agrupamento

situa-se geograficamente próximo aos mesmos. O Tarumã está eqüidistante aos

dois agrupamentos e o Cacau-Pirera possui uma população de abelhas com

características morfológicas bem particulares.

O primeiro agrupamento mostra uma característica geográfica diferente,

Klilton e Vidarico são da região oeste de Manaus, Afonso e Eulálio são da região

leste e Manacapuru é uma cidade do outro lado do rio. Este agrupamento sugere

grande intercâmbio natural entre as populações mais próximas, pelo menos entre os

meliponários próximos, e há uma provável troca de populações com a finalidade de

reprodução com possível ação humana. As abelhas dos meliponários citados

anteriormente, em Manaus, são tão similares às operárias de Manacapuru que isto

pode sugerir a utilização de meliponicultura migratória que consiste em levar ninhos

de um local a outro para fins reprodutivos das abelhas resultando em maior

variabilidade genética para os criadores.

247

A suposição de que as operárias de Glória se unissem ao um segundo grupo

é pelo fato destes meliponários estarem geograficamente próximos, porém a grande

similaridade entre os caracteres morfológicos das abelhas do GPA, Norma e

Jonilson, que os afasta das populações de Glória, se deve possivelmente ao grande

intercâmbio entre estes Meliponários.



O gráfico mostra um agrupamento contendo Tarumã, Norma, Estação

Experimental de Hortaliças e o GPA/INPA. Um segundo agrupamento seria Afonso,

Glória e Eulálio. As abelhas do meliponário Vidarico estariam eqüidistantes destes

agrupamentos, o meliponário do Klilton está mais afastado dos anteriores e as

abelhas do Cacau-Pirera isolado.

6.3.3. Melipona rufiventris

Manaus

A análise discriminante diferenciou as populações dos locais estudados. As

populações que mais se aproximaram e agruparam, segundo os treze caracteres

morfológicos, foram às populações do GPA e estação experimental de hortaliças.

Houve também uma sobreposição, porém menor entre as abelhas do Cacau-Pirera

com as da Estação Experimental de Hortaliças. A população do meliponário Eulálio

mostrou-se mais isolada com muito pouca sobreposição ou semelhança dos

caracteres morfológicos com as populações dos meliponários GPA e estação

experimental de hortaliças.

248

Manaus e Barra do Corda

Abelhas de subespécies diferentes de M. rufiventris (M. rufiventris e M.

rufiventris paraensis) foram estudadas utilizando a análise discriminante. Populações

de abelhas de meliponários de Manaus, Cacau-Pirera (Amazonas) e de Barra do

Corda (Maranhão) foram analisadas.

A análise mostrou um agrupamento com três populações bastante

semelhantes, segundo os treze caracteres morfológicos utilizados, e duas

populações relativamente isoladas. As três populações semelhantes são formadas

pelas abelhas dos meliponários GPA/INPA, Estação Experimental de Hortaliças e a

população de Cacau-Pirera. A população do meliponário Eulálio mostrou ter pouca

relação com o agrupamento citado anteriormente. Quase que totalmente separada

das demais e a população de abelhas de Barra do Corda mostra-se com caracteres

morfológicos totalmente diferenciados.

A população de Barra do Corda pertence à subespécie M. rufiventris

paraensis (Schwarz, 1932) ou M. paraensis (Silveira et al., 2002) diferentemente

das populações de Manaus e Cacau-Pirera que são próximas e pertencem à espécie

M. rufiventris do Amazonas. Esta situação anteriormente citada explica o fato da

análise discriminante ter separado tão bem as duas subespécies. Outro fato é da

população de abelhas de Cacau-Pirera, que se localiza do outro lado do rio Negro,

ser muito mais semelhante a do meliponário GPA/INPA e da população de abelhas

da Estação Experimental de Hortaliças do que a população do meliponário Eulálio.

Isto se deve, provavelmente, a meliponicultura migratória anteriormente citada. A

diferença entre os caracteres morfológicos que fazem da população do meliponário

Eulálio ser tão diferente das demais reforça a hipótese de que as abelhas são

originárias de outras localidades.

249

A população de Barra do Corda mostra indivíduos, segundo os caracteres

morfológicos, pouco semelhantes às populações de abelhas dos meliponários de

Manaus e Cacau-Pirera mostrando os mesmos com muita variabilidade.



Análise discriminante para os 13 caracteres morfométricos medidos

operárias de M. interrupta grandis mostrou indivíduos dispersos, com caracteres

morfológicos variados, porém formando uma única população.



Análise discriminante de operárias de Melipona crinita em relação à espécie

mostrou indivíduos relativamente concentrados próximos a centróide, com grande

variabilidade, mas com menor variação nas estruturas morfológicas que M.

rufiventris.



A análise discriminante de operárias de M. compressipes fasciculata

apresentou indivíduos formando três populações diferentes de abelhas, sendo que

as populações de São Luís e Barra do Corda mostram-se próximas, porém nenhum

dos indivíduos se sobrepõe. Esta proximidade entre as populações deve estar

relacionada com a proximidade geográfica, pois as duas estão localizadas no estado

do Maranhão.

250

O gráfico da análise discriminante mostra claramente a possibilidade de

clines envolvendo esta questão, fato anteriormente discutido.





Parintins - Amazonas; São Luís e Barra do Corda - Maranhão).

As análises discriminantes não revelaram morfo-agrupamentos

(morphoclusters), ou melhor, subdivisões adicionais em grupos de biométricos. A

separação de morfo-agrupamentos está relacionada a diferenças fisiográficas que

criam um isolamento de reprodutivo temporal parcial associado com altitude. Todas

as espécies apresentaram um centróide único mostrando que todas formam um

grupo homogêneo, mesmo espécies que apresentaram alta variabilidade em relação

aos caracteres morfométricos comportaram-se como um grupo único contrariando

alguns trabalhos como Ruttner et al. (2000), Hepburn et al. (2001). Os morfo-

agrupamentos seriam constatados se na análise discriminante de uma espécie

fossem apresentadas dois ou mais centróides confirmando uma diferença

morfológica muito grande.

A análise discriminante das espécies, subespécies e gêneros em relação aos

treze caracteres morfométricos estudados. O gráfico mostrou três espécies

separadas das demais e sete com os centróides muito próximos. Lestrimelitta sp

apresenta-se completamente afastada dos agrupamentos, destacando-se. As

espécies do gênero Melipona, M. fuliginosa e M. interrupta grandis, considerados os

maiores Meliponina, estão separados do agrupamento.

251

A análise discriminante mostra a situação dos gêneros e espécies em

relação aos treze caracteres morfométricos estudados. O gráfico mostrou três

espécies separadas das demais e sete com os centróides muito próximos.

Lestrimelitta sp apresenta-se completamente afastada do agrupamento, destacando-

se. As espécies do gênero Melipona, M. fuliginosa e M. interrupta grandis,

considerados os maiores Meliponina, estão separados do agrupamento, porém

próximos pela afinidade taxonômica.

O agrupamento inclui dois grupos menores que são: 1. centróides quase

sobrepostos que são duas subespécies M. compressipes manaosensis e M.

compressipes fasciculata; 2. três espécies com centróides próximas que são M.

rufiventris paraensis com o centróide ao lado de M. crinita e um pouco afastado,

porém próximo o centróide da M. rufiventris de Manaus. O centróide da M. seminigra

merrillae está entre os dois grupos anteriormente citados e logo ao lado o centróide

da espécie Partamona sp, bem definida e coesa, mostrando ser um agrupamento

separado.

A análise discriminante utilizando o número de hâmulos formou dois

agrupamentos e dois centróides ficaram afastados Lestrimelitta sp e M. fuliginosa. O

primeiro agrupamento reuniu cinco espécies em dois agrupamentos: 1. M. seminigra

merrillae e Partamona sp; 2. M. rufiventris, M. rufiventris paraensis e M. crinita. O

outro agrupamento reuniu Melipona sp, M. compressipes manaosensis, M.

compressipes fasciculata e M. interrupta grandis.

Tanto a análise discriminante do número de hâmulos quanto à dos treze

caracteres morfológicos utilizados direcionam-se para um mesmo resultado, que é

confirmado por (Moure, 1992; Silveira et al., 2002).

252

Com relação às abelhas do gênero Melipona a análise discriminante condiz

com a divisão de indivíduos em subgêneros (Moure, 1992; Silveira et al., 2002),

onde as espécies M. seminigra merrillae, M. rufiventris, M. rufiventris paraensis e M.

crinita pertencem ao subgênero Michmelia Moure, 1975 e Melipona sp, M.

compressipes manaosensis, M. compressipes fasciculata e M. interrupta grandis ao

subgênero Melikerria Moure, 1992.

Segundo Silveira et al. (2002), o subgênero Michmelia é um grupo

relativamente uniforme, do qual pertencem M. seminigra merrillae, M. rufiventris, M.

rufiventris paraensis e M. crinita, porém formas como M. fuliginosa que se afastam

das outras espécies. As análises discriminantes, para os treze caracteres

morfométricos e para o número de hâmulos das asas esquerda e direita, mostraram

este fato com clareza não agrupando M. fuliginosa com as outras espécies do

mesmo subgênero. O subgênero Melikerria é retratado corretamente pelas análises

discriminantes, para os treze caracteres morfométricos e para o número de hâmulos

das asas esquerda e direita mostrando ser um grupo também homogêneo, segundo

Silveira et al. (2002).

A análise discriminante também revelou que as subespécies apresentam

uma maior semelhança morfométrica como nos casos de M. rufiventris e M.

rufiventris paraensis, e M. compressipes manaosensis e M. compressipes

fasciculata. Fato interessante foi M. crinita estar muito próxima a M. rufiventris e M.

rufiventris paraensis. Importante foram as espécies apresentarem os centróides

próprios mostrando os grupos mais próximos que em relação espécie-espécie,

porém com populações separadas e coesas na semelhança morfológica.

253

6.4. Valor médio, erro padrão, análise de componentes principais e análise

discriminante.

Os métodos morfométricos foram eficientes em separar grupos de

organismos próximos, como em Daly (1985). Na verdade, as análises morfométricas,

aliadas à estatística multivariada quantificaram variações morfológicas,

principalmente na forma e no tamanho das estruturas medidas, como em Araújo et

al. (2004). As abelhas da tribo Meliponini, bem como as abelhas do gênero Apis,

responderam bem aos estudos de variação morfométrica, como em Alpatov (1918),

Alpatov (1929), Ruttner (1988), Radloff et al. (2003) e Hepburn et al. (2004).

O uso das médias e o desvio padrão definiram as populações de abelhas

dos meliponários em todas as espécies, porém para as espécies Melipona

compressipes manaosensis, M. seminigra merrillae, M. rufiventris e M. compressipes

fasciculata o resultado se mostrou mais claro, como em Alpatov (1929) e Radloff et

al. (2003). A análise das médias agrupou as espécies e separou as populações.

Este fato pode ser confirmado pelo teste de Kruskall Wallis (H) que considerou as

diferenças significativas na maioria das estruturas morfológicas estudadas em todas

as espécies.

Este fato concorda com muitos autores, pois as colônias não só diferem nas

médias das características morfológicas, mas também nos coeficientes de

correlação entre características (Alpatov et al., 1925). As variações intracoloniais

(dentro da colônia) e intercoloniais (entre colônias) diferenciam nas populações, a

escola russa examinou assiduamente amostras e realizou grandes estudos nas

abelhas do gênero Apis da Eurásia no último século (Alpatov, 1929). O que confirma

os resultados do estudo feito com Meliponini.

Assim, no caso de características quantitativas de alta herdabilidade como

254

são os caracteres morfológicos (Oldroyd et al., 1983; Oldroyd et al., 1991), a

variação intracolonial pode ser maior que a variação intercolonial em populações

diferentes de Apis (Adams et al., 1977; Oldroyd et al., 1983; Rinderer et al., 1990);

mas, o inverso pode acontecer em várias populações naturais de Apis (Hepburn &

Radloff, 1998). Reciprocamente, há menor variação "dentro de uma amostra da

colônia" e maior a variação "entre amostras de colônia" (Falconer, 1989). Com isso,

pode-se explicar a diferença entre os meliponários de Manaus e as populações de

outras localidades.

As análises de médias, componentes principais e a análise discriminante

detectaram variações na forma e no tamanho das estruturas avaliadas, como em

Alpatov (1929), Ruttner (1988), Ruttner et al. (2000) e Hepburn et al. (2001). A

análise de componentes principais resumiu um conjunto grande de medidas, em três

componentes principais, e formou grupos, principalmente quando foram

confrontados. A análise de componentes principais é uma técnica exploratória

(Reyment et al., 1984).

O índice multivariado de tamanho mostrou que as populações de abelhas do

Cacau-Pirera são maiores que as criadas em meliponários de Manaus e

Manacapuru. As abelhas de Cacau-Pirera foram coletadas em ambiente selvagem

enquanto as outras em área urbana. As abelhas de Cacau-Pirera apresentaram

maior variabilidade que as abelhas criadas em meliponários em Manaus e

Manacapuru, porém quando as abelhas são analisadas nos meliponários os

tamanhos não diferem muito e sua variabilidade muito baixa, bem exemplificada em

M. seminigra merrillae em meliponários de Manaus. Portanto, as abelhas das

espécies M. compressipes manaosensis, M. seminigra merrillae e M. rufiventris, em

particular, mostraram tamanhos maiores em Cacau-Pirera. E quando analisadas em

255

Manaus a Estação Experimental de Hortaliças apresentou populações de abelhas

maiores em seu tamanho, com exceção de M. compressipes manaosensis, onde o

GPA/INPA apresentou as maiores médias no total.

Analisando M. seminigra merrillae nota-se as diferenças em relação a M.

compressipes manaosensis e M. rufiventris. Em M. seminigra merrillae, entre os

meliponários de Manaus, o tamanho médio das abelhas apresentou dois grupos

homogêneos com médias muito próximas e pouca variabilidade. Este fato mostra,

provavelmente, a atuação de seleção artificial sobre as abelhas desta espécie em

Manaus, havendo uma modelagem dos indivíduos e populações em relação a uma

média (Falconer, 1989). Fato este discutido anteriormente. Brandeburgo (1995),

pesquisando colônias de abelhas africanizadas Apis mellifera quando estas foram

comparadas com a média geral, verificou-se que as colônias mais desenvolvidas

eram formadas de indivíduos com características próximas da média. Nas colônias

menos desenvolvidas, as quais abandonaram suas caixas após algum tempo,

apresentavam indivíduos com características mais distantes da média. Este fato

justificaria a manutenção de indivíduos morfologicamente com um tamanho médio e

eliminação dos indivíduos abaixo desta média.

A análise de componentes principais mostrou que o tamanho médio do corpo

das abelhas, na maioria dos casos, apresentava tamanho médio das asas maior

confirmando estarem correlacionados como em Araújo et al. (2004). É o caso da

população de Cacau-Pirera e em Manaus na Estação Experimental de Hortaliças.

Na análise discriminante depurou os dados trazendo informações definitivas

sobre os agrupamentos, como nos componentes principais (Marcus, 1990). Segundo

Reis (1988) as funções discriminantes são combinações de variáveis que melhor

determinam grupos definindo-os.

256

A análise discriminante efetivou os resultados descartando totalmente a

hipótese de que haveria morfo-agrupamentos, como foi descrito anteriormente,

dentro das espécies e mostrando que as espécies diferem significativamente, dentro

de suas populações e das localidades estudadas. A análise discriminante foi

determinante para agrupar e separar as abelhas de todas as espécies, segundo a

sua distribuição geográfica mesmo dentro de um município como ocorreu entre os

meliponários de Manaus.

Em M. compressipes manaosensis, M. seminigra merrillae e M. rufiventris,

segundo os treze caracteres morfológicos, a análise discriminante separou as

abelhas dos meliponários de Manaus em populações diferenciadas, pois cada

meliponário apresentou um centróide e não caracterizou morfo-agrupamentos

porque não houve mais de um centróide em cada população. As abelhas do Cacau-

Pirera foram separadas das populações de Manaus e as populações de Manacapuru

que também se separam das demais, este fato não foi confirmado quando

comparado com os resultados de Ruttner et al. (2000) e Hepburn et al. (2001) em

Apis sp.

Ao fazer a análise das três espécies M. compressipes manaosensis, M.

compressipes fasciculata e M. interrupta grandis a discriminante foi decisiva

separando, primeiramente, M. interrupta grandis das outras duas espécies

mostrando que são espécies diferentes. No caso de M. compressipes manaosensis

e M. compressipes fasciculata, as mesmas ficaram sobrepostas mostrando que

estas duas abelhas têm alta similaridade entre os treze caracteres morfológicos,

porém foram consideradas como dois agrupamentos diferentes. Pelo fato dos

caracteres morfológicos se agruparem fortemente entre dois centróides, mostrando

que são semelhantes, porém formam dois grupos. No caso destas duas subespécies

257

de abelhas, as populações são muito próximas e foram definidas pelos dois

centróides caracterizando as duas subespécies.

Em M. seminigra merrillae e M. rufiventris, a análise também distanciou a

população de Cacau-Pirera das populações de Manaus. Quando as subespécies M.

rufiventris e M. rufiventris paraensis são comparadas, a análise discriminante

mostrou que são subespécies diferentes e definidas, pois nenhum dos treze

caracteres morfológicos apresentaram relação entre a população de Manaus e a

população de Barra do Corda.

A análise discriminante forneceu subsídios para a discussão de clines

realizada anteriormente em M. compressipes fasciculata pelo fato de que as

populações desta espécie oriundas de São Luís (Maranhão), região norte e

litorânea, e Barra do Corda (Maranhão), região central do estado, não apresentarem

nenhuma semelhança entre os treze caracteres morfológicos estudados.

6.5. Número de hâmulos

O número de hâmulos foi decisivo na definição de espécies, subespécies e

até populações neste trabalho e concorda com os trabalhos feitos sobre abelhas dos

gêneros Melipona, em Schwarz (1948), e Apis, em Hepburn et al. (2004). Estes

trabalhos sugerem a análise do número de hâmulos como de grande importância

para a identificação das abelhas. Schwarz (1948), também relacionou o número

médio de hâmulos por espécie e citou que é comum os hâmulos variarem em

número em um mesmo indivíduo, como é retratado neste trabalho. Schwarz (1948)

também sugeriu que, porque eles aumentarem a estabilidade da asa, um número de

hâmulos maior está associado com a capacidade de vôo maior. Portanto, a distância

de vôo de máximo, condicionada por tamanho de corpo, tem que ter uma influência

258

direta na capacidade de dispersão da população (Araújo et al., 2004). Araújo et al.

(2004) também constatou que o número de hâmulos tem relação com a distância de

vôo de máximo e com o tamanho de corpo generalizado (R2 = 0.757). Porém,

quando a análise de regressão linear que usa apenas contagens de tamanho de asa

generalizado espécie-específico é utilizada, estes valores eram altamente

correlatados com distância de vôo de máximo (r = 0.938).

6.5.1. Melipona compressipes manaosensis

Manaus

O teste de Kruskall Wallis (H) indicou diferenças significativas para o número

de hâmulos da asa posterior esquerda (H = 16,99; P = 0,03), porém, o número de

hâmulos da asa posterior direita não foi significativo (H = 2,72; P = 0,95). O

meliponário do Klilton tem abelhas apresentando um número de hâmulos da asa

posterior esquerda maior em média e o Jonilson a menor média. Quanto aos

hâmulos da asa posterior direita a população de abelhas do Tarumã tem em média

um maior número e o menor a população do meliponário do Sr. Eulálio. O que

concorda com Schwarz (1948).


O número de hâmulos da asa posterior direita e esquerda em operárias de M.

compressipes manaosensis apresentou diferenças significativas nas duas asas. O

número de hâmulos da asa posterior esquerda das abelhas de Manaus teve um

maior número de hâmulos em média e na asa posterior direita a população do

Cacau-Pirera teve, em média, um número maior.

O número médio de hâmulos nas asas, em Manaus, variou de 13,80 (Klilton)

a 13,00 (Jonilson), na asa esquerda e 13,66 (Tarumã) a 13,30 (Eulálio), na asa

259

direita. A média para a asa esquerda das abelhas de Manaus é 13,46 e para a asa

direita 13,50. Segundo Schwarz (1948), as operárias têm de 13 a 14 hâmulos e uma

média de 13,42. A média do número de hâmulos das abelhas de Manaus, Cacau-

Pirera e Manacapuru resultaram para a asa esquerda em 13,35 e para a asa direita

13,45 o que concorda aproximadamente com Schwarz (1948). As abelhas do Cacau-

Pirera têm menor número de hâmulos na asa direita e segundo os treze caracteres

morfológicos tem maior asa o que concorda com Schwarz (1948).

Em análise feita utilizando os treze caracteres morfológicos realizados

anteriormente, a maior tamanho de abelha foi à população do meliponário Glória,

porém a largura e comprimento médio de asa foram maiores na população do

meliponário Tarumã, concordando com o maior número de hâmulos da asa direita. O

maior tamanho de asa foi das abelhas do meliponário Jonilson que concorda com as

contagens dos hâmulos da asa esquerda.


Manaus

Os valores médios, o erro padrão e o teste de Kruskall Wallis (H) para

número de hâmulos da asa posterior direita e esquerda de M. seminigra merrillae

foram analisadas e os hâmulos da asa posterior esquerda apresentam diferenças

significativas, porém na asa posterior direita isto não aconteceu. Os hâmulos da asa

posterior esquerda do meliponário do Vidarico são os que aparecem em maior

número em média (12,27), porém tem um dos menores tamanhos de asa e de corpo.


Quanto às médias, o erro padrão e o teste de Mann-Whitney (U), para

número de hâmulos da asa posterior direita e esquerda em operárias, com

260

diferenças significativas para as duas asas, sendo que a população do Cacau-Pirera

possui em média mais hâmulos (12,70). A população de abelhas do Cacau-Pirera

apresentou maior tamanho de asa e corpo, concordando com Araújo et al. (2004).

Schwarz (1948) mostra uma variação hamular de 11 a 13 para M. fasciata

seminigra e M. fasciata merrillae e uma média de 12,13 e 11,75, respectivamente.

As abelhas de Manaus apresentaram para a asa direita e esquerda uma média de

12,09. A população de Cacau-Pirera apresentou média para a asa esquerda e direita

de 12,70. As abelhas de Manaus apresentaram média mais próxima a de Schwarz

(1948) que as abelhas de Cacau-Pirera. A população de abelhas do Cacau-Pirera

apresentou um maior número de hâmulos, tem as maiores asas e tamanho do corpo,

este dado concorda com Schwarz (1948) e (Araújo et al., 2004).

6.5.3. Melipona rufiventris

Manaus

O teste de Kruskall Wallis (H) indicou diferenças significavas para número de

hâmulos da asa posterior esquerda e direita em operárias de M. rufiventris. As

abelhas do meliponário Eulálio mostraram um maior número de hâmulos para a asa

esquerda (11,65) e para a asa direita (11,85), entretanto, as abelhas do meliponário

Eulálio têm menor tamanho de asa e de corpo contrariando Schwarz (1948) e

(Araújo et al., 2004). As abelhas do meliponário GPA/INPA obtiveram os menores

números de hâmulos nas asas direita e esquerda.

O teste de Mann-Whitney (U) não indicou diferenças significavas para

número de hâmulos das asas posterior esquerda e direita em operárias de M.

rufiventris, procedentes de meliponários localizados em Manaus e Cacau-Pirera,

Amazonas.

261

Em Manaus a média entre os meliponários foi de 11,36 para a asa esquerda

e 11,43 para a asa direita. Entre os locais, Manaus e Cacau-Pirera, a média foi de

11,29 para a asa esquerda e 11,26 para a asa direita. Estes valores médios se

aproximam do valor médio de M. fasciata paraensis e M. fasciata rufiventris com

11,35 (10 a 13 hâmulos) e 11,29 (10 a 13 hâmulos), próximo do descrito por

Schwarz (1948).


Os valores médios, o erro padrão e o teste de Mann-Whitney (U) não

indicaram diferenças significavas para número de hâmulos da asa posterior

esquerda e direita em operárias de M. interrupta grandis de meliponários localizados

em Manaus e Alvarães. Porém, em média as abelhas de Alvarães têm maior número

de hâmulos em média, asa esquerda e direita (13,50) que as de Manaus.

Para Alvarães e Manaus, as abelhas apresentaram médias hamulares para

as asas esquerda e direita de 13,25 e 13,35, respectivamente. Segundo Schwarz

(1948), para M. interrupta grandis o número de hâmulos varia de 12 a 16 e

apresenta uma média de 13,62, pouco acima do resultado médio em Manaus e

Alvarães.


Marajaí, Alvarães e Tefé.

O teste de Mann-Whitney (U) indicou diferenças significavas para número de

hâmulos da asa posterior esquerda e direita em operárias de M. interrupta grandis,

procedentes de meliponários localizados em Manaus e Alvarães. A análise mostrou

que as abelhas do meliponário José têm maior número de hâmulos em média, asa

262

esquerda (11,88) e asa direita (11,67), que as abelhas do meliponário Paulo, sendo

que as abelhas do meliponário Paulo têm maior tamanho médio, não concordando

com Schwarz (1948) e (Araújo et al., 2004).

As abelhas apresentaram média hamular para a asa esquerda de 11,46 e

para a direita 11,36, esta média concorda com Schwarz (1948) e com a espécie M.

fasciata rufiventris com 10 a 13 hâmulos e média de 11,29 hâmulos. M. crinita não

havia sido descrita por Schwarz em 1948, porém em Moure & Kerr (1950) é que M.

crinita é descrita. A similaridade de M. crinita com M. rufiventris e M. rufiventris

paraensis foi mostrada em análise discriminante e se apresentaram bem próximas.


O teste de Kruskall Wallis (H) indicou diferenças significavas para número de

hâmulos da asa posterior esquerda (H= 7,61; P<0,02) e não significativas para a asa

direita (H= 4,28; P=0,12) em operárias de M. compressipes fasciculata, procedentes

de meliponários localizados em Parintins (Amazonas), São Luis e Barra do Corda

(Maranhão). A média do número de hâmulos da asa posterior esquerda (13,79) e

direita (13,68) apresenta-se maior nas abelhas de Barra do Corda.

Segundo as análises de componentes principais, as abelhas de Barra do

Corda são as que têm menores comprimentos médios das estruturas morfológicas,

tem as menores asas e o maior número de hâmulos, que deve estar relacionado

com a precisão no vôo.

A média hamular para a asa esquerda foi de 13,53 e 13,42 para a asa

direita. Schwarz (1948) sugere de 13 a 15 hâmulos e média de 13,65 para M.

interrupta fasciculata, o que mostra muita semelhança nos resultados conseguidos

neste trabalho.

263





Parintins - Amazonas; São Luís e Barra do Corda - Maranhão).

M. fuliginosa apresentou a média mais alta para o número de hâmulos tanto

da asa esquerda quanto para a asa direita (15,00±0,48 e 14,72,± 0,47,

respectivamente) e M. crinita a menor (11,31±0,13 e 11,24±0,12, respectivamente).

O teste de Mann-Whitney (U) entre o número de hâmulos da asa posterior esquerda

e direita de Melipona compressipes manaosensis, M. seminigra merrillae, M.


fuliginosa e M. rufiventris paraensis não apresentou diferenças significativas.

Os valores médios, o erro padrão e o teste de Kruskall Wallis (H) para

número de hâmulos da asa posterior direita e esquerda entre operárias de Melipona

compressipes manaosensis, M. seminigra merrillae, M. rufiventris, M. interrupta

grandis, M. crinita, M. compressipes fasciculata, M. fuliginosa e M. rufiventris

paraensis resultou em diferenças significativas.

O agrupamento acima é confirmado por Schwarz (1948), em relação ao

número de hâmulos, porque M. compressipes manaosensis, M. interrupta grandis,

Melipona sp (meliponário Afonso) e M. compressipes fasciculata se agruparam, bem

como M. rufiventris paraensis, M. crinita e M. rufiventris (Manaus). M. fuliginosa,

Lestrimelitta sp ficaram distantes e M. seminigra merrillae ficou muito próxima a

Partamona sp devido às medidas morfológicas adotadas, mas estão separadas e

definidas como espécies de gêneros diferentes como em Hepburn et al. (2004).

264

Em seus estudos com várias espécies do gênero Apis, Hepburn et al. (2004)

confirmaram em seus resultados diferenças significativas do número de hâmulos

entre A. m. intermissa e A. andreniformis, A. florea e A. cerana; também entre A.

cerana, A. koschevnikovi, A. andreniformis e A. florea. Portanto, foram achadas

diferenças significativas na distribuição do número de hâmulos e variabilidade entre

populações. Diferenças significativas foram descobertas, entre as populações de

uma espécie, na distribuição do número de hâmulos entre países em A.

andreniformis, A. florea, A. cerana e A. Koschevnikovi.

O número de hâmulos também pode não fornecer diferenças significativas

entre e dentro de espécies. Rinderer et al. (1989) e Rinderer et al. (1995) mostraram

que, em número de hâmulos, as médias e os coeficientes de variação diferem

significativamente entre A. florea e A. andreniformis, mas não diferiu

significativamente entre A. koschevnikovi e A. cerana.

Segundo Alpatov (1928), abelhas do gênero Apis mal alimentadas tiveram

significativamente um número menor de hâmulos que abelhas bem alimentadas, Lee

(1974) calculou anteriormente a correlação entre o número de hâmulos e o tamanho

da asa anterior em operárias de A. mellifera e foi baixo este índice. Estudos

confirmaram baixas correlações entre comprimento da asa anterior e número de

hâmulos dentro de espécies, ainda que uma correlação significativamente alta fosse

encontrada entre as espécies (Hepburn et al., 2004).

O número de hâmulos e sua extensão linear têm alto índice de herdabilidade

que é modificado por meio de seleção genética. O número de hâmulos difere

significativamente entre os sexos e castas femininas, variam entre a maioria das

espécies de Apis como também em categorias de infraespecíficas. As distribuições

de freqüência de hâmulos e a extensão das asas anteriores variam

265

significativamente ao nível de população, a exibição clines em latitudes e longitudes

em relação a grandes distâncias e são úteis na classificação de populações de Apis

(Hepburn et al., 2004).

6.6. Sobre hâmulos e asas


Em estudos feitos com Meliponini, o tamanho generalizado das asas está

correlacionado à distância de vôo atingido por uma abelha, sugerindo que abelhas

ocupam área maior quanto maior for o tamanho do corpo (Araújo et al., 2004).

Em Melipona compressipes manaosensis, na área urbana de Manaus, o

índice multivariado de tamanho ou o tamanho generalizado foi maior nas abelhas do

meliponário Glória que tem largura e comprimento médios da asa com 2,08 e 7,86,

respectivamente, e apresentou um tamanho de 0,79. O meliponário Afonso possui

as operárias com tamanho médio de 0,52 e largura e comprimentos médios de asa

2,04 e 7,86, asas maiores que as abelhas do meliponário Glória, porém tamanho

médio um pouco maior. A variabilidade das abelhas foi alta em todos os

meliponários, exceto no GPA/INPA.

As médias para o índice multivariado de tamanho entre as operárias de M.

compressipes manaosensis resultaram em abelhas maiores em Cacau-Pirera (1,31),

de tamanho médio em Manaus (0,08) e menores em Manacapuru. As médias de

largura e comprimento das asas (2,18 e 8,06 para Cacau-Pirera, 2,07 e 7,81 para

Manaus e 2,05 e 7,75 para Manacapuru) refletiram esta diferença e concordaram

com o tamanho médio das operárias. Portanto, o tamanho das asas se relacionou

com o tamanho do corpo concordando com Araújo et al. (2004).

266

As operárias de Cacau-Pirera que foram coletadas em ambiente selvagem

apresentaram maior tamanho e variação que em Manaus e Manacapuru, onde são

criadas em caixas racionais dentro de meliponários e apresentaram variabilidade

baixa. Esta variação de tamanho pode estar relacionada com a adaptação a

condições naturais segundo Ruttner (1988). A possibilidade de maior competição

pelo recurso alimentar também pode estar atuando, pois segundo Pignata e Diniz-

Filho (1996) 75,5% de tamanho do corpo em Meliponini está relacionado a fatores

adaptáveis associados com a exploração do recurso. Portanto, as abelhas do

Cacau-Pirera podem buscar seu alimento em locais mais distantes.

O número de hâmulos em M. compressipes manaosensis para a área

urbana de Manaus apresentou médias maiores para os meliponários Klilton, Tarumã

e Vidarico não se relacionando com as operárias com asas maiores dos

meliponários Glória e Afonso. No caso das três localidades estudadas, o número de

hâmulos não se relacionou com as maiores asas, sendo que as abelhas de Manaus

têm maior número de hâmulos seguidas de Manacapuru e Cacau-Pirera onde as

operárias têm um maior tamanho médio das asas, concordando com Lee (1974),

Rinderer et al. (1989), Rinderer (1995) e Hepburn et al. (2004).

A relação positiva entre distância de vôo, área de asa e tamanho do corpo

parece ser correta, porém a hipótese de que um número maior de hâmulos pode

conferir maior capacidade de vôo parece não se correlacionar positivamente como

descreveu Schwarz (1948), no caso das operárias de M. compressipes

manaosensis.


Em Melipona seminigra merrillae da área urbana de Manaus as maiores

267

médias de largura e comprimento de asa são conferidas aos meliponários Tarumã

(1,91 e 7,21) e Estação Experimental de Hortaliças (1,91 e 7,28). O índice

multivariado de tamanho confirmou as maiores operárias oriundas dos meliponários

Tarumã (0,57) e Estação Experimental de Hortaliças (0,43), como descreveu Araújo

et al. (2004). A variação foi pequena em todos os meliponários.

O número de hâmulos mostrou-se maior na população de abelhas do

meliponário Estação Experimental de Hortaliças tanto na asa esquerda (12,40)

quanto na direita (12,30).

Quando há comparação entre as abelhas do Cacau-Pirera e Manaus, as

operárias do Cacau-Pirera apresentam-se como as de maior largura e comprimento

alar (1,99 e 7,42) enquanto que nas operárias de Manaus uma medida menor (1,87

e 7,09). O índice multivariado de tamanho confirmou as médias anteriores e as

operárias de Cacau-Pirera são maiores (1,78) que as de Manaus (-0,05), além das

abelhas de Cacau-Pirera apresentarem maior variabilidade e as de Manaus quase

nenhuma. Confirmado o descrito por Araújo et al. (2004).

O número de hâmulos confirma uma relação positiva entre os locais. A

população do Cacau-Pirera possui, em média, um número maior de hâmulos na asa

esquerda (12,70) e direita (12,70) e maior variabilidade que as abelhas de Manaus.

Neste caso, as abelhas com maiores tamanhos têm maior número de hâmulos como

foi descrito por Schwarz (1948).


As médias da largura e comprimento das asas em Melipona rufiventris, da

área metropolitana de Manaus, mostraram que a população de abelhas da Estação

Experimental de Hortaliças tem maior tamanho de asa (1,77 e 1,61) que as abelhas

268

dos meliponários GPA/INPA e Eulálio. O tamanho multivariado confirmou a

população de abelhas da Estação Experimental de Hortaliças como as de tamanho

maior (0,61), porém menor variabilidade que as abelhas do meliponário Eulálio que

são menores em tamanho. Concordando com Araújo et al. (2004).

O número de hâmulos, nas asas esquerda e direita (11,65 e 11,85), para as

populações dos meliponários de Manaus foi maior nas abelhas do meliponário

Eulálio, que tem menor tamanho multivariado. Este resultado não confirma as

afirmações de Schwarz (1948).

Para as abelhas de Manaus e Cacau-Pirera, a largura e comprimento

médios da asa foi maior em Cacau-Pirera (1,83 e 6,68) que em Manaus (1,75 e

6,57). O índice multivariado confirmou o tamanho maior para as abelhas do Cacau-

Pirera (0,79) com alta variabilidade, como em Araújo et al. (2004). O número de

hâmulos para as abelhas de Manaus e Cacau-Pirera não foi significativo.


Em Melipona interrupta grandis para os dois meliponários de Marajaí, a

largura e comprimento médios da asa foram maiores no meliponário Marcos (2,55 e

9,12) em que as abelhas têm o maior tamanho (1,22), como o descrito por Araújo et

al. (2004). Quando se compara as médias das abelhas de Manaus e Marajaí, as

abelhas de Manaus apresentam maior comprimento de asa (9,24), menor largura

alar (2,43), maior tamanho (0,95) e menor variabilidade. Portanto, o número de

hâmulos é maior na população de Marajaí, tanto na asa esquerda (13,50) quanto na

direita (13,50), não concordando com Schwarz (1948).

269

Melipona crinita

O índice multivariado de tamanho em Melipona crinita apresentou valores

maiores para as abelhas do meliponário Paulo (0,04), porém o número de hâmulos

foi maior no meliponário José, tanto na asa esquerda (11,88) quanto na asa direita

(11,67). Contrariando o postulado por Schwarz (1948).


Em Melipona compressipes fasciculata a largura e comprimento médios da

asa privilegiam as abelhas de São Luís (Maranhão) que possuem 2,07 e 7,96,

respectivamente. O índice multivariado de tamanho confirma o resultado retirado das

médias e com Araújo et al. (2004), onde a população de abelhas de São Luís são as

maiores (0,85). O número de hâmulos novamente contraria o descrito por Schwarz

(1948), pois a população com maior número de hâmulos tanto na asa esquerda

(13,79) quanto na direita (13,68) é a Barra do Corda (Maranhão).

Uma explicação viável para indivíduos maiores com asas maiores

apresentarem um menor número de hâmulos seria de que estes indivíduos

necessitam de amplitude de vôo, ou melhor, voar longe para conseguir o recurso. As

abelhas de tamanho pequeno com asas pequenas possivelmente teriam maior

número de hâmulos porque privilegia a precisão no vôo, pois não podendo voar tão

longe para conseguir o alimento tem que apresentar maior destreza, agilidade no

vôo. Este fato reporta ao trabalho de Araújo et al. (2004) onde abelhas maiores

conseguem transpor áreas fragmentadas e escapar de uma possível extinção,

porém as de menor porte não teriam esta possibilidade concorrendo para a sua

manutenção no próprio fragmento florestal.

A observação de que as populações selvagens apresentam maior tamanho

270

foi notado e muitas vezes maior variabilidade que as populações criadas em caixas

racionais em meliponários, com isso as causas dessa variabilidade pode estar

relacionada à seleção sofrida por essas populações de abelhas.

Há uma variabilidade considerável dentro das populações locais, sem

qualquer relação com as populações vizinhas. Os fatores que geram esta

variabilidade podem incluir deriva genética ou mesmo eventos localizados de

seleção artificial, outra possibilidade interessante é que processos de migração

localizados e sem direções preferenciais, atuando em algumas populações,

produzem tais distorções (Wiese, 1985). Outros efeitos de seleção natural sobre a

frente de colonização, por sua vez, podem estar atuando sobre as variações no

tamanho das abelhas ou, mais provavelmente, sobre características eco-fisiológicas

relacionadas geneticamente a esse tamanho (Ratnieks, 1991).

Uma causa para esta variabilidade pode estar relacionada com o

desenvolvimento embrionário, pois a deficiência da quantidade e a qualidade do

alimento fornecido às larvas, como em Silva et al. (2005), podem levar à formação

de castas diferentes (rainha, operárias ou intercastas) acarretando problemas

também no desenvolvimento larval e determinação de castas.

271

7. CONCLUSÃO

A morfometria mostrou ser uma ferramenta importante de auxílio à

morfologia e sistemática;

As médias, erro padrão e o teste de Kruskall Wallis deram excelentes

resultados separando as populações de abelhas dos meliponários de Manaus,

bem como as populações de Manaus e relação às de outras localidades;

A análise de componentes principais mostrou uma percentagem de variância

explicada de, aproximadamente, 60% e gerando uma coluna de componentes

positivos e valores próximos de uma unidade em quase todas as espécies, com

exceção de Melipona compressipes manaosensis em que a variância foi de 48%;

A análise discriminante foi decisiva para definir localidades, meliponários,

espécies, subespécies e populações;

As populações de abelhas da área metropolitana de Manaus, criadas em

caixas racionais foram diferenciadas, entre os meliponários e apresentaram

menor variabilidade que as abelhas selvagens de Cacau-Pirera;

M. seminigra merrillae mostrou pouca variação em seu tamanho médio

formando praticamente dois grupos distintos nos meliponários da área urbana de

Manaus;

As populações de abelhas do Cacau-Pirera apresentaram os tamanhos

médios de abelhas maiores em M. compressipes manaosensis, M. seminigra

merrillae e M. rufiventris comparadas com as abelhas da região de Manaus;

As abelhas M. compressipes fasciculata apresentaram clines geográficos no

Maranhão em relação aos treze caracteres morfológicos estudados;

As abelhas estudadas apresentaram relação entre o tamanho médio do

272

corpo e o tamanho médio das asas, porém com relação ao número de hâmulos

este fato não ocorreu;

A média do número de hâmulos das espécies estudadas corresponde

corretamente aos estudos feitos anteriormente por Schwarz (1948);

O número de hâmulos não apresentou relação direta com o tamanho das

asas que, por conseqüência, correlacionou-se com o tamanho do corpo;

As espécies de abelhas estudadas foram agrupadas, tanto quanto os treze

caracteres morfológicos quanto ao número de hâmulos, em dois subgêneros

dentre os quatro descritos por Moure (1992);

273

8. BIBLIOGRAFIA CITADA

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INNSSTTITTUUTTOO PNNAACCIIOONNA ALL ÔDDEE ... TANNÚS NETO.pdfAs abelhas foram analisadas considerando treze caracteres morfométricos da perna posterior direita, asa anterior direita