Embed Size (px)
Citation preview
MINISTÉRIO DA EDUCAÇÃO E DO DESPORTO
UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE
DEPARTAMENTO DE FISIOLOGIA - CB
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM PSICOBIOLOGIA
ROSANA GRISELDA GARRI
COMPORTAMENTO DE MERGULHO DO BOTO-CINZA, Sotaliaguianensis, NA ENSEADA DO CURRAL, PRAIA DE PIPA-RN, BRASIL.
POSSIVEIS ADAPTAÇÕES CARDIACAS AO MERGULHO.
Natal / RN 2006
ii
ROSANA GRISELDA GARRI
COMPORTAMENTO DE MERGULHO DO BOTO-CINZA, Sotaliaguianensis, NA ENSEADA DO CURRAL, PRAIA DE PIPA-RN, BRASIL.
POSSIVEIS ADAPTAÇÕES CARDIACAS AO MERGULHO.
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-graduação em Psicobiologia, da Universidade Federal do Rio Grande do Norte, para a obtenção do título de Mestre em Psicobiologia.
Orientadora: Dra. Maria Emília Yamamoto
Co-orientadora: Dra. Marcela Junin
Natal / RN 2006
iii
iv
A meus pais Oscar e Angélica,
meus irmãos Ariel, Leonardo e Sabrina,
minha avó Juanita e minha tia Miguelina,
que confiaram plenamente em mim,
durante todos estes anos.
v
AGRADECIMENTOS
Antes de tudo AGRADEÇO enormemente a minha FAMILIA que sempre
estiveram e continuam a meu lado em todo momento da minha vida, desde que fui à
Patagônia, para estudar o que? BIOLOGIA MARINHA!
À professora MARCELA JUNIN do MACN, Buenos Aires-Argentina, quem
sempre me falou desta maravilhosa cidade de Natal e sobre tudo por completar meu
sonho: estudar os golfinhos em vida livre. Ao professor HUGO CASTELLO, quem com
tanto orgulho e entusiasmo me falava da fascinante beleza da sua natureza e de suas
pesquisas junto com outros cientistas do Brasil. GRACIAS!!!
Especial agradecimento à professora MARIA EMILIA YAMAMOTO, por me
receber nesta casa, no Brasil, por sua paciência, pela oportunidade de conhecer: o que é
estudar o comportamento animal? Área que desconhecia e por me brindar a amar o
comportamento dos golfinhos da Pipa.
Ao professor ARRILTON ARAÚJO quem sempre com um sorriso acompanhou
os meus passos na universidade e o meu crescimento profissional. Obrigada por toda
sua ajuda e compreensão! Aos professores do Departamento de Fisiologia-CB: Verônica
Valentuzzi, Fívia Lopes, Fátima Arruda, Teresa Mota, Márcio, Fátima Campos, Fabíola
Alburqueque. Obrigada por conhecer as áreas de trabalho e o desempenho nas suas
pesquisas. Em especial agradecimento ao professor Hélio Gurgel por suas conversas e o
espírito alegre durante os seminários de sua disciplina.
À Coordenação e autoridades do Programa de Psicobiologia. À secretária Graça
da Pós-graduação, por seu bom desempenho e ajuda.
A CAPES pela bolsa de estudo outorgada. MUITO AGRADECIDA!
Especial agradecimento pelo apoio financeiro e confiança na minha pesquisa no
Brasil, William Rossiter, Presidente da Cetacean Society International (CSI)-USA.
Aos amigos da turma de 2004 a Eric, Mariana Chiste, Viviane, Sebastião,
Marcelo, pelo afeto e conversas em portunhol e sua grande ajuda nestes anos, VALEU!.
A todos os colegas desta turma e da sua paciência com o idioma no primeiro ano
nas disciplinas e para lembrar a frase famosa “uma pergunta”. A Fernanda, Ricardo,
Marina, Derlangio, Rossandra, Wall, todas as pessoas maravilhosas!
Ao grupo PPC-Projeto Pequenos Cetáceos, por me ensinar a amar aos golfinhos
vi
a: Carol, Priscila, Érico, Lídio, Márcia, Rose, Mariana, Adolfo, Kelly, Sandra, Luísa e
Fernando, OBRIGADA por sua confiança e pela companhia nas observações em Pipa.
Ao Coordenador do PPC, Flávio Lima, foi um prazer conhecê-lo e pela confiança no
grupo. Agradeço aos colegas do PPC/ REMANE pela aprendizagem e treinamento
através dos encalhes e as histórias que passamos para pegar os animais, lembram?
Ao pessoal da comunidade de Pipa, especialmente aos integrantes das lanchas e
barcos turísticos (Peu, Nino, Charolel, Baral, Ker) que ajudaram enormemente e com
entusiasmo na coleta de dados, VALEU! Aos policias de Pipa que nos acompanharam
nas observações dos botos no Santuário Ecológico, por insegurança do local, e por sua
PACIÊNCIA durante as observações, frase famosa: “quanto falta”.
Grande AGRADECIMENTO ao professor de Anatomia Comparada da UFRN,
CARLOS EDUARDO MOURA, quem esteve sempre a meu lado trabalhando com
meus corações, trocando informação e pelas gratas conversas, MUITO OBRIGADA!!!.
A todas as pessoas desde alunos de Zootecnia até os professores do Departamento de
Morfologia, por me ajudar no trabalho com os corações.
CAROLINA TOSI e o FAGNER MAGALHÃES, por sua grande amizade, dois
cariocas do Mestrado da UFRN que juntos sem saber de um futuro extraordinário,
formamos a equipe PROCEMA (Projeto Cetáceos do Maranhão). Minha amiga filha
Carol, quantas coisas passamos juntas e quanto por agradecer a você por todos os
momentos de ALEGRIA e FELICIDADE, apesar dos obstáculos no caminho, mas
sempre estivemos juntas. Fagner, obrigada por compartilhar todos os momentos nestes
anos, “mi hermanito menor”, que está sempre a meu lado. Vocês são a minha família no
Brasil!!!. Agradeço a Larissa Barreto (UFMA) professora pesquisadora do PROCEMA,
nossos Estagiários do PROCEMA, que fazem o melhor possível para o crescimento do
projeto (Nathali Ristau, Aline Texeira, Cristiano Cruz, Mariana Soares, Rafaela Diniz e
Mariana Bueno). O Mario Timiraos e a Ingrid Clark, diretores do Instituto Ilha do Caju
(ICEP)/MA que me receberam com tanto afeto e que trabalhamos também na luta pelos
cetáceos.
Finalmente, o mais maravilhoso de poder realizar o Mestrado foi a presença dos
BOTOS na enseada do Curral, sem eles eu não haveria chegado a meu SONHO.....A
espera da chegada de Lunara, Meu Dedo, Talhada principais personagens destes dois
anos que acompanharam os dias de sol, chuva, etc., na praia de Pipa.
vii
SUMÁRIO
Resumo ixAbstract xRelação de Figuras xiRelação de Tabelas xiiiAnexo 01 xiii1.0 INTRODUÇÃO GERAL 011.1. Os Cetáceos 011.2. Taxonomia 021.3. Aspectos Gerais: Sotalia guianensis 04
CAPÍTULO I: Comportamento de mergulho do boto-cinza, Sotalia guianensis, na enseada do Curral, PRAIA DE Pipa, RN-Brasil
1.0 INTRODUÇÃO 07 1.2 Objetivos da pesquisa 12 1.2.1 Objetivo Geral 12 1.2.2 Objetivos específicos 12
2.0. MATERIAL E MÉTODOS 13 2.1. Caracterização da área de estudo: enseada do Curral 13 2.2. Período do estudo 14 2.3. Coleta de dados 14 2.3.1. Divisão da enseada do Curral 15 2.4. Metodologia de campo 16 2.4.1. Definições utilizadas para contextualizar o comportamento de mergulho
17
2.4.2. Determinação da faixa etária 18 2.5. Análises dos dados 19
3.0 RESULTADOS 20 3.1. Tempo médio de apnéia para cada faixa etária 20 3.1.1. Freqüência de mergulho em cada quadrante da enseada 22
3.1.2. Freqüência de mergulho em cada zona de profundidade da enseada
24
3.1.3. Freqüência de mergulho dos indivíduos com exposição da cauda direcionada a 45º e 90º
26
3.2. O comportamento de mergulho 28
4.0 DISCUSSÃO 32
5.0 CONCLUSÕES 42
6.0 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÀFICAS 82
viii
CAPÍTULO II: Estrutura anatômica do coração do boto-cinza, Sotalia guianensis,e possíveis adaptações cardíacas ao mergulho.
1.0 INTRODUÇÃO 43 1.1. Estudos sobre a anatomia do coração em mamíferos aquáticos 43 1.2. Importância de estudar os caracteres anatômicos e fisiológicos nos mamíferos aquáticos
44
1.3 Importância de estudar o ventrículo direito em mamíferos aquáticos 45 1.4. Estudos que relacionam a anatomia com a fisiologia e o comportamento de mergulho em mamíferos aquáticos
46
1.5. OBJETIVOS DA PESQUISA 49 1.5.1 Objetivo Geral 49 1.5.2 Objetivos Específicos 49
2.0 MATERIAIS E MÉTODOS 50 2.1 Coleta de material biológico 50 2.2 Medidas anatômicas dos corações do boto-cinza 51 2.2.1 Anatomia externa do coração 51 2.2.2 Anatomia interna do coração 54 2.3 Estudo da origem e distribuição das artérias coronárias no coração do boto-cinza
57
3.0 RESULTADOS 58 3.1 Descrição geral da estrutura anatômica do coração do boto-cinza 58 3.1.1. Átrio direito e esquerdo 59 3.1.2 Ventrículos direito e esquerdo 60 3.1.3. Artéria coronária 65 3.2 Morfometria externa do coração do boto-cinza, Sotalia guianensis 69
3.2.1. Forma do coração 70 3.3. Morfometria interna do coração do boto-cinza, Sotalia guianensis 71 3.3.1. Ventrículo direito (V.D.) 71 3.4. Artéria aorta ascendente 72
4.0 DISCUSSÃO 73
5.0 CONCLUSÕES 81
6.0 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS 82
ix
RESUMO
O boto-cinza, Sotalia guianensis, é um dos menores cetáceos conhecidos, tem hábitos
costeiros, e ocorre desde Honduras até Santa Catarina, sul do Brasil. Este trabalho teve
como objetivo descrever o comportamento de mergulho do boto-cinza em três faixas
etárias e analisar a capacidade cardíaca de mergulho através de análises dos corações.
As observações foram realizadas entre outubro de 2004 a novembro de 2005, a partir de
um ponto fixo, na enseada do Curral, na praia de Pipa-RN. Foi utilizado o método
amostral Ad-Libitum e registro de todas as ocorrências. O mergulho foi caracterizado
pela exposição total da nadadeira caudal em posição vertical por alguns segundos, fora
da superfície da água, no ângulo de 90° ou 45°. Foram registrados 131 mergulhos
divididos em três contextos comportamentais: forrageio, deslocamento e socialização. A
diferença do tempo de apnéia e a exposição da cauda a 45° ou 90° para procurar e/ou
capturar presas, entre os juvenis e adultos, pode estar influenciada pela estratégia e
habilidade para capturar as presas. A freqüência da cauda a 90° para forragear nos
adultos está relacionada com a maior eficiência fisiológica dos botos que gastam mais
tempo submersos que os juvenis. Entretanto, nos contextos de deslocamento e
socialização o tempo de apnéia e a exposição da cauda foram independentes nas duas
faixas etárias. Os mergulhos dos filhotes foram freqüentes durante a socialização
(relacionada a atividade de brincadeiras), e o deslocamento. A observação de mergulhos
sincrônicos filhote-adulto, aliado às características anteriores, sugerem que elas estão
relacionadas à experiência e aquisição de habilidades de forrageio. Característicos dos
cetáceos, o coração (n=12) do boto-cinza é largo e o ventrículo é comprido com um
ápice arredondado e formado pelos dois ventrículos. O ventrículo direito é longo e
estreito. O grau de dilatação do bulbo aórtico, sendo maior nos adultos, pode oferecer
ajuda para o coração durante a diástole. As características morfológicas do coração e o
tempo de apnéia < 2 minutos e a profundidade < 10m no boto-cinza, podem estar
relacionadas com as adaptações fisiológicas ao mergulho, típico de golfinhos de hábitos
costeiros. A limitação do tempo de mergulho nesta espécie é provavelmente
influenciada pelas restrições anatômicas e fisiológicas à imersão ao mergulho.
x
ABSTRACT
The marine tucuxi, Sotalia guianensis, is one of the smallest known cetaceans, has
coastal habits, and occurs from Hondures to Santa Catarina, in southern Brazil. The
objective of this dissertation was to describe diving behavior of the marine tucuxi in
three age classes and to analyze the cardiac capacity to dive through the examination of
hearts of stranded specimens. Observations were made from October 2004 to November
2005 from a vantage point, in Curral Bay at Pipa beach-RN. We used Ad Libitum
sampling and All occurrences to record the behaviors. The diving was characterized by
the total exposition of the tail fluke for a few seconds, in 90° or 45° angles. Were
recorded 131 dives in three behavioral contexts: foraging, traveling and socialization.
The difference between juveniles and adults in dive time and fluke out at 45° or 90° to
search and/or capture prey is probably influenced by the strategy used and ability to
capture the prey. The frequency of fluke out at 90° for foraging in adults may be related
to increased physiological efficiency of adults in comparison to juveniles. However, in
the context of travel and socialization the dive time and fluke out were independent
between the age classes. Dive in calves were frequent during socialization (play
behavior) and traveling. This, associated with synchronic calve-adult diving suggests
that a relationship of these behaviors and the acquisition of experience and foraging
skills. As observed in other cetaceans, the heart (n=12) of the estuarine dolphin is broad
and presents long ventricles which form a round apex. The right ventricle is long and
narrow. The degree of dilatation of the aortic bulb may support the heart during diastole.
The characteristic morphology of the heart and short dive duration < 2 min and depth
ranged from 10m in the estuarine dolphin, can be likely at physiological adaptation for
diving, typical de dolphins with coastal habits. The limitation of diving time in this
specie may be influenced by anatomical and physiological restrictions.
xi
RELAÇÃO DE FIGURAS
CAPÍTULO I Página
Figura 01: Mapa de distribuição geográfica do gênero Sotalia: Sotalia guianensis(marinho) e Sotalia fluviatilis (fluvial).
03
Figura 02: Local de estudo, praia de Pipa–RN. 13
Figura 03: Divisão da enseada do Curral em três quadrantes e três zonas de profundidade imaginárias.
16
Figura 04: Figura 04 (A, B). Comportamento de mergulho com exposição da cauda a 45º e 90º, respectivamente, do boto-cinza.
18
Figura 05: Determinação da faixa etária do boto-cinza, de acordo com o tamanho proporcional do corpo dos indivíduos.
19
Figura 06: Média e desvio padrão do tempo de apnéia do boto-cinza, para cada faixa etária.
20
Figura 07: Média e desvio padrão do tempo de apnéia do boto-cinza, entre as faixas etárias para cada estado comportamental.
22
Figura 08: Freqüência relativa de atividade de mergulho do boto-cinza, em cada quadrante para cada faixa etária e estado comportamental.
23
Figura 09: Freqüência relativa de atividade de mergulho do boto-cinza, para cada faixa etária e estado comportamental nas três zonas de profundidade: (Z1) zona de arrebentação; (Z2) zona intermédia e (Z3) zona profunda da enseada.
25
Figura 10: Freqüência relativa de atividade de mergulho do boto-cinza, com a cauda a 45° e 90°, para cada contexto comportamental nas diversas faixas etárias.
27
Figura 11: Ilustração do comportamento de mergulho do boto-cinza, durante o forrageio com exposição da cauda a 90° para perseguir o cardume.
28
Figura 12: Ilustração do comportamento de mergulho a 90° do boto-cinza,durante o forrageio.
28
Figura 13. Ilustração do comportamento de mergulho de um filhote do boto-cinza, durante a brincadeira com um objeto.
30
Figura 14. Ilustração do comportamento de mergulho do boto-cinza, durante a interação social.
30
Figura 15. Ilustração sobre o comportamento de mergulho sincrônico (adulto-filhote) do boto-cinza.
31
xii
CAPÍTULO II
Figura 01: Encalhe do boto-cinza em Ponta Negra-RN. 51
Figura 02: Medidas anatômicas externas do coração do boto-cinza (face ventral), de um indivíduo adulto (macho) de 184cm de comprimento.
52
Figura 03: Anatomia externa do coração do boto-cinza (face ventral). Coração de um indivíduo adulto de 1,71cm de comprimento.
53
Figura 04: Medida dos diâmetros interno e externo para cada segmento do bulbo aórtico, desde a base da artéria aorta até o diâmetro maior do bulbo aórtico
53
Figura 05: Medidas internas do ventrículo direito do coração do boto-cinza (Face ventral).
55
Figura 06: Medidas da espessura do ventrículo direito, ventrículo esquerdo (miocárdio) e septo interventricular (face ventral) de um adulto (macho) de 184cm de comprimento.
56
Figura 07: Posição do coração nos Delphinidae. 58
Figura 08 (A e B): Coração do filhote (fêmea) do boto-cinza de 78cm de cumprimento.
62
Figura 09: Aspecto do interior dos ventrículos direito e esquerdo do boto-cinza (face ventral) de um adulto (macho) de 184cm de comprimento.
63
Figura 10 (A, B, C e D): Detalhe da anatomia interna do coração do boto-cinza. A-B e C-D, filhote (macho) e adulto de 102cm e 171cm de comprimento respectivamente.
64
Figuras 11: Vascularização arterial do coração do boto-cinza de um adulto (macho) de 184cm de comprimento.
65
Figura 12: Vascularização arterial face ventral do coração do boto-cinza. 67
Figura 13: Vascularização arterial na face dorsal do coração do boto-cinza. 67
Figura 14 (A e B): Vascularização arterial na face ventrolateral esquerda do coração do boto-cinza. Detalhe da distribuição da artéria coronária esquerda.
68
Figura 15: Detalhe da dilatação do bulbo aórtico do coração do boto-cinza, de uma fêmea juvenil de 158cm de comprimento.
72
xiii
RELAÇÃO DE TABELAS
CAPÍTULO II Página
Tabela I: Identificação dos animais e medidas externas do coração do boto-cinza.
69
Tabela II. Medidas externas do coração do boto-cinza, para cada faixa etária. 69
Tabela III. Índice médio (altura coração/circunferência coração)x100, para determinar a forma do coração do boto-cinza, e sua comparação com cetáceos (delfinídeos) e pinípedes (focídeos) estudados.
70
Tabela IV: Índices médios de amplitude e largura do ventrículo direito do boto-cinza, em relação a algumas famílias de mamíferos aquáticos adultos.
71
ANEXOS
CAPÍTULO II
ANEXO 01 102
1.0 INTRODUÇÃO ______________________________________________________________________
INTRODUÇÃO GERAL
1.1. Os cetáceos
A ordem Cetacea (do grego ketos e do latim cetus, ambos significando baleia), é
atualmente composta por 78 espécies. Está representada por mamíferos adaptados à vida
aquática, como botos, golfinhos e baleias, sendo formada por três subordens:
Archaeoceti (cetáceos já extintos e reconhecidos somente por restos fósseis), Mysticeti
(baleias verdadeiras) e Odontoceti (baleias com dentes, botos e golfinhos) (Hetzel &
Lodi, 1993; Perrin, Würsig & Thewissen, 2002; Pinedo, Rosas & Marmotel, 1992).
A subordem Mysticeti é representada pelas baleias verdadeiras ou baleias de
barbatanas. As espécies viventes estão classificadas em quatro famílias: Balaenidae
(com três espécies), Neobalaenidae (1 espécie), Balaenopteridae (com sete espécies),
Eschrichtiidae (1 espécie) (Jefferson, Leatherwood & Webber, 1993; Mann, Connor,
Tyack & Whitehead, 2000).
A subordem Odontoceti é constituída pelas baleias com dentes (cachalotes,
baleias-bicudas, etc.), botos e golfinhos. Apresenta a maior parte das espécies viventes
que formam a ordem, representada por dez famílias: Ziphiidae (com 20 espécies),
Platanistidae (2 espécies), Iniidae (1 espécie), Lipotidae (1 espécie), Pontoporiidae (1
espécie), Monodontidae (com 2 espécies) Physeteridae (com 1 espécie), Phocoenidae (6
espécies), Kogiidae (2 espécies), Delphinidae (36 espécies) (Mann et al., 2000).
Nos cetáceos existe uma considerável variação na forma e tamanho como, por
exemplo, a baleia-azul, Balaenoptera musculus, com 31 metros de comprimento, o
cachalote, Physeter macrocephalus, aproximadamente 18 metros (machos) e a
franciscana, Pontoporia blainvillei, com apenas 1,50 metro.
Em águas jurisdicionais brasileiras já foram oficialmente registradas a presença
de 44 espécies de cetáceos, entre eles 8 misticetos e 36 odontocetos, representando
51,7% das espécies em âmbito mundial (Lodi, 2003).
1.2. Taxonomia
De acordo com a distribuição geográfica para o gênero Sotalia, foram
reconhecidas três espécies: S. fluviatilis (Bacia amazônica), S. guianensis (na Guiana
francesa) e S. brasiliensis (no Brasil) e duas subespécies S. fluviatilis fluviatilis (fluvial)
e S. fluviatilis guianensis (marinho) (Alves-Júnior & Monteiro Neto, 1999; Borobia,
1989; da Silva & Best, 1996; Rice, 1998).
A maioria dos taxonomistas considerava que populações de S. fluviatilis não são
subespecificamente diferentes, porém foram determinadas as existências de dois
ecotipos: um marinho; conhecido como “boto-cinza”; e um fluvial, conhecido como
“tucuxi” endêmico à bacia dos rios Orinoco e Amazonas (Alves-Júnior & Monteiro
Neto, 1999; Borobia, Siciliano, Lodi & Hoek, 1991; da Silva & Best, 1996; Monteiro-
Filho, Monteiro & Reis, 2002) (Figura 01). Atualmente, Cunha et al. (2005) realizaram
um estudo de DNA mitocondrial, para analisar o status especifico dos ecotipos de S.
fluviatilis e sua estrutura populacional ao longo da costa do Brasil. Os autores
constataram que os dois ecotipos, marinho e fluvial, do Sotalia são divergentes. Os
resultados genéticos indicaram que a distribuição geográfica e ecológica, e a
diferenciação morfométrica observada por Monteiro-Filho et al. (2002) claramente
constata que são duas espécies diferentes, sendo a forma fluvial menor. Esta última
atinge em média aproximadamente 1,5m. A forma marinha tem comprimento médio de
1,70m (da Silva & Best, 1996). Por essa razão, Cunha et al. (2005) recomendaram
utilizar o nome da espécie S. guianensis para animais marinhos e S. fluviatilis, para
animais de ambiente fluvial. De acordo com o estudo genético realizado no gênero
Sotalia, adotamos a denominação Sotalia guianensis, para a espécie em estudo.
Segundo o critério adotado por da Silva e Best (1996) o Sotalia guianensis (Van
Bénéden, 1864) ocupa a seguinte posição taxonômica:
REINO: Animalia
FILO: Chordata
CLASSE: Mammalia
ORDEM: Cetácea
SUBORDEM: Odontoceti
SUPERFAMILIA: Delphinoidea
FAMILIA: Delphinidae
GENERO: Sotalia
ESPECIE: Sotalia guianensis (Van Bénéden, 1864)
Figura 01. Mapa de distribuição geográfica do gênero Sotalia: Sotalia guianensis
(marinho) e Sotalia fluviatilis (fluvial). (Foto: da Silva & Best (1996) modificado por Lídio
Nascimento, 2005).
1.3. Aspectos Gerais: Sotalia guianensis
A espécie em estudo, Sotalia guianensis, é um dos menores odontocetos
pertencente à família Delphinidae (Mann et al., 2000), sendo registrado como um dos
delfinídeos mais comuns da América do Sul. Popularmente denominado “boto-cinza”,
na costa sudeste do Brasil, essa espécie é alvo de estudos há aproximadamente 15 anos
(da Silva & Best, 1994).
O boto-cinza é uma espécie costeira (Pinedo et al., 1992) sendo registrada desde
Honduras ao norte (15o58'N, 85o42'W) (Borobia et al., 1991; da Silva & Best, 1996) até
o Estado de Santa Catarina (27o35'S, 48o34'W) no sudeste do Brasil (Simões-Lopes,
1988), numa distribuição aparentemente contínua (Borobia et al., 1991; da Silva & Best,
1994; 1996). No litoral do Brasil, a espécie é comumente encontrada em regiões
próximas à costa, principalmente enseadas e desembocaduras de rios.
O boto-cinza se caracteriza por apresentar a nadadeira dorsal pequena, localizada
no centro do dorso e de forma triangular. Nesta espécie não há dimorfismo sexual
significativo. O comprimento médio tanto para machos e fêmeas é de 1,70m atingindo
como máximo 2m (Oliveira et al., 1995). Leatherwood & Reeves (1983) indicaram que
existe um padrão de variação da cor em relação ao habitat do animal. Da Silva e Best
(1994; 1996) e Hetzel e Lodi (1993) descreveram dois tipos de coloração do ventre no
boto-cinza. A coloração varia do tom de cinza escuro na região dorsal a tonalidades
mais claras na região lateral do corpo. Na parte ventral pode apresentar-se na cor branca
ou rosa, sendo esta última cor mais freqüente em animais imaturos (da Silva & Best,
1996; Hetzel & Lodi, 1993; Leatherwood & Reeves, 1983; Pinedo et al., 1992).
O boto-cinza por ser uma espécie costeira, vem sofrendo crescentes ameaças
decorrentes das atividades antrópicas na zona costeira e da degradação de seus habitats
(Lodi, 2003). A espécie é listada como “insuficientemente conhecida” apesar de
apresentar uma contínua distribuição ao longo da costa sudeste brasileira e na América
Central (da Silva & Best, 1996; Simões-Lopes, 1988). S. guianensis é qualificada como
altamente susceptível às atividades humanas pelo IBAMA (2001) (Instituto Brasileiro
do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis) em sua publicação sobre
mamíferos aquáticos. A espécie é listada também nos Apêndices I & II de CITES
(Convenção sobre o Comércio Internacional das Espécies da Flora e da Fauna
Selvagens em Perigo de Extinção) e no Apêndice II de CMS (Convenção para a
Conservação de Espécies Migratórias de Animais Selvagens). Uma freqüência de 79,5%
das espécies de cetáceos que ocorrem no Brasil possui o status "Dados Insuficientes"
segundo a Lista Vermelha de Animais Ameaçados da União Internacional para a
Conservação da Natureza e dos Recursos Naturais (UICN) (Lodi, 2003). Atualmente
existe uma grande preocupação quanto ao estado de conservação dos cetáceos na costa
brasileira do Brasil, especialmente para as espécies que habitam nas áreas costeiras, por
sofrerem um maior impacto humano.
O boto-cinza é uns dos cetáceos mais comumente capturados na costa do Brasil
por redes pesqueiras (Siciliano, 1994). Medeiros et al. (2002) registraram, através de
encalhes, que mais de 50% das carcaças do boto tinham evidências de interferência
humana, tais como cortes por facas, marcas de redes na pele ou pedaços de cordas e
redes. Seus órgãos genitais e olhos são usados (algumas vezes vendidos) como amuletos
e sua carne e gordura são consumidos ou usados como isca para tubarões,
principalmente no estado do Maranhão (Garri, Magalhães & Tosi, 2006; Garri, Tosi &
Magalhães, 2005c; Magalhães, Garri & Tosi, 2005a; Tosi, Magalhães & Garri, 2005). A
Comissão Internacional Baleeira (CIB), em 1994, ressaltou a necessidade de se
intensificar estudos voltados para a redução da mortalidade incidental dos cetáceos,
enquanto que ao mesmo tempo recomenda o estabelecimento de programas eficazes de
monitoramentos em diversos países (IWC, 1995). Uma das maiores preocupações é a
degradação das florestas de manguezais, que estão ameaçadas em muitas áreas pela
poluição e pelo desenvolvimento costeiro descontrolado (Lodi, 2003).
Nos últimos anos, diversos estudos sobre a ecologia, conservação e
comportamento do boto-cinza, estão sendo desenvolvidos no município de Pipa
(6°14’7”S-35°0.2’35.2”W), Rio Grande do Norte-Brasil, pelo Projeto Pequenos
Cetáceos (PPC-UFRN). Esta espécie é freqüentemente avistada em baías, enseadas e
estuários. As baías rasas e abrigadas podem ser habitats muito favoráveis para a
presença desta espécie, principalmente por grupos com filhotes. Os estudos realizados
em ambiente natural indicam que o boto é uma espécie fácil de observar e estudar nas
áreas costeiras do Rio Grande do Norte, especialmente nas praias de Pipa, Tabatinga e
Baía Formosa, principais zonas de concentração desta espécie no litoral sul do estado
(Gondim, 2004; Santos, 2000; 2003) e na praia de São Cristóvão, localizada ao norte de
Natal (Rodrigues et al., 2001). Nessas áreas, os animais são freqüentemente observados
em pequenos grupos de 4 a 6 indivíduos, incluindo filhotes e juvenis (Link, 2000;
Spinelli, 2004). A preferência por esses locais provavelmente está relacionada com a
presença e facilidade para capturar presas, bem como proteção para a realização de
diferentes comportamentos como socialização, cuidado parental e descanso (Gondim,
2004; Jesus, 2004; Link, 2000; Nascimento, 2002; Spinelli, 2004). Segundo Link (2000)
a ocorrência dos botos na enseada do Curral, na praia de Pipa, está relacionada com a
disponibilidade de recursos e a topografia da área. Além disso, a autora menciona que
os golfinhos utilizam a enseada principalmente para forrageio.
O estudo realizado por Santos (2003) sugere que o boto-cinza muda seu
comportamento em resposta aos barcos turísticos (dolphin-watching) na Baía dos
Golfinhos em Pipa. Tais mudanças envolvem perseguição dos banhistas, diminuição da
alimentação, comportamento de mergulho e atividade aérea. As interações entre as
embarcações turísticas e os cetáceos estão aumentando sensivelmente nas ultimas
décadas (Lusseau, 2003). Hoyt (2001) menciona que estas atividades estão baseadas na
presença de embarcações causando efeitos indiretos nos padrões comportamentais dos
indivíduos, como acréscimo no intervalo de apnéia, variação na vocalização e mudança
durante o deslocamento do animal (William, Trites & Bain, 2002). Tais modificações
evidenciam a importância de se conhecer a interferência de banhistas e/ou embarcações
sobre o comportamento de mergulho do boto, na enseada do Curral.
Em anos recentes, o conhecimento e preocupação pela espécie Sotalia tem sido
incrementados entre a comunidade científica, bem como entre as autoridades
responsáveis pelo manejo costeiro, relativo aos recursos utilizados, tanto no âmbito
nacional como internacional. A conscientização da comunidade, para uma melhor
educação do uso sustentável e a importância da presença do boto-cinza na área continua
em processo.
CAPITULO I. COMPORTAMENTO DE MERGULHO DO BOTO CINZA,
Sotalia guianensis, NA ENSEADA DO CURRAL, PRAIA DE PIPA, RN-BRASIL.
1.0 INTRODUÇÃO ______________________________________________________________________
A maioria dos autores refere-se ao comportamento de mergulho relacionado à
imersão vertical com a cauda posicionada a 90°. Bearzi, Politi e Sciara (1999) definem
este tipo de comportamento no golfinho-nariz-de-garrafa, Tursiops truncatus, como o
termo flukes out (cauda para fora) quando o animal mergulha na posição vertical. Mann
e Smuts (1999) estudando a mesma espécie, também descrevem este tipo de
comportamento usando o termo tail out dive (mergulho com a cauda para fora). Geise
(1989) define o mergulho no boto-cinza, como comportamento caudal, indicando que a
possível função para esse padrão comportamental seria para uma imersão profunda,
associada ao forrageio, comportamento agressivo ou de fuga e possíveis distúrbios.
Nascimento (2002) caracteriza o comportamento de mergulho na mesma espécie como
a exposição e sustentação por alguns segundos da nadadeira e do pedúnculo caudal
acima da superfície da água, em um ângulo de 45°. Nosso estudo define este
comportamento de forma semelhante ao descrito por Nascimento (2002), como
caracterizado pela exposição total da nadadeira caudal em posição vertical por alguns
segundos para fora da superfície da água tanto na posição de 90º como de 45° (Garri,
Pansard, Gurgel & Yamamoto, 2005b).
A discussão sobre o estudo de comportamento de mergulho foi focalizada em
alguns tópicos: 1) tipos de registros disponíveis para monitorar o comportamento no
mar, 2) informação fisiológica e comportamental que pode ser obtida a partir de novos
registros disponíveis, 3) limite fisiológico que apresenta o indivíduo para mergulhar
numa certa profundidade e por determinado período de tempo (Baird, Hanson & Dill,
2005; Butler, 2001; Kooyman, 1966; Würsig, 1989).
Dentre os mamíferos marinhos, as pesquisas sobre comportamento de mergulho
estão baseadas principalmente com pinípedes (focas e leões marinhos). Nos cetáceos os
estudos sobre a atividade de mergulho são escassos, principalmente porque esses
estudos estão associados com a utilização de registros e recuperação dos instrumentos
usados como TDRs (instrumento que registra período de tempo e profundidade de
apnéia) que são de difícil utilização em cetáceos (Baird et al., 2005; Hooker & Baird,
2001). O TDRs registra dados de profundidade, temperatura, nível de luz e velocidade
de deslocamento dos animais. Vários autores indicaram que dados comportamentais e
fisiológicos são difíceis de analisar nos cetáceos que vivem em ambiente natural
(Akamatsu et al., 2002; Butler, 2001; Costa, Kuhn, Wiese, Shaffer & Arnould, 2004;
Mate et al., 1995; Shaffer, Costa, Williams & Ridgway, 1997). A maioria das
observações é limitada ao período de luz e dependem das condições do mar e da
temperatura do dia (Mate, Stafford, Nawojchik & Dunn, 1994).
Alguns métodos foram utilizados para estudar o deslocamento dos pequenos
cetáceos, tais como fotoidentificação (Würsig, 1978), atividade aérea (Leatherwood,
Gilbert & Chapman, 1978), captura e recaptura com marcação do animal (Irvine, Scott,
Wells & Kaufmann, 1981; Irvine & Wells, 1972), definição de rumo através de
teodolito (Würsig & Würsig, 1979), rádio telemetria convencional (Irvine et al., 1981) e
monitoramento por satélite (Mate, 1989; Mate et al., 1994; Tanaka, 1987).
O satélite de telemetria oferece a oportunidade de estudar alguns aspectos do
comportamento de deslocamento e de mergulho em mamíferos marinhos (Mate, 1989).
Mate et al. (1995) estudaram através do monitoramento por rádio satélite, o
comportamento de mergulho no golfinho-nariz-de-garrafa na Baía Tampa, Flórida.
Schreer e Testa (1996) constataram que recentes desenvolvimentos de
microprocessadores que controlam os registros de tempo e de profundidade (TDRs), e
de um tipo de satélite que registra o tempo e profundidade de apnéia (SLTDRs),
permitiram estudar melhor o padrão de mergulho. Estudos foram realizados
principalmente nos pinípedes, como por exemplo, a foca-de-weddell, Leptonychotes
weddelli, que apresenta mergulhos a 600m de profundidade com duração média de 73
minutos (Kooyman, Castellini & Davis, 1981), o elefante-marinho-do-sul, Mirounga
leonina, com mergulho máximo de 120 minutos a 1500m de profundidade (Campagna,
Blackwell, Crocker & Quintana, 1985; Jonker & Bester, 1994), o leão-marinho-do-sul,
Otaria flavensces, com mergulhos aproximadamente 200m de profundidade com
duração média de 7 minutos (Müller, 2004; Werner & Campagna, 1985). Dentre os
delfinídeos podemos citar o golfinho-nariz-de-garrafa com mergulhos de 21 segundos a
uma profundidade máxima de 50m (Mate et al., 1995; Tanaka, 1987) e o golfinho-
pintado-do-atlântico, Stenella frontalis que atinge a 33m de profundidade, com
mergulhos de até 2 minutos de duração (Butler, 2001).
Com relação aos estudos realizados sobre a atividade de mergulho em Sotalia,
podemos citar Edwards e Schenell (2001) que realizaram uma breve menção sobre o S.
fluviatilis, primeiro registro do tempo de duração de mergulho associado à alimentação
em lagoas e baías da costa de Nicarágua.
Valle (2004) relata que o boto-cinza mostra uma relação diretamente
proporcional entre tempo de apnéia e a idade (associado à massa corporal). De acordo
com Baird et al. (2005) a capacidade de mergulho nos cetáceos deveria aumentar com a
idade, devido ao aumento na massa do corpo e/ou o acréscimo na concentração de
hemoglobina e mioglobina e a capacidade de armazenamento de oxigênio no sangue e
nos músculos. Estas características foram também discutidas para a foca-de-weddell
(Baird et al., 2005; Burns & Castellini, 1998), elefante-marinho-do-sul (Irvine, Hindell,
Hoff & Burton, 2000; Werner & Campagna, 1995) e o elefante-marinho-do-norte,
Mirounga angustirostris (Le Boeuf, Crocker, Blackwell, Webb & Houser, 2000).
Vários autores indicaram que as diferenças encontradas no tempo de apnéia nos
mamíferos aquáticos estão associadas a restrições anatômicas, fisiológicas,
comportamentais e ecológicas (Costa et al., 2004; Kooyman, 1985; Werner &
Campagna, 1995).
O comportamento de mergulho no contexto de forrageio
A sobrevivência, crescimento e sucesso reprodutivo estão relacionados com a
capacidade do indivíduo se alimentar para adquirir energia. Fatores extrínsecos, como
distribuição temporal e espacial das presas, qualidade das presas, risco de predação e
fatores ambientais influenciam a estratégia utilizada para obter alimento. Ao mesmo
tempo fatores intrínsecos, como o sexo, podem influenciar a atividade de forrageio de
um indivíduo (Beck, Bowen, Mcmillan & Iverson, 2003; Müller, 2004; Werner &
Campagna, 1995). Le Boeuf et al. (2000) observaram diferenças intra-específicas no
comportamento de forrageio entre machos e fêmeas em pinípedes, assim como em
algumas espécies de misticetos e odontoceto (cachalote) (Magalhães et al., 2002;
Whitehead, 2003). Estas diferenças representam um dimorfismo sexual (Müller, 2004),
e promovem redução da competição intersexual por alimento e refletem diferenças no
papel de cada sexo durante a reprodução e cuidado parental. Estas características
sexuais influenciam a profundidade na quais os indivíduos podem mergulhar e sua taxa
metabólica (Baird et al., 2005). Estes autores mencionam que nos mamíferos aquáticos
com grande dimorfismo sexual, as investigações baseadas na diferença entre os sexos
no comportamento de forrageio são escassas (Müller, 2004), exceto no que diz respeito
ao elefante-marinho-do-norte e o elefante-marinho-do-sul (Campagna & Lewis, 1992;
Campagna, Lewis & Baldi, 1993).
As estratégias de forrageio, podem ser inferidas, por exemplo, a partir da
profundidade, duração, forma, freqüência, e distribuição diurna de mergulho
(Campagna et al., 1985; Werner & Campagna, 1995). A abundância ou distribuição da
presa dentro da coluna da água pode também variar com o tempo, e tais diferenças
deveriam influenciar como os delfinídeos usam a coluna da água quando mergulham
(Baird, Borsani, Hanson & Tyack, 2002; Baird et al., 2005). O padrão de mergulho
provavelmente reflete o tipo de presa consumida, por exemplo, animais pelágicos ou
bentônicos, e/ou o esforço gasto para obtê-los. A variação intra-específica na atividade
de mergulho pode refletir diferenças na estratégia de forrageio associada com diferentes
tipos de presas (Campagna, Fedak, McConnell, 1999; Werner & Campagna, 1995).
Os registros para os mamíferos marinhos de duração, profundidade e freqüência
de mergulho variam entre os táxons. Por exemplo, entre as espécies mais estudadas,
como o elefante-marinho-do-sul, mais de 80% do tempo é gasto mergulhando enquanto
estão no mar (Falabella, Campagna & Lewis, 1999). Esses animais ficam a 1200 e
1500m de profundidade com apnéia máxima de aproximadamente 120 minutos e os
mergulhos se alternam com períodos de ventilação na superfície de menos de três
minutos (Falabella et al., 1999). As pesquisas indicam que a imersão profunda
apresentada nesta espécie está relacionada com a estratégia de forrageio e procura de
alimento; a localização e padrão de mergulho refletem o tipo geral de presa consumida e
a profundidade em que é localizada, a periodicidade de forrageio e o esforço gasto
(Campagna et al., 1985). Jonker e Bester (1994) indicaram que a distribuição das presas
no espaço e tempo pode ter influência especialmente sobre o comportamento de
alimentação no elefante-marinho-do-sul, informação obtida através do uso de registros
em monitoramento (TDRs) da atividade comportamental que pode fornecer informações
sobre o padrão de mergulho.
Croll, Clark, Calambokidis, Ellison e Tershy (2001) estudaram o comportamento
de mergulho em relação ao comportamento de forrageio em duas espécies de misticetos,
a baleia-azul e a baleia-fin, Balaenoptera physalus. Os autores indicaram que a
profundidade em que mergulham ambas as espécies está relacionada à profundidade na
qual se concentram as presas. Apesar de sua massa corporal, ambas as espécies não
mergulham por longos períodos de tempo. Estas características poderiam estar
relacionadas à dispersão do krill, principal alimento. Durante o forrageio a máxima
duração de mergulho registrado na baleia-azul e na baleia-fin foi de 14,7 minutos a
204m de profundidade e 16,9 minutos a 316m de profundidade, respectivamente.
O maior dos odontocetos, o cachalote, gasta 75% de seu tempo forrageando
(Magalhães et al., 2002), se alimenta primariamente de lulas gigantes, Architeuthis
princeps, mesopelágicas, assim como também de vários tipos de peixes e polvos
(Reeves & Whitehead, 1997; Whitehead, 2003). Dentro desta ordem, esta espécie
possui o dimorfismo sexual mais acentuado (Magalhães et al., 2002). No cachalote
macho foi registrado o mergulho médio de 1800m quando forrageia na procura e
captura de sua presa, com duração média de 60 minutos (Whitehead, 2003), enquanto as
fêmeas consomem presas a profundidades menores que 1000m (Reeves & Whitehead,
1997). A diferença no tempo de mergulho está relacionada com o habitat e a presença
das presas. O cachalote necessita realizar grandes mergulhos (Smith & Whitehead,
1993) a grandes profundidades e estes mergulhos são alternados com períodos de cerca
de 10 minutos na superfície (Clarke, Aguayo & Paliza, 1980).
No Brasil, as estratégias de forrageio do boto-cinza foram analisadas em
diferentes localidades da costa brasileira, como em Cananéia (São Paulo), Baia da
Guanabara (Rio de Janeiro) (Geise, 1989; 1991; Monteiro-Filho, 1995), Santa Catarina
(Rossi-Santos, 1997), Rio de Janeiro (Andrade, Siciliano & Capristano, 1987), Baia de
Paraty - Rio de Janeiro (Geise & Borobia, 1988; Lodi & Hetzel, 2000) e Rio Grande do
Norte (Monteiro, 2005; Nascimento, 2002; Pansard, Medeiros, Gondim, Gurgel &
Yamamoto, 2004; Spinelli, 2004).
Os animais forrageiam em zonas costeiras, próximas a estuários incluindo na
dieta tanto peixes pelágicos como demersais (Borobia & Barros, 1989; Di Beneditto,
Ramos & Lima, 2001). A principal presa encontrada no conteúdo estomacal nesta
espécie é a tainha, Mugel cephalus (Borobia & Barros, 1989), cefalópodes (Macedo et
al., 2002) e camarões (Carr & Bonde, 2000). Estudos no litoral do Rio Grande do Norte
sobre a atividade de forrageio e conteúdo estomacal no boto-cinza está em andamento.
Esta informação servirá de base para descrever a estratégia de forrageio do boto-
cinza, associado ao padrão de mergulho, determinando o período de tempo e a
profundidade de apnéia dentro da enseada do Curral.
1.2 OBJETIVO DA PESQUISA
1.2.1. OBJETIVO GERAL
O objetivo do trabalho é estudar o comportamento de mergulho do boto-cinza, Sotalia
guianensis.
1.5.2. OBJETIVOS ESPECÍFICOS
- Caracterizar o comportamento de mergulho de Sotalia guianensis para diferentes faixas
etárias através das medidas do período de tempo de apnéia e zonas de profundidade na
enseada.
- Caracterizar o comportamento de mergulho nos diferentes estados comportamentais
(deslocamento, forrageio e socialização) e investigar variações entre as diferentes faixas
etárias.
2.0 MATERIAL E MÉTODOS ______________________________________________________________________
2.1. Caracterização da área de estudo: enseada do Curral
O estudo foi realizado na enseada do Curral também conhecida como Baía dos
Golfinhos, situada na praia de Pipa (6°12’S-35°04’W) no Município de Tibau do Sul. A
área se localiza no litoral sul do Estado de Rio Grande do Norte (RN),
aproximadamente 84 km de Natal (Figura 02).
Figura 02: Local de estudo, praia de Pipa–RN. Escala: 1:30.000. (Desenho: Lídio
Nascimento, 2002).
A enseada do Curral é caracterizada pela presença de falésias com 30 metros de
altura, recoberta por uma vegetação remanescente de Mata Atlântica, que formam parte
do Santuário Ecológico de Pipa, Área de Proteção Ambiental (APA). As falésias
apresentam nas extremidades formações rochosas formando uma enseada semifechada.
A baía se caracteriza pela presença de águas turvas principalmente devido à composição
de pequenas partículas de sedimento provindas da ação erosiva das ondas nas falésias
durante a maré alta (Monteiro, 2005). A topografia apresenta uma inclinação gradual em
direção ao mar aberto, apresentando em uma das extremidades da enseada um Curral
pesqueiro, mas atualmente sem atividades de uso.
O clima no local de estudo é tropical com temperatura média anual que varia
entre 19ºC e 28ºC. A precipitação pluviométrica anual média geralmente varia entre
1800mm a 3000mm. Durante a estação chuvosa, ocorre acréscimo nessa média mensal
para 324mm (Carvalho, 2001; Monteiro, 2005). A umidade relativa anual média é de
76% e a salinidade variando entre 36 e 37ppm (Araújo, 2001; Monteiro, 2005). O ciclo
da maré (vazante-enchente) é semidiurno, com variação dos picos de 0.1 a 2.6m.
2.2 Período do estudo
O estudo foi realizado entre outubro de 2004 a novembro de 2005, com um total
de 81 dias de observação. O monitoramento ocorreu numa média de 4 a 6 dias por mês
(dependendo dos fatores climáticos), com esforço amostral diário de 6 horas entre 7:30
e 15:30h, totalizando um esforço amostral de 448h e efetivo de 320h (animais presentes
na enseada). Na estação chuvosa (janeiro a agosto) principalmente nos meses de abril
até junho, o número de dias e horas de observação foi reduzido devido às precárias
condições de visibilidade dos comportamentos realizados pelos golfinhos. Outros
fatores também corroboraram como limitantes na coleta de dados, como por exemplo, a
segurança do local, tendo o monitoramento sido realizado, junto com policiais de Pipa.
2.3 Coleta de dados
As observações foram realizadas de um ponto fixo, localizado em uma falésia de
aproximadamente 30m de altura no mirante do Santuário Ecológico (Figura 03). Os
animais foram monitorados por dois pesquisadores usando binóculos (Bushnell
12x50mm), gravadores portáteis e planilhas padronizadas.
2.3.1. Divisão da enseada do Curral
Para facilitar a localização dos indivíduos na enseada, a área de estudo foi
dividida em quadrantes a partir de linhas imaginárias. Dentro da enseada foram
demarcados três quadrantes (1Q, 2Q, 3Q) e um quarto quadrante (4Q) que corresponde
à área externa da enseada, onde as atividades comportamentais não foram consideradas
no estudo. O 3Q não foi considerado neste estudo já que a distancia do local desde o
ponto fixo dificulta monitorar os comportamentos realizados pelos botos. A divisão dos
quadrantes foi realizada através de três linhas verticais paralelas que foram
estabelecidas a partir de pontos fixos (referências) facilmente reconhecidos ao longo da
enseada. Além da divisão vertical da enseada foi realizada uma divisão horizontal
imaginária contendo diferentes zonas de profundidades: zona de arrebentação (Z1),
zona intermediária (Z2) e zona profunda (Z3) (Figura 03).
A enseada do Curral possui uma extensão de aproximadamente 227,181m2. O
primeiro quadrante (1Q) possui uma extensão de aproximadamente 61,239m2 (26,96%
da área da enseada), o segundo quadrante (2Q) possui 72,366m2 (31,85%) e o terceiro
quadrante (3Q) correspondente a 93,576m2 (41,19%) (Jesus, 2004).
A medida da profundidade das três zonas foi realizada através de uma
embarcação (4m) usando-se uma corda com um peso na sua extremidade. Após a
marcação de cada zona, a corda foi retirada e feita a medição dessa profundidade
utilizando-se uma trena. A partir dessa mensuração foi possível determinar os três níveis
de profundidade. As medidas foram realizadas durante a maré enchente (nível máximo
da maré) e a maré vazante (nível mínimo da maré) da lua cheia (maré de sizígia) e da
minguante (maré de quadratura). As medidas nas duas luas foram realizadas nos
mesmos pontos, estabelecidos por GPS. Foi utilizada a tabua da maré através da
Diretoria de Hidrografia e Navegação (DHN), Centro de Hidrografia da Marinha
(CHM), Banco Nacional de dados Oceanográficos (BNDO).
A menor profundidade registrada foi de dois metros na maré vazante e sete
metros durante a maré enchente. A profundidade para cada zona foi estabelecida a partir
de linhas imaginárias horizontal, na zona de arrebentação (2m), na zona intermédia (2-
5m) e na zona profunda (5-7m). Na zona do Curral pesqueiro a profundidade variou
entre 1,70-2,5m.
Figura 03. A) Divisão da enseada do Curral em três quadrantes e três zonas de
profundidade imaginárias. C-curral de pesca; M-mirante do ponto de observação dos
monitores; (1Q) primeiro, (2Q) segundo, (3Q) terceiro quadrante respectivamente, e (4Q)
quarto quadrante (local fora da enseada); (Z1) zona de arrebentação, (Z2) zona
intermédia, (Z3) zona profunda da enseada. (Foto: Renato Matos, 2004). B) Mirante de
observação (Foto: Priscila Medeiros, 2005). C) Baia dos golfinhos (Foto: Rosana Garri,
2005).
2.4 Metodologia de campo
Para a coleta de dados foi utilizado o método amostral Ad libitum (Altman,
1974) para registrar o contexto comportamental em que ocorreram os mergulhos e
Registros de todas as ocorrências, para quantificar os mergulhos. Foram coletados
ainda dados relativos à:
1. Coleta de dados geral na enseada:
Número de animais presentes na enseada;
Presença de animais em cada quadrante e a zona de profundidade;
C M
Z11Q
2Q
3Q
4Q Z3
Z2
200m
N
0 A
B
C
2,5m
5m
7m
Faixa etária e, quando possível, a identificação de marcas naturais dos animais
(principalmente na nadadeira dorsal dos indivíduos catalogados);
2. Coleta específica de dados sobre comportamento de mergulho:
Data e hora que o animal mergulhou;
Faixa etária do animal que mergulhou;
Exposição da cauda a 45º ou 90º do animal que mergulhou;
Período de tempo (em segundos) de mergulho do animal;
Quadrante e zona de profundidade em que ocorreu o mergulho;
Contexto comportamental observado antes, durante e após do mergulho;
Os estados comportamentais (contextos ou categorias) adotados para o presente
estudo, são provenientes de estudos realizados com o gênero Sotalia e outros cetáceos,
de acordo com as definições estabelecidas por Mann e Smuts (1999); Nascimento
(2002); Slooten (1994) e Spinelli (2004):
a) Deslocamento: movimentação com sentido direcional determinado ocorrendo
intervalos regulares para respiração. Os padrões de movimentação podem ser distintos
ocorrendo de forma lenta, rápida, em velocidade e porpoising.
b) Socialização: comportamento caracterizado por contatos físicos (amamentação,
comportamento sexual e agressão, etc.) entre dois ou mais animais imaturos e adultos.
c) Forrageio: comportamento caracterizado por procura, perseguição, bote,
manipulação e consumo da presa.
2.4.1 Definições utilizadas para contextualizar o comportamento de mergulho
Mergulho: caracterizado pela exposição total da nadadeira caudal em posição
vertical por alguns segundos para fora da superfície da água no ângulo de 90° ou
na posição de 45º (Figura 04 A e B).
Tempo de apnéia: tempo transcorrido entre a submersão do indivíduo na água,
(uma inspiração) até a subida à superfície para respirar (expiração). A partir do
momento que o indivíduo submerge na água, inicia-se a cronometragem do
tempo de mergulho em segundos, até que venha a emergir.
Figura 04 (A e B). Comportamento de mergulho com exposição da cauda a 45º e 90º,
respectivamente, do boto-cinza. (Fotos: Sandra Ananias, 2005).
2.4.2 Determinação da faixa etária
A identificação da faixa etária dos botos na enseada foi utilizada para analisar se
existem diferenças no comportamento de mergulho entre filhotes, juvenis e adultos.
Por estimativa visual, os animais foram classificados como filhote, juvenil e
adulto de acordo com o tamanho e coloração.
Tamanho: adultos entre 1,65 e 2,06m (Barros, 1991; Rosas & Monteiro-Filho, 2002).
Coloração: filhote possui coloração cinza rosada (Geise, Gomes & Cerqueira, 1999).
A classificação também foi seguida pelo critério adotado por Geise et al. (1999)
baseado no tamanho proporcional do corpo entre os animais.
A determinação da faixa etária foi feita da seguinte maneira (Figura 05):
Filhote: classificado como cerca de ¼ do tamanho do animal adulto.
Juvenil: classificado como cerca de ½ a ¾ do tamanho do animal adulto.
4A 4B
Figura 05: Determinação da faixa etária do boto-cinza de acordo com o tamanho
proporcional do corpo dos indivíduos. Em (A) animal adulto, (B) animal juvenil, (C)
filhote (Desenho: Lídio Nascimento, 2002).
A estimativa da faixa etária dos botos foi possível com a ajuda de outro
observador no ponto fixo de observação, principalmente para determinar o tamanho de
indivíduos entre filhote-juvenil e juvenil-adulto.
2.5. Análises dos dados
Os dados registrados na enseada foram transcritos em planilhas padronizadas
com o auxílio do programa Microsoft Excel. Para a análise estatística foi utilizado o
programa Statistica. As análises foram realizadas através do teste não paramétrico de
Kruskall-Wallis, e a posteriori o teste de Mann-Whitney para comparar as diferenças
entre as médias. Além disso, foi utilizado o teste não paramétrico Qui-quadrado ( 2)
(Siegel, 1975). Os testes estatísticos foram utilizados com nível de significância de 5%.
A
B
C
3.0 RESULTADOS ______________________________________________________________________
3.1. Tempo médio de apnéia para cada faixa etária
Dos 81 dias de monitoramento, foi registrada atividade de mergulho em 35 dias
o que representou 41,21%.
Um total de 131 mergulhos do boto-cinza foi registrado na enseada do Curral. A
média do tempo de apnéia para cada faixa etária registrada na enseada foi de 10,31s
(dp= ± 3,30s) para filhotes (n=13); 23,85s (dp= ± 8,34s) para juvenis (n=46) e 31,48s
(dp= ± 14,05s) para adultos (n=72) (Figura 06). Observou-se que houve diferença
significativa no tempo médio de apnéia entre as três faixas etárias (n=131; H=34,55;
p=0,00001). Para determinar entre quais grupos ocorria diferença, realizamos análises
pareadas utilizando o teste U de Mann-Whitney, verificando que houve diferença
significativa entre todas as combinações possíveis: filhote e juvenil (n1=13; n2=46;
U=27; p=0,000001); filhote e adulto (n1=13; n2=72; U=53,5; p=0,0000001) e juvenil e
adulto (n1=46; n2=72; U=1139; p=0,004).
Figura 06. Média e desvio padrão do tempo de apnéia do boto-cinza, para cada faixa
etária.
0
10
20
30
40
50
60
70
80
Filhote Juvenil Adulto
Tem
po (
segu
ndos
)
*
*
*
Durante a atividade de forrageio, o tempo médio de apnéia registrado para cada
faixa etária foi de 24,58s (dp= ± 8,04; n=24) para juvenis e 35,34s (dp= ± 14,11; n=41)
para adultos. Verificou-se que houve diferença estatisticamente significativa entre o
tempo que o animal mergulha, provavelmente para procurar ou detectar a sua presa
durante a atividade de forrageio (n=65; H=9,31; p=0,002) entre as duas faixas etárias
(Figura 07). Não foi observada a participação dos filhotes na atividade de mergulho.
No contexto de deslocamento, a média registrada foi de 24,6s (dp= ± 9,05;
n=10) para juvenil e 29,07s (dp= ± 13,19; n=14) para adulto. A análise do teste de
Kruskal-Wallis não demonstrou haver diferença significativa no tempo de apnéia, entre
juvenis e adultos (n=24; H=0,63; p=0,43) (Figura 07).
Devido a baixo número amostral (n=2) para essa categoria, não foi possível
avaliar o tempo médio de apnéia para os filhotes. Os dois mergulhos registrados para
filhotes foram quando adulto-filhote estavam se deslocando na enseada e mergulharam
sincronicamente, sendo a média de 11s (dp= ± 2,83).
O tempo médio de apnéia registrado durante o contexto de socialização, foi de
10,18s (dp= ± 3,49; n=11) para filhotes, 21,75s (dp= ± 8,73; n=12) para juvenis e 24,18s
(dp= ± 11,71, n=17) para adultos, havendo, portanto uma diferença significativa entre
os tempos de apnéia (n=40; H=14,3; p=0,0008). A análise pelo teste de Mann-Whitney
demonstrou haver diferença significativa entre o tempo médio de apnéia de filhotes e
juvenis (n1=11; n2=12; U=15; p=0,002) e filhotes e adultos (n1=11; n2=17; U=15;
p=0,002). No entanto, não houve diferença significativa entre o tempo médio de apnéia
entre juvenis e adultos (n1=12; n2=17; U=95; p=0,76) (Figura 07).
Figura 07. Média e desvio padrão do tempo de apnéia do boto-cinza, entre as faixas etárias
para cada estado comportamental.
3.1.1. Freqüência de mergulho em cada quadrante da enseada
Durante a atividade de forrageio, os mergulhos para os indivíduos juvenis foram
significativamente mais freqüentes no 1Q (66,66%) comparado com o 2Q (33,34%)
( 2=16, g.l.=2; p 0,05) e nos adultos também a freqüência foi maior no 1Q (78,08%)
quando comparado com o 2Q (21,95%) ( 2=39,87 g.l.=2; p 0,05). Verificou-se que a
atividade de mergulho dos botos ocorreu com maior freqüência no 1Q, sendo a área
principal de alimentação dos animais.
Em filhotes, para a categoria de deslocamento foram registrados apenas dois
mergulhos, sendo um no 1Q e outro no 2Q. Nos juvenis, observou-se que a maior
freqüência de mergulhos ocorreu no 1Q (70%) quando comparado com o 2Q (30%)
( 2=7,41; g.l.=2; p 0,05). Enquanto, nos indivíduos adultos, também as atividades de
mergulho foram significativamente mais freqüentes no 1Q (64,29%) em relação ao 2Q
(35,71%) ( 2=4,07; g.l.=1; p 0,05) (Figura 08).
Na categoria de socialização, a freqüência de mergulho em filhotes representou
45,45% no 1Q e 54,55% no 2Q. A análise estatística demonstrou não haver diferença
significativa no comportamento de mergulho para ambos os quadrantes ( 2=5,65; g.l.=2;
p>0,05). Nos juvenis, a maior freqüência de mergulho foi registrada no 1Q (91,66%)
0
10
20
30
40
50
60
70
Forrageio Deslocamento Socialização
Tem
po (s
egun
dos)
Filhote
Juvenil
Adulto
*
*
*
quando comparado com o 2Q (8,34%) ( 2=18,50; g.l.=2; p 0,05). Também, os
indivíduos adultos apresentaram maior atividade no 1Q (94,11%) que no 2Q (5,89%)
( 2=22,73; g.l.=1; p 0,05) (Figura 08).
Figura 08. Freqüência relativa de atividade de mergulho do boto-cinza, em cada
quadrante para cada faixa etária e estado comportamental. Primeiro quadrante (1Q) e
segundo quadrante (2Q) da enseada.
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
1Q 2Q
Fre
qüên
cia
rela
tiva
(%)
Juvenil
Adulto
Forrageio
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
1Q 2Q
Fre
qüên
cia
rela
tiva
(%)
Juvenil
Adulto
Deslocamento
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
1Q 2Q
Fre
qüên
cia
rela
tiva
(%)
Filhote
Juvenil
Adulto
Socialização
3.1.2. Freqüência de mergulho em cada zona de profundidade da enseada
Com relação à atividade de mergulho nas três zonas de profundidade da enseada,
os animais apresentaram mergulhos com mais freqüência na zona intermédia (Z2),
(72,52%) comparado com as zonas de arrebentação (Z1) (8,40%) e profunda (Z3)
(19,08%), sendo estas diferenças significativas ( 2=92,77; g.l.=2; p 0,05).
Durante a atividade de forrageio, em indivíduos juvenis a freqüência de
mergulho foi maior na zona intermédia da enseada (91,67%) do que na zona de
arrebentação (4,16%) e profunda (4,17%). Nos adultos também foi registrado mais
atividade de mergulho na Z2 (51,22%) sendo menor nas Z1 (17,08%) e Z3 (31,70%).
Os resultados constataram que a freqüência de mergulho entre os juvenis e os adultos
foi significativa, sendo maior atividade de forrageio na Z2 ( 2=9,60; g.l.=2; p 0,05).
Nos juvenis durante o deslocamento, foi registrado com maior freqüência de
atividade de mergulho na Z2 (70%) quando comparado com a Z1 (10%) e a Z3 (20%).
Também foi constatado significativamente que nos indivíduos adultos aconteceu maior
freqüência de atividade de mergulho na Z2 (78,58%) comparado com a Z3 (21,42%) e
sem registro de atividade na Z1. Observou-se que a freqüência de mergulho entre ambas
as faixas etárias foi maior na Z2 ( 2=118,40; g.l.=2; p 0,05).
Na categoria de socialização, a freqüência de mergulho para filhotes foi maior na
Z2 (90,90%) quando comparado com a Z3 (9,10%). Enquanto o comportamento de
mergulho nos filhotes não foi observado na Z1 da enseada. Além disso, nos indivíduos
juvenis também foi registrado mais atividade na Z2 (75%) e em menor freqüência as Z1
(16,66%) e Z3 (8,34%). O comportamento de mergulho nos adultos, como nas outras
duas faixas etárias ocorreram, maiormente na Z2 (82,35%) comparado com a Z3
(17,65%) e sem observação de mergulhos na Z1. Verificou-se haver diferença
significativa na freqüência de mergulho para cada zona de profundidade nas três faixas
etárias, sendo esta atividade preferencialmente na Z2 da enseada, como o observado nos
contextos de forrageio e deslocamento ( 2=8,23; g.l.=2; p 0,05).
Figura 09. Freqüência relativa de atividade de mergulho do boto-cinza, para cada faixa
etária e estado comportamental nas três zonas de profundidade: (Z1) zona de
arrebentação; (Z2) zona intermédia e (Z3) zona profunda da enseada.
Forrageio
0
20
40
60
80
100
Z1 Z2 Z3
Zonas de profundidade
Fre
qüên
cia
rela
tiva
(%
)
Juvenil
Adulto
Deslocamento
0
20
40
60
80
100
Z1 Z2 Z3
Zonas de profundidade
Fre
qü
ênci
a re
lati
va (%
)
Juvenil
Adulto
Socialização
0
20
40
60
80
100
Z1 Z2 Z3
Zonas de profundidade
Fre
qüên
cia
rela
tiva
(%
)
Filhote
Juvenil
Adulto
3.1.3. Freqüência de mergulho dos indivíduos com exposição da cauda direcionada a
45º e 90º
Foi registrado um total de 45 e 86 mergulhos com exposição da cauda nos
ângulos de 45º e 90º, respectivamente.
Durante a atividade de forrageio, foi registrada maior freqüência de atividade de
mergulho com exposição da cauda a 45° (61,9%) para os juvenis se comparado com os
adultos (38,1%). Verificou-se que o mergulho a 90° ocorreu com menor freqüência nos
juvenis (25%) do que os adultos (75%) ( 2=29,41; g.l.=1; p 0,05) (Figura 10).
Em filhotes, no contexto de deslocamento a exposição da cauda a 45° foi de
16,66%, nos juvenis 33,34% e nos adultos 50%. Enquanto, observou-se que a
freqüência de mergulhos com exposição da cauda a 90° nos juvenis (42,86%) não foi
significativo comparado com os indivíduos adultos (57,14%) e sem observação de
mergulhos nos filhotes. Os resultados mostraram não haver diferença significativa na
exposição da cauda nos ângulos de 45° e 90° entre as faixas estarias ( 2=1,87; g.l.=2;
p>0,05) (Figura 10).
Na categoria de socialização, nos filhotes a freqüência de atividade de mergulho
com exposição da cauda a 45° representou 25%, nos juvenis 33,33% e nos adultos
41,67%. Enquanto, constatou-se que 28,57%, dos mergulhos a 90° apresentaram
aproximadamente, a mesma freqüência de atividade tanto nos filhotes como nos juvenis.
Nos indivíduos adultos representou 42,86%. A análise estatística verificou não haver
diferença significativa na exposição das caudas durante a atividade de mergulho dos
botos entre as faixas etárias ( 2=0,12; g.l.=2; p>0,05) (Figura 10).
Figura 10. Freqüência relativa de atividade de mergulho do boto-cinza, com a cauda a 45°
e 90°, para cada contexto comportamental nas diversas faixas etárias.
Forrageio
0
20
40
60
80
100
45° 90°
Fre
qüên
cia
rela
tiva
(%
)
Juvenil
Adulto
Deslocamento
0
20
40
60
80
100
45° 90°
Cauda
Fre
qüên
cia
rela
tiva
(%
)
Filhote
Juvenil
Adulto
Socialização
0
20
40
60
80
100
45° 90°
Cauda
Fre
qüên
cia
rela
tiva
(%
)
Filhote
Juvenil
Adulto
3.2 O comportamento de mergulho:
Foram registradas nos três estados comportamentais atividades de mergulho:
1. Mergulho durante o forrageio: comportamento caracterizado quando o juvenil ou
adulto expõe a cauda a 45° ou 90° por alguns segundos e mergulha, provavelmente para
procurar, detectar ou perseguir a presa.
Foram registrados durante a atividade de forrageio:
- Perseguição da presa: o animal mergulha com posição da cauda a 45° ou 90° e sobe
na superfície em persecução da presa (p.ex. cardume) até captura-a com ou sem sucesso
(bote) (Figura 11).
Figura 11. Ilustração do comportamento de mergulho do boto-cinza, durante o forrageio
com exposição da cauda a 90° para perseguir o cardume. (Desenho: Lídio Nascimento,
2005).
- Mergulho vertical com captura da presa: o animal mergulha com a cauda a 90° e sobe
na superfície com o peixe na boca até consumi-a (Figura 12).
Figura 12. Ilustração do comportamento de mergulho a 90 do boto-cinza, durante o
forrageio. (Desenho: Lídio Nascimento, 2006).
Exposição da cauda a 90°
Exposição da cauda a 90
2. Mergulho durante o deslocamento: comportamento caracterizado quando o animal
está deslocando-se na enseada e mergulha expondo a cauda tanto a 45° como a 90°,
sobe na superfície e continua deslocando-se dentro ou fora da enseada, para socializar,
forragear ou por distúrbios antrópicos.
Foi registrado durante o deslocamento:
- Influência humana: comportamento caracterizado quando o animal mergulha ante a
presença de embarcações turísticas e/ou a perseguição ou presença de numerosos
banhistas no local e se deslocam para outra área ou saem da enseada.
Observou-se em sete ocasiões que os animais mergulharam e quando emergem se
deslocaram para outro local ou passaram a interagir com outro grupo de animais saindo
da enseada devido à perseguição de banhistas e a presença de barcos turísticos.
3. Mergulho durante a socialização: comportamento caracterizado quando um
indivíduo efetua mergulhos geralmente de curta duração (<10s) quando esta
socializando (atividade de brincadeira ou contato físico) com exposição da cauda a 45°
ou 90°. Comportamento observado com maior freqüência entre os filhotes (atividades
de brincadeira) e juvenis.
Dentro deste contexto foi registrado:
- Mergulho com periscópio: comportamento observado geralmente nos filhotes que
submergem expondo a cauda e sobem à superfície realizando atividade de periscópio.
Este tipo de comportamento de mergulho nos filhotes foi registrado em cinco ocasiões,
enquanto nos adultos foi observado em duas ocasiões.
- Mergulho durante a brincadeira com objeto: comportamento observado nos filhotes,
que se submergem expondo a cauda a 45° ou 90° e sobem à superfície brincando com
algum objeto (p.ex., alga ou plástico).
Foram observados dois episódios, o filhote acompanhado sempre de um juvenil ou um
adulto, mergulha por 6s e 9s respectivamente, e sobe à superfície brincando com algas.
Foi registrado um episódio quando o animal mergulha por 8s e emerge brincando com
um plástico (Figura 13).
Figura 13. Ilustração do comportamento de mergulho de um filhote do boto-cinza,
durante a brincadeira com um objeto (Desenho: Lídio Nascimento, 2006).
- Mergulho com contato físico: comportamento caracterizado durante a socialização
com mergulhos expondo a cauda a 45° ou 90° e o animal sobe na superfície e entra em
contato físico com outro indivíduo passando o seu corpo acima de outro animal.
Comportamento observado nas três faixas etárias (Figura 14).
Figura 14. Ilustração do comportamento de mergulho do boto-cinza, durante a interação
social (Desenho: Lídio Nascimento, 2006).
4. Mergulho sincrônico: comportamento caracterizado quando dois indivíduos de
diferentes faixas etárias se deslocam e mergulham juntos, e sobem na superfície com a
com a mesma freqüência respiratória e na mesma posição da cauda.
Os mergulhos sincrônicos registrados foram:
- Filhote-Adulto: caracterizado como o comportamento em que ambos os indivíduos
quando estão deslocando-se juntos, mergulham sincronicamente (sincronismo de
movimento) e emergem à superfície obtendo a mesma freqüência respiratória.
Em duas ocasiões filhote-adulto foram vistos deslocando-se na zona intermédia da
enseada, frente ao ponto de observação com mergulhos sincrônicos no ângulo de 45°
com apnéias de 9s e 13s respectivamente. O adulto-filhote quando subiram à superfície
para respirar continuaram deslocando-se na enseada (Figura 15).
Exposição da cauda a 90
Exposição da cauda a 90
Figura 15. Ilustração sobre o comportamento de mergulho sincrônico (adulto-filhote) do
boto-cinza (Desenho: Lídio Nascimento, 2006).
- Influencia humana: foi registrado um episodio no quais dois adultos ante a chegada de
três embarcações turísticas e a presença concentrada de banhistas (n=30) frente a ponto
de observação no meio da enseada. Ambos os indivíduos expuseram a cauda a 90° e
bateram a cauda sincronicamente por 6 segundos e mergulharam. Quando souberam à
superfície (tempo de apnéia 8 segundos) se deslocaram juntando-se com outros animais
que estavam espalhados no local e saíram da enseada.
5. Mergulho consecutivo: é caracterizado quando um animal mergulha em mais de
uma ocasião, de forma consecutiva, para um determinado contexto comportamental.
Foi registrado um episodio de um juvenil durante o forrageio próximo e paralelo
ao Curral pesqueiro no meio da enseada, o indivíduo mergulha com a cauda a 45° por 8s
e 5s segundos depois mergulha novamente por 18s e sobe à superfície perseguindo o
peixe em direção à zona de arrebentação até capturar a presa.
Também este comportamento foi observado no adulto, o animal mergulha no
meio da enseada, na área de alimentação, por 11s no ângulo de 45°, sobe na superfície e
mergulha novamente a 45° por 26s e emerge da água em persecução de um cardume até
capturar a presa.
Em uma ocasião foi registrado no meio da enseada durante a socialização de um
grupo constituído por três animais (filhote, juvenil e adulto), o juvenil mergulha por 6s
no ângulo de 45° e sobe à superfície e 4s depois mergulha novamente durante 8s e entra
em contato físico com o filhote. Outro episodio também foi registrado no meio da
enseada com um grupo de quatro animais (filhote, dois adultos e um juvenil). O juvenil
mergulha com a cauda a 45° por 8s quando sobe à superfície 3s depois mergulha no
mesmo ângulo durante 10s e entra em contato físico com os animais.
Exposição da cauda a 45°
4.0 DISCUSSÃO ______________________________________________________________________
Não há registros direcionados a estudos sócio-comportamentais do mergulho em
delfinídeos costeiros de vida livre. Estudos com o boto-cinza focando comportamento
de mergulho nas diversas faixas etárias associado a estes contextos são inexistentes. Os
trabalhos nos cetáceos estão baseados no tempo de apnéia e profundidade que
mergulham os animais, principalmente durante o forrageio (Akamatsu et al., 2002;
Baird et al., 2005; Bastida et al., 2000).
O tempo médio de apnéia (duração do mergulho) registrado no presente estudo
com o boto cinza (31,48s) nos adultos é semelhante a outras espécies de golfinhos
estudados recopilados por Bastida et al. (2000), como o boto-do-porto, Phocaena
phocaena (35s), boto-cor-de-rosa, Inia geoffrensis (32s), boto-de-burmeister, Phocoena
spinipinnis (30s), vaquita, P. sinus (20s), golfinho-escuro, Lagenorhynchus obscurus
(23s), golfinho-de-laterais-brancas-do-atlântico (39s) e por Bordino e Thompson (1997)
na franciscana (18,6s).
Alguns autores compararam o tempo de apnéia em vida livre entre animais
juvenis e adultos evidenciando diferenças significativas entre ambas as faixas etárias.
Podemos citar a Baird e Hanson (1998) que registraram na toninha-de-Dall,
Phocoenoides dalli, mergulhos de 33s para juvenis e 71s em adultos, calculados a partir
de mergulhos a 2,7m de profundidade. Akamatsu et al. (2002) observaram que o tempo
médio de apnéia na toninha-finless, Neophocaena phocaenoides, no rio Yangtze na
China, é similar a outras espécies de toninhas com 11,9s em juvenis e 31,3s em adultos
com mergulhos > 2m de profundidade. Noren, Lavace, Wells e Williams (2002) no
estudo do golfinho-nariz-de-garrafa na Florida observaram a duração do mergulho nos
juvenis (55,3s) e nos adultos (112s), sendo registrado nesta espécie maior tempo de
apnéia se comparado com o boto-cinza. No presente estudo, registramos apnéias de
23,85s para juvenis e 31,48s para adultos em águas pouco profundas (3-5m) dentro da
enseada do Curral. Em geral, o padrão do tempo médio de apnéia na espécie em estudo
é semelhante aos outros delfinídeos já estudados, observando-se diferença significativa
entre juvenis e adultos.
Vários autores relataram que os filhotes geralmente não apresentam mergulhos e
que somente são registrados quando o filhote encontra-se acompanhado de um adulto
(sincronismo de mergulho) como descrito por Whitehead (1996) e Magalhães et al.
(2002) em cachalotes, Noren et al. (2002) no golfinho-nariz-de-garrafa e Miles e
Herzing (2003) no golfinho-pintado-do-atlântico, Stenella frontalis, nas Bahamas.
Nossos resultados evidenciaram uma média de apnéia de 10,31s no filhote, sendo o
tempo de mergulho similar ao descrito para o golfinho-pintado-do-atlântico.
Os estudos realizados em delfinídeos indicam que os animais mergulham a
pouca profundidade e por períodos breves (Williams, Haun & Frield, 1999). Geralmente
os golfinhos realizam apnéias < 2 minutos em águas pouco profundas (<100m)
(Williams et al., 1999), exceto a beluga, com mergulhos de 12 minutos a profundidade
de 300m (Martin, Smith & Cox, 1998). Vários estudos realizados por Baird et al.
(2005), Butler (2001) e Costa et al. (2004) tanto em cativeiro como em vida livre nos
delfinídeos, indicaram que as limitações anatômicas e fisiológicas restringem a
permanência embaixo da água por longos períodos do tempo e profundidade quando
comparado com os misticetos e pinipedes.
Em relação ao comportamento de mergulho para cada contexto comportamental,
Nascimento (2002), analisando os diferentes padrões comportamentais dos botos na
enseada de Pipa, classificou na espécie em estudo, o comportamento de mergulho
somente no contexto de deslocamento. Nossos resultados sugerem que os mergulhos no
boto-cinza não só aconteceram durante os deslocamentos, assim como também no
contexto de forrageio e socialização. Neste último contexto, não há registros nos
cetáceos com enfoque no comportamento de mergulho nas diversas faixas etárias.
Por outro lado, Valle (2004) estudando a mesma espécie na praia de Pipa
indicou que os botos não realizam mergulhos verticais por ser uma zona rasa e pela
topografia da enseada. Neste trabalho, porém, registramos atividade de mergulho com
exposição da cauda tanto a 45° como a 90° e para cada contexto comportamental
(forrageio, deslocamento e socialização) nas diversas faixas etárias.
Comportamento de mergulho durante o forrageio
Durante a atividade de forrageio foi registrada diferença significativa no tempo
de apnéia com média de 24,58s para juvenis e 35,34s para adultos e sem participação do
filhote durante o comportamento alimentar. Com relação aos estudos realizados sobre a
atividade de mergulho no boto-cinza, podemos citar Edwards e Schenell (2001) que
realizaram uma breve menção sobre o primeiro registro de mergulho em indivíduos
adultos associado à alimentação em lagoas e baías da costa de Nicarágua, indicando a
média de 40s. O tempo de apnéia registrado nos adultos pelos autores é similar ao
observado na enseada do Curral, como citado anteriormente.
Existem poucos trabalhos associados a comportamento de mergulho em
delfinídeos entre as faixas etárias durante o forrageio (Akamatsu et al., 2002). Podemos
citar, por exemplo, a toninha-do-porto com mergulhos de 12,5s em juvenis e 37,7s nos
adultos (Westgate et al., 1995). Nosso estudo coincide com o citado anteriormente pelos
autores, com mergulhos inferiores há dois minutos e em águas pouco profundas (3-5m),
sendo registrado no indivíduo adulto o máximo de 65s na zona profunda da enseada (5-
7m), possivelmente para procurar, detectar ou capturar a presa.
Entretanto, nos pinípedes a permanência destes animais por longos períodos de
tempo e profundidade está relacionada com a maior capacidade fisiológica de mergulho
para capturar várias presas (Boyd, 1997; Campagna et al., 1999; Noren et al., 2004)
como o observado no elefante-marinho-do-sul (Campagna et al., 1985; Campagna et al.,
1999).
Nos mamíferos marinhos a procura de alimento a diferentes profundidades pode
estar estreitamente relacionada ao tempo de apnéia e à concentração das presas. Dessa
forma, várias estratégias fisiológicas podem ser usadas para prolongar a duração do
mergulho (Boyd, 1997). A capacidade fisiológica é um fator limitante para a utilização
do habitat mostrando como o tempo de apnéia varia entre as espécies de cetáceos (Costa
et al., 2004). O forrageio e locomoção nos mamíferos marinhos freqüentemente requer
de longos períodos de apnéia, sendo adquiridos pelo armazenamento de O2 nos
pulmões, sangue e músculos (Butler, 2001; Kooyman, 1985; 1989; Richmond, Burns &
Rea, 2006).
Nos animais imaturos, a capacidade de forrageio pode ser fisiologicamente
limitada devida à diminuição de armazenamento de oxigênio no corpo e a uma alta
massa metabólica especifica. Estudos realizados em pinípedes demonstraram que a
duração do mergulho aumenta com a idade como resultado da mudança na capacidade
de armazenamento de O2 e aumento do tamanho do corpo (Horning & Trillmich, 1997;
Kooyman, 1989; Le Boeuf et al., 1996). Nos delfinídeos, ocorre uma mudança imediata
nas células sanguíneas, hemoglobina (Hb), hematocrito (Hc), durante o período quando
imaturos começam a mergulhar (Noren et al., 2002). Estes autores indicaram que a
mudança nos delfinídeos ocorre a partir de 1-6 meses e logo dos seis meses os animais
imaturos começam com a pratica de forrageio. Estes autores observaram que os filhotes
desenvolvem mudanças na concentração de O2 resultando uma mudança na capacidade
de mergulho. Entre 1-2 anos os filhotes têm em media 89% e 97% de conteúdo de Hb
qual limita a capacidade de concentração de O2 no sangue. O total deste armazenamento
no corpo está limitado nos animais imaturos devido ao limite de concentração de O2 nos
músculos. Noren et al. (2002) observaram no golfinho-nariz-de-garrafa, que o
desenvolvimento da concentração de O2 no sangue e no músculo começa a partir dos
três anos de vida. A diminuição da capacidade deste armazenamento nos animais
imaturos provavelmente limite a imersão profunda ao mergulho.
Nos pinípedes e em algumas espécies de cetáceos, por exemplo, a baleia-fin e a
baleia-azul (misticetos) e o cachalote (odontoceto) as restrições anatômicas são
diferentes daquelas dos delfinídeos, e permitem mergulhos profundos por longos
períodos de tempo e adaptações anatômicas que incluem, por exemplo, colapso
pulmonar, maior reforço de cartilagem nas vias aéreas pulmonares, características que
permitem uma ótima procura e maior disponibilidade de presas a grandes profundidades
(Kooyman, 1989; Williams et al., 1999a).
Por outro lado, Cornick e Horning (2003) discutem que para os mamíferos
aquáticos que mergulham a grandes profundidades, a massa corporal tem uma maior
influência sobre o comportamento de mergulho e a eficiência de forrageio: animais
grandes geralmente apresentam mergulhos mais profundos do que os animais pequenos
(Kooyman, 1989). Esta relação entre a performance do mergulho e a massa corporal é
bem documentada para comparações interespecíficas, mas também é aplicada a juvenis
durante a ontogenia (Horning & Trillmich, 1997; Kooyman, 1989). Horning e Trillmich
(1997) indicaram que os animais juvenis devem apresentar uma performance menos
eficiente quando comparados com adultos coespecíficos. Costa et al. (2004) relataram
que espécies de leões marinhos são forrageadores bentônicos, durante a fase juvenil.
Como os adultos mergulham perto do seu limite fisiológico, juvenis, que apresentam
menor capacidade fisiológica que os adultos devido a seu pequeno tamanho corporal e
inexperiência, deveriam ter habilidades e aprendizagem para capturar presas bentônicas.
Forrageadores bentônicos como a foca-peluda-setentrional, Callorhinus ursinus, ou leão
marinho, gastam mais esforço forrageando >40% do seu tempo embaixo da água
comparado com espécies epipelágicas que gastam <30% do seu tempo submersos no
mar.
No boto-cinza, Monteiro (2005) em seu estudo sobre comportamento de
forrageio na enseada do Curral também constatou que os animais adultos apresentam
maior atividade de forrageio e com mais sucesso em suas investidas na captura das
presas do que os juvenis. A autora sugere que os adultos teriam adquirido experiência
ao longo de sua vida, o que permite maior habilidade para obter o alimento e precisão
no momento da captura, enquanto os juvenis encontram-se ainda em fase de
aprendizado. Este comportamento também foi observado por Lodi (2003) na Baia de
Paraty-RJ no boto-cinza. Isto coincide com nossas observações na enseada, com maior
período de tempo de apnéia dos adultos do que os juvenis. Provavelmente, as diferenças
na taxa respiratória entre juvenis e adultos podem ser influenciadas pela eficiência dos
animais durante a procura e a oferta de alimento na coluna da água.
A análise de dados mostrou que os filhotes não participaram das perseguições às
presas. A falta de participação dos filhotes durante a atividade de forrageio
provavelmente se deve ao período de amamentação ou treinamento e aprendizagem na
estratégia de forrageio (Whitehead & Mann, 2000). Vários autores constataram o
mesmo, por exemplo, Spinelli (2004) no estudo sobre brincadeira em animais imaturos
do boto-cinza sugere que a brincadeira de forrageio poderia ajudar na aprendizagem,
nas habilidades de perseguição e captura das presas e que geralmente o alimento
(peixes) é adquirido a partir da partilha realizada pelos adultos. Spinelli, Nascimento e
Yamamoto (2002) citam que nesta espécie a brincadeira de forrageio nos filhotes seria
uma imitação do comportamento do adulto, sem completar sua função, a pesca.
Whitehead e Mann (2000) mencionaram que os odontocetos necessitam de um longo
período do tempo para adquirir suas habilidades durante a estratégia de forrageio. A
mesma sugestão é feita para o golfinho-de-dentes-rugosos, Steno bredanensis (Lodi &
Hetzel, 1999) e no golfinho-nariz-de-garrafa (Connor & Smolker, 1985; Connor, Wells,
Mann & Read, 2000).
Link (2000), Pansard et al. (2004) e Pansard et al. (2006) no estudo do boto-
cinza, na enseada do Curral, mostraram que esta espécie utiliza o local principalmente
para forragear. Nossos dados relataram que o comportamento de mergulho durante o
forrageio aconteceu com maior freqüência no primeiro quadrante (1Q). Este quadrante
se caracteriza por ser a principal área de alimentação dos botos, especialmente na região
próxima ao Curral pesqueiro. Estas observações também coincidem com o descrito por
Jesus (2004), Link (2000), Pansard et al. (2004) no mesmo local. O comportamento
alimentar dos juvenis e adultos também mostrou que os botos mergulharam com maior
freqüência na zona intermédia da enseada (3-5m). Provavelmente pela profundidade da
enseada a captura das presas se torne mais fácil, principalmente quando os animais
mergulham e depois emergem perseguindo o cardume, já que os peixes são
direcionados dessa zona para águas mais rasas, na zona de alimentação. As observações
indicam que o mergulho, então, seria usado como um comportamento que antecede o
forrageio (pré-forrageio). Como constatado em nosso estudo, Monteiro (2005) também
registrou que esta espécie forrageia preferencialmente no 1Q e no meio da enseada, para
localizar as presas e conduzi-las para a zona de arrebentação. Jesus (2004) também cita
que a preferência dos botos na área do Curral estaria relacionada com a maior oferta de
alimento e maior beneficio para encurralar os peixes nas zonas de arrebentação dessas
áreas do que nas zonas centrais da enseada, características também observadas tanto por
Monteiro (2005) como discutido em nosso estudo. Este tipo de estratégia dos botos de
encurralar os peixes já foi citado por Monteiro-Filho (1995) no estuário de Cananéia-
SP. Este autor registrou o boto-cinza interagindo com cerco-fixo (currais) para capturar
peixes. Segundo Torres e Beasley (2003) o boto cinza utiliza mais as áreas com currais
do que áreas sem currais na Baía de Emboraí-PA, indicando que os animais ficam
agregados nessas regiões na procura das presas. Já no 2Q registramos menor freqüência
de atividade de mergulhos em ambas as faixas etárias, sendo observado principalmente
entre o limite do 1Q e 2Q entre a zona de arrebentação (Z1) e a zona intermédia (Z2) da
enseada. Na zona profunda (Z3) para cada quadrante o número de mergulhos foi menor,
provavelmente essa área seria um local de entrada dos botos na enseada para procura e
oferta de alimento. Monteiro (2005) e Pansard et al. (2004) também relataram uma
diminuição dos comportamentos nas regiões mais profundas sendo relacionadas à
entrada de botos na enseada principalmente para forragear.
A exposição da cauda a 90° nos animais adultos foi observada com maior
freqüência do que os juvenis que apresentaram principalmente mergulhos no ângulo de
45°. Connor et al. (2000) sugeriram que a estratégia de forrageio nos golfinhos adultos é
muito mais eficiente que os juvenis. Os animais adultos gastariam mais tempo
submersos para procurar ou detectar a presa (Boyd, 1997). Provavelmente no boto-
cinza, na praia de Pipa ocorra da mesma forma.
Em geral, os estudos sobre estratégia alimentar nas diversas faixas etárias no
gênero Sotalia são escassos (Geise, 1989; Geise et al., 1999; Nascimento, 2002;
Spinelli, 2004). Pansard et al. (2004) indicaram que o boto-cinza na enseada alimenta-se
de diferentes espécies de peixes, das famílias: Mugillidae, Serranidae, Pomacentridae,
Gerreidae, Ariidae, Clupeidae, Centropomidae, Sciaenidae e Carangidae. Estes peixes
podem representar presas em potencial para o boto, sendo necessária uma investigação
mais precisa sobre a incidência destas e outras presas em sua dieta alimentar. Como os
peixes são os principais itens alimentares na dieta desta espécie (Pansard et al., 2004), é
esperado que características do comportamento e distribuição dessas presas também
tenham influência sobre a distribuição, uso de área e padrões de forrageio adotados pelo
boto-cinza, estratégias possivelmente utilizadas através da atividade de mergulho para
detectar, procurar ou capturar o seu alimento (Garri et al., 2005b). A partir de análises
de conteúdos estomacais poderíamos inferir o tipo de presa consumida entre as faixas
etárias e entre os sexos. Estas informações seriam relevantes para uma melhor
compreensão da atividade de mergulho relacionada provavelmente a diferencia de
tempo de mergulho para capturar a presa. Ainda não dispomos dessas informações para
o presente trabalho, o estudo sobre comportamento alimentar na espécie em estudo na
enseada do Curral está em andamento.
No entanto, uma vez que, o comportamento de forrageio do boto-cinza na
enseada do Curral apresentou diferença na freqüência de atividade de mergulho entre os
quadrantes e a zona de profundidade, podemos sugerir que estes resultados estariam
relacionados à concentração de cardumes e à oferta de alimento do local. Através das
observações nesta espécie, Nascimento (2002) classifica a atividade de mergulho
associada com o comportamento que antecede o forrageio, indicando que este padrão
comportamental provavelmente pode ser usado para procurar cardumes dentro da
enseada. Como o indicado pelo autor, nossas observações também evidenciam que o
comportamento de mergulho está associado ao comportamento de forrageio.
Por outro lado, como o estudo sobre o comportamento de forrageio foi realizado
dentro da enseada, estudos fora da mesma poderiam constatar possivelmente um maior
tempo de apnéia (em segundos) e profundidade para capturar as presas (pelágica e/ou
bentônica). Como ainda não podemos predizer exatamente o tipo de espécies consomem
os botos na enseada quando mergulham então, futuros estudos deveriam ser
desenvolvidos para conhecer se as presas que capturam são em maior parte pelágicas
e/ou bentônicas fornecendo informações sobre o tempo e profundidade de mergulho do
boto-cinza.
Comportamento de mergulho durante a socialização
Alguns autores indicaram que o boto-cinza é uma espécie social (da Silva &
Best, 1994; 1996) observando atividades de brincadeiras e outros tipos de interações
sociais (Geise et al., 1999; Nascimento, 2002; Spinelli, 2004; Spinelli et al., 2002). As
mesmas atividades também foram observadas no golfinho-nariz-de-garrafa por Connor
et al. (2000) e Shane (1990).
Durante o contexto de socialização observamos que os filhotes permaneceram
submersos 10,18s, os juvenis 21,75s e os adultos 24,18s. O tempo de apnéia neste
contexto deferiu significativamente apenas entre filhotes-adultos e filhotes-juvenis. Em
uma comparação realizada por Connor et al. (2000) no contexto de forrageio, os filhotes
do golfinho-nariz-de-garrafa começam a socializar nas duas primeiras semanas de vida
com sua mãe mantendo contato físico, e nos três meses de idade realizam um amplo
repertório de atividades comportamentais (periscópio, brincadeira com objetos,
mergulhos, etc.). Segundo Jesus (2004) este tipo de comportamento de socialização é
semelhante ao de forrageio, observando-se uma mudança na freqüência de participação
dos indivíduos de acordo com o estágio de desenvolvimento, com maior participação de
animais imaturos que adultos. Spinelli (2004) sugere que para este comportamento
social ocorrer é necessário um ambiente seguro, com os adultos podendo prover
vigilância e proteção, sendo a enseada um lugar de abrigo para o cuidado dos animais
imaturos (Gondim, 2004).
Nossos resultados nesse contexto mostraram que os mergulhos foram de curta
duração quando comparados aos realizados durante a atividade de forrageio.
Assim como registrado no contexto de forrageio, durante o contexto de
socialização também constatamos atividade de mergulho com maior preferência no
primeiro quadrante (1Q) e na zona intermédia da enseada (Z2) para as três faixas
etárias. Jesus (2004) sugeriu que na zona de arrebentação a diminuição de registros de
grupos socializando poderia estar relacionado pela menor formação de ondas nessa
zona. Para o golfinho-nariz-de-garrafa, em um estudo realizado por Shane (1990) na
Flórida, também demonstrou que o animal utiliza áreas mais profundas para a realização
de atividades aéreas ou comportamentos relacionados à socialização e áreas mais rasas
para alimentar-se, esta informação também foi registrada na enseada do Curral. Isto
provavelmente ocorre por que em águas profundas e abertas, atividades
comportamentais como forrageio teriam um alto custo energético. Assim, essas áreas
seriam usadas para outras atividades como a socialização.
No presente estudo, observamos que os animais mergulhavam expondo a cauda
a 45° e 90° quando realizavam atividades de brincadeira ou contatos físicos entre
filhotes e entre filhotes com juvenis ou adultos. As observações mostraram não haver
diferença significativa nos ângulos das caudas. Nossos dados constataram que os
mergulhos, quando os botos estão socializando, são independentes do tempo de apnéia e
a exposição da cauda, principalmente entre juvenis e adultos. Este tipo de
comportamento provavelmente ajudaria na obtenção de habilidades fisio-motoras e
conseqüentemente da aprendizagem nos filhotes. Nossas observações registraram
durante a socialização que os filhotes quando mergulhavam subiam à superfície
brincando com um objeto (algas), realizando atividades aéreas (periscópio) ou
interações sociais com contato físico. Enquanto os mergulhos em indivíduos juvenis e
adultos estiveram mais relacionados a interações sociais, como contato físico, do que a
brincadeira com objetos. Já a diferença na freqüência dos mergulhos entre os contextos
comportamentais seria uma conseqüência do gasto energético nessas atividades. Os
animais, no momento que estivessem engajados em atividades comportamentais não
relacionados ao forrageio, poderiam economizar energia que seria utilizada nas
atividades relacionadas com a procura, obtenção ou consumação do alimento.
Comportamento de mergulho durante o deslocamento
Alguns autores citam que o deslocamento é caracterizado como uma mudança de
determinada área para outra, em uma direção fixa ou não, com a reavistagem dos
animais em pequenos intervalos regulares de tempo para respirar (Johnson & Norris,
1994; Mann & Smuts, 1999, Nascimento, 2002). Segundo Nascimento (2002), um
padrão de deslocamento geralmente está associado a uma atividade específica. O autor
relatou que o boto-cinza, apesar de ser uma espécie costeira, possui, como a maioria dos
delfinídeos, padrões diferentes de deslocamentos (lento, rápido, em velocidade e
porpoising). Para a espécie em estudo, Geise (1989) descreve o deslocamento
associando-o à atividade de descanso e forrageio. Durante o deslocamento foi registrada
apnéia de 24,6s para juvenil e 29,07s para adulto. O tempo de apnéia não diferiu
significativamente entre juvenis e adultos, perfil registrado também durante a atividade
social do boto.
No presente estudo, os 26 mergulhos registrados nas diversas faixas etárias na
enseada dentro do contexto de deslocamento só ocorreram durante o deslocamento lento
que é caracterizada por uma movimentação calma direcionada a baixa velocidade.
Nascimento (2002) sugeriu que este tipo de deslocamento lento do boto-cinza dentro de
uma baía ou enseada pode estar relacionado ao descanso dos animais ou ao
envolvimento em interações sociais. Como o descrito por este autor os possíveis
padrões comportamentais observados em nosso estudo evidenciaram mergulhos
associados à socialização e o forrageio como também discutido por Geise (1989). Por
outro lado, os dados mostraram que durante o deslocamento os botos também
mergulharam antes da perseguição de banhistas e na presença de embarcações, o que
sugere uma possível função de fuga devido aos distúrbios, observando-se que os
animais depois do mergulho subiam à superfície e deslocavam-se para outro quadrante
saindo da enseada, observações também registradas nesta espécie por Valle e Melo
(2006), assim como, por exemplo, no golfinho-nariz-de-garrafa (Mann et al., 1999) e no
cachalote (Magalhães et al., 2002).
Como o relatado nos outros contextos comportamentais, os resultados também
demonstraram mergulhos com maior freqüência no primeiro quadrante (1Q) e na zona
intermédia da enseada (Z2), observações já discutidas anteriormente. Como referido no
contexto de socialização, tanto juvenil como adultos não apresentaram diferença
significativa na exposição da cauda durante o deslocamento.
Miles e Herzing (2003) no estudo realizado no golfinho-pintado-do-atlântico,
sobre sincronismo entre mãe-filhote, realizaram um etograma caracterizando um dos
episódios como mergulhos verticais. Já nos dois registros observados nos filhotes que
mergulharam sincronicamente acompanhados nas duas ocasiões por um adulto (filhote-
adulto) quando se deslocavam na enseada apresentaram mergulhos expondo a cauda só
a 45°. Este comportamento de mergulho sincrônico no deslocamento do boto é
comumente observado nos filhotes de outras espécies de golfinhos (Mann, 1999; Mann
& Smuts, 1999). Mann (1999) indicou que as observações entre mãe-filhote no
golfinho-nariz-de-garrafa exibem respiração sincrônica e posição de deslocamento.
Miles e Herzing (2003) sugerem que a possibilidade de sincronismo é uma
aprendizagem ou um comportamento importante atribuído para o crescimento do
filhote, este comportamento também foi constatado no cachalote por Magalhães et al.
(2002). No golfinho-nariz-de-garrafa observou-se que as fêmeas e filhotes respiram ao
mesmo tempo e que a freqüência respiratória diminui com a idade do filhote. O período
de controle respiratório realizado nas fêmeas está dado por cuidado parental nos filhotes
(Mann et al., 2000). Nossas observações coincidem com o sugerido pelos autores, sendo
o tempo de apnéia do indivíduo adulto quando acompanhado com o filhote menor
comparado quando o animal se deslocar sozinho na enseada (Miles & Herzing, 2003).
5.0 CONCLUSÕES
______________________________________________________________________
A diferença no tempo de apnéia entre as três faixas etárias pode estar relacionada
às restrições anatômicas e fisiológicas do mergulho.
A diferença no tempo de apnéia entre juvenil e adulto durante o comportamento de
forrageio, poderia estar relacionada com a maior capacidade fisiológica e
experiência do adulto, para capturar a presa comparado com o juvenil.
O comportamento de mergulho dentro da enseada do Curral pode representar uma
estratégia de forrageio.
Os mergulhos associados aos eventos de socialização podem estar relacionados ao
comportamento de brincadeira característico de filhotes e juvenis.
Os mergulhos encontrados durante o deslocamento, podem estar associados a
diferentes contextos, como socialização, alimentação, fuga ou sincronismo de
movimento (filhote-adulto).
CAPITULO II. ESTRUTURA ANATÔMICA DO CORAÇÃO DO BOTO-
CINZA, Sotalia guianensis, E POSSÍVEIS ADAPTAÇÕES CARDIACAS AO
MERGULHO.
1.0 INTRODUÇÃO
1.1. Estudos sobre a anatomia do coração em mamíferos aquáticos
As investigações sobre a anatomia do sistema cardiovascular em pequenos
cetáceos são escassas. As pesquisas sobre a estrutura anatômica do coração foram
focalizadas principalmente em pinípedes (focas e leões marinhos) citando-se, por
exemplo, Drabek (1975) que analisa o sistema cardiovascular de algumas espécies de
focídeos da Antártida e sua relação funcional com o comportamento e capacidade de
mergulho. Já foram estudadas, por exemplo, a foca-de-weddell; a foca-caranguejeira,
Lobodon carcinophagus; foca-de-ross, Ommatophoca rossi e a foca-leopardo, Hydrurga
leptonyx (Drabek, 1975; Williams & Bryden, 1996). Nie (1988) realizou um estudo
sobre o sistema de condução na foca comum, Phoca vitulina. Junin e Belerenian (1990)
realizam o estudo electrocardiográfico nos filhotes do leão-marinho-do-sul, Otaria
flavescens, em relação à capacidade de mergulho. Drabek e Burns (2002) descreveram a
estrutura do coração e a dilatação da artéria aorta ascendente da foca–cistófora,
Cystophora cristata.
Alguns autores estudaram a estrutura anatômica do coração nos cetáceos e sua
relação com as adaptações cardíacas ao mergulho. Nos misticetos, a anatomia do
coração foi analisada no feto da baleia-fin (Walmsley, 1938); na baleia-minke-anã, B.
acutorostrata (Junin, Abuin & Reynolds, 1994; Ochrymowych & Lambertsen, 1983;
Rowlatt, 1981); na baleia-azul (Nie, 1988); na baleia-minke-antártica, B. bonaerensis
(Abuin, Junin & Martinez, 2000; Junin, Abuin & Arins, 2000); nos neonatos da baleia-
minke-anã; baleia-jubarte, Megaptera novaeangliae e baleia-franca-do-sul, Eubalaena
australis (Cuenca, Viegas, Siciliano & Souza, 2004).
Nos odontocetos, as descrições foram baseadas na baleia-bicuda-de-Sowerby,
Mesoplodon bidens (Turner, 1886); no cachalote (Nie, 1988; White & Kerr, 1917), no
feto do cachalote-pigmeu, Kogia breviceps (Kernan & Schulte, 1918); no boto-do-porto,
(Nie, 1988; Rowlatt & Gaskin, 1975); na baleia-bicuda-de-cabeça-plana-do-norte,
Hyperoodon ampullatus (Rowlatt, 1981); na beluga (Bisaillon, Martineau & St-Pierre,
1987; Bisaillon, Martineau, St-Pierre & Beland, 1988); no golfinho-listrado, Stenella
coeruleoalba; no golfinho-de-bico-branco, Lagenorhynchus albirostris, no golfinho-de-
laterais-brancas-do-atlântico L. acutus; no golfinho-comum-de-bico-curto, Delphinus
delphis; no golfinho-nariz-de-garrafa (Nie, 1988; 1989). Garri et al. (2005b) realizaram
a primeira descrição sobre a anatomia do coração do boto-cinza.
1.2. Importância de estudar os caracteres anatômicos e fisiológicos nos mamíferos
aquáticos
Vários autores estudaram a anatomia do coração de algumas espécies de
mamíferos aquáticos e realizaram comparações com os mamíferos terrestres carnívoros.
Lechner (1942 apud Bisaillon et al., 1987) analisando o sistema cardiovascular em
pinípedes indicou a importância de estudar a forma do coração neste grupo. O autor
mencionou que a forma do coração está associada com a performance fisiológica e que
difere nas características anatômicas do coração com os mamíferos terrestres, tais como
os felinos que apresentam um coração estreito, enquanto nos pinípedes este é mais
largo. Por outro lado, Davis (1964) e Slijper (1979) sugerem que a forma do coração
está associada com a forma do tórax e não com as atividades dos animais. Mas
pesquisas realizadas por Drabek (1975; 1977) e Drabek e Burns (2002) sobre a forma do
coração nos focídeos sugerem que ela está relacionada às adaptações cardiovasculares e
à profundidade que mergulham os pinípedes, de acordo com o ambiente em que vivem e
com o seu modo de vida. Estas características indicam que estes animais apresentam um
coração extremamente largo e achatado, já que estariam menos sujeitos à deformação
por pressão hidrostática do que um coração mais comprido.
Ochrymowych e Lambersten (1983) através dos estudos realizados no coração
da baleia-minke-anã, mencionaram que geralmente nos cetáceos, a forma do coração e a
grande espessura do ventrículo direito são adaptações às mudanças hemodinâmicas
associadas com mergulhos profundos e com maior período de tempo.
De acordo com a capacidade de mergulho dos animais, podem existir variações
sobre a forma do coração dentre os cetáceos. Por exemplo, no boto-do-porto o coração é
estreito com ápice formado só pelo ventrículo esquerdo (Rowlatt & Gaskin, 1975). Esta
espécie mergulha em águas poucas profundas durante 1 ou 2 minutos. Por outro lado, a
beluga, espécie dentre os Delphinidae que possui uma grande capacidade de mergulho,
apresenta um coração relativamente largo e chato com ápice formado por ambos os
ventrículos (Bisaillon et al., 1987). Estas características nos cetáceos parecem estar
relacionadas com a performance fisiológica do mergulho.
1.3 Importância de estudar o ventrículo direito em mamíferos aquáticos
Os estudos também foram focalizados no ventrículo direito onde Davis (1964)
mencionou que a câmara ventricular direita em mamíferos terrestres carnívoros dos
felinos é curta e estreita, enquanto os estudos realizados, por exemplo, na foca-de-
weddell revelaram que a câmara ventricular direita é longa e estreita. O autor indica que
estas diferenças estão relacionadas com as adaptações cardíacas e o ambiente em que
vive o animal. Entretanto, Drabek (1975; 1977) sugere que as diferenças na proporção
do tamanho do ventrículo direito em pinípedes representam uma adaptação funcional ao
mergulho profundo. Este autor constata que uma câmara ventricular direita delgada é
uma característica vantajosa para os mamíferos que mergulham a grandes profundidades
e por longos períodos de tempo. Exemplo disso seria o que mostram os trabalhos
realizados sobre o comportamento e capacidade de apnéia na beluga (delphinidae) e na
foca-de-weddell (focídeo), que mergulham a profundidades maiores do que 300m e com
apnéias de mais de 12 minutos (Martin, Hall & Richard, 2001) e 600m com apnéias de
73 minutos (Kooyman, Castellini & Davis, 1981), respectivamente. Drabek (1975)
indicou que ambas as espécies, apesar de pertencerem a diferentes ordens, apresentam
um ventrículo direito relativamente longo e muito estreito, característica anatômica
típica de animais que mergulham mais de 200m de profundidade.
Os cetáceos em geral apresentam um ventrículo direito estreito, enquanto nos
pinípedes, os estudos indicam que este é bastante largo. Entretanto, Drabek (1975;
1977) constata que as diferenças entre ambas as ordens está relacionada às adaptações
cardíacas ao mergulho. Bisaillon et al., (1987) mencionaram que a maioria dos cetáceos
apresenta uma espessura da parede ventricular direita proporcionalmente menos
espessa comparada com os pinípedes e sugere que esta característica do ventrículo
direito traz vantagens para a dilatação durante o mergulho. Esta característica pode
favorecer com maior ênfase a ejeção ventricular do sangue dentro do colapso pulmonar,
oferecendo uma alta resistência vascular.
1.4. Estudos que relacionam a anatomia com a fisiologia e o comportamento de
mergulho em mamíferos aquáticos
Durante a atividade de mergulho, uma série de adaptações morfofisiológicas
ocorre no organismo dos mamíferos aquáticos e, dentre eles pode-se destacar como
principais o oxigênio (O2). O mesmo é desviado para suprir as principais regiões vitais,
como o cérebro e o coração. O aumento da capacidade de apnéia também pode se
relacionar com o elevado transporte de O2. Este pode ser armazenado em três regiões do
corpo nos mamíferos marinhos: no sistema respiratório, no músculo esquelético e
sistema circulatório, apresentando os ambos maiores concentração de mioglobina e
hemoglobina, respectivamente, que os mamíferos terrestres (Boyd, 1997; Butler, 2001).
Nos mamíferos aquáticos, mais 80% do O2 armazenado está no sangue e nos músculos
(Kooyman, 1989). Os golfinhos precisam subir à superfície para respirar
freqüentemente e quando se deslocam rapidamente devem emergir para fazê-lo
eficientemente, evitando desta maneira uma narcose. Quando um cetáceo permanece na
superfície respirando, a pressão atmosférica nos alvéolos de seus pulmões age de forma
similar aos mamíferos terrestres, mas quando mergulham a diferentes profundidades
têm início certas mudanças a nível cardiovascular, que incluem a bradicardia e a
diminuição da circulação periférica (Butler, 2001; William et al., 1999b). Essas ações
conservam a capacidade de oxigênio no sangue para o coração e o sistema nervoso
central, que necessitam de uma disponibilidade de oxigênio obrigatório, enquanto os
outros tecidos dependem do meio anaeróbico para a conservação de energia (Butler,
2001). A conservação de oxigênio é necessária porque nem todo oxigênio sanguíneo,
nem os músculos possuem oxigênio satisfatoriamente, de modo que adaptações são
necessárias para a atividade de mergulho a certa profundidade e período de tempo
(Butler, 2001; William et al., 1999a).
A bradicardia (redução na taxa de batimentos cardíacos) foi bem documentada
como resposta cardiovascular ao mergulho dos mamíferos aquáticos (Kooyman, 1985;
Kooyman et al., 1981; Noren et al., 2004; Williams et al., 1999a,b). Os mamíferos
marinhos são os únicos que evolutivamente adquiriram a capacidade de diminuir a
freqüência cardíaca durante a imersão de 45 a 60 batimentos por minuto quando nadam
na superfície, a quatro batimentos por minuto, ou até menos, quando estão em apnéia.
Dentre os cetáceos, a maioria dos delfinídeos mergulha a pouca profundidade (<100m)
com tempo de apnéia menor do que 15 minutos (Butler, 2001). Os estudos anatômicos
sobre o coração indicam que estes animais apresentam uma capacidade cardiovascular
menor comparado com baleias e pinípedes que mergulham a grandes profundidades
(Falabella et al., 1999; Whitehead, 2003). Certas adaptações cardiovasculares e
fisiológicas para o mergulho sugerem que uma preparação pré-mergulho é requerida
para que o animal possa ter uma máxima capacidade de imersão. Nos cetáceos que
mergulham a mais de 300m de profundidade, como a beluga e o cachalote, a bradicardia
não é mais intensa, comparado com os pinípedes.
Os pinípedes manifestam as mais profundas bradicardia durante o mergulho
(Kooyman, 1985). Vários autores sugerem que principalmente nas focas, as mudanças
cardíacas durante o mergulho respondem por uma bradicardia com uma queda de 100 a
4 batimentos por minuto, com uma diminuição do rendimento cardíaco. Por exemplo, o
elefante-marinho-do-sul, que possui um comportamento de mergulho diferenciado entre
os pinípedes, chega a atingir entre 1200-1500m de profundidade, com apnéias de 120
minutos e apresentando uma bradicardia de um a quatro batimentos por minuto
(Falabella et al., 1999). Os estudos realizados em pinípedes demonstraram que, apesar
da extrema bradicardia, a pressão arterial permanece quase constante e não muda
durante o reflexo do mergulho (Kooyman et al., 1981). Drabek (1975) indicou que a
pressão arterial é mantida pelo aumento do tecido elástico presente no bulbo aórtico da
artéria aorta ascendente. É a adequada manutenção da pressão no sistema coronário
que assegura uma oxigenação do tecido cardíaco. Este autor realizou estudos sobre o
bulbo aórtico nas focas da Antártida, indicando a existência de uma grande dilatação da
artéria aorta ascendente, o que é surpreendente em comparação com os cetáceos e com
os mamíferos terrestres carnívoros. O autor sugere ainda que as características da forma
geral da estrutura anatômica do coração e especialmente da artéria aorta são adaptações
anatômicas e fisiológicas à profundidade, freqüência e período de tempo que mergulha
o mamífero aquático. Estas características permitem que a dilatação do bulbo aórtico
mantenha a pressão sanguínea arterial, perfusão do cérebro e tecido cardíaco durante a
bradicardia.
Portanto, os mamíferos aquáticos apresentam quatro adaptações que são de
grande importância para a imersão profunda: 1) estrutura torácica flexível que permite o
colapso do tórax com o aumento da pressão hidrostática; 2) grande dilatação das veias,
sinus venoso e retia mirabilia (“rede maravilhosa”) quando o ar é comprimido; 3)
pulmões que contém grande quantidade de tecido elástico; 4) elasticidade na traquéia
[p.ex. golfinho-nariz-de-garrafa; foca-de-weddell; leão-marinho-do-sul, Otaria
flavescens (Kooyman et al., 1981); elefante-marinho-do-sul (Crespo, Garri, Lewis &
Lauria, 1996)] (Butler, 2001; Williams et al., 1999b; Würsig, 1989). O grau de
desenvolvimento destas características varia de espécie para espécie dependendo das
necessidades ecológicas e comportamentais para o mergulho profundo (Baird, Hanson
& Dill, 2005; Butler, 2001; Kooyman et al., 1981). Os mamíferos que mergulham
podem ser capazes de desviar sangue para determinados órgãos vitais durante a
submersão, e utilizam a vasoconstrição para reduzir, ou interromper completamente, o
refluxo do sangue para outros tecidos.
Até o presente momento não existem estudos sobre a estrutura anatômica do
coração do boto-cinza, Sotalia guianensis. O primeiro registro foi realizado por Garri et
al. (2005b) que descrevem algumas características morfológicas do coração do boto-
cinza. O estudo sobre a anatomia a um nível mais profundo permitirá interpretar melhor
a estrutura do coração em relação à profundidade e quanto ao período de tempo que esse
animal mergulha. Pesquisas futuras poderão esclarecer investigações sobre o estudo das
artérias coronárias, sistema de condução interventricular (I-V) e histologia do coração,
que serão de suma importância para compreender melhor o padrão comportamental de
mergulho desta espécie costeira.
1.5. OBJETIVOS DA PESQUISA
1.5.1. OBJETIVO GERAL
Descrever a anatomia do coração do boto-cinza, Sotalia guianensis.
1.5.2. OBJETIVOS ESPECÍFICOS
- Descrever a anatomia do coração do boto-cinza nas três faixas etárias descritas para
esta espécie;
- Comparar a estrutura anatômica do coração do boto-cinza com outras espécies de
mamíferos marinhos já descritos.
2.0. MATERIAIS E MÉTODOS ______________________________________________________________________
2.1 Coleta de material biológico
Para investigar a capacidade de mergulho do boto-cinza, Sotalia guianensis, foi
realizado o estudo dos corações desta espécie costeira. As amostras procederam de
exemplares de diferentes faixas etárias encalhadas mortas entre maio de 2004 até
setembro de 2005, desde Sagi (litoral sul) até São Miguel do Gostoso (litoral norte), no
litoral do Rio Grande do Norte (RN) (Figura 01). As necropsias foram realizadas junto
com os integrantes da REMANE (Rede de Encalhes de Mamíferos Marinhos da Região
Nordeste) do grupo Projeto Pequenos Cetáceos do Rio Grande do Norte/ PPC-RN da
UFRN. Os exemplares encalhados na costa há mais de três dias não foram analisados,
devido ao processo rápido de putrefação dos órgãos, que impedem os estudos
anatômicos e histológicos.
Para determinar a faixa etária do animal foi seguida a metodologia de Hetzel e
Lodi (1993) como características morfológicas externas, como coloração, tamanho,
formato do melão, formato e localização da nadadeira dorsal e número de dentes. As
medidas morfométricas e a identificação do sexo foram seguidas através da proposta do
Plano de Ação de Mamíferos Aquáticos (IBAMA, 2001).
Foram coletados 12 corações do boto-cinza, de filhotes (n=3), juvenis (n=3) e
adultos (n=6), com comprimento total entre 78cm a 194cm. As amostras foram
analisadas no Laboratório de Anatomia Comparada no Departamento de Morfologia da
Universidade Federal do Rio Grande do Norte (UFRN). Para manter a forma do
coração, os mesmos foram fixados em formaldeído a 10% por 48h, pesados e
dissecados, para a obtenção das medidas biométricas: altura, largura e circunferência
(Figura 02). Os corações de oito indivíduos foram pesados com os grandes vasos
(artérias e veias). Os órgãos foram pesados numa balança tipo Filizola.
Figura 01. Encalhe do boto-cinza em Ponta Negra-RN. (Foto: Priscila Medeiros, 2005).
2.2. Medidas anatômicas dos corações do boto-cinza
2.2.1 Anatomia externa do coração
- As medidas externas do coração do boto-cinza analisadas foram: altura, largura e
circunferência (Figura 02).
altura: medida a partir do orifício pulmonar até o ápice do órgão na posição
ventral.
largura: medindo-se a largura máxima entre os ventrículos, na posição ventral.
circunferência: tomando a circunferência máxima de ambos ventrículos.
máxima espessura das paredes de ambos ventrículos: foi analisado a partir da
parede lateral.
Nas aurículas foi medida a base e a altura (Figura 02). As medidas nos corações foram
realizadas com paquímetro e fita métrica.
Figura 02. Medidas anatômicas externas do coração do boto-cinza (face ventral), de um
indivíduo adulto (macho) de 184cm de comprimento (Foto: Carlos Moura, 2005).
Escala=1cm.
- Para determinar como é a forma do coração de Sotalia, foi utilizada a metodologia de
Drabek (1975) através da expressão:
(altura do coração / circunferência do coração) x 100.
- índice baixo ( 50): coração curto e largo
- índice alto (>50): coração longo e estreito
- Para os parâmetros da artéria aorta ascendente foi seguida o critério adotado por
Drabek (1975). Para analisar a dilatação do bulbo aórtico da artéria aorta ascendente,
os mesmos foram seccionados em quatro segmentos, desde o nível da artéria coronária
até o diâmetro maior próximo à artéria braquiocefálica. Em cada segmento foram
Aurícula direitaAurícula esquerda
11Ápice
ALTURA
LARGURA
Aurícula direitaAurícula esquerda
11Ápice
ALTURA
LARGURA
Ventrículo direito
Ventrículo esquerdo
Artéria pulmonar
Base
Altura
2
analisados os diâmetros interno e externo medindo altura e largura, a circunferência e a
espessura da parede do bulbo aórtico, em milímetros (Figuras 03, 04).
Figura 03. Anatomia externa do coração do boto-cinza (face ventral). Coração de um
indivíduo adulto de 1,71cm de comprimento (Foto: Carlos Moura, 2005). Escala=1cm.
Figura 04. Medida dos diâmetros interno e externo para cada segmento do bulbo aórtico,
desde a base da artéria aorta até o diâmetro maior do bulbo aórtico (Foto: Carlos Moura,
2005). Escala=1cm.
Artéria aortaascendente
Artériapulmonar
22
Tronco braquiocefálicoArtéria subclávia esquerda
Artéria aortaascendente
Artériapulmonar
22
Tronco braquiocefálicoArtéria subclávia esquerda
3
Altura artéria braquiocefálica
2° Segmento
1° Segmento
Altura artéria coronária
2.2.2 Anatomia interna do coração
Para medir a altura e largura da câmara ventricular direita (C.V.D.) do coração,
foi utilizada a metodologia através do triângulo retilíneo de Cornelius (1958) seguida
por Davis (1964), Drabek (1975) e Bisaillon et al. (1987).
O triângulo retilíneo da C.V.D. é representado por três medidas lineares internas
(Figura 05):
Ponto TS: medida realizada desde o ponto T (união das paredes septal e atrial da
base da cavidade ventricular) até o ponto S (ponta do ápice ventricular interno).
(TS= altura da câmara ventricular direita).
Ponto SP: medida realizada a partir do ponto S até o ponto P (união da base da
cúspide direita e esquerda da válvula pulmonar).
Ponto TP: a partir do ponto T até o ponto P (TP = largura da câmara ventricular
direita).
Para determinar os índices de altura e largura da C.V.D., foi utilizada a
metodologia de Drabek (1975) expressa através de:
- índice de altura: (TS / altura do coração) x 100
índice 50: C.V.D. curta
índice > 50: C.V.D. longa
- índice de largura: (TP/ altura do coração) x 100
índice 50: C.V.D. estreita
índice > 50: C.V.D. larga
Figura 05. Medidas internas do ventrículo direito do coração do boto-cinza (Face ventral)
(Foto: Carlos Moura, 2005). Escala=1cm.
A espessura da câmara ventricular direita, da câmara ventricular esquerda
(miocárdio) e a espessura do septo interventricular do coração, foram medidas em três
partes desde a face ventral: 1) proximal, 2) média e 3) ápice (Figura 06).
PP
SS
TT
Ventrículoesquerdo
Ventrículodireito
PP
SS
TT
Ventrículoesquerdo
Ventrículodireito
PP
SS
TT
Ventrículoesquerdo
Ventrículodireito
35
Figura 06. Medidas da espessura do ventrículo direito, ventrículo esquerdo (miocárdio) e
septo interventricular (face ventral) de um adulto (macho) de 184cm de comprimento.
Referências: P (proximal), M (média) e A (ápice) (Foto: Carlos Moura, 2005).
Escala=1cm.
P
M
A
P
M
A
P
M
A
44Espessura septum interventricular
Espessura miocárdio
Espessura Ventrículo direito
6
2.3 Estudo da origem e distribuição das artérias coronárias no coração do boto cinza
O coração de uma fêmea adulta de 1,91m de cumprimento do boto-cinza foi
utilizado para analisar a origem e distribuição da artéria coronária direita e esquerda. O
órgão foi mantido sob refrigeração (-20°C) durante três dias até o processamento.
Após o descongelamento, os orifícios das artérias coronária direita e esquerda
foram canulados para injeção da resina Acetato de vinil com um corante específico, na
cor branca para artéria coronária direita e vermelha para artéria coronária esquerda.
Em seguida, o coração foi submerso em solução de hidróxido de sódio (NaOH) a
30% para corrosão do excesso de tecido adiposo presente nos sulcos coronário e
interventiculares, portanto facilitando a dissecação e visualização das artérias
coronárias.
Posteriormente este coração foi fixado em formol a 10% por 24 horas e
dissecados. Os dados de origem e distribuição das artérias coronárias foram registrados
por meio de fotografias e desenhos esquemáticos.
Os dados obtidos dos corações através dos encalhes dos botos foram inserido em
uma planilha estabelecida (Anexo 01). Os termos anatômicos utilizados neste trabalho
estão de acordo com International Committee on Veterinary Gross Anatomical
Nomenclature. Nomina Anatômica Veterinária (1994), Nomina Embriológica
Veterinária (1992), Nomina Histológica (1992).
3.0 RESULTADOS ______________________________________________________________________
3.1 Descrição geral da Anatomia do coração do boto-cinza
Os cetáceos se caracterizam por apresentar uma cavidade torácica bastante larga,
ocupando aproximadamente 2/3 do comprimento do corpo (Figura 08). O coração do
boto-cinza localiza-se no interior desta cavidade.
Figura 07. Posição do coração nos Delphinidae (www.ms-starship.com).
O ápice do coração nos pequenos cetáceos está localizado, no antímero esquerdo
do corpo e próximo a margem cranial-ventral do diafragma.
O coração está envolvido pelo pericárdio, um saco fibroseroso, que se adapta de
modo perfeito ao seu redor.
Externamente podemos observar quatro câmaras cardíacas, dois ventrículos e
dois átrios separados por um sulco coronário incompleto apenas na origem do tronco
pulmonar (cone arterioso). O átrio direito é relativamente maior que o esquerdo. A base
é essencialmente formada pelos átrios direito e esquerdo e pelos grandes vasos que
entram (veias cava cranial e caudal e quatro veias pulmonares) e saem do coração
(artéria pulmonar e artéria aorta).
O ventrículo direito ocupa ligeiramente mais que a metade da superfície ventral
ou auricular do órgão. A espessura do ventrículo direito é menor do que a do ventrículo
esquerdo. Os ventrículos constituem uma parte maior do coração sendo muito mais
EsôfagoDentes
Cérebro Crânio
Nadadeira Peitoral
CoraçãoFígado
PélvisAno
Estômago
Intestino
PulmãoRim
Nadadeira Dorsal
Gordura
Cauda
Coluna Vertebral
Escapula
Espiráculo
firme devido à maior espessura das paredes, no ventrículo direito mede em média
25,5mm nos filhotes, 31,75mm nos juvenis e 39,6mm nos adultos e no esquerdo de
30,93mm nos filhotes, 40,50mm nos juvenis e 47mm nos adultos.
Na face auricular observa-se o sulco interventricular esquerdo ou paraconal que
delimita os ventrículos esquerdo e direito ocupado pelo ramo interventricular esquerdo
de uma calibrosa e sinuosa artéria coronária (Figuras 08A e B, 11). Tanto o sulco
coronário quanto o interventricular esquerdo e direito são infiltrados por tecido adiposo.
Macroscopicamente as fibras musculares superficiais descem no sentido do ápice. Na
superfície atrial ou dorsal o sulco interventricular subsinuoso não é bem demarcado. O
sulco subsinuoso começa no sulco coronário e segue para o ápice continuando-se com o
sulco interventricular paraconal. Este sulco contém espessos vasos sanguíneos
envolvidos por tecido adiposo especialmente na metade proximal do seu curso.
O tronco pulmonar segue para o cone arterioso do ventrículo direito entre a
margem da aurícula direita e esquerda e se curva separa o lado esquerdo da aorta
ascendente e posterior ao ligamento arterioso divide-se em artéria pulmonar direita e
esquerda.
A artéria aorta apresenta uma parede espessa, ascende do ventrículo esquerdo e
sofre uma dilatação próxima ao tronco pulmonar denominado bulbo aórtico (Figuras 03,
08A).
3.1.1. Átrio direito e esquerdo
Cada átrio é composto por uma cavidade principal ou átrio propriamente dito e
um apêndice com forma irregular denominado aurícula. O átrio e aurícula direita são
relativamente maiores comparados com o esquerdo.
As aurículas apresentam forma triangular, cujo vértice é ventral e suas margens
são relativamente irregulares (Figuras 02, 03, 08B). A aurícula direita nos filhotes
possui uma base de 59mm e uma altura de 28mm, nos juvenis a base é de 71mm e a
altura de 38,5mm e nos adultos a base de 102mm e a altura de 41mm. Nos filhotes, a
base da aurícula esquerda foi de 56,30mm e a altura de 26mm, nos juvenis a base de
69mm e a altura de 36,5mm e nos adultos a base de 97mm e a altura de 38,4mm. Esses
resultados mostram que as aurículas são aproximadamente similares sendo ligeiramente
maior à direita. A parede medial da aurícula esquerda é relativamente mais espessa
próxima à passagem do tronco pulmonar (Figuras 02, 03, 08B).
A cavidade interna de cada aurícula é reforçada por uma rede de músculos
pectiniformes formados por largos feixes de fibras musculares (Figuras 09, 10 A, B e
C). Estes feixes musculares dividem a cavidade da aurícula em pequenos
compartimentos secundários. A rede de músculos pectiniformes é mais desenvolvida no
átrio direito do que no esquerdo.
No átrio direito potente músculos pectiniformes constituem uma forte e
proeminente crista terminal. Esta crista marca a abertura da veia cava cranial. A
cavidade atrial direita recebe as duas veias cavas e o seio coronário. Este último recebe
sangue das veias cardíacas enquanto o átrio esquerdo recebe as veias pulmonares.
A veia cava cranial se abre na região cranial esquerda do átrio direito. Caudal a
esta elevação encontra-se uma depressão arredondada formando um divertículo
localizado no septo interatrial denominada fossa oval. A veia cava caudal abre-se na
parte caudal do átrio direito. No seio coronário é visível o orifício das veias cardíaca
grande e média. As veias cardíacas mínimas se abrem na parede do átrio direito.
3.2.1 Ventrículos direito e esquerdo
O ventrículo direito (Figuras 02, 03, 08A e B) se caracteriza por apresentar uma
valva atrioventricular direita denominada tricúspide, é composta de três cúspides que se
unem a um anel fibroso que circunda a abertura. Cada cúspide é unida por estrias
fibrosas (cordas tendíneas) que descem pela cavidade ventricular e inserem-se em
projeções das paredes (músculos papilares) (Figuras 09, 10). A luz do ventrículo é
atravessada por uma faixa fina de músculo denominada trabécula septomarginal que vai
da parede septal à parede externa ou não septal (Figura 09). Esta trabécula proporciona
um caminho mais curto para um feixe do tecido condutor, assegurando assim uma
contração mais aproximadamente simultânea de todas as partes do ventrículo. Também
podemos apreciar muitas cristas irregulares denominadas trabéculas carnosas (Figura 09
e 10).
A parede não septal direita é menor em comparação com a parede não septal
esquerda (Figura 09). A maior espessura da parede não septal direita representa 73,91%
nos filhotes, 60,61% nos juvenis e 66,39% nos adultos da parede ventricular esquerda.
As paredes septal e não septal são marcadas por várias trabéculas carnosas. As mesmas
formam uma complicada rede interna da qual surgem os músculos papilares e os feixes
septomarginais (Figuras 09, 10). A trabécula septomarginal representa um poderoso
feixe de fibra que corre obliquamente na cavidade do ventrículo direito da parede septal
para não septal. A rede de trabéculas carnosas na parede do ventrículo direito é bem
mais numerosa do que no ventrículo esquerdo (Figura 09). As trabéculas septomarginais
são fortemente desenvolvidas e ramificadas e seguem no sentido da cresta
supraventricular recebendo cordas tendíneas das válvulas átrio ventricular direita. As
cordas tendíneas são bastante desenvolvidas. Foram observados músculos papilares nas
paredes auriculares, atrial, septal e não septal do ventrículo direito.
O ventrículo esquerdo (Figuras 02, 03, 08A e B) apresenta uma valva
atrioventricular esquerda denominada bicúspide ou mitral, que fecha o óstio
atrioventricular, geralmente possui apenas duas cúspides principais (Figuras 09, 10). As
cordas tendíneas da valva atrioventricular esquerda são geralmente mais musculosas do
que a valva do ventrículo direito (Figura 09).
O septo interventricular é muscular, separa as duas cavidades ventriculares
(Figura 09). A superfície da parede septal é pequena comparada com a parede não
septal. Este septo apresenta uma espessura da parede máxima de 14mm para filhotes,
16,66mm para juvenis e 28,30mm nos adultos. A espessura máxima do septo
interventricular (parede septal) comparado com a espessura da parede do miocárdio
(não septal) foi de 82,14% nos filhotes, 80% nos juvenis e 58,86% nos adultos da
parede septal.
As trabéculas cavernosas são muito mais espessas do que o compartimento da câmara
ventricular direita (Figura 09).
Nas três faixas etárias observou-se a parede do ventrículo esquerdo muito mais espessa
que a do ventrículo direito (Figura 09).
Figura 08 (A e B). Coração do filhote (fêmea) do boto-cinza de 78cm de comprimento.
Referências: A.C., Ápice Cardíaco; A.D., Aurícula Direita; A.E., Aurícula Esquerda; Ar.
Aor, Artéria Aorta ascendente; A.C.E., Artéria Coronária Esquerda; V.D., Ventrículo
Direito; V.E., Ventrículo Esquerdo; Per., Pericárdio; T.P., Tronco Pulmonar (Foto:
Carlos Moura, 2006). Escala=1cm.
A.E.
Ar. Aor.
T.P.
A.C.E V.E.V.D.
A.D.
08 B
Pulmão
Per.
A.C.E.V.D.
V.E.
Pulmão
08 A
A.C.A.C.E.
Figura 09. Aspecto do interior dos ventrículos direito e esquerdo do boto-cinza (face
ventral) de um adulto (macho) de 184cm de comprimento. Referências: 1 e 2, valva
atrioventricular direita e esquerda respectivamente; 1’ e 2’, cúspide da valva
atrioventricular direita e esquerda respectivamente 3, ventrículo direito; 4, ventrículo
esquerdo (Foto: Carlos Moura, 2006). Escala=1cm.
Parede não septal
Parede não septal
Parede septal
Trabéculas carnosas
Trabécula carnosa
Átrio direito
Átrio esquerdo
1
2
4
31’
2’ Septo interventricular
Trabécula septomarginal 09
Músculo pectiniforme
Valva Tricúspide
ValvaBicúspide
Valva Aórtica
Figura 10 (A, B, C e D). Detalhe da anatomia interna do coração do boto-cinza. A-B e C-D,
filhote (macho) e adulto de 102cm e 171cm de comprimento, respectivamente (Foto:
Carlos Moura, 2006). Barra=1cm.
V.D.
V.E.
Parede não septal
Parede não septal
Paredeseptal
Cordastendíneas
Papilamuscular
ValvaTricúspide
ValvaBicúspide
Músculopectiniforme
Trabéculascarnosas
ValvaTricúspide
Átrio direito Átrio esquerdo
A B
Átrio direito
Músculo pectiniforme
Valva Tricúspide
Trabéculas carnosas
Cordas tendíneas
Músculo papilar
Valva Bicúspide
Cordas tendíneas
Músculo papilar
Trabéculas carnosas C D
3.1.3. Artéria coronária
O suprimento sanguíneo do coração do boto-cinza é realizado pela artéria
coronária esquerda e direita. A artéria coronária apresenta em direção dorsolateral ao
ápice uma sinuosa e numerosas circunvoluções.
A artéria coronária direita origina-se acima da cúspide cranial da valva áortica
(Figura 11) e atinge o sulco coronário ventral passando entre o sulco atrioventricular
direito e o tronco pulmonar. Segue um trajeto circunflexo em volta a da aurícula direita
e o ventrículo direito finalizando no sulco interventricular direito na face dorsal do
coração. O ramo interventricular direito é bastante sinuoso.
A artéria coronária esquerda origina-se do seio aórtico acima da válvula
semilunar esquerda (Figura 11). A artéria bifurca-se quase imediatamente em dois
ramos: ramo interventricular paraconal (artéria descendente ventral) e ramo circunflexo
(artéria circunflexa). Do ramo circunflexo originam-se vários ramos intermediários que
irrigam a região ventral proximal. Na margem esquerda do coração destaca-se a
presença de um ramo marginal oriundo também do ramo circunflexo, responsável pela
irrigação desta região. O ramo interventricular paraconal abastece a face ventral do
coração do boto-cinza, acompanha o sulco paraconal em direção ao ápice do coração,
irrigando-o (Figuras 12, 13, 14).
Figura 11. Vascularização arterial do coração do boto-cinza adulto (macho) de 184cm de
comprimento (Foto: Carlos Moura, 2006). Escala=1cm.
Orifício Artéria Coronária Direita
Orifício Artéria Coronária Esquerda
11
A artéria coronária direita possui inicialmente, um trajeto circunflexo, de onde
surgem vários ramos intermediários que suprem à região proximal da face ventral
esquerda e dorsal direita do coração. Esta artéria se continua no sulco interventricular
subsinuoso, como ramo interventricular direito que se ramifica intensamente irrigando a
superfície dorsal até o terço médio distal.
A artéria coronária esquerda possui um maior território de irrigação quando
comparado com a artéria coronária direita.
Ambas as artérias coronárias apresentam-se sinuosas no seu trajeto em direção
ao ápice cardíaco.
Em geral, não foram observadas diferenças marcadas na anatomia do coração de
acordo com as faixas etárias, exceto uma menor cavidade ventricular direita nos filhotes
devido à espessura das paredes ventriculares quando comparado com os indivíduos
juvenis e adultos.
Figura 12. Vascularização arterial na face ventral do coração do boto-cinza. Referências:
A.C.D., Artéria Coronária Direita (branco); A.C.E., Artéria Coronária Esquerda
(vermelho); V.D., Ventrículo Direito; V.E., Ventrículo Esquerdo (Foto: Carlos Moura,
2006). Escala=1cm.
Figura 13. Vascularização arterial na face dorsal do coração do boto-cinza. Referências:
A.C.D. Artéria Coronária Direita (branca) e A.C.E., Artéria Coronária Esquerda
(vermelha) (Foto: Carlos Moura, 2006). Escala=1cm.
A.C.E.
Ramos intermediários
Ramo circunflexo
Ramo interventricular direito
A.C.D.13
12
Ramos intermediários A.C.E.
Ramos intermediários
V.D.
Ramo interventricular esquerdo ou paraconal
Ramo Circunflexo
V.E.A.C.D.
Figura 14 (A e B). Vascularização arterial na face ventrolateral esquerda do coração do
boto-cinza. Detalhe da distribuição da artéria coronária esquerda (Foto: Carlos Moura,
2006). Escala=1cm.
Ramo circunflexo
Ramo marginal
Ramosintermediários
Ramo interventricular esquerdo ou paraconal
A.C.E.
A
Ramo circunflexo
Ramo marginal
A.C.E.
Ramo interventricular esquerdo
ou paraconal
Ramos intermediários
B
3.2 Morfometria externa do coração do boto-cinza, Sotalia guianensis
Para o estudo da estrutura morfométrica do coração, foram analisados 12
corações, sendo três filhotes, três juvenis e seis adultos. Destes animais, três foram
identificados como fêmeas e sete como machos, mas para um juvenil e um adulto não
foi possível a determinação do sexo devido ao estado avançado de deterioração do
animal, sendo classificado então como indefinido. O comprimento total de oito animais
variou entre 78cm até 194cm (Tabelas I e II).
Tabela I. Identificação dos animais e medidas externas do coração do boto-cinza.
DADOS DOS ANIMAIS DADOS DOS CORAÇÕES Espécime Faixa
EtáriaSexo Comprimento
(cm)Peso(g)
Altura(mm)
Largura(mm)
Circunferência(mm)
C9/05 F Fêmea 78 53,5 45 55 155 C8/05 F Macho 102 115 65 77 205 C6/05 F Macho I 230 71 89 220 C5/05 J Fêmea 158 240,5 73 96 260 C3/04 J Indefinido I 301,5 79 123 350 C1/04 J Fêmea I 323,5 88 96 290
C10/05 A Indefinido 171 288 88 118 296 C7/05 A Macho 180 296 85 85 300
C12/05 A Macho 189 328 95 180 300 C4/04 A Macho I 355,5 82 193 353 C2/04 A Macho 184 373 81 170 312
C11/05 A Macho 194 474,5 99 128 342
Referência: A. Código do material biológico: 1) C: coração; 2) Número de ordem do coração:
1 a 12; 3) Ano de coleta: 04 e 05. B. Faixa etária: F: filhote J: juvenil e A: adulto.
Comprimento indefinido (I): animais que não apresentaram a integridade do comprimento total
do corpo (p.ex. cabeça, cauda, etc.) para serem medidos. Sexo indefinido: ausência dos órgãos
genitais.
Tabela II. Medidas externas do coração do boto-cinza, para cada faixa etária.
Peso (g) Altura (mm) Largura (mm) Circunferência (mm)
F J A F J A F J A F J A
Média 123,8 288,5 352,5 60,33 80 88,33 73,66 105 153,1 193,3 300 317,1
dp 89,59 43 68,21 13,61 7,54 7,27 17,24 15,58 31,61 34,03 45,82 24,35
3.2.1. Forma do coração
O coração do boto-cinza é largo, sendo achatado dorso-ventralmente. Possui
câmaras ventriculares compridas com margens esquerda e direita, pronunciadamente
convexas. O ápice do coração é arredondado e formado igualmente pelos ventrículos
direito e esquerdo. A forma do coração é arredondada apresentando uma espessura
média direita de 20,5mm nos filhotes, 30,5mm nos juvenis e 37,5mm nos adultos, e
esquerda de 29,86mm nos filhotes, 43,5mm nos juvenis e 47mm nos adultos (Figuras
02, 08A).
O índice médio de amplitude do coração (altura coração/circunferência
coração)x 100 foi de 31 para filhotes, 27 para juvenis e 27,98 para adultos (Tabela III).
Verificou-se através do índice que a forma do coração no boto-cinza é larga.
Tabela III. Índice médio (altura coração/circunferência coração)x100, para
determinar a forma do coração do boto-cinza e sua comparação com cetáceos
(delfinídeos) e pinípedes (focídeos) estudados.
*Os dados foram tomados de 1Drabek (1975), 2Bisaillon (1982) e 3Bisaillon et al., (1987). O índice médio
analisado pelos autores para a forma do coração pertence a exemplares adultos.
Espécies N Média Mamíferos Marinhos Delphinidae
Sotalia guianensis (boto-cinza)
12 27,98
3Delphinapterus leucas(beluga)
7 31,1
Phocidae2Pagophilus groenlandicus
(foca-da-gronelândia ) 6 33,4
1Leptonychotes weddelli(foca-de-weddell)
4 28,7
1Lobodon carcinophagus(foca-caranguejeira)
3 36,8
1Ommatophoca rossi(foca-de-ross)
2 36,1
1Hydrurga leptonyx (foca-leopardo)
1 36,9
3.3. Morfometria interna do coração do boto-cinza, Sotalia guianensis
3.3.1. Ventrículo direito (V.D.)
Observou-se que o coração de Sotalia guianensis possui câmaras ventriculares
compridas com margens fortemente convexas e achatamento dorsoventral.
O ventrículo direito é comprido e relativamente estreito, com índice médio de
altura (TS/altura coração)x100 de 64,61 para filhotes, 73,18 para juvenis e 86,66 para
adultos (Tabela IV). A câmara ventricular direita é 74,55% maior no adulto que o
filhote.
O índice médio de largura da câmara ventricular direita (TP/altura coração)x100
foi de 38,56 para filhotes, 47,24 para juvenis e 57,23 para adultos (Tabela 04).
Verificou-se através deste índice, que a câmara ventricular direita é longa. A câmara
ventricular direita é 67,37% mais larga no adulto comparada com o filhote.
Tabela IV: Índices médios de amplitude e largura do ventrículo direito do boto-
cinza, em relação a algumas famílias de mamíferos aquáticos adultos.
Espécies N (TS /altura coração)x100 (TP/altura coração)x100
Mamíferos Aquáticos Delphinidae
Sotalia guianensis(boto-cinza)
6 86,66 57,23
3Delphinapterus leucas (beluga)
6 64.7 38.7
Phocidae
1Leptonychotes weddelli (foca-de-weddell)
4 77 40
1Lobodon carcinophagus (foca-caranguejeira)
3 70 50
2Pagophilus groenlandicus (foca-da-groenlândia )
6 68.8 54.8
1Ommatophoca rossi (foca-de-ross)
2 62 42
1Hydrurga leptonyx (foca-leopardo)
1 55 50
*As referências pertencem a trabalhos de 1Drabek (1975), 2Bisaillon (1982) e 3Bisaillon et al (1987) de
exemplares adultos.
3.4. Artéria aorta ascendente
A artéria aorta ascendente do boto-cinza apresentou uma dilatação denominada
bulbo aórtico (Figura 15).
Observou-se que a média do diâmetro externo do bulbo aórtico na base e
próximo à artéria braquiocefálica foi de 13,83mm e 19,66mm nos filhotes, 20,66mm e
25,83mm nos juvenis e 27mm e 33mm nos adultos respectivamente. O grau de dilatação
da artéria aorta ascendente desde a base do diâmetro externo até a altura da artéria
braquiocefálica foi de 70,35% nos filhotes, 76,12% nos juvenis e 81,82% nos adultos,
portanto, o bulbo aórtico é mais dilatado nos adultos.
A espessura média da parede na base da aorta até o diâmetro maior, no nível do
tronco braquiocefálico, foi de 1,83mm e 2,1mm nos filhotes, 2,66mm e 3,33mm nos
juvenis e 3mm e 3,76mm nos adultos, respectivamente.
Figura 15. Detalhe da dilatação do bulbo aórtico do coração do boto-cinza, de uma fêmea
juvenil de 158cm de comprimento (Foto: Carlos Moura, 2006). Escala=1cm.
Bulboaórtico
15
4.0 DISCUSSÃO ______________________________________________________________________
Existem vários trabalhos que relacionam a anatomia do coração com
comportamento de mergulho nos mamíferos marinhos. Entretanto, não há registros
sobre estudos anatômicos e morfológicos do coração do boto-cinza, Sotalia guianensis.
A adaptação para o mergulho parece estar relacionada com variações no ventrículo
direito, na artéria aorta ascendente e no sistema coronariano.
Ainda que algumas pesquisas tenham sido desenvolvidas nos últimos anos, o
número de estudos sobre o sistema cardiovascular em cetáceos nas faixas etárias
continua sendo escasso na literatura científica.
Em geral, as características internas e externas do coração do boto-cinza, apesar
de apresentar algumas diferenças estruturais, são similares com o descrito para outros
Delphinidae, como no boto-do-porto (Nie, 1989; Rowlatt & Gaskin, 1975) e na beluga
(Bisaillon et al. 1987; 1988).
A característica geral do átrio do coração do boto-cinza é similar com o
observado para outros cetáceos, por exemplo, na beluga (Bisaillon et al., 1987; 1988). O
átrio e aurícula direita são relativamente maiores que o átrio e aurícula esquerda. Estas
observações também foram constatadas na beluga por Bisaillon et al. (1987). O autor
sugere que esta diferença está relacionada ao maior volume sanguíneo que deve ser
conduzido para o átrio direito.
Uma rede de músculos pectiniformes está presente nos apêndices do átrio direito
e esquerdo. A presença destas redes, também foi evidenciada na beluga como o descrito
por Bisaillon et al. (1987) e por Nie (1989) no boto-do-porto, golfinho-nariz-de-garrafa,
golfinho-comum, golfinho-de-laterais-brancas-do-atlântico. Como o sugerido por
Rowlatt e Gaskin (1975) no estudo com o boto-do-porto, a contração destes músculos
pectiniformes de grande calibre são importantes na contração da parede atrial para
esvaziamento do átrio.
No boto-cinza, entre o átrio e o ventrículo direito observou-se a presença da
válvula tricúspide; o mesmo foi observado nas espécies de golfinhos por Bisaillon et al.
(1987) e Nie (1989).
A presença de dois grupos de músculos papilares é característica do ventrículo
direito dos cetáceos, como o descrito no boto-cinza e por Bisaillon et al. (1987) na
beluga. Rowlatt e Gaskin (1975) relataram no boto-do-porto, um terceiro grupo de
músculos papilares que podem ocasionalmente estar presente em algumas espécies de
cetáceos.
No boto-cinza a trabécula septomarginal é uma espessa banda muscular
desenvolvida entre o septo e a parede ventricular, observações também citadas para
outros Delphinidae por Bisaillon et al. (1987) e Nie (1989). Entretanto, Rowlatt (1981)
percebeu no baleia-nariz-de-garrafa-do-norte, Hyperoodon ampullatus, a ausência da
trabécula septomarginal em três espécimes. A autora sugere que existem muitas
variações interespecíficas nesta trabécula nos cetáceos.
Na espécie em estudo, não foi evidenciada a presença dos músculos papilares
nas paredes subatrial e septal. A ausência destes músculos também foi relatada por
Bisaillon et al. (1987) na beluga.
Entre o átrio e o ventrículo esquerdo observou-se a válvula bicúspide, também
descritas nas espécies de golfinhos por Bisaillon et al. (1987) e Nie (1989). Os
resultados demonstraram a presença de dois grupos de músculos papilares no ventrículo
esquerdo como o descrito por Nie (1989). Estudos relativos na beluga por Bisaillon et
al. (1987) indicaram a presença constante de dois grupos de músculos papilares nos
corações analisados. O autor observou em alguns corações da beluga, a presença de um
terceiro grupo de músculo originado a partir da parede ventricular lateral, o qual não foi
encontrado no boto-cinza.
No ventrículo esquerdo espessas redes de trabéculas carnosas que se comunicam
entre sim, são características da câmara ventricular cardíaca nos cetáceos (Bisaillon et
al., 1987; Nie, 1989). Por exemplo, na beluga o padrão trabecular do ventrículo
esquerdo é mais grosso comparado com a câmara ventricular direita, característica
também observada em nosso estudo e no boto-do-porto, golfinho-nariz-de-garrafa,
golfinho-comum, golfinho-de-laterais-brancas-do-atlântico por Nie (1989). Rowlatt
(1981) discutiu a função deste complexo padrão trabecular e sugeriu que as numerosas
cavidades que se comunicam entre sim podem atuar como reserva, prolongando o fluxo
sanguíneo durante cada contração ventricular, devendo haver a participação direta desta
rede no processo de ejeção sanguínea.
A descrição anatômica da câmara ventricular direita e esquerda do boto-cinza,
com algumas diferenças estruturais, está em acordo com o analisado no coração por
Bisaillon et al. (1987) e Nie (1989).
O fechamento anatômico do ducto arterioso nos cetáceos pode ser explicado
pelo fato que os animais recém nascidos nadam e mergulham imediatamente ou quase
imediatamente depois de nascer (Slijper, 1979). Estas características também foram
observadas por este autor no coração da foca-comum, Phoca vitulina. O armazenamento
de oxigênio pode causar uma re-abertura temporária do ducto durante o primeiro
período da vida postnatal, o qual retarda o fechamento anatômico. O descrito por Slijper
(1979) coincide com as observações realizadas nos corações do boto-cinza.
Morfometria externa do coração
Forma do coração No presente estudo, devido à falta de informação nos filhotes e/ou juvenis sobre
as características anatômicas do coração para os cetáceos, tais características foram
comparadas com os indivíduos adultos.
O resultado deste estudo mostra que a forma do coração das três faixas etárias do
boto-cinza é larga e com ápice arredondado. Em outras espécies estudadas como a
beluga constatou-se um índice médio de 31,1 (Bisaillon et al., 1987). Apesar de a
beluga apresentar um índice baixo, a forma do coração descrito por Bisaillon et al.
(1987) é larga e chata e com ápice arredondado formado por ambos os ventrículos.
Segundo os autores esta forma está mais relacionada, de forma semelhante, com o
coração da foca-de-weddell do que com o coração dos delfinídeos. Esta característica
estaria relacionada com a capacidade de mergulho da beluga. Entretanto, Rowlatt e
Gaskin (1975) desenvolvendo um estudo no boto-do-porto descreveram um coração
alongado. Apesar de que existe uma variação nos índices entre as faixas etárias no boto-
cinza, a forma do coração segue o mesmo padrão independente do resultado
quantitativo.
A literatura cita que estas características parecem estar relacionadas com a
capacidade de mergulho e o modo de vida dos animais, como a beluga, dentro dos
Delphinidae, que permanece submersa entre 10-15 minutos a profundidades de 400m
chegando à profundidade máxima de 647m (Martin et al., 2001; Ridgway et al., 1984).
O boto-do-porto mergulha entre 1 ou 2 minutos com máximo de 4,07 minutos (Watson,
1976 apud Bisaillon et al., 1987). No boto-cinza, espécie costeira mergulha também a
pouca profundidade com apnéias < 2 minutos, características típicas dentro dos
pequenos cetáceos.
Estudos realizados por Slijper (1979) indicam que nos porpoises o coração é
relativamente mais estreito que largo, na maioria dos outros odontocetos o comprimento
e a largura é aproximadamente igual, enquanto nos misticetos e o cachalote a largura
excede o comprimento. O autor sugere que a forma do coração pode estar relacionada à
forma do tórax dos cetáceos. Ochrymowych e Lambertsen (1983) relataram no estudo
da baleia-minke-anã que a forma do coração é uma adaptação às mudanças
hemodinâmicas e ao colapso dos pulmões associado com o tempo de apnéia dos
animais.
Dentre dos pinípedes, existem modificações se comparados aos cetáceos. Nos
primeiros estudos, Haig (1914) observou que no feto da foca-leopardo o ápice é bífido.
Drabek (1975) no trabalho sobre o coração das focas da Antártida (ver tabela III) em
indivíduos adultos observou, por exemplo, que na foca-de-weddell a forma do coração é
longa enquanto o índice dos lobondontines é aproximadamente semelhante aos caninos.
O autor citou que a diferença de amplitude do coração da foca-de-weddell em
comparação com os outros focídeos pode ser devido à adaptação cardiovascular para a
imersão profunda. Devido à extrema pressão hidrostática à qual as focas são submetidas
quando mergulha a grandes profundidades, o colapso pulmonar na região torácica é
vantajoso. Características adaptativas na região torácica das focas tais como ângulo
oblíquo do diafragma e a flexibilidade das costelas é um beneficio para os animais. Tais
mudanças anatômicas na região torácica ocorrem durante o mergulho, um coração mais
largo que estreito é vantajoso já que estaria menos sujeito à deformação. Um coração
largo também permite um grande contato com os lóbulos dos pulmões para diminuir o
colapso do alvéolo durante o mergulho (Bisaillon et al., 1987; Drabek, 1975).
Contudo, é possível evidenciar que a forma do coração dos cetáceos geralmente
é estreita, nos focídeos é larga e curta em relação aos carnívoros, e isto pode apresentar
menor deformação durante a compressão e pode, por conseguinte, permitir uma ótima
manutenção da pressão sanguínea e perfusão dos órgãos vitais (Falabella et al., 1999). É
evidente que a forma do coração está principalmente determinada pela relação espacial
na cavidade torácica. Na espécie em estudo, pode considerar-se que um coração
relativamente estreito seja favorável, já que os indivíduos estão sujeitos a mergulhos de
curta duração e em águas pouco profundas.
Morfometria interna do coração
Ventrículo direito
As medidas internas do ventrículo direito do coração do boto-cinza foram
comparadas com os dados obtidos nos golfinhos, por Bisaillon et al. (1987) na beluga e
nas focas por Bisaillon (1982) e Drabek (1975) (ver Tabela IV). Como não há registros
sobre medidas internas da câmara ventricular direita em filhotes e juvenis nos
Delphinidae, só foi possível realizar comparações com indivíduos adultos.
O índice médio de altura do coração dentro dos focídeos pode citar-se na foca-
de-groenlândia com média de 68,8 (Bisaillon, 1982), nas focas da Antártida como na
foca-de-weddell foi de 77, na foca-de-ross 62, na foca-leopardo 55 e na foca-
caranguejeira 50 (Drabek, 1975) os quais indicam uma câmara ventricular é muito
longa. Entretanto, nos golfinhos o índice médio na beluga foi de 64,7 (Bisaillon et al.,
1987) enquanto no boto-cinza foi de 86,66. Os dados mostraram que o índice médio
observado na espécie em estudo é maior comparado com a beluga e nos pinípedes.
Entretanto, o índice médio de largura do coração dentro dos focídeos, foi de 54,8 na
foca-de-groenlândia, nas focas da Antártida como a foca-de-weddell a média foi de 40,
na foca-de-ross 42, na foca-leopardo 50 e na foca-caranguejeira 50 indicando que a
largura da câmara ventricular é muito estreita entre os focídeos (Drabek, 1975). Drabek
e Burns (2002) observaram que o ventrículo direito da foca-cistófora é
proporcionalmente longo e mais musculoso comparado com o reportado para outros
focídeos.
Na beluga o índice médio registrado foi de 38,7 (Bisaillon et al., 1987)
comparado com o boto-cinza com índice médio de 57,23. Os resultados do presente
estudo indicam que a altura e largura do ventrículo direito no boto-cinza aponta para
uma câmara relativamente estreita e longa se comparado com a beluga. Apesar das
diferenças nos índices observados nos golfinhos, em geral, Bisaillon et al. (1987) e
Ochrymowych e Lambertsen (1983) indicaram que os cetáceos apresentam um
ventrículo direito estreito, características também descritas para a espécie em estudo.
O observado no presente estudo é característico de espécies de golfinhos que
apresentam mergulhos curtos e a pouca profundidade comparado com a beluga e os
pinípedes sendo grandes mergulhadores com características ventriculares e adaptações
diferentes na capacidade de mergulho que nos Delphinidae. Um ventrículo direito longo
e estreito é uma característica vantajosa para os mamíferos que mergulham a grandes
profundidades por longos períodos de tempo. O mais surpreendente comparação entre a
beluga (golfinho) e a foca-de-weddell (focídeo), é que, apesar de pertencer a diferentes
ordens, ambos são capazes de prolongar mergulhos profundos (Martin et al., 2001) e as
ambas as espécies apresentam um ventrículo direito relativamente longo ou muito
estreito quando comparado com o boto que é relativamente largo, sendo características
adaptativas para indivíduos que provavelmente não apresentam capacidade anatômica e
fisiológica para mergulhar por longos períodos do tempo.
O sistema pulmonar provavelmente favoreça grande resistência para o coração
durante o reflexo do mergulho profundo e tal resistência pode ser ótima com um
ventrículo direito longo (Drabek, 1975). Bisaillon et al. (1987) observou que a
espessura da parede ventricular na beluga é similar a outras espécies de cetáceos.
Porém, uma delgada parede da câmara ventricular direita, é uma vantagem para a
dilatação ventricular durante a imersão profunda. No presente estudo, observamos que a
parede é delgada, sendo estas características similares ao analisado na beluga por
Bisaillon et al. (1987).
Nos cetáceos, a espessura do coração é menor nos delfinídeos como o observado
no boto-cinza, comparado com os misticetos (Ochrymowych & Lambertsen, 1983). No
presente estudo, observamos que a câmara ventricular direita é mais espessa nos filhotes
comparada com os indivíduos juvenis e adultos. Já nos adultos a câmara ventricular é
delgada como o observado em outras espécies de golfinhos estudados. Junin e
Belerenian (1990) no estudo sobre a análise electrocardiográfica no filhote do leão-
marinho-do-sul, mostraram que a maior espessura da parede do ventrículo direito
poderia constituir um mecanismo para impedir o colapso pulmonar do mesmo devido à
diferença de pressão durante o mergulho. Provavelmente estas características se ajustem
aos botos com uma parede ventricular direita bastante espessa comparada com os
juvenis e adultos. Provavelmente, à medida que o filhote adquire experiência para
mergulhar a capacidade ventricular vai aumentando até o desenvolvimento de uma
parede mais delgada no estado adulto.
Bulbo aórtico
Vários autores realizaram investigações nos pinípedes e mostraram que apesar
da extrema bradicardia a pressão arterial média não muda durante o reflexo do
mergulho (Drabek, 1975; Kooyman, 1985; 1989). Drabek (1975; 1977) sugeriu que
provavelmente a pressão arterial é mantida pela presença de fibras elásticas na artéria
aorta ascendente, o que ajudaria durante a diástole a segurar a perfusão do cérebro
(Kooyman, 1985; Kooyman et al., 1981). Outra possibilidade seria a manutenção da
pressão no sistema coronário assegurando uma propicia perfusão do tecido cardíaco.
Observamos no boto-cinza a dilatação da artéria aorta ascendente, sendo maior
nos indivíduos adultos comparado com os filhotes. Assim como, Drabek e Burns (2002)
e Harrison e Kooyman (1968) mencionaram a surpreendente dilatação do bulbo aórtico
da artéria aorta ascendente das focas. Vários autores notaram a presença deste
desenvolvimento em algumas espécies de cetáceos e pinípedes (leões marinhos)
(Drabek, 1975; Drabek & Burns, 2002; Elsner, 1969; Elsner et al., 1966). Simpson e
Gardner (1972 apud Bisaillon et al., 1987) através de análises da artéria aorta na beluga
indicaram que a parede da artéria é espessa, e que se caracteriza por apresentar uma
grande quantidade de fibras elásticas. Drabek e Burns (2002) e Harrison e Kooyman
(1968) sugeriram que a dilatação da artéria pode ajudar para manter a diástole da
pressão arterial e o fluxo sanguíneo coronário. A parede dos vasos sanguíneos é
altamente elástica para bombear sangue novamente para a rede estreita da artéria.
Drabek (1975) indicou que a dilatação da base do bulbo aórtico no filhote da foca-de-
weddell foi menor que nos subadultos e adultos, possivelmente estas características
podem ser correlacionadas com o comportamento de mergulho. O autor relacionou o
aumento dos segmentos do bulbo aórtico com a duração e profundidade que mergulha o
animal, e que é superior nos focídeos comparado com os cetáceos, características
também observadas em nosso estudo.
A dilatação do bulbo aórtico tanto nos subadultos como nos adultos da foca-de-
weddell aumentou 72,5% desde a base da artéria aorta coronária até a altura da artéria
braquiocefálica. Nos golfinhos, as observações realizadas no boto-cinza indicaram que o
grau de dilatação média da base da artéria aorta foi de 27mm e ao nível da artéria
braquiocefálica de 33mm, nos indivíduos adultos. As médias dos diâmetros do bulbo
aórtico encontrados para ambas as espécies de golfinhos são relativamente semelhantes.
Provavelmente a mais enfática diferença do grau de desenvolvimento do bulbo aórtico
nos delfinídeos, como na espécie em estudo comparado com a beluga e os pinípedes, é o
comportamento de mergulho como o citado por Drabek (1975) e Drabek e Burns
(2002).
Segundo Drabek e Burns (2002) o estudo realizado na foca-cistófora, o bulbo
aórtico é maior que o reportado para outros focídeos. A artéria aorta ascendente
apresenta uma concentração maior de fibras elásticas que a aorta descendente. Em
combinação com o grande ventrículo direito, estas características provavelmente servem
para aumentar a perfusão do pulmão durante o mergulho nesta espécie, e para manter a
pressão sanguínea através do ciclo cardíaco durante a bradicardia do mergulho. Nesta
espécie, os autores não encontraram diferenças na morfologia do coração entre as faixas
etárias sugerindo que estas características são importantes no desenvolvimento para o
comportamento de mergulho (Drabek & Burns, 2002). O grau de desenvolvimento da
artéria aorta ascendente na espécie em estudo entre as três faixas etárias foi mais
acentuado e bem dilatado nos indivíduos adultos.
A espessura da parede da artéria aorta ascendente no boto-cinza na altura da base
uma media de 2,5mm e ao nível da artéria braquiocefálica de 3mm. Comparado com os
pinípedes, os golfinhos, como no boto-cinza, a espessura é menor, características típicas
de animais que mergulham por um período curto.
Artérias coronárias
A artéria coronária esquerda possui um ramo interventricular esquerdo bastante
sinuoso, sendo responsável pela irrigação de um contingente do miocárdio no coração
do boto-cinza. Esta artéria no coração do boto-cinza divide-se em uma rama/o
circunflexa e uma rama interventricular ou paraconal, características descrita na beluga
(Bisaillon et al., 1988) e semelhante ao observado na baleia-minke-anã por Abuin et al.
(2000), Cuenca et al. (2000), Junin et al. (1994) e Ochrymowych e Lambertsen (1983).
Estas observações também foram citadas para os neonatos da baleia-minke-anã, baleia-
jubarte, e a baleia-franca-do-sul por Cuenca et al. (2004), estrutura também observada
para os três filhotes do boto-cinza analisados. Abuin et al. (2000) citaram que a
anatomia macroscópica das artérias coronárias da baleia-minke-antártica é similar ao
descrito para a baleia-minke-anã. Os autores sugerem que este padrão vascular
coronário desempenha um importante mecanismo de irrigação do músculo cardíaco
durante a atividade de mergulho.
O ramo circunflexo emite vários ramos intermediários responsáveis pela irrigada
parede ventricular esquerda e margem esquerda do coração. O ramo interventricular
esquerdo ou paraconal é bastante sinuoso e segue até o ápice do coração sendo único
responsável pela irrigação desta região. No presente estudo constatamos a presença de
proeminentes circunvoluções na artéria coronária esquerda nas três faixas etárias.
Junin et al. (1994) indicaram que os cetáceos o desenvolvimento da circulação
colateral responde a um mecanismo adaptativo ante a diminuição da pressão parcial de
oxigênio em condições fisiológicas durante a imersão profunda.
5.0 CONCLUSÕES ______________________________________________________________________
A estrutura anatômica do coração do boto-cinza é similar ao descrito para outras
espécies de cetáceos.
A forma do coração observada nas três faixas etárias é larga e com ápice
arredondado. Esta característica pode estar correlacionada com a cavidade
torácica que apresentam os cetáceos, assim como, com a capacidade de
mergulho dos botos.
A câmara ventricular direita é relativamente estreita e longa típica de animais
que permanecem submersos por pouco período de tempo e profundidade. A
espessura da parede do ventrículo direito é delgada, e proporcionalmente menos
espessa comparada com a beluga, misticetos e pinípedes, estas modificações
estão relacionadas com as adaptações cardíacas ao mergulho profundo.
O grau de dilatação do bulbo aórtico sofreu uma variação desde a base da artéria
aorta até a altura da artéria braquiocefálica nas três faixas etárias sendo mais
representativo nos adultos. A dilatação nos filhotes pode dever-se ao fato que
estes animais quando nascem começam a adquirir habilidades e treinamento para
mergulhar e modificações estruturais e anatômicas para adaptar-se ao meio
ambiente.
As artérias coronária direita e esquerda são muito proeminentes nesta espécie
sendo a artéria coronária esquerda responsável pela irrigação de um maior
contingente do miocárdio no coração do boto-cinza.
As características morfológicas do coração do boto coincidem com o descrito
para outras espécies de delfinídeos que apresentam mergulhos < 2 minutos e a
pouca profundidade.
6.0 REFERÊNCIAS BIBLIOGRAFICAS ______________________________________________________________________
- Abuin, G, Junin, M., & Martinez, H. (2000). Sistematización coronaria en la ballena
minke antártica Balaenoptera bonaerensis con referencia a la irrigación del sistema
de conducción y las anastomosis intercoronárias [Resumo]. In 9th Reunión de
Trabajo de Especialistas en Mamíferos Acuáticos de América del Sur (Org.), 3er
Congreso de SOLAMAC. Resumos (p.2), Buenos Aires: Autor.
- Akamatsu, T., Wang, D., Wang, K., Wei, C., Zhao, Q., & Naito, Y. (2002). Diving
behaviour of freshwater finless porpoises (Neophocaena phocaenoides) in an oxbow of
the Yangtze River, China. ICES Journal of Marine Science, 59, 438-443.
- Altman, J. (1974). Observational study of Behaviour: Sampling Methods. Behaviour,
49(3-4), 228-267.
- Alves-Júnior, T. T., & Monteiro Neto, C. (1999). Caracterização morfológica e
morfométrica craniana do boto cinza, Sotalia fluviatilis Gervais, 1853, da costa do
estado de Ceará, Brasil. Arquivos Ciência Marinha, 32, 89-101.
- Andrade, L., Siciliano, S., & Capristano, L. (1987). Movimentos e atividades do
boto, Sotalia guianensis (Cetacea, Delphinidae) na Baía da Guanabara-Rio de
Janeiro [Resumo]. In 2da Reunião de Trabalhos de Especialistas em Mamíferos
Aquáticos da América do Sul (Org.) (p.41-56), Rio de Janeiro: Autor.
- Araújo, J. P. (2001). Estudo dos padrões comportamentais de boto-cinza, Sotalia
fluviatilis na Baía dos Golfinhos-Rio Grande do Norte. Dissertação de mestrado-não
publicado. Universidade Federal de Pernambuco, Recife.
- Baird, R. W., Borsani, J. F., Hanson, M. B., & Tyack, P. L. (2002). Diving and night-
time behaviour of long-fined pilot whale in the Liguriam Sea. Marine Ecology
Program Series, 237, 301-305.
- Baird, R. W., & Hanson, M. B. (1998). A preliminary analysis of the diving
behavior of Dall’s porpoise in the transboundary waters of British Columbia and
Washington. Pages 99-110 in Marine Mammal Protection Act and Endangered Species
Act Implementation Program 1997. AFSC Processed Report 98-10.
- Baird, R. W., Hanson, M. B., & Dill, L. M. (2005). Factors influencing the diving
behavioiur of fish-eating killer whales: sex differences and diel and interannaul Brazil
variation in diving rates. Canadian Journal of Zoology, 83, 257-265.
- Barros, N .B. (1991). Recent cetacean records for southeastern Brazil. Marine
Mammal Science, 7, 296-306.
- Bastida, R., Rodriguez, D., & Moron, S. (2000). Estudio preliminar sobre el
comportamiento respiratorio de un ejemplar de Pontoporia blainvillei rehabilitado
en la Fundación Mundo Marino, San Clemente del Tuyú (Argentina) [Resumo]. In
Report of the 3rd. Workshop for Coordinated Research and Conservation of the
Franciscana Dolphin (Pontoporia blainvillei) in the Southwestern Atlantic UNEP
(United Nations Environment Program) / CSM (Convention on Migratory Species)
(Org.) (p. 112), Bonn: Autor.
- Bearzi, G., Politi, E., & Sciara, G. N. (1999). Diurnal behavior of free-ranging
bottlenose dolphins in the Kvarneric (Northern Adriatic Sea). Marine Mammals
Science, 15(4), 1065-1097.
- Beck, C. A., Bowen, W. D., Mcmillan, J. I., & Iverson, S. J. (2003). Sex differences in
the diving behaviour of a size-dimorphic capital breeder: the grey seal. Animal
Behavavior, 66, 777-789.
- Bisaillon, A. (1982). Notes on the anatomy of the heart in the Harp seal (Pagophilus
groenlandicus Erxleben, 1777). Acta of Anatomy (Basel), 114(2), 177-184.
- Bisaillon, A., Martineau, D., & St-Pierre, M. A. (1987). Anatomy of the of the beluga
whale (Delphinapterus leucas). Journal of Morphology, 191, 89-100.
- Bisaillon, A., Martineau, D., St-Pierre, M. A., & Béland, P. (1988). Arterial and
venous vasculature of the heart of the beluga whale (Delphinapterus leucas). Journal of
Morphology, 195(3), 305-312.
- Bordino, P., & Thompson, G. (1997). Patrones comportamentales y estacionales de
buceo del delfin franciscana Pontoporia blainvillei, en Bahia Anegada, Argentina.
Trabalho apresentado no III Taller para la Coordinación de la Investigación y la
Conservación de la franciscana (Pontoporia blainvillei) en el Atlántico Sudoccidental.
Buenos Aires, Argentina.
- Borobia, M., & Barros, N. B. (1989). Notes on the diet of marine Sotalia fluviatilis.
Marine Mammals Science, 5(4), 395-399.
- Borobia, M., Siciliano, S., Lodi, L., & Hoek, W. (1991). Distribution of the South
American dolphin Sotalia fluviatilis. Canadian Journal Zoology, 69, 1025-1039.
- Boyd, I. L. (1997). The behavioural and physiological ecology of diving. Tree, 12(6),
213-217.
- Burns, J. M., & Castellini, M. A. (1998). Dive data from satelitte tags and tine-depth
recorders: A comparison in weddell seal pups. Marine Mammals Science, 14(4), 750-
764.
- Butler, P. J. (2001). Diving Beyond the Limits. News Physiology Science, 16, 222-
227.
- Campagna, C., & Lewis, M. (1992). Distribution and growth of an elephant seal
colony. Marine Mammal Science, 8(4), 387-396.
- Campagna, C., Lewis, M., & Baldi, R. (1993). Breeding biology of southern elephant
seals in Patagonia. Marine Mammal Science, 9(1), 58-87.
- Campagna, C., Fedak, M. A., & McConnell, B. J. (1999). Post-breeding distribution
and diving behavior of adult male southern elephant seals from Patagonia. Journal of
Mammalogy, 80, 1341-1352.
- Campagna, C., Le Boeuf, B. J., Blackwell, S. B., Crocker, D. E., & Quintana, F.
(1985). Diving behavior and foraging location of female southern elephant seals from
Patagonia. The Journal Zoology, 236, 55-71.
- Carr, T., & Bonde, R. K. (2000). Tucuxi (Sotalia fluviatilis) occurs in Nicaragua, 800
Km north of its previously known range. Marine Mammals Science, 16(2), 447- 452.
- Carvalho, A. B. (2001). Freqüência de aparição e comportamento do boto cinza,
Sotalia fluviatilis (Cetácea, Delphinidae) na Praia da Pipa, Rio Grande do Norte,
Brasil. Monografia de conclusão do curso de Ciências Biológicas Bacharelado-não
publicado, Universidade de Pernambuco, Recife.
- Clarke, R., Aguayo, L. A, & Paliza, O. (1980). Pregnancy rates of sperm whales in the
Southeast Pacific between 1959 and 1962 and a comparison with those from Paita, Peru
between 1975 and 1977. Report of the International Whaling Commission, 2, 151-
158.
- Connor, R. C., & Smolker, R. A. (1985). Habituated dolphins (Tursiops sp.) in western
Australia. Journal of Mammals, 66, 398-400.
- Connor, R. C., Wells, R. S., Mann, J., & Read, A. J. (2000). The bottlenose dolphin:
Social relationships in a fission-fusion society. In: J. Mann, R. C. Connor, P. L.
Tyack, & H. Whitehead. Cetacean Societies: Field Studies of dolphin and whales (p.91-
126). Chicago: Unhiversity of Chicago Press.
- Cornelius, H. V. (1958). Quantitative analyse rechtsseitiger Hergrössenveränderungen
in der Norm und bei pathologischen Veränderungen. Morphology Jahrb., 98, 524-573.
- Cornick, L. A., & Horning, M. (2003). A test of hypotheses based on optimal foraging
considerations for a diving mamal using a novel experimental approach. Canadian
Jouranl of Zoology, 81, 1799-1807.
- Costa, D. P., Kuhn, C. E. Wiese, M. J., Shaffer, S. A., & Arnould, J. P. Y. (2004).
When does physiology limit the foraging behaviour of freely diving mammals?
International Congress Series, 1275, 359-366.
- Crespo, F., Garri, R., Lewis, M., & Lauría, L. (1996). Regulación de la Hematosis en
Mirounga leonina: ¿Una cuestión de flujos aéreos o modificaciones en la perfusión
sanguínea? [Resumo]. In 7mo Congreso Argentino de Ciencias Morfológicas (Org.),
(p.83), Potrero de los Funes: Autor.
- Croll, D. A., Clark, C. W., Calambokidis, J., Ellison, W. T., & Tershy, B. R. (2001).
Effect of anthropogenic low frequency noise on the foraging ecology of Balaenoptera
whales. Animal Conservation, 4:13-27.
- Cuenca, S. C., & Di Dio, L. J. A. (2000). Distribuição das artérias dos ventrículos
cardíacos na baleia-minke (Balaenoptera acutorostrata, Lacépède, 1804) [Resumo].
In 9th Reunión de Trabajo de Especialistas en Mamíferos Acuáticos de América del Sur
(Org.), 3er Congreso de SOLAMAC. Resumos, (p.32), Buenos Aires: Autor.
- Cuenca, S. C., Viegas, R. E., Siciliano, S., & Souza, S. P. (2004). Análise
macroscópica da vascularização coronária em corações de misticetos [Resumo]. In
11va Reunión de Trabajo de Especialistas en Mamíferos Acuáticos de América del Sur
(Org.), 5to Congreso de SOLAMAC. Resumos, (p.106-107), Quito: Autor.
- Cunha, H. D., da Silva, V. M. F., Lailson-Brito, J., Santos, M. C. O., Flores, P. A. C.,
Martin, A. R., Azevedo, A. F., Fragoso, A. B. L., Zanelatto, R. C., & Solé-Cava, A. M.
(2005). Riverine and marine ecotypes of Sotalia dolphins are different species. Marine
Biology, 1-8.
- da Silva, V. M. F., & Best, R. C. (1994). Tucuxi, Sotalia fluviatilis (Gervais, 1853). In:
Handbook of Marine Mammals. (p.43-69) S. H. Ridgway, & R. Harrison (Orgs.), vol.
5. London Academic Press.
- da Silva, V. M. F., & Best, R. C. (1996). Sotalia fluviatilis. Mammalian Species.
American Society of Mammalogist, 527, 1-7.
- Davis, D. D. (1964). Anatomy of the heart in bears (Ursidae), and factors influencing
the form of the Mammalian heart. Journal of Morphology, 106, 553-568.
- Drabek, C. M. (1975). Some anatomical aspects of the cardiovascular system of
antartic seals and their possible functional significance in diving. Journal of
Morphology, 145, 85-106.
- Drabek, C. M. (1977). Some anatomical and functional aspects of seal hearts and
aortae. In: Harrison, R.J. (Ed): Functional Anatomy of Marine Mammals. Academic
London Press, 3, 217-234.
- Drabek, C. M., & Burns, J. M. (2002). Heart and aorta morphology of the deep-diving
hooded seal (Cystophora cristata) Canadian Journal of Zoology, 80(11), 2030-2036.
- Di Beneditto, A. P. M., Ramos, R. M. A., & Lima, N. R. W. (2001). Os golfinhos:
origem, classificação, captura acidental, hábito alimentar. Porto Alegre, Cinco
Continentes.
- Edwards, H. H., & Schnell, D. G. (2001). Body length, swimming speed, dive
duration, and coloration of the dolphin Sotalia fluviatilis (Tucuxi) in Nicaragua.
Caribbean Journal of Science, 37(3-4), 271-298.
- Elsner, R. E., Franklin, D. L., Citters, R. L., & Kenney, D. W. (1966). Cardiovascular
defense against asphyxia. Science, 153, 941-949.
- Elsner, R. E. (1969). Cardiovascular adjustments to diving. In: The Biology of marine
mammals, H. T., Andersen (Org.) (p.117-145). New York Academic Press.
- Falabella, V., Campagna, C., & Lewis, M. (1999). Electrocardiography of southern
elephant seal (Mirounga leonina) weanlings. Journal of Zoology and Wildlife
Medicine, 30(4), 526-531.
- Garri, R. G., Magalhães, F. A., & Tosi, C. H. (2006). Meat consumption of Sotalia
guianensis by fishing communities and solutions for the species conservation in
Maranhão State, Brazil. [Resumo]. In Workshop on Research and Conservation of the
genus Sotalia (Org.), (p.60), Buzios: Autor.
- Garri, R. G., Moura, C. E. B., & Yamamoto, M. E. (2005a). Anatomia do coração do
boto-cinza, Sotalia fluviatilis, e possíveis adaptações cardíacas ao mergulho
[Resumo]. In III Congresso Brasileiro de Mastozoologia (Org.), (p.85), Victoria: Autor.
- Garri, R. G., Pansard, K. C., Gurgel, H. C. B., & Yamamoto, M. E. (2005b).
“Comportamento de mergulho associado ao forrageio do boto-cinza, Sotalia
fluviatilis, na enseada do Curral, litoral sul do Rio Grande do Norte, Brasil
[Resumo]. In III Congresso Brasileiro de Mastozoologia (Org.), (p.82), Aracruz: Autor.
- Garri, R. G., Tosi, C. H., & Magalhães, F. A. (2005c). “Mortalidade de Sotalia
fluviatilis por captura acidental em redes de pesca e possíveis soluções para a
conservação da espécie no litoral do Maranhão”. [Resumo]. In IV Encontro Nacional
sobre Conservação e Pesquisa de Mamíferos Aquáticos-Emcopemaq (Org.), (p.14),
Itajaí: Autor.
- Geise, L. (1989). Estrutura social, comportamental e populacional de Sotalia sp
(Gray, 1886); (Cetacea, Delphinidae) na região estuarino-lagunar de Cananéia, SP
e na Baia de Guanabara, RJ. Dissertação de mestrado-não publicada. Universidade de
São Paulo, São Paulo.
- Geise, L. (1991). Sotalia fluviatilis (Cetacea, Delphinidae) population in the
Guanabara Bay, Rio de Janeiro, Brazil. Mammalia, 55(3), 371-379.
- Geise, L., & Borobia, M. (1988). Sobre a ocorrência de cetáceos no litoral do estado
do Rio de Janeiro, entre 1968 e 1984. Revista Brasileira de Zoologia, 4, 341-346.
- Geise, L., Gomes, N., & Cerqueira, R. (1999). Behaviour, habitat use and population
size of Sotalia fluviatilis (Gervais, 1853) (Cetacea, Delphinidae) in the Cananéia estuary
region, São Paulo, Brazil. Revista Brasileira de Biologia 59(2), 183-194.
- Gondim, M. A. (2004). Ecologia comportamental do boto-cinza, Sotalia fluviatilis
(Gervais, 1853) na enseada de Tabatinga, litoral sul do Rio Grande do Norte.
Monografia de graduação-não publicada. Universidade do Rio Grande do Norte, Natal.
- Haig, H. A. (1914). A description of the systematic anatomy of a foetal sea-leopard
(Stenorhynchus leptonyx), with remarks upon the microscopical anatomy of some of the
organs. Transaction of the Royal Society of Edinburgh, 50, 225-255.
- Harrison, R. J., & Kooyman, G. L. (1968). General physiology of the pinnipedia. In:
R. J. Harrison, R. C. Hubbard, R. S. Peterson, C. E., Rice & R. J. Schusterman. The
behaviour and physiology of pinnipids (p.211-296). New York: Appleton-Century-
Crofts.
- Hetzel, B., & Lodi, L. (1993). Baleias, botos e golfinhos: guia de identificação para
o Brasil. Rio Janeiro, Nova Fronteira.
- Hooker, S. K., & Baird, R. W. (2001). Diving and ranging behaviour of odontocetes: a
methodological review and critique. Mammal Review, 31(1), 81-105.
- Horning, M., & Trillmich, F. (1997). Ontogeny of diving behaviour in the Galapagos
fur seal. Behaviour, 134, 1211-1257.
- Hoyt, E. (2001). Whale watching 2001: worldwide tourism numbers,
expenditures, and expanding socioeconomic benefits. International Fund for Animal
Welfare, Massachusetts: Autor.
- IBAMA. (2001). Mamíferos Aquáticos do Brasil: Plano de Ação, Versão II.
Brasília: Diretoria de Fauna e Recursos Pesqueiros/IBAMA (Ed.).
- Irvine, A. B., & Wells, R. S. (1972). Results of attempts to tag Atlantic bottlenoses
dolphins (Tursiop truncatus). Cetology, 13, 1-5.
- Irvine, A. B., Hindell, M. A., Hoff, J., & Burton, H. R. (2000). The influence of body
size on dive duration of underyearling southern elephant seals (Mirounga leonina). The
Journal of Zoology, 251, 463-471.
- Irvine, A. B., Scott, M. D., Wells, R. S., & Kaufmann, J. H. (1981). Movements and
activities of the Atlantic bottlenose dolphin, Tursiop truncatus, near Sarasota, Florida.
Fishery Bulletin, 79, 671-688.
- IWC. (1995). Report of the Scientific Committee. Annex G. Report of the Sub-
Committee on Small Cetaceans. Report of the international Whaling Commission,
45, 165-179.
- Jefferson, T. A., Leatherwood, S., & Webber, M. A. (1993). Marine mammals of the
world: (2Ed.) Rome: FAO Species Identification Guide.
- Jesus, A. H. (2004). Perfil comportamental do boto-cinza, Sotalia fluviatilis
(Gervais, 1853), (Delphinidae, Cetácea), no litoral sul do Rio Grande do Norte,
Brasil. Dissertação de mestrado-não publicada, Universidade Federal do Rio Grande do
Norte, Natal.
- Johnson, C. M, & Norris, K. S. (1994). Social Behaviour. In K. S. Norris, B. Würsig,
Johnson, C. M, & Norris, K. S. (1994). Social Behaviour. In K. S. Norris, B. Würsig, R.
S. Wells & M. Würsig (Orgs.) The Hawaiin spinner dolphin (p.243-286). California:
University of California Press.
- Jonker, F. C., & Bester, M. N. (1994). The diving behaviour of adult southern elephant
seal, Mirounga leonina, cows from Marion Island. S. Afr. Antarct. Res, 24(1-2), 75-
93.
- Junin, M., & Belerenian, G. (1990). Análisis electrocardiográfico en crías de Otaria
flavescens, en relación al desarrollo de la capacidad de buceo profundo y su
comparación con el adulto [Resumo]. In 4th Reunión de Trabajo de Especialistas en
Mamíferos Acuáticos de América del Sur (Org.), (p.35), Valdivia: Autor.
- Junin, M., Abuin, G., Reynolds, J., & Leon, J. G. (1994). Circulación coronaria en una
ballena minke enana (Balaenoptera acutorostrata). Revista Cardiología Comparada,
4(4), 171-174.
- Junin, M., Abuin, G., & Arins, M. V. B. (2000). Anatomía cardiaca comparada de
la ballena minke antártica Balaenoptera bonaerensis [Resumo]. In 9th Reunión de
Trabajo de Especialistas en Mamíferos Acuáticos de América del Sur (Org.), 3er
Congreso de SOLAMAC. Resumos, (p.63-64), Buenos Aires: Autor.
- Kernan, J. D., & Schulte, H. W. (1918). Memoranda upon the anatomy of the
respiratory tract, foregut and thoracic viscera of a foetal Kogia breviceps. Bulletin
American Museum Natural History, 38, 221-267.
- Kooyman, G. L. (1966). Maximum diving capacities of the Weddell seal,
Leptonychotes weddelli. Science Wash, 151, 1553-1554.
- Kooyman, G. L. (1985). Physiology without restraint in diving mammals. Marine
Mammals Science, 1(2), 166-178.
- Kooyman, G. L. (1989). Diverse divers. Berlin: Springer.
- Kooyman, G. L., Castellini, M. A., & Davis, R. W. (1981). Physiology of diving in
marine mammals. Annual Research of Physiology, 43, 343-356.
- Leatherwood, S., Gilbert, J. G., & Chapman, D. G. (1978). An evaluation of some
techniques for aerial censuses of bottlenose dolphins. Journal of Wildlife
Management 42, 239-250.
- Leatherwood, S., & Reeves, R. R. (1983). The Sierra club Handbook of whales and
dolphins. San Francisco: Sierra club Book.
- Le Boeuf, B. J., Costa, D. P., Huntley, A. C., & Feldkamp, A. (1988). Continuous,
deep diving in female northern elephant seals, Mirounga angustirostris. Canadian
Journal of Zoology, 66, 446-458.
- Le Boeuf, B. J., Crocker, D. E., Blackwell, S. B., Webb, P. M., & Houser, D. S.
(2000). Foraging ecology of northern elephant seals. Ecological Monographs, 70, 353-
382.
- Link, L. O. (2000). Ocorrência, uso do habitat e fidelidade ao local do boto cinza,
Sotalia fluviatilis, Gervais, 1853 (Mammalia: Cetacea), no litoral sul do Rio Grande
do Norte. Dissertação de mestrado-não publicada, Universidade Federal do Rio Grande
do Norte, Natal.
- Lodi, L. (2003). A conservação do boto-cinza na Baía de Paraty. Ciência Hoje,
34(199), 67-69.
- Lodi, L., & Hetzel, B. (2000). O boto-cinza (Sotalia fluviatilis) na Baía de Paraty,
Rio de Janeiro, Brasil. [Resumo] In 9º Reunión de Trabajo de Especialistas en
Mamíferos Acuáticos de América del Sur (Org.), 3º Congreso de SOLAMAC. Resumos
(p.74-75), Buenos Aires: Autor.
- Lusseau, D. (2003). Effects of tour boats on the behavior of bottlenose dolphins: using
Markov chains to model antrophogenic impacts. Conservation Biology, 17(6), 1785-
1793.
- Macedo, C. S., Medeiros, P. I. A. P., Gondim, M. A., dos Santos, E. J., Jesus, A. H.,
Nascimento, L. F., Coutinho, J. F. V., Leite, T., & Yamamoto, M. E. (2002). Primeiro
registro de Octopus vulgaris na dieta alimentar do boto-cinza, Sotalia fluviatilis
(Gervais, 1853), no litoral do Rio Grande do Norte [Resumo]. In: Sociedade
Brasileira de Ecologia (Org.). Anais do XX Encontro Anual Etologia. Resumos (p.311),
Natal: Autor.
- Magalhães, S, Prieto, R, Silva, M. A., Gonçalves, J., Dias, M. A., & Santos, R. S.
(2002). Short-term reactions of sperm whales (Physeter macrocephalus) to whale-
watching vessels in the Azores. Aquatic Mammals, 28(3), 267-274.
- Magalhães, F. A., Garri, R. G., & Tosi, C. H. (2005a). Conhecimentos empíricos
sobre as atividades antrópicas e suas possíveis ameaças para a população de
Sotalia fluviatilis no litoral leste do Maranhão [Resumo]. In III Congresso Brasileiro
de Mastozoologia (Org.), (p.86), Aracruz: Autor.
- Magalhães, F. A., Tosi, C. H., & Garri, R. G. (2005b). A recent report on Sotalia
fluviatilis’ (Cetacea: Delphinidae) meat consumption in the east coast of
Maranhão, Northeastern Brazil [Resumo]. In 19th Annual meeting of the Society for
Conservation Biology (Org.), (p.122), Brasília: Autor.
- Mann, J. (1999). Behavioral sampling methods for cetaceans: a review and critique.
Marine Mammal Science, 15, 102-122.
- Mann, J., Connor, R. C., Tyack, P. L., & Whitehead, H. (2000). Cetacean Societies:
Field studies of dolphins and whales. The University of Chicago press.
- Mann, J., & Smuts, B. B. (1999). Behavioral development in wild bottlenose dolphin
newborns (Tursiop truncatus). Behaviour, 136, 529-566.
- Martin, A. R., Hall, P., & Richard, P. R. (2001). Dive behaviour of belugas
(Delphinapterus leucas) in the shallow waters of western Hudson Bay. Artic, 54(3),
276-283.
- Martin, A. R., Smith, T. G., & Cox, O.P. (1998). Dive form and function in belugas
Delphinapterus leucas of the eastern Canadian High Artic. Polar Biology, 20, 218-228.
- Mate, B. R. (1989). Satellite-monitored radio tracking as a method for studying
cetacean movements and behavior. Report of the International Whaling
Commission, 39, 389-391.
- Mate, B. R., Stafford, K. M., Nawojchik, R., & Dunn, J. L. (1994). Movements and
dive behavior of a satellite-monitored Atlantic white sided dolphin (Lagenorhynchus
acutus) in the Gulf of Maine. Marine Mammals Science, 10,116-121.
- Mate, B. R., Rossdbach, K. A., Nieukirk, S. L., Wells, R., Irvine, A. B., Scott, M. D.,
& Read, A. J. (1995). Satelitte-monitored moviments and dive behaviour of a bottlenose
dolphin (Tursiop truncatus) in Tampa Bay, Florida. Marine Mammals Science, 11(4),
452-463.
- Medeiros, P. I. A. P. (2003). Registro de cetáceos encalhados no período de 1984 a
2003 no litoral do Rio Grande do Norte. Monografia de graduação-não publicada,
Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal.
- Medeiros, P. I. A. P., Nascimento, L. F., Santos, E., Macedo, C. S., & Yamamoto, M.
E. (2002). Encalhes de Sotalia fluviatilis associados à interferência humana no
litoral do Rio Grande do Norte [Resumo]. In: Congresso Brasileiro de Zoologia
(Org.), (p.24), Itajaí: Autor.
- Miles, J. A., & Herzing, D. L. (2003). Underwater analysis of the behavioural
development of free-ranging Atlantic spotted dolphin (Stenella frontalis) calves (birth to
4 years of age). Aquatic Mammals, 29(3), 363-377.
- Monteiro, M. S. (2005). Comportamento de forrageio do boto-cinza (Sotalia
fluviatilis) na Baia dos golfinhos, Pipa-RN-Brasil. Dissertação de mestrado-não
publicada, Universidade Federal de Pernambuco, Recife.
- Monteiro-Filho, E. L. A. (1995). Pesca interativa entre golfinhos Sotalia fluviatilis
guianensis e a comunidade pesqueira da região de Cananéia. Boletim Instituto de
Pesca, 229, 15-23.
- Monteiro-Filho, E. L. A., Monteiro, L. R., & Reis, S. F. (2002). Skull shape and size
divergengein the genus Sotalia: a tridimensional morphometric analysis. Journal of
Mammalogy, 83(1), 125-134.
- Müller, G. V. (2004). The foraging ecology of south American sea lions (Otaria
flavescens) on the Patagonian shelf. Dissertation zur Erlangung des Doktorgrades der
Mathematisch Naturwissens Chaftlichen Fakultät der Christian-Albrechts-Universität.
Zu Kiel.
- Nascimento, L. F. (2002). Descrição comportamental do boto cinza, (Sotalia
fluviatilis (Gervais, 1853), Delphinidae, Cetacea) no litoral sul do Estado do Rio
Grande do Norte. Dissertação de mestrado-não publicada, Universidade Federal do
Rio Grande do Norte, Natal.
- Nie, C. J. (1988). The conducting system of the heart of the harbour porpoise
(Phocaena phocaena, Linnaeus, 1758). Aquatic Mammals, 14(2), 69-72.
- Nie, C. J. (1989). The heart of some small whales (A morphological topographical
approach). Aquatic Mammals, 15(2), 64-72.
- Nomina anatômica veterinária. (1994). International Committee on Veterinary Gross
Anatomical Nomenclature, Zurich (4.ed.). Association of Veterinary Anatomist.
- Nomina embriológica veterinária. (1992). International Committee on Veterinary
Gross Anatomical Nomenclature, Zurich (2ed.). Association of Veterinary Anatomists.
- Nomina histological veterinária. (1992). International Committee on Veterinary Gross
Anatomical Nomenclature, Zurich (2ed.). Association of Veterinary Anatomists.
- Noren, S. R., Lavace, G. Wells, R. S., & Williams, T. M. (2002). The development of
blood oxygen stores in bottlenose dolphins (Tursiop truncatus): implications for diving
capacity. Journal of Zoology, 258, 105-113.
- Noren, S. R, Cuccurullo, V., & Williams, T. M. (2004). The development of diving
bradicardia in bottlenose dolphins (Tursiop truncatus). Journal of Comparative
Physiology B, 174, 139-147.
- Ochrymowych, C., & Lambertsen, R. H. (1983). Anatomy and vasculature of a minke
whale heart. American Journal Anatomy, 169(2), 165-175.
- Oliveira, J. A., Ávila, F. J. C., Alves, T. T, Furtado-Neto, M. A. A., & Monteiro-Neto,
C. (1995). Monitoramento do boto-cinza, Sotalia fluviatilis (Cetácea: Delphinidae) em
Fortaleza, Estado do Ceará, Brasil. Arquivos Ciência Marinha, 29(1-2), 28-35.
- Pansard, K. C., Medeiros, P. I. A. P., Gondim, M. A., Gurgel, H. C. B., & Yamamoto,
M. E. (2004). Áreas preferenciais de alimentação do boto cinza, Sotalia fluviatilis,
na enseada do Curral, Município de Tibau do Sul, Litoral do Rio Grande do Norte,
Brasil [Resumo]. In 11va Reunión de Trabajo de Especialistas en Mamíferos Acuáticos
de América del Sur (Org.). 5to Congreso de SOLAMAC. Resumos (p.131), Quito: Autor.
- Pansard, K. C., Medeiros, P. I. A. P., Ananias, S. M. A., Garri, R. G., Gondim, M. A.,
& Yamamoto, M. E. (2006). [Resumo]. In Workshop on Research and Conservation of
the genus Sotalia (Org.), (p.58), Buzios: Autor.
- Perrin, W. F., Würsig, B., & Thewissen, J. G. M. (2002). Encyclopedia of Marine
Mammals. San Diego: Academic Press.
- Pinedo, M. C., Rosas, F. C. W., & Marmotel, M. (1992). Cetáceos e pinípedes do
Brasil: uma revisão dos registros e guia para identificação das espécies. Manaus:
UNEP/FUA.
- Reeves, R. R., & Whitehead, H. (1997). Status of the sperm whale, Physeter
macrocephalus, in Canada. Canadian Field-Naturalist, 111, 293-307.
- Rice, W. D. (1998). Marine Mammals of the World-Systematic and Distribuition.
Special publication. In: Society for Marine Mammalogy, USA.
- Richmond, J. P., Burns, J. M., & Rea, L. D. (2006). Ontogeny of total body oxygen
stores and aerobic dive potential in Steller sea lions (Eumetopias jubatus). Journal of
Comparative Physiology B, 176(6), 535-545.
- Ridgway, S. H., Bowersm, C. A., Miller, D., Schultz, M. L., Jacobs, C. A., & Dooley,
C. A. (1984). Diving and blood oxygen in the white whale. Canadian Journal of
Zoology, 62, 2349-2351.
- Rodrigues, D. L. C., Alencar, V. L. S., Santos, R. N. V., Feitosa, I. C. S, Firmino, A.
S. L., Almeida, M. C. V. Silva, F. R., Pedrosa, G. P., Silva, I. M. F., Câmara, M. H. F.,
& Silva, J. F. L. (2001). Uso da área pelo boto cinza, Sotalia fluviatilis, na praia de
São Cristóvão, Areia Branca-RN [Resumo]. In: Sociedade Brasileira de Etologia
(Org.). Anais do XIX Congresso Brasileiro de Etologia. Resumos (p.186). Juiz de Fora:
Autor.
- Rosas, F. C. W., & Monteiro-Filho, E. L. A. (2002). Reproduction of the estuarine
dolphin (Sotalia guianensis) on the coast of Paraná southetern Brazil. Journal of
Mamology, 83, 507-515.
- Rossi-Santos, M. R. (1997). Estudo quali-quantitativo do comportamento de
alimentação dos golfinhos ou boto cinza Sotalia fluviatilis Gervais 1853 (Cetácea:
Delphinidae) na área de proteção ambiental do Anhatomirim e Baía Norte de
Santa Catarina. Monografia de Bacharelado, Universidade Federal de Santa Catarina,
Santa Catarina.
- Rowlatt, U. (1981). The cardiac ventricles of a baleen whale (Balaenoptera
acutorostrata: minke whale) and a toothed whale (Hyperoodon ampullatus: bottlenose
whale). Journal of Morphology, 168(1), 85-96.
- Rowlatt, U., & Gaskin, D. E. (1975). Functional anatomy of the heart of the harbor
porpoise, Phocaena phocaena. Journal of Morphology, 146, 479-493.
- Santos, E. (2000). Interação entre boto-cinza, Sotalia fluviatilis (Cetácea:
Delphinidae), e barcos de turismo na praia de Pipa, RN. Monografia de graduação-
não publicada, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal.
- Santos, E. (2003). Estudo do comportamento do boto cinza, Sotalia fluviatilis
(Gervais, 1853) (Cetacea-Delphinidae) em presença de barcos de turismo na praia
de Pipa-RN. Dissertação de mestrado-não publicada, Universidade Federal do Rio
Grande do Norte, Natal.
- Schreer, J. F., & Testas, J. W. (1996). Classification of weddell seal diving behaviour.
Marine Mammals Science, 12(2), 227-250.
- Shaffer, S. A., Costa, D. P., Williams, T. M., & Ridgway, S. H. (1997). Diving and
swimming performance of white whales, Delphinapterus leucas: an assessment of
plasma lactate and blood gas levels and respiratory rates. The Journal of Experimental
Biology, 200, 3091-3099.
- Shane, S. H. (1990). Behaviour and ecology of the bottlenose dolphin at Sanibel
Island, Florida. In: S. Leatherwood & R. R. Reeves. The bottlenose dolphin. (245-
265). San Diego: Academic Press.
- Siciliano, S. (1994). Review of small cetaceans and fishery interactions in coastal
waters of Brazil. Report of the International Whaling Commission, 15, 241-250.
- Siegel, S. (1975). Estatística não paramétrica. São Paulo: McGraw-Hill.
- Simões-Lopes, P. C. (1988). Ocorrência de uma população de Sotalia fluviatilis
Gervais 1853, (Cetacea, Delphinidae) no limite sul de sua distribuição, Santa Catarina,
Brasil. Biotemas, 1, 57-62.
- Slijper, E. J. (1979). Whales. London, Hutchinson 2nd (Ed).
- Slooten, E. (1994). Behavior of Hector´s dolphin: classifying behavior by sequence
analysis. Journal of Mammalogy, 75(4), 956-964.
- Smith, S. C., & Whitehead, H. (1993). Variations in the feeding success and behaviour
of Galápagos sperm whales (Physeter macrocephalus) as they relate to oceanographic
conditions. Canadian Journal of Zoology 71, 1991-1996.
- Spinelli, L. H. (2004). Brincadeira e participação de animais imaturos no
comportamento de forrageio em boto-cinza, Sotalia fluviatilis. Dissertação de
mestrado-não publicada, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal.
- Spinelli, L. H., Nascimento, L. F., & Yamamoto, M. E. (2002). Identificação e
descrição da brincadeira em uma espécie pouco estudada, o boto cinza (Sotalia
fluviatilis), em seu ambiente natural. Estudos de Psicologia, 7(1), 165-171.
- Tanaka, S. (1987). Satellite radio tracking of bottlenose dolphins, Tursiop truncatus.
Nippon Suisan Gakkaishi, 53,1327-1338.
Torres, D., & Beasley, C. R. (2003). Pattern of use of a small bay in northern Brazil by
Sotalia fluviatilis (Cetacea: Delphinidae). Amazoniana, 13(3-4), 583-594.
- Tosi, C. H., Magalhães, F. A., & Garri, R. G. (2005). Utilização da carcaça de
cetáceos como numa fonte de renda alternativa para a comunidade pesqueira do
oeste do Maranhão [Resumo]. In III Congresso Brasileiro de Mastozoologia (Org.),
(p.82), Aracruz: Autor.
- Turner, W. (1886). The anatomy of a second specimen of Sowerby’s whale
(Mesoplodon bidens) from Shetland. Journal of Anatomy, 20, 144-188.
- Valle, A. L. (2004). Comparações etárias dos tempos de apnéia de acordo com o
comportamento do sucesso de captura de presas e do uso de estratégias de
forrageio. Alterações comportamentais em golfinhos Sotalia fluviatilis (Gervais,
1853) provocadas por embarcações de turismo. Dissertação de mestrado-não
publicada, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal.
- Valle, A. L., & Melo, F. C. C. (2006). Alterações comportamentais do golfinho Sotalia
guianensis (Gervais 1953) provocadas por embarcações. Biotemas, 19(1), 75-80.
- Walmsley, R. (1938). Some observations on the vascular system of a female fetal
fineback. Carnegie Institute Washington Publication (Contrib. Embryol.), 27(164),
107-178.
- Werner, R., & Campagna, C. (1995). Diving behaviour of lactating southern sea lions
(Otaria flavescens) in Patagonia. Canadian Journal of Zoology, 73, 1975-1982.
- Westgate, A. J., Read, A. J., & Gaskin, D. E. (1995). Diving behaviour of harbour
porpoises, Phocaena phocaena Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Sciences,
52, 1064-1073.
- White, P. D., & Kerr, W. J. (1917). The heart of the sperm whale with especial
reference to the A-V conduction system. Heart, 6, 207-216.
- Whitehead, H. (1996). Babysitting, dive synchrony, and indications of alloparental
care in sperm whales. Behavior Ecology Sociobiology, 38, 237-244.
- Whitehead, H. (2003). Sperm whales, social evolution in the ocean. University of
Chicago: Chicago press.
- Whitehead, H., & Mann, J. (2000). Female reproductive strategies of cetaceans. In:
J. Mann, R. C. Connor, P. L. Tyack, & H. Whitehead. Cetacean Societies: field studies
of dolphins and whales (p.219-246). Chicago: The University of Chicago Press.
- Williams, R., & Bryden, M. M. (1996). Observations of blood values, heart-rate and
respiratory rate of leopard seals (Hydrurga-Leptonyx) (Carnivora, Phocidae).
Australian Journal of Zoology, 41(5), 433 – 439.
- Williams, T. M., Haun, J. E., & Friedl, W. A. (1999a). The diving physiology of
bottlenose dolphins (Tursiop truncatus). I Balancing the demands of exercise for energy
conservation at depth. The Journal of Experimental Biology, 202, 2739-2748.
- Williams, T. M., Norren, D., Berry, P., Estes, J. A., Allison, C., & Kirtland, J. (1999b).
The diving physiology of bottlenose dolphins (Tursiop truncatus). III Thermoregulation
at depth. Journal Experimental Biology, 20, 2763-2769.
- Williams, R, Trites, A. W., & Bain, D. (2002). Behavioural responses of killer whales
(Orcinus orca) to whale-watching boats: opportunistic observations and experimental
approaches. The Journal of Zoology, 256, 255-270.
- Würsig, B. (1978). Occurrence and group organization of Atlantic bottlenose
porpoises (Tursiop truncatus) in an Argentinian bay. Biological Bulletin, 154, 348-359.
- Würsig, B. (1989). Cetaceans. Science, 244(4912):1550-1557.
- Würsig, B., & Würsig, M. (1979). Behavior and ecology of the bottlenose dolphin,
Tursiop truncatus, in the South Atlantic. Fishery Bulletin, 77, 399-412.
* As referências bibliográficas foram elaboradas a partir da 5ª edição do Publication Manual da American Psychological Association (APA), de 2001 (p.215-281).
ANEXO 01ANATOMIA DO CORAÇÃO
Sotalia guianensis
DADOS DO ANIMAL:
Código da amostra: Comprimento total (cm): Data de mortalidade: Sexo: Local de encalhe: Faixa etária: Observações:
MORFOLOGIA EXTERNA
Altura (mm): Largura (mm): Circunferência total (mm): Peso (g):
Índice forma do coração: (altura coração/ circunferência coração) x 100
MEDIDAS NA AURÍCULA
MEDIDAS DA ESPESSURA DO VENTRÍCULO
MEDIDAS DA DILATAÇÃO DO BULBO AORTICO (B.A.)
AORTA (mm) Ø interno (mm)
Ø externo (mm)
circunferência (mm)
espessura da parede (mm)
Base da Aorta (Altura Artéria Coronária)
1° segmento 2° segmento
Ø Maior do B. A. (Altura Artéria braquiocefálica)
Aurícula Direita
Aurículaesquerda
Base (mm) Altura (mm)
Ventrículo Direito
Ventrículoesquerdo
Espessura (mm)
MORFOLOGIA INTERNA DO CORAÇÃO
MEDIDAS DO VENTRICULO DIREITO
ESPESSURA DA PAREDE DOS VENTRICULOS
Medidas (mm) proximal média ápice
Ventrículo Direito
Ventrículo Esquerdo
Septo interventricular
Índice altura Índice Largura
Longitude TS
(mm)
(TS/Altura)x100
(mm)
Longitude TP
(mm)
(TP/Altura)x100
(mm)
Longitude PS
(mm)
Ventrículo direito
Ventrículo esquerdo
Artéria Aorta
Artéria pulmonar
