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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO DE JANEIRO INSTITUTO DE BIOLOGIA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM
BIODIVERSIDADE E BIOLOGIA EVOLUTIVA
Morfologia, craniometria e alometria evolutiva em
morcegos nectarívoros neotropicais
(Chiroptera, Phyllostomidae)
Dayana Paula Bolzan
Rio de Janeiro
Julho de 2015
Dayana Paula Bolzan
Morfologia, craniometria e alometria evolutiva em
morcegos nectarívoros neotropicais
(Chiroptera, Phyllostomidae) Tese apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade e Biologia Evolutiva como requisito parcial à obtenção do título de Doutora em Ciências
Orientadora: Leila M. Pessôa
Co-orientadores: Adriano L. Peracchi; Richard E. Strauss
Rio de Janeiro
Julho de 2015
Bolzan, Dayana Paula Morfologia, craniometria e alometria evolutiva em morcegos nectarívoros neotropicais (Chiroptera, Phyllostomidae) / Dayana Paula Bolzan.– Rio de Janeiro: Instituto de Biologia /UFRJ, 2015.
146 f. : il. ; 31 cm. Orientadores: Leila M. Pessôa Adriano L. Peracchi Richard E. Strauss
Tese (doutorado) -- UFRJ, Instituto de Biologia, Programa de Pós-graduação em Biodiversidade e Biologia Evolutiva, 2015.
Referências bibliográficas: f. 109-121 1. Quirópteros. 2. Crânio. 3. Análise Estatística. 4. Classificação. 5.
Evolução Biológica. - Tese. I. Pessôa, Leila M. II. Peracchi, Adriano L. III. Strauss, Richard E. IV. Universidade Federal do Rio de Janeiro, Instituto de Biologia, Programa de Pós-graduação em Biodiversidade e Biologia Evolutiva. V. Título.
Dayana Paula Bolzan
Morfologia, craniometria e alometria evolutiva em
morcegos nectarívoros neotropicais
(Chiroptera, Phyllostomidae) Tese apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade e Biologia Evolutiva como requisito parcial à obtenção do título de Doutora em Ciências
Aprovada em 31 de julho de 2015
_______________________________________________________
Dra. Leila Maria Pessôa, UFRJ (orientador)
______________________________________________________ Dr. Carlos Eduardo Guerra Schrago, UFRJ
_______________________________________________________
Dra. Daniela Dias, FIOCRUZ
_______________________________________________________ Dr. Marcelo Rodrigues Nogueira, UENF
_______________________________________________________
Dra. Maria Lúcia Lorini, UNIRIO
_______________________________________________________ Dr. Ricardo Moratelli, FIOCRUZ
_______________________________________________________
Dr. João Alves de Oliveira, MN-UFRJ
_______________________________________________________ Dr. Rui Cerqueira Silva, UFRJ
AGRADECIMENTOS
Agradeço primeiramente a Deus por iluminar meus caminhos.
E agradeço a todos que, de alguma forma, contribuíram para a realização deste trabalho,
em especial:
À minha orientadora Doutora Leila M. Pessôa, pela parceria, dedicação, incentivo e
oportunidade de aprendizado.
Ao meu co-orientador Doutor Adriano L. Peracchi, que com muita delicadeza, ética e
toda experiência de vida, ajudou-me a construir bons resultados para a tese.
Ao meu co-orientador Doutor Richard E. Strauss, que com sua competência contribuiu
na construção de novas concepções.
Aos curadores e gerentes de coleções da Coleção do Laboratório de Diversidade de
Morcegos, Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro (C. E. L. Esbérard); do Museum of
Texas Tech University (R. J. Baker e H. J. Garner); do American Museum of Natural History
(N. Simmons e E. Westwig); e do National Museum of Natural History (D. Lunde) por
permitir acesso aos espécimes sob seus cuidados.
Ao Doutor João A. de Oliveira (Museu Nacional/Universidade Federal do Rio de
Janeiro), pela revisão preliminar, pelas sugestões e críticas construtivas e pela ajuda nas
análises alométricas que melhoraram o artigo referente à tese.
Ao Doutor Marcelo R. Nogueira (Universidade Estadual do Norte Fluminense) e ao
Doutor Carlos E. G. Schrago (Universidade Federal do Rio de Janeiro), pela revisão
preliminar que melhorou a primeira versão do artigo referente à tese.
À Mestre Alessandra Pavan Lamarca da Silva (Museu Nacional/Universidade Federal
do Rio de Janeiro), pela solicitude e atenção em ajudar na elaboração da rotina em R para
análise dos componentes principais comuns.
Ao Raphael da Silva e Silva Cunha, pela gentileza e disponibilidade em ajudar na
edição das figuras que ilustram a tese.
Aos professores do Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade e Biologia
Evolutiva, pela contribuição à minha formação. E aos demais funcionários, pela cordialidade
e prestatividade.
À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES/Demanda
Social e CAPES/PDSE 5654/13-0) que me proporcionou além do auxílio financeiro,
experiência de estudar em outro país.
Aos colegas do Laboratório de Mastozoologia, Universidade Federal do Rio de Janeiro;
do Laboratório de Mastozoologia, Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro; e do
Department of Biological Sciences, Texas Tech University, pelo apoio, cumplicidade e
críticas construtivas.
Aos queridos amigos do Brasil e aos que conheci nos Estados Unidos da América, pelo
acolhimento, carinho, ajuda, e todo incentivo durante o Doutorado.
À minha amada família, em especial minha querida mãe Maria Luzia Bolzan, pelo
apoio emocional, pela paciência e companheirismo durante essa jornada.
Minha eterna gratidão.
RESUMO
BOLZAN, Dayana Paula. Morfologia, craniometria e alometria evolutiva em morcegos nectarívoros neotropicais (Chiroptera, Phyllostomidae). 2015. 146 p. Tese (Doutorado em Biodiversidade e Biologia Evolutiva) - Universidade Federal do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, 2015.
Na família de morcegos neotropicais Phyllostomidae, espécies das subfamílias
Glossophaginae e Lonchophyllinae têm diversos traços derivados adaptados para a
nectarivoria, incluindo rostro alongado e capacidade para realizar voo pairado. Padrões de
variação craniana e trajetórias alométricas foram comparados dentro e entre estes grupos, com
base em 19 variáveis morfométricas lineares coletadas de 340 espécimes, representando todos
os gêneros e 62% das espécies nas duas subfamílias. Também foram observados caracteres
externos, cranianos e dentários em todos os espécimes analisados e variações encontradas
nestes caracteres foram discutidas. Em uma análise dos componentes principais incluindo
espécies de ambas as subfamílias, espécies pertencentes a Lonchophyllinae e Glossophaginae
ocupam regiões similares no espaço morfométrico, embora esta última tenha uma variância
maior. Uma análise dos componentes principais e uma análise dos componentes principais
comuns para as diferentes linhagens taxonômicas (Anourina, Choeronycterina, Glossophagini
e Lonchophyllinae) revelaram trajetórias alométricas distintas entre estes grupos, com
variáveis associadas com o alongamento do rostro tendo coeficientes alométricos distintos. Os
resultados indicam que padrões cranianos distintos associados com o grau de alongamento do
rostro em filostomídeos nectarívoros são alometricamente característicos de cada linhagem.
Relações alométricas sugerem que a integração craniana em filostomídeos nectarívoros reflete
principalmente sua história filogenética em vez de pressões adaptativas decorrentes da
especialização a determinados recursos alimentares.
Palavras-chave: alometria multivariada, análises multivariadas, Glossophaginae,
Lonchophyllinae, taxonomia.
ABSTRACT
BOLZAN, Dayana Paula. Morphology, craniometry and evolutionary allometry in Neotropical nectar-feeding bats (Chiroptera, Phyllostomidae). 2015. 146 p. Tese (Doutorado em Biodiversidade e Biologia Evolutiva) - Universidade Federal do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, 2015.
Within the neotropical bat family Phyllostomidae, species of the subfamilies Glossophaginae
and Lonchophyllinae have many derived traits adapted to nectarivory, including elongated
rostrum and the ability to perform hovering flight. Patterns of cranial variation and allometric
trajectories were compared within and between these groups, based on 19 linear
morphometric variables collected from 340 specimens representing all genera and 62% of the
species in the two subfamilies. External, cranial and dental characters were also investigated
in all specimens examined and variations found in these characters were discussed. In a
pooled principal component analysis, species belonging to Lonchophyllinae and
Glossophaginae occupy similar regions in morphospace, though the latter species have a
greater variance. Principal components and common principal components analyses for
separate taxonomic lineages (Anourina, Choeronycterina, Glossophagini and
Lonchophyllinae) revealed distinct allometric trajectories among these groups, with variables
associated with elongation of the rostrum having distinct allometric coefficients. Results
indicate that distinct cranial morphotypes associated with the degree of elongation of the
rostrum in phyllostomid nectarivores are allometrically characteristic of each lineage.
Allometric relationships suggest that cranial integration in phyllostomid nectarivores reflects
primarily their phylogenetic history rather than adaptive pressures resulting from
specialization to particular feeding resources.
Key words: Glossophaginae, Lonchophyllinae, multivariate allometry, multivariate analysis,
taxonomy.
SUMÁRIO
1 INTRODUÇÃO........................................................................................................................
10
2 MATERIAL E MÉTODOS................................................................................................... 16 2.1 MATERIAL EXAMINADO................................................................................................. 16 2.2 ANÁLISES MORFOLÓGICAS QUALITATIVAS............................................................. 16 2.3 ANÁLISES MORFOLÓGICAS QUANTITATIVAS.......................................................... 18 2.4 ANÁLISES UNIVARIADAS............................................................................................... 19 2.5 ANÁLISES MULTIVARIADAS.......................................................................................... 21 2.5.1 Análise dos Componentes Principais.............................................................................. 21 2.5.2 Análise dos Componentes Principais e Coeficientes de Alometria Multivariada....... 22 2.5.3 Análise dos Componentes Principais Comuns e Trajetórias de Alometria Evolutiva.....................................................................................................................................
23
3 RESULTADOS....................................................................................................................... 25 3.1 CARACTERIZAÇÃO MORFOLÓGICA............................................................................ 25 3.2 ANÁLISES MULTIVARIADAS.......................................................................................... 86 3.2.1 Análise dos Componentes Principais.............................................................................. 86 3.2.2 Análise dos Componentes Principais e Coeficientes de Alometria Multivariada....... 93 3.2.3 Análise dos Componentes Principais Comuns e Trajetórias de Alometria Evolutiva.....................................................................................................................................
95
4 DISCUSSÃO........................................................................................................................... 99 4.1 PADRÕES DE VARIAÇÃO MORFOLÓGICA.................................................................. 99 4.2 PADRÕES DE VARIAÇÃO MORFOMÉTRICA............................................................... 101 4.3 RELAÇÕES ALOMÉTRICAS.............................................................................................
104
5 CONCLUSÕES........................................................................................................................
107
REFERÊNCIAS................................................................................................................................
109
APÊNDICE A – ESPÉCIMES EXAMINADOS........................................................................ 122 APÊNDICE B – ROTINAS EM R.............................................................................................. 127 APÊNDICE C – ARTIGO PUBLICADO NO PERIÓDICO ACTA CHIROPTEROLOGICA. 132
10
1 INTRODUÇÃO
A ordem Chiroptera é considerada única entre os mamíferos devido à presença de traços
exclusivos, como o voo verdadeiro e uma grande diversidade de hábitos alimentares
documentados. O consumo de insetos é predominante, porém dietas que incluem pequenos
vertebrados, sangue e uma grande variedade de itens vegetais, tais como frutos, sementes,
partes florais, pólen e néctar também estão presentes (REIS et al., 2007; PERACCHI et al.,
2011).
O uso de néctar ocorre em diversos outros grupos de mamíferos, como
Didelphimorphia, Primates e Carnivora. No entanto, esses animais utilizam esse recurso
apenas para complementar a dieta. Entre os mamíferos não-voadores, apenas uma espécie
apresenta uma dieta composta principalmente de néctar, o marsupial australiano Tarsipes
rostratus Gervais & Verreaux, 1842 (TURNER, 1984; RICHARDSON et al., 1986;
ROSENBERG & RICHARDSON, 1995). Dessa forma, morcegos representam a maior
radiação de mamíferos nectarívoros (FELDHAMER et al., 2007) e são também os principais
agentes na polinização de centenas de espécies de plantas, algumas das quais são totalmente
dependentes deles para a sua reprodução (SAZIMA et al., 1999; MUCHHALA, 2006).
Entre as 21 famílias, quatro incluem representantes que se alimentam de pólen e néctar:
Vespertilionidae Gray, 1821, Mystacinidae Dobson, 1875, Pteropodidae Gray, 1821 e
Phyllostomidae Gray, 1825 (NOWAK, 1994; ARKINS et al., 1999; FRICK et al., 2009).
Vespertilionidae é a família de Chiroptera mais diversificada e mais amplamente
distribuída, com cerca de 407 espécies e 48 gêneros distribuídas nas regiões tropicais e
temperadas do globo (SIMMONS, 2005). Entre estas, Antrozous pallidus (Le Conte, 1856),
espécie de hábito insetívoro, alimenta-se oportunisticamente de néctar (FRICK et al., 2009,
2013).
Mystacinidae é endêmica da Nova Zelândia e inclui apenas duas espécies, Mystacina
robusta Dwyer, 1962 e M. tuberculata Gray, 1843, sendo a primeira considerada extinta
(SIMMONS, 2005). Mystacina tuberculata apresenta uma dieta onívora, que inclui
artrópodes voadores e não-voadores, frutos, partes florais, pólen e néctar (ALTRINGHAM,
1996; ARKINS et al., 1999; MCCARTNEY et al., 2007).
Em Pteropodidae, as 186 espécies distribuídas em 43 gêneros são fitófagas e estão
presentes nas regiões tropicais e subtropicais da África, Ásia, Austrália e Ilhas do Pacífico
(SIMMONS, 2005). Destas, 13 espécies pertencentes a seis gêneros (Eonycteris Dobson,
1873; Macroglossus F. Cuvier, 1824; Megaloglossus Pagenstecher, 1885; Melonycteris
11
Dobson, 1877; Notopteris Gray, 1859 e Syconycteris Matschie, 1899) são nectarívoras
especialistas, enquanto outras visitam flores de forma oportunista, como espécies de Eidolon
Rafinesque, 1815; Pteropus Brisson, 1762 e Rousettus Gray, 1821 (NOWAK, 1994;
SINGARAVELAN & MARIMUTHU, 2004; ANDRIAFIDISON et al., 2006).
Phyllostomidae conta com cerca de 160 espécies em 57 gêneros, distribuídas na região
Neotropical, com poucos gêneros chegando ao sul dos Estados Unidos da América
(SIMMONS, 2005). Espécies em quatro das 11 subfamílias (Phyllostominae Gray, 1825;
Carolliinae Miller, 1924; “Rhinophyllinae” e Stenodermatinae Gervais, 1856) consomem
néctar oportunisticamente, mas são os membros das subfamílias Glossophaginae Bonaparte,
1845 e Lonchophyllinae Griffiths, 1982 os que evoluíram para uma dieta baseada
principalmente em néctar, apresentando importantes aspectos morfológicos associados com
essa estratégia alimentar (WETTERER et al., 2000; BAKER et al., 2003). Espécies destas
subfamílias têm rostro alongado, dentes reduzidos, língua longa e extensível e capacidade
para realizar voo pairado, entre outros traços derivados (NOWAK, 1994; FREEMAN, 1995;
NOGUEIRA et al., 2007).
Apesar de ambas famílias apresentarem espécies especializadas no consumo de néctar e
com características morfológicas associadas a este hábito alimentar, Pteropodidae e
Phyllostomidae não são estreitamente relacionadas evolutivamente, estando a primeira
incluída na subordem Yinpterochiroptera e a última na subordem Yangochiroptera
(TEELING et al., 2002; TEELING et al., 2005). Assim, membros das duas famílias podem
ter convergido para uma mesma dieta em diferentes partes do mundo.
Com base em características morfológicas, tais como a redução dos dentes, estudos
sugerem que pteropodídeos nectarívoros são derivados de espécies frugívoras (FREEMAN,
1995). A classificação tradicional do grupo foi estabelecida por ANDERSEN (1912), que
dividiu a família em três subfamílas (Macroglossinae, Pteropinae e Harpyionycterinae), onde
Macroglossinae abrangia as espécies nectarívoras especialistas. Posteriormente, filogenias
moleculares mostraram que pteropodídeos nectarívoros não constituíam um grupo
monofilético, com diversas espécies nectarívoras estando relacionadas com espécies
frugívoras (e.g. KIRSCH et al., 1995). Uma nova classificação foi proposta por BERGMANS
(1997), dividindo a família em seis subfamílias e diferentes tribos. Atualmente não são
reconhecidas subdivisões na família, devido ao fato de que as relações dentro do grupo não
estão plenamente resolvidas e que as subfamílias e tribos reconhecidas não são
adequadamente congruentes com filogenias mais recentes (GIANNINI & SIMMONS, 2003;
SIMMONS, 2005). ALMEIDA et al. (2011), em um recente estudo filogenético,
12
reconheceram a existência de clados com alto suporte e enfatizaram a necessidade de uma
nova classificação para a família.
Por outro lado, estudos sugerem que a nectarivoria em Phyllostomidae teve origem a
partir de um quiróptero insetívoro ancestral (FREEMAN, 1995; BAKER et al., 2012). A
primeira classificação para a família incluiu os morcegos nectarívoros em um único grupo,
Glossophagae, com base em características como rostro e língua alongados (DOBSON,
1878). Posteriormente, MILLER (1907) classificou os morcegos nectarívoros nas subfamílias
Phyllonycterinae e Glossophaginae, esta última contendo gêneros mais especializados. No
entanto, posteriores análises de cariótipos e de dentição deram origem a especulações de que
Glossophaginae não seria um grupo monofilético (BAKER, 1967; BAKER & LOPEZ, 1970;
SLAUGHTER, 1970). Com base em análises da língua e do hioide, GRIFFITHS (1982)
classificou os filostomídeos nectarívoros em quatro subfamílias, Brachyphyllinae,
Phyllonycterinae, Glossophaginae e Lonchophyllinae. Ele também propôs que a nectarivoria
teria surgido duas vezes na família, uma vez em Lonchophyllinae e outra nas demais
subfamílias, que formariam um grupo monofilético. Diversos estudos subsequentes baseados
em dados morfológicos (BAKER et al., 1989; MCKENNA & BELL 1997; WETTERER et
al., 2000), moleculares (BAKER et al., 2000) ou ambos (CARSTENS et al., 2002) buscaram
reconstruir a história filogenética da família e as relações de parentesco entre morcegos
nectarívoros, no entanto, sem consenso. A classificação atual dos morcegos filostomídeos
nectarívoros reflete os grupos monofiléticos identificados nas análises de BAKER et al.
(2003), o qual reconhece linhagens genéticas independentes na família como subfamílias,
tribos e subtribos. Esse estudo propôs uma origem independente para a nectarivoria nas
subfamílias Glossophaginae e Lonchophyllinae, com a primeira incluindo braquifilíneos e
filonicteríneos. Também com base em dados moleculares, DATZMANN et al. (2010)
sugeriram uma divergência mais antiga para Glossophaginae em relação à Lonchophyllinae.
Glossophaginae e Lonchophyllinae são representados por 19 gêneros e 53 espécies
viventes, que ocorrem desde o sudoeste dos Estados Unidos da América até a América do Sul,
alcançando o sul do Brasil e o norte da Argentina (SIMMONS, 2005; GRIFFITHS &
GARDNER, 2008a, 2008b; MANTILLA-MELUK & BAKER, 2010; NOGUEIRA et al.,
2014a; PARLOS et al., 2014). Eles têm sido objeto de vários estudos em diversos campos,
como taxonomia (DIAS et al., 2013; PARLOS et al., 2014), ecologia (SAMPAIO et al.,
2003; FARIA, 2006), conservação (ARITA & SANTOS-DEL-PRADO, 1999; HUTSON et
al., 2001) e filogenia (WETTERER et al., 2000; BAKER et al., 2003; DATZMANN et al.,
2010).
13
Diversos estudos têm investigado as relações entre a morfologia craniana e a dieta em
morcegos. Estudando espécies insetívoras, FREEMAN (1979, 1981) observou que
modificações no crânio são de tal ordem que animais que comem insetos com exoesqueleto
rígido podem distinguir-se daqueles que comem insetos com exoesqueleto mole. Aqueles que
utilizam itens duros geralmente têm crânio mais robusto, caracterizado por mandíbula
espessa, processo coronoide mais desenvolvido e crista sagital elevada. Por outro lado,
aqueles que utilizam itens macios têm crânio mais delicado, com mandíbula pouco robusta,
processo coronoide pouco desenvolvido e pequena crista sagital. A espessura da mandíbula
está relacionada com uma resposta ao maior estresse, enquanto o desenvolvimento do
processo coronoide e da crista sagital permitem aumento de área de inserção dos músculos
mandibulares. AGUIRRE et al. (2002) examinaram as relações evolutivas entre força de
mordida e forma do crânio em espécies de morcegos em uma comunidade de savana tropical,
mostrando que a força de mordida aumenta exponencialmente com o tamanho do corpo.
Comparações de espécies com hábitos alimentares especializados (nectarivoria, piscivoria e
hematofagia) com o restante das espécies na comunidade indicaram que essas especializações
ocorrem em detrimento do desempenho de mordida, resultando em uma redução da amplitude
de nicho trófico. Em um recente estudo sobre os padrões e processos evolutivos em morcegos
filostomídeos, MONTEIRO & NOGUEIRA (2011) mostraram modificações que ocorreram
na mandíbula em diferentes linhagens, com variações associadas ao alongamento da
mandíbula em morcegos nectarívoros e ao tamanho da série molar e dos processos
mandibulares em espécies hematófagas e frugívoras.
Outros estudos exploraram as relações entre a morfologia do crânio e a dieta
especificamente em morcegos nectarívoros. FREEMAN (1995) analisou características
crânio-dentárias em morcegos nectarívoros do Velho e do Novo Mundo, mostrando que o
alongamento do rostro nessas espécies confere suporte para a língua. Uma vez que a função
dos dentes diminui em espécies nectarívoras, a mandíbula, que é inicialmente uma estrutura
de suporte para os dentes, passa a funcionar como uma estrutura de suporte para a língua.
WINTER & VON HELVERSEN (2003) mediram o comprimento operacional da língua em
espécies nectarívoras especialistas e oportunistas, demonstrando a condição especializada de
Glossophaginae e Lonchophyllinae para a alimentação nectarívora. Os pesquisadores também
mostraram que algumas medidas cranianas, tais como o comprimento total do crânio, o
comprimento do palato, o comprimento da série de dentes superiores e o comprimento da
mandíbula, são bons preditores do comprimento operacional da língua. GONZALEZ-
TERRAZAS et al. (2012) compararam a eficiência na extração de néctar entre morcegos
14
nectarívoros com diferentes graus de especialização morfológica, indicando que espécies com
rostro mais alongado apresentam maior eficiência de forrageamento.
Muitos outros exemplos podem ser mencionados, como os estudos de FREEMAN
(1984, 2000); VAN CAKENBERGHE et al. (2002); AGUIRRE et al. (2003); DUMONT
(2004); TSCHAPKA (2004); NOGUEIRA et al. (2005); MUCHHALA (2006); TSCHAPKA
et al. (2008); DUMONT et al. (2009); NOGUEIRA et al. (2009); MANCINA & BALSEIRO
(2010); SANTANA et al. (2010). Não obstante aos estudos acerca da associação entre a
morfologia craniana e a dieta em morcegos nectarívoros, bem como sobre suas relações
filogenéticas, nenhum estudo abordou a variação craniana de morcegos nectarívoros
neotropicais sob uma explícita estruturação alométrica. Uma amostragem abrangente da
diversidade taxonômica dentro e entre as linhagens genéticas de morcegos nectarívoros
permitiria uma análise comparativa da alometria craniana sob uma perspectiva evolutiva.
Alometria refere-se às mudanças na forma correlacionada com as mudanças no
tamanho. Tamanho e forma são funcionalmente ligados e o estudo da alometria é fundamental
para entender mudanças na forma (GOULD, 1975). A alometria pode ser ontogenética,
quando expressa a mudança na forma relativa ao aumento do tamanho em diferentes estágios
do desenvolvimento de um mesmo organismo; estática, quando descreve a relação entre
mudança na forma relativa a mudança no tamanho entre diferentes organismos da mesma
classe etária ou estágio de desenvolvimento; e evolutiva, quando reflete mudanças na forma
com relação ao tamanho ao longo da evolução filética de um grupo (STRAUSS, 1993).
Algumas das primeiras observações de que mudanças na forma estão correlacionadas
com mudanças no tamanho ocorreram ainda no século XIX com os trabalhos de DUBOIS
(1897) e LAPICQUE (1898). Outras pesquisas subsequentes também mostraram tal relação,
como estudos de CROZIER (1914), PEZARD (1918) e CHAMPY (1924). No entanto, foi
HUXLEY (1924, 1932) quem derivou a expressão matemática a partir de princípios
biológicos para descrever essa relação e propôs a sua aplicação para o estudo das formas dos
organismos. A expressão matemática é definida como y = bxα, onde x e y são tamanhos de
estrutruras corporais, e b e α são constantes. Quando α > 1 a alometria é positiva, indicando
que y cresce numa taxa maior x; quando α < 1 a alometria é negativa, indicando que y cresce
numa taxa menor x; quando α = 1 o crescimento é isométrico, onde y e x se alteram em uma
mesma taxa. Mais tarde, devido à variedade de termos que vinham sendo utilizados,
HUXLEY & TEISSIER (1936) formalizaram terminologias e notações. Um aspecto
significante nessas análises bivariadas é que o coeficiente alométrico α é uma função da
variável x utilizada e, por essa razão, a escolha do caráter a ser medido é fundamental e foi
15
bastante debatida (STRAUSS, 1993). A abordagem que tem se mostrado mais útil é o uso de
um conjunto de variáveis analisadas através de métodos multivariados, como a análise fatorial
e a análise dos componentes principais (STRAUSS, 1993). Desde a compreensão de seus
mecanismos, a alometria tem sido fonte de interesse em diversos estudos, tais como
STRAUSS (1984); ZELDITCH & CARMICHAEL (1989); BJÖKLUND (1994); STERN &
EMLEN (1999); WESTON (2003).
Objetivos:
Neste contexto, o objetivo geral deste estudo foi investigar as principais tendências de
variação morfológica e morfométrica craniana com base na mais ampla amostragem possível
de morcegos nectarívoros neotropicais, a fim de permitir comparações entre as suas duas
subfamílias com relação à diversidade de padrões de variação craniana e as relações
alométricas em cada grupo.
Especificamente os objetivos foram:
Analisar padrões de variação morfológica, registrando possíveis variações encontradas
em caracteres externos, cranianos e dentários reportados como diagnósticos na literatura;
Analisar padrões de variação morfométrica;
Analisar as relações alométricas entre os morcegos nectarívoros neotropicais.
16
2 MATERIAL E MÉTODOS
2.1 MATERIAL EXAMINADO
Foram analisados um total de 340 espécimes pertencentes a 19 gêneros e 33 espécies de
morcegos nectarívoros neotropicais (Tabela 1, Apêndice A). Esta amostra inclui todos os
gêneros e 62% das espécies descritas para o grupo. Para as análises multivariadas, o tamanho
da amostra variou de dois a dez espécimes para cada espécie (exceto para Hsunycteris
thomasi, Lonchophylla handleyi e Scleronycteris ega que estão representados por um único
espécime), a fim de obter uma amostra mais balanceada, totalizando 221 espécimes.
Todos os espécimes analisados são adultos, cuja categoria etária foi verificada através
da ossificação das epífises das falanges conforme ANTHONY (1988). Esses exemplares estão
taxidermizados ou preservados em meio líquido, com crânios removidos e limpos, e
encontram-se depositados nas seguintes coleções científicas:
American Museum of Natural History, New York, NY, EUA (AMNH);
Coleção Adriano Lúcio Peracchi, Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro,
Seropédica, RJ, Brasil (ALP);
Coleção do Laboratório de Diversidade de Morcegos, Universidade Federal Rural do
Rio de Janeiro, Seropédica, RJ, Brasil (LDM);
Museum of Texas Tech University, Lubbock, TX, EUA (TTU);
National Museum of Natural History, Washington, DC, EUA (USNM).
O arranjo taxonômico e a nomenclatura seguem SIMMONS (2005). Divergências são
principalmente baseadas em novas evidências de relacionamento filogenético entre os táxons
e descrições de novos gêneros e espécies. Os morcegos nectarívoros neotropicais estão
arranjados em subfamílias de acordo com BAKER et al. (2003). Seguiu-se GRIFFITHS &
GARDNER (2008a) ao não reconhecer Anoura aequatoris (Lönnberg, 1921) como espécie
válida. Lichonycteris degener Miller, 1931 e Lonchophylla concava Goldman, 1914 são
reconhecidas como espécies válidas de acordo com GRIFFITHS & GARDNER (2008a,
2008b). Finalmente, seguiu-se WEBSTER & JONES JR. (1984) para citação taxonômica de
Glossophaga leachii (Gray, 1844).
2.2 ANÁLISES MORFOLÓGICAS QUALITATIVAS
17
Tabela 1. Espécies de morcegos nectarívoros netropicais analisadas no presente estudo.
Táxon Total analisado
Subfamília Glossophaginae Tribo Brachyphyllini
Brachyphylla cavernarum Gray, 1834 10 Tribo Choeronycterini
Subtribo Anourina Anoura caudifer (E. Geoffroy, 1818) 60 Anoura geoffroyi Gray, 1838 10
Subtribo Choeronycterina Choeroniscus godmani (Thomas, 1903) 3 Choeroniscus minor (Peters, 1868) 10 Choeronycteris mexicana Tschudi, 1844 10 Dryadonycteris capixaba Nogueira, Lima, Peracchi & Simmons, 2012 3 Hylonycteris underwoodi Thomas, 1903 5 Lichonycteris obscura Thomas, 1895 10 Musonycteris harrisoni Schaldach & McLaughlin, 1960 5 Scleronycteris ega Thomas, 1912 1
Tribo Glossophagini Glossophaga commissarisi Gardner, 1962 8 Glossophaga leachii (Gray, 1844) 10 Glossophaga longirostris Miller, 1898 3 Glossophaga morenoi Martínez & Villa-R., 1938 8 Glossophaga soricina (Pallas, 1766) 60 Leptonycteris nivalis (Saussure, 1860) 10 Leptonycteris yerbabuenae Martínez & Villa-R, 1940 10 Monophyllus plethodon Miller, 1900 10 Monophyllus redmani Leach, 1821 10
Tribo Phyllonycterini Erophylla bombifrons (Miller, 1899) 10 Erophylla sezekorni (Gundlach, 1861) 6 Phyllonycteris aphylla (Miller, 1898) 10 Phyllonycteris poeyi Gundlach, 1861 5
Subfamília Lonchophyllinae Tribo Hsunycterini
Hsunycteris cadenai (Woodman & Timm, 2006) 5 Hsunycteris thomasi (J. A. Allen, 1904) 1
Tribo Lonchophyllini Lionycteris spurrelli Thomas, 1913 4 Lonchophylla concava Goldman, 1914 3 Lonchophylla handleyi Hill, 1980 1 Lonchophylla peracchii Dias, Esbérard & Moratelli, 2013 29 Lonchophylla robusta Miller, 1912 5 Platalina genovensium Thomas, 1928 3 Xeronycteris vieirai Gregorin & Ditchfield, 2005 2
Total 340
18
Caracteres externos, cranianos e dentários foram analisados com o uso de microscópio
estereoscópico.
A identificação dos espécimes foi confirmada através de consulta a chaves de
identificação, revisões de gêneros, descrições de espécies e outros estudos taxonômicos (e.g.
HANDLEY JR., 1960; ARROYO-CABRALES et al., 1987; HENSLEY & WILKINS, 1988;
WEBSTER, 1993; TIMM & GENOWAYS, 2003; WOODMAN, 2007; REID, 2009).
Os caracteres observados são aqueles reportados como diagnósticos na literatura para
cada gênero e espécie. Possíveis variações encontradas nestes caracteres foram registradas.
2.3 ANÁLISES MORFOLÓGICAS QUANTITATIVAS
Foram tomadas (em mm) uma medida externa e 19 medidas cranianas para cada
exemplar, utilizando um paquímetro digital com precisão de 0,01mm, com base em descrições
de TADDEI et al. (1998), VAN CAKENBERGHE et al. (2002) e DE BLASE & MARTIN
(1981). As medidas e suas abreviações são definidas como se segue.
Medida externa:
Comprimento do antebraço (AB): distância do cotovelo à extremidade proximal dos
metacarpos, incluindo os carpos, com a asa parcialmente dobrada.
Medidas cranianas (Figura 1):
Comprimento total do crânio (Ct): da região mais anterior dos incisivos superiores
centrais à região mais posterior do occipital.
Comprimento côndilo-incisivo (Ci): do ponto distal dos côndilos occipitais à frente dos
incisivos superiores centrais.
Largura zigomática (Lz): maior distância transversal obtida entre os pontos extremos
dos arcos zigomáticos.
Largura mastoide (Lmt): maior distância obtida entre os pontos extremos dos processos
mastoideos.
Largura da caixa craniana (Lcx): maior distância obtida na caixa craniana, ao nível da
região esquamosal.
Largura da constrição interorbital (Lci): largura entre os pontos mais próximos na
constrição interorbital.
Altura da caixa craniana (Acx): do ponto mais profundo do basioccipital ao ponto mais
elevado do parietal, desprezada a crista sagital.
Comprimento palatal (Cpt): do ponto mais anterior da chanfradura palatina à frente dos
incisivos superiores centrais.
19
Comprimento da série de dentes superiores (CM-S): da região mais posterior do último
molar superior à face anterior do canino do lado correspondente.
Largura externa dos molares (Lm): maior distância obtida entre as margens externas dos
molares superiores.
Largura entre os caninos superiores (Lc): maior distância obtida entre os pontos
extremos externos dos cingula dos caninos superiores.
Comprimento pós-palatal (Cpp): da margem anterior do forame magno ao ponto mais
anterior da chanfradura palatina.
Comprimento da bula timpânica (Cbu): maior comprimento da bula.
Largura da bula timpânica (Lbu): maior largura da bula.
Comprimento da mandíbula (Cm): da região anterior dos incisivos centrais ao ponto
distal do processo condiloide.
Comprimento da série de dentes inferiores (CM-I): da região mais posterior do último
molar inferior à face anterior do canino do lado correspondente.
Altura do processo coronoide (Ac): do ponto mais elevado do processo coronoide a face
inferior da mandíbula.
Distância coronoide-condiloide (Dcc): do processo coronoide ao ponto distal do
processo condiloide.
Distância condiloide-angular (Dca): distância do ponto distal do processo condiloide ao
processo angular.
Outras medidas relevantes para a caracterização de algumas espécies, e que não foram
descritas acima, foram obtidas quando necessário e são mencionadas ao longo do texto.
2.4 ANÁLISES UNIVARIADAS
Para cada medida, são fornecidos a média, os valores mínimos e máximos e o desvio
padrão (VIEIRA, 2008). A média é uma medida de tendência central para uma amostra,
obtida através da soma dos dados dividida pelo tamanho da amostra. Os valores mínimos e
máximos e o desvio padrão são medidas de dispersão para uma amostra. Quando a média é
utilizada como medida de tendência central, pode-se calcular o desvio de cada observação em
relação à média da seguinte forma: desvio é igual a observação menos a média. Se os desvios
forem pequenos, os dados estão aglomerados em torno da média, então a variabilidade é
pequena; se os desvios forem grandes, os dados estão dispersos em torno da média, então a
variabilidade é grande. A variância é a soma dos quadrados dos desvios dividido por (n-1),
20
Lmt Lcx
Lz
Lci
Lbu
Cbu
Cpp
Lm
Lc
Cpt
Acx
CM-S
Ct
Ac
Dcc
Dca CM-I
Cm
Ci
Figura 1. Vista dorsal, ventral e lateral do crânio de Monophyllus redmani (TTU 8932) mostrando as medidas cranianas incluídas no presente estudo. Acrônimos das medidas estão descritos em Material e Métodos.
21
onde n é o tamanho da amostra. Para obter uma medida de variabilidade na mesma unidade de
medida dos dados, extrai-se a raiz quadrada da variância, obtendo-se assim o desvio padrão
(VIEIRA, 2008).
2.5 ANÁLISES MULTIVARIADAS
As medidas cranianas foram submetidas a análises multivariadas de dados. Como
análises multivariadas requerem conjuntos de dados completos, dados ausentes (1,86% do
conjunto de dados total) foram estimados a partir dos dados originais usando o algoritmo
Expectation Maximization (EM) (STRAUSS et al., 2003). Todas as variáveis foram log-
transformadas antes das análises estatísticas.
2.5.1 Análise dos Componentes Principais
A análise dos componentes principais (ACP) foi descrita por PEARSON (1901), mas a
técnica passou a ser amplamente utilizada somente após o advento da computação. Se um
conjunto de dados é visualizado como uma nuvem de pontos em um espaço m-dimensional,
onde cada ponto representa um indivíduo e cada eixo representa uma variável, então a ACP é
um método que encontra um novo conjunto de eixos ortogonais, na direção de maior variância
entre os indivíduos (NEFF & MARCUS, 1980). Estes novos eixos são denominados
componentes principais, os quais são decrescentes em relação a sua contribuição à variância
total dos dados (MANLY, 2008). O objetivo da análise é verificar se alguns componentes
podem representar a maior parte da variação contida nos dados originais, possibilitando dessa
forma que o padrão de variação seja compreendido a partir de um número menor de variáveis
(MONTEIRO & REIS, 1999).
A análise dos componentes principais baseia-se em uma matriz de variâncias e
covariâncias ou de correlações, obtida a partir da matriz de dados original, frequentemente
log-transformada (VALENTIN, 2000). A variância, como descrito acima, é formulada como a
soma dos quadrados dos desvios dividido por (n-1); por sua vez, a covariância é formulada
como a soma dos produtos cruzados dos desvios dividido por (n-1) (MONTEIRO & REIS,
1999).
Dessa matriz de variâncias e covariâncias são extraídos autovalores e autovetores. Um
vetor x é um autovetor de uma matriz A se a multiplicação dessa matriz A pelo vetor x resultar
num múltiplo de x, isto é, λx. Então, Ax = λx. Nesse caso, o escalar λ é denominado autovalor
22
de A associado ao autovetor x (MONTEIRO & REIS, 1999). No contexto da análise dos
componentes principais, os autovalores são as variâncias dos componentes principais e cada
componente corresponde a um autovetor dessa matriz (VALENTIN, 2000; MANLY, 2008).
O propósito é encontrar λ e x, de modo que Ax = λx. Logo, (A – λI) x = 0. Para que haja
uma solução não-nula para o vetor x, o determinante da matriz (A – λI) deve ser igual a zero.
Logo, det (A – λI) = 0. Esta é a chamada equação característica de uma matriz, através da qual
podemos obter os autovalores. Esta equação resulta em uma equação de segundo grau, cujas
raízes são os autovalores da matriz A. Uma vez conhecidos os autovalores, pode-se obter os
autovetores (MONTEIRO & REIS, 1999).
Uma vez obtidos os autovalores e autovetores, a representação gráfica dos indivíduos na
análise pode ser obtida projetando-se esses indivíduos no espaço definido pelos autovetores.
A projeção de cada indivíduo, denominada escore, é obtida pela combinação linear dos
valores das variáveis originais com os coeficientes dos autovetores (loadings), através da
equação Z = XE, onde X é a matriz de dados e E é a matriz de autovetores (MONTEIRO &
REIS, 1999).
A análise dos componentes principais pode ainda ser denotada como a decomposição
espectral de uma matriz de variâncias e covariâncias, como S = EΛET, onde E é a matriz de
autovetores, ET é a sua transposta e Λ é a matriz de autovalores (MONTEIRO & REIS, 1999).
Neste estudo, a matriz de dados inteira, incluindo espécies de ambas as subfamílias, foi
submetida a uma análise dos componentes principais para sumarizar as tendências de variação
no tamanho e na forma do crânio. Intervalos de confiança (95%) para os loadings da ACP
foram estimados a partir da distribuição amostral baseado em 1000 iterações de bootstrap.
2.5.2 Análise dos Componentes Principais e Coeficientes de Alometria Multivariada
Outra análise dos componentes principais foi implementada separadamente para cada
linhagem taxonômica representada na amostra total (Anourina, Choeronycterina,
Glossophagini, Lonchophyllinae, Brachyphylini e Phyllonycterini) para estimar coeficientes
alométricos multivariados para cada linhagem.
O primeiro componente principal é interpretado como um eixo que representa o
tamanho quando os coeficientes do autovetor têm o mesmo sinal, enquanto os componentes
subsequentes são interpretados como eixos que representam a forma quando os coeficientes
dos autovetores têm sinais opostos (REIS et al., 1988). Se o primeiro componente principal
representa um eixo de tamanho, então as relações alométricas entre as variáveis e a variável
23
latente tamanho podem ser estimadas a partir dos loadings (coeficientes reescalonados) do
primeiro componente principal (JOLICOEUR, 1963). Isometria é o caso especial no qual
todos os loadings têm a mesma magnitude, estimada pela divisão de 1 pela raiz quadrada de
p, onde p é o número de variáveis na análise(JOLICOEUR, 1963; WESTON, 2003).
A fim de facilitar a interpretação dos resultados, seguiu-se STRAUSS & BOOKSTEIN
(1982) reescalonando os coeficientes do primeiro componente principal para uma média de 1
e considerando que uma variável é isométrica quando seu coeficiente alométrico é igual a 1 (α
= 1), positivamente alométrica quando seu coeficiente é maior do que 1 (α > 1 ), e
negativamente alométrica quando seu coeficiente está entre 0 e 1. Intervalos de confiança
(95%) para os coeficientes alométricos foram estimados a partir dos correspondentes
intervalos de confiança para os coeficientes do primeiro componente principal. Se um
intervalo de confiança não inclui o valor isométrico 1, então o coeficiente alométrico
correspondente pode ser considerado como sendo significativamente alométrico.
Os coeficientes alométricos multivariados só podem ser comparados entre os grupos se
os loadings do primeiro componente principal tiverem sinais e magnitudes semelhantes para
todos os grupos considerados nas análises. Esta condição pode ser verificada para cada par de
grupos calculando-se o coeficiente de correlação vetorial, definido como o produto interno de
seus primeiros componentes principais, que se aproxima da unidade quando os vetores são
semelhantes e de zero quando os vetores são ortogonais (REIS et al., 1988; MORRISON,
1990).
2.5.3 Análise dos Componentes Principais Comuns e Trajetórias de Alometria Evolutiva
Uma matriz de dados reduzida incluindo as linhagens que apresentaram coeficientes
alométricos multivariados comparáveis foi então submetida a uma análise dos componentes
principais comuns (ACPC) para analisar as trajetórias de alometria evolutiva craniana nessas
linhagens.
Assim como na análise dos componentes principais, a análise dos componentes
principais comuns transforma um conjunto de variáveis correlacionadas em um novo conjunto
de variáveis não correlacionadas e encontra os eixos ortogonais de maior variação, reduzindo
o número original de variáveis a poucos componentes. No entanto, ACPC é mais adequada
para dados provenientes de grupos previamente definidos (as linhagens, nesse caso) por levar
em consideração tanto a variância contida entre os grupos quanto dentro deles (FLURY,
1984; ESLAMI et al., 2013). Nessa análise, os autovetores extraídos das matrizes de
24
variâncias e covariâncias são idênticos, enquanto os autovalores diferem entre os grupos
(AIROLDI & FLURY, 1988).
As trajetórias alométricas para cada linhagem foram descritas através da regressão ao
eixo principal (major axis regression) de escores nos dois primeiros componentes principais
comuns (WARTON et al., 2006).
Os procedimentos estatísticos foram executados no programa R versão 3.0.1
(2013/05/16), usando a função amelia, no pacote Amelia (KING et al., 2001; HONAKER et
al., 2011) para dados ausentes; função prcomp, no pacote Stats (MARDIA et al., 1979;
BECKER et al., 1988; VENABLES & RIPLEY, 2002) para análise dos componentes
principais; e função fcpca, no pacote Multigroup (FLURY, 1984; ESLAMI et al., 2013) para
análise dos componentes principais comuns (Apêndice B).
25
3 RESULTADOS
3.1 CARACTERIZAÇÃO MORFOLÓGICA
Subfamília Glossophaginae
Tribo Brachyphyllini
Brachyphylla cavernarum Gray, 1834
Localidade-tipo: São Vicente (Pequenas Antilhas)
O gênero Brachyphylla Gray, 1834 inclui duas espécies, Brachyphylla cavernarum
Gray, 1834 e Brachyphylla nana Miller, 1902. As espécies têm pelagem dorsal bicolorida,
com base branca a branco-amarelada e ponta cinza-escura, marrom-escura ou marrom-
acinzentada; folha nasal rudimentar; cauda ausente ou curta e completamente contida no
uropatágio; rostro curto; incisivos superiores marcadamente diferentes em tamanho e formato,
com os centrais grandes, mais largos que longos e recurvados, e os laterais diminutos e
arredondados. A fórmula dentária é I 2/2, C 1/1, P 2/2, M 3/3 = 32 (SWANEPOEL &
GENOWAYS, 1983).
Brachyphylla cavernarum (Figura 2) tem ocorrência em Porto Rico, Ilhas Virgens e ao
longo das Pequenas Antilhas, até São Vincente e Barbados (SIMMONS, 2005). Os 10
exemplares analisados são de Porto Rico e tiveram sua identificação confirmada com base nos
seguintes caracteres: comprimento da mandíbula com 18,9 mm ou mais, e comprimento da
série de dentes superiores com 10,0 mm ou mais. Por outro lado, B. nana tem comprimento da
mandíbula com até 18,2 mm, e comprimento da série de dentes superiores com até 9,9 mm.
Caracteres qualitativos e medidas (Tabela 2) estão de acordo com o reportado na literatura
(e.g. SWANEPOEL & GENOWAYS, 1978, 1983; TIMM & GENOWAYS, 2003).
Tribo Choeronycterini
Subtribo Anourina
Anoura caudifer (E. Geoffroy, 1818)
Localidade-tipo: Rio de Janeiro, Brasil
O gênero Anoura Gray, 1838 é constituído por nove espécies: A. cadenai Mantilla-
Meluk & Baker, 2006, A. carishina Mantilla-Meluk & Baker, 2010, A. caudifer (E. Geoffroy,
1818), A. cultrata Handley, 1960, A. fistulata Muchhala, Mena & Albuja 2005, A. geoffroyi
26
Figura 2. Vista dorsal, ventral e lateral do crânio de Brachyphylla cavernarum (TTU 8896).
27
Tabela 2. Medidas de exemplares de Brachyphylla cavernarum de Porto Rico (N = 10). Medidas Média Mín – Máx DP AB 65,21 62,24 – 67,92 1,82 Ct 31,70 30,32 – 32,99 0,73 Ci 28,58 27,29 – 29,60 0,62 Lz 17,28 16,68 – 17,60 0,30 Lmt 14,98 14,30 – 15,61 0,37 Lcx 12,65 12,35 – 12,91 0,16 Lci 8,53 8,18 – 8,87 0,23 Acx 11,24 10,75 – 12,29 0,43 Cpt 14,26 13,68 – 15,32 0,50 CM-S 11,08 10,75 – 11,35 0,17 Lm 11,60 11,08 – 11,97 0,25 Lc 7,69 7,24 – 7,92 0,22 Cpp 11,33 10,73 – 12,16 0,44 Cbu 4,95 4,65 – 5,33 0,21 Lbu 4,05 3,86 – 4,20 0,13 Cm 21,89 21,01 – 22,52 0,46 CM-I 11,50 10,88 – 11,95 0,28 Ac 9,11 8,51 – 9,49 0,29 Dcc 6,69 6,37 – 7,27 0,29 Dca 6,54 6,24 – 7,16 0,26 N = número de exemplares; DP = desvio padrão. Acrônimos das medidas estão descritos em Material e Métodos. Ver Apêndice A para detalhes da localidade.
Gray, 1838, A. latidens Handley, 1984, A. luismanueli Molinari, 1994 e A. peruana (Tschudi,
1844). As espécies do gênero possuem uropatágio ausente ou estreito; cauda ausente ou
inconspícua; os arcos zigomáticos podem ou não ser completamente ossificados; e três pré-
molares superiores estão presentes. A fórmula dentária é I 2/0, C 1/1, P 3/3, M 3/3 = 32
(GRIFFITHS & GARDNER, 2008a; MANTILLA-MELUK & BAKER, 2010).
Anoura caudifer (Figura 3) está registrada na Colômbia, Venezuela, Guiana, Suriname,
Guiana Francesa, Brasil, Equador, Peru, Bolívia, Paraguai e norte da Argentina (GRIFFITHS
& GARDNER, 2008a). Os 60 espécimes analisados são do estado do Rio de Janeiro, no
Brasil, e tiveram sua identificação confirmada com base nos seguintes caracteres:
comprimento do antebraço variando de 34,0 a 39,0 mm; coloração da pelagem dorsal marrom
a marrom-acinzentada; membros inferiores e superfície dorsal do uropatágio esparsamente
piloso a nu; margem posterior do uropatágio geralmente bem piloso; cauda geralmente
presente; arcos zigomáticos completamente ossificados; asas pterigoides longas, extendendo-
se além da borda anterior de cada bula; quilha da fossa mesopterigóidea geralmente não
achatada; largura da caixa craniana menor que 9,1 mm; comprimento palatal maior que 11,5
mm; comprimento da série de dentes superiores maior que 7,5 mm, geralmente excedendo 8
mm; caninos superiores não tão grandes e com face anterior achatada ou com um sulco raso;
28
cúspide medial interna do P4 ausente; crista e cúspide anteroexterna do M1 ausente; e
primeiro pré-molar inferior do mesmo tamanho e forma dos outros pré-molares. Caracteres
qualitativos e dados mensurais (Tabela 3) estão de acordo com o reportado na literatura (e.g.
HANDLEY JR., 1984; BARQUEZ et al., 1999; NOGUEIRA et al., 2007; DIAS &
PERACCHI, 2008; GRIFFITHS & GARDNER, 2008a).
Anoura geoffroyi Gray, 1838
Localidade-tipo: Rio de Janeiro, Brasil
Anoura geoffroyi (Figura 4) ocorre do oeste do México ao Panamá, Colômbia,
Venezuela, ilha de Trinidad, Guiana, Suriname, Guiana Francesa, Equador, Peru, Bolívia e
Brasil (GRIFFITHS & GARDNER, 2008a). Os 10 espécimes analisados são de Trinidad e
Tobago e tiveram sua identificação confirmada com base nos seguintes caracteres:
comprimento do antebraço variando de 39,0 a 47,0 mm; coloração da pelagem dorsal
marrom-acinzentada; cauda geralmente ausente; caninos superiores não tão grandes e com
face anterior achatada ou com um sulco raso; cúspide medial interna do P4 presente,
projetando-se de uma estreita base do dente; crista e cúspide anteroexterna do M1 presente;
primeiro pré-molar inferior do mesmo tamanho e forma dos outros pré-molares; e dois
últimos pré-molares superiores e inferiores estreitos. Caracteres qualitativos e medidas obtidas
(Tabela 4) estão de acordo com o reportado na literatura (e.g. HANDLEY JR., 1960, 1984;
MORATELLI, 2003; NOGUEIRA et al., 2007; GRIFFITHS & GARDNER, 2008a).
Subtribo Choeronycterina
Choeroniscus godmani (Thomas, 1903)
Localidade-tipo: Guatemala
O gênero Choeroniscus Thomas, 1928 compreende três espécies: C. godmani (Thomas,
1903), C. minor (Peters, 1868) e C. periosus Handley, 1966. As espécies apresentam pelagem
dorsal bicolorida, com base esbranquiçada a marrom-alaranjada e ponta marrom-escura a
enegrecida; uropatágio longo, ultrapassando os joelhos; cauda curta, com cerca de 1/3 do
comprimento do uropatágio, com extremidade sobressaindo em sua superfície dorsal; arco
zigomático incompleto; e pterigoide expandido na base, proporcionando uma aparência
inflada. Fórmula dentária: I 2/0, C 1/1, P 2/3, M 3/3 = 30 (GRIFFITHS & GARDNER, 2008a;
SOLMSEN & SCHLIEMANN, 2008).
29
Figura 3. Vista dorsal, ventral e lateral do crânio de Anoura caudifer (ALP 1627).
30
Tabela 3. Medidas de exemplares de Anoura caudifer do Rio de Janeiro, Brasil (N = 60). Medidas Média Mín – Máx DP AB 36,67 34,76 – 38,83 0,97 Ct 22,83 22,08 – 23,95 0,46 Ci 22,08 20,94 – 23,13 0,48 Lz 9,60 9,10 – 9,97 0,22 Lmt 9,33 8,93 – 9,78 0,18 Lcx 8,98 8,39 – 9,46 0,20 Lci 4,46 4,02 – 4,77 0,15 Acx 6,86 6,29 – 7,37 0,24 Cpt 12,73 11,46 – 13,70 0,54 CM-S 8,35 7,82 – 8,85 0,23 Lm 5,65 5,37 – 6,10 0,17 Lc 4,10 3,53 – 4,52 0,17 Cpp 7,14 5,86 – 8,21 0,58 Cbu 3,57 3,21 – 3,92 0,18 Lbu 2,90 2,62 – 3,25 0,10 Cm 16,07 15,30 – 16,79 0,36 CM-I 8,66 8,24 – 9,26 0,22 Ac 4,17 3,32 – 4,63 0,23 Dcc 4,28 3,65 – 4,70 0,21 Dca 2,51 2,21 – 2,79 0,14 N = número de exemplares; DP = desvio padrão. Acrônimos das medidas estão descritos em Material e Métodos. Ver Apêndice A para detalhes da localidade.
Choeroniscus godmani (Figura 5) tem registros no oeste do México, América Central,
Colômbia, Venezuela, Guiana e Suriname (GRIFFITHS & GARDNER, 2008a). Os três
exemplares analisados são de El Salvador e tiveram sua identificação confirmada com base
nos seguintes caracteres: comprimento do antebraço com até 38 mm; rostro mais curto do que
a caixa craniana; comprimento total do crânio com até 21 mm; comprimento da séria de
dentes superiores com até 10 mm, geralmente não ultrapassando 7,5 mm; e margem posterior
do palato com um entalhe conspícuo. Caracteres morfológicos e medidas obtidas (Tabela 5)
estão em conformidade com o reportado na literatura (e.g. GARDNER et al., 1970;
GRIFFITHS & GARDNER, 2008a; SOLMSEN & SCHLIEMANN, 2008).
Choeroniscus minor (Peters, 1868)
Localidade-tipo: Suriname
Choeroniscus minor (Figura 6) está assinalada para a ilha de Trinidad, leste da
Venezuela, Guiana, Suriname, Guiana Francesa, Brasil, leste da Colômbia, Peru, norte da
Bolívia e oeste do Equador (GRIFFITHS & GARDNER, 2008a). Os 10 exemplares
analisados são de Trinidad e Tobago e tiveram sua identificação confirmada com base nos
31
Figura 4. Vista dorsal, ventral e lateral do crânio de Anoura geoffroyi (TTU 26475).
32
Tabela 4. Medidas de exemplares de Anoura geoffroyi de Trinidad e Tobago (N = 10). Medidas Média Mín – Máx DP AB 41,98 40,12 – 43,73 1,24 Ct 25,09 24,71 – 25,60 0,29 Ci 24,43 24,12 – 24,92 0,27 Lz 10,67 10,38 – 11,02 0,24 Lmt 10,35 9,99 – 10,77 0,21 Lcx 9,83 9,68 – 10,08 0,12 Lci 4,92 4,68 – 5,16 0,17 Acx 7,54 6,98 – 7,82 0,28 Cpt 13,19 12,71 – 13,62 0,35 CM-S 9,56 9,39 – 9,80 0,13 Lm 6,15 5,72 – 6,46 0,22 Lc 4,72 4,47 – 4,94 0,16 Cpp 8,77 8,39 – 9,18 0,25 Cbu 3,97 3,79 – 4,14 0,11 Lbu 3,07 2,91 – 3,21 0,09 Cm 17,40 17,02 – 17,92 0,31 CM-I 9,94 9,79 – 10,12 0,11 Ac 4,67 4,33 – 4,98 0,23 Dcc 4,60 4,24 – 4,85 0,17 Dca 2,85 2,68 – 3,11 0,12 N = número de exemplares; DP = desvio padrão. Acrônimos das medidas estão descritos em Material e Métodos. Ver Apêndice A para detalhes da localidade.
seguintes caracteres: comprimento do antebraço variando de 28,6 a 35,7 mm nos machos e
variando de 26,5-38,4 mm nas fêmeas; rostro mais curto do que a caixa craniana;
comprimento total do crânio variando de 21 a 25 mm; comprimento da séria de dentes
superiores com até 10 mm, geralmente excedendo 7,5 mm; e margem posterior do palato
ampla e arredondada. Caracteres e medidas obtidas (Tabela 6) estão de acordo com o
reportado na literatura (e.g. HUSSON, 1962; SIMMONS & VOSS, 1998; SOLMSEN, 1998;
NOGUEIRA et al., 2007; GRIFFITHS & GARDNER, 2008a; SOLMSEN &
SCHLIEMANN, 2008).
Choeronycteris mexicana Tschudi, 1844
Localidade-tipo: México
Choeronycteris mexicana Tschudi, 1844 (Figura 7) é a única espécie reconhecida no
gênero (ARROYO-CABRALES et al., 1987). Ocorre em Honduras e El Salvador ao sul da
Califórnia, Nevada, Arizona, New Mexico (EUA) e um único registro do sul do Texas
(SIMMONS, 2005). Os 10 exemplares analisados são do México e tiveram sua identificação
confirmada pelos seguintes caracteres: comprimento do antebraço variando de 43,0 a
33
Figura 5. Vista dorsal, ventral e lateral do crânio de Choeroniscus godmani (TTU 63594).
34
Tabela 5. Medidas de exemplares de Choeroniscus godmani de El Salvador (N = 3). Medidas Média Mín – Máx DP AB 33,49 32,84 – 34,45 0,85 Ct 19,35 19,25 – 19,51 0,14 Ci 18,84 18,75 – 18,99 0,13 Lz 7,79 7,72 – 7,84 0,06 Lmt 8,19 8,01 – 8,32 0,16 Lcx 8,24 8,12 – 8,35 0,12 Lci 3,06 3,00 – 3,11 0,06 Acx 6,36 6,20 – 6,46 0,14 Cpt 11,57 11,37 – 11,72 0,18 CM-S 6,74 6,64 – 6,88 0,13 Lm - 4,04 – 4,04 - Lc 3,21 3,18 – 3,24 0,03 Cpp 5,64 5,49 – 5,92 0,25 Cbu 3,44 3,36 – 3,51 0,08 Lbu 2,66 2,62 – 2,71 0,05 Cm 13,25 13,17 – 13,30 0,07 CM-I 6,97 6,86 – 7,12 0,13 Ac 3,24 3,15 – 3,36 0,11 Dcc 2,51 2,48 – 2,56 0,04 Dca 2,12 2,07 – 2,15 0,04 N = número de exemplares; DP = desvio padrão. Acrônimos das medidas estão descritos em Material e Métodos. Ver Apêndice A para detalhes da localidade.
49,0 mm; coloração da pelagem dorsal marrom a marrom-acinzentado-escuro; uropatágio
longo, ultrapassando os joelhos; cauda curta; arco zigomático incompleto; e pterigoide
expandido na base, proporcionando uma aparência inflada; rostro do mesmo tamanho que a
caixa craniana; nasal levemente elevado; margem posterior do palato em forma de V; crista
medial do basisfenoide pouco desenvolvida; e M3 menor que M1 e M2, sem metástilo. Dois
dos dez espécimes examinados apresentaram M3 com um traço do metástilo. A fórmula
dentária é I 2/0, C 1/1, P 2/3, M 3/3 = 30. Caracteres e dados mensurais (Tabela 7) estão de
acordo com o reportado na literatura (e.g. BAKER, 1956; GOODWIN, 1969; ARROYO-
CABRALES et al., 1987; REID, 2009).
Dryadonycteris capixaba Nogueira, Lima, Peracchi & Simmons, 2012
Localidade-tipo: Reserva Natural Vale, Linhares, Espírito Santo, Brasil (19º08'29" S e
40º04'08" O, cerca de 60 m de altitude)
Gênero monotípico, com Dryadonycteris capixaba Nogueira, Lima, Peracchi &
Simmons, 2012 (Figura 8) sendo a única espécie conhecida (NOGUEIRA et al., 2012). Esta
espécie é endêmica da Mata Atlântica do sudeste e nordeste do Brasil (NOGUEIRA et al.,
35
Figura 6. Vista dorsal, ventral e lateral do crânio de Choeroniscus minor (TTU 9784).
36
Tabela 6. Medidas de exemplares de Choeroniscus minor de Trinidad e Tobago (N = 10). Medidas Média Mín – Máx DP AB 34,73 32,64 – 36,33 1,10 Ct 22,58 21,25 – 23,64 0,75 Ci 21,96 20,86 – 22,94 0,72 Lz 8,29 7,90 – 8,84 0,30 Lmt 8,46 7,94 – 9,00 0,31 Lcx 8,45 8,16 – 8,74 0,20 Lci 3,21 2,96 – 3,44 0,17 Acx 6,52 6,14 – 6,94 0,24 Cpt 14,40 13,36 – 15,11 0,60 CM-S 7,83 7,37 – 8,13 0,26 Lm 4,42 4,12 – 4,69 0,21 Lc 3,71 3,49 – 3,93 0,17 Cpp 5,66 5,27 – 5,92 0,24 Cbu 3,23 3,03 – 3,50 0,15 Lbu 2,75 2,61 – 2,84 0,07 Cm 15,92 14,84 – 16,59 0,58 CM-I 8,02 7,38 – 8,33 0,31 Ac 3,77 3,54 – 4,10 0,21 Dcc 3,32 3,05 – 3,47 0,16 Dca 2,42 2,20 – 2,81 0,19 N = número de exemplares; DP = desvio padrão. Acrônimos das medidas estão descritos em Material e Métodos. Ver Apêndice A para detalhes da localidade.
2012; GREGORIN et al., 2014; ROCHA et al. , 2014). Os três espécimes analisados são
provenientes dos estados do Espírito Santo e de Sergipe, podendo ser identificados pelo
seguintes caracteres: comprimento do antebraço variando de 29,10 a 32,30 mm; bandeamento
da pelagem dorsal tricolorido, com base marrom-clara, banda intermediária bege e ponta
marrom-escura; inserção do plagiopatágio na base do pé; uropatágio longo, ultrapassando os
joelhos; cauda curta; arco zigomático incompleto; e dois forames entre a premaxila. A
fórmula dentária é I 2/0, C 1/1, P 2/3, M 3/3 = 30. Caracteres morfológicos e medidas obtidas
(Tabela 8) estão em conformidade com o reportado na literatura (e.g. NOGUEIRA et al.,
2012; GREGORIN et al., 2014; ROCHA et al. , 2014).
Hylonycteris underwoodi Thomas, 1903
Localidade-tipo: Rancho Redondo, San José, Costa Rica
Neste gênero está presente apenas uma espécie, Hylonycteris underwoodi Thomas, 1903
(veja JONES JR. & HOMAN, 1974). Esta espécie (Figura 9) ocorre do Oeste do Panamá até
Nayarit e Veracruz, no México (SIMMONS, 2005). Os cinco espécimes analisados são da
Costa Rica e do México e tiveram sua identificação confirmada pelos seguintes caracteres:
37
Figura 7. Vista dorsal, ventral e lateral do crânio de Choeronycteris mexicana (TTU 44736).
38
Tabela 7. Medidas de exemplares de Choeronycteris mexicana do México (N = 10). Medidas Média Mín – Máx DP AB 44,90 43,00 – 46,91 1,28 Ct 30,06 29,30 – 30,56 0,38 Ci 29,01 28,28 – 29,54 0,42 Lz 10,45 10,07 – 10,65 0,25 Lmt 10,25 9,70 – 10,50 0,29 Lcx 9,85 9,41 – 10,11 0,26 Lci 4,13 3,84 – 4,54 0,26 Acx 7,44 6,91 – 7,88 0,35 Cpt 18,35 17,86 – 18,92 0,36 CM-S 11,48 11,03 – 11,85 0,26 Lm 5,52 5,30 – 5,88 0,19 Lc 4,33 4,08 – 4,54 0,17 Cpp 8,07 7,65 – 8,45 0,26 Cbu 4,31 4,16 – 4,50 0,10 Lbu 3,42 3,35 – 3,54 0,05 Cm 21,64 21,27 – 21,95 0,23 CM-I 11,85 11,45 – 12,16 0,22 Ac 4,93 4,66 – 5,23 0,21 Dcc 4,14 3,90 – 4,37 0,14 Dca 2,87 2,55 – 3,22 0,21 N = número de exemplares; DP = desvio padrão. Acrônimos das medidas estão descritos em Material e Métodos. Ver Apêndice A para detalhes da localidade.
bandeamento da pelagem dorsal tricolorido, com base escura, banda intermediária pálida e
ponta preto-amarronzada; inserção do plagiopatágio na altura do tornozelo; uropatágio longo,
ultrapassando os joelhos; cauda curta, com extremidade sobressaindo na superfície dorsal do
uropatágio; arco zigomático incompleto; incisivos superiores pequenos e sem contato; pré-
molares superiores sem contato, com P3 ligeiramente menor que P4; dois primeiros pré-
molares inferiores menores que p4; e molares superiores amplamente espaçados e inferiores
geralmente sem contato. Fórmula dentária: I 2/0, C 1/1, P 2/3, M 3/3 = 30. Caracteres
qualitativos e medidas (Tabela 9) estão de acordo com o reportado na literatura (e.g.
GARDNER et al., 1970; PHILLIPS & JONES, 1971; JONES JR. & HOMAN, 1974; REID,
2009).
Lichonycteris obscura Thomas, 1895
Localidade-tipo: Managua, Managua, Nicarágua
O gênero Lichonycteris Thomas, 1895 inclui duas espécies, L. degener Miller, 1931 e L.
obscura Thomas, 1895. As espécies têm uropatágio longo, ultrapassando os joelhos; cauda
com cerca da metade do comprimento do uropatágio; arco zigomático incompleto; e dois
39
Figura 8. Vista dorsal, ventral e lateral do crânio de Dryadonycteris capixaba (ALP 9667, Holótipo).
40
Tabela 8. Medidas de exemplares de Dryadonycteris capixaba do Espírito Santo e de Sergipe, Brasil (N = 3). Medidas Média Mín – Máx DP AB 31,59 30,86 – 32,32 1,03 Ct 19,97 19,61 – 20,38 0,39 Ci 19,45 18,83 – 19,90 0,55 Lz 7,96 7,94 – 7,97 0,02 Lmt 8,15 8,05 – 8,26 0,11 Lcx 7,74 7,62 – 7,88 0,13 Lci 3,39 3,18 – 3,59 0,21 Acx 6,08 5,94 – 6,24 0,15 Cpt 12,55 12,21 – 12,80 0,31 CM-S 6,60 6,16 – 6,83 0,38 Lm 4,10 4,03 – 4,16 0,07 Lc 3,24 3,16 – 3,31 0,11 Cpp 5,03 4,93 – 5,16 0,12 Cbu 3,09 3,05 – 3,14 0,05 Lbu 2,60 2,55 – 2,66 0,06 Cm 13,69 13,23 – 14,05 0,42 CM-I 6,77 6,31 – 7,08 0,40 Ac 3,23 3,01 – 3,44 0,30 Dcc 2,92 2,90 – 2,94 0,02 Dca 2,24 2,07 – 2,33 0,15 N = número de exemplares; DP = desvio padrão. Acrônimos das medidas estão descritos em Material e Métodos. Ver Apêndice A para detalhes da localidade.
molares superiores e inferiores. Fórmula dentária: I 2/0, C 1/1, P 2/3, M 2/2 = 26
(GRIFFITHS & GARDNER, 2008a).
Lichonycteris obscura (Figura 10) tem registros no oeste da Colômbia, Equador e
Panamá até Belize e México (GRIFFITHS & GARDNER, 2008a). Os 10 exemplares
analisados são provenientes da Nicarágua e possuem comprimento do canino inferior menor
que o comprimento do pré-molar adjacente; e comprimento do m1 maior que 1,3 mm. Por
outro lado, L. degener tem comprimento do canino inferior igual ou maior que o comprimento
do pré-molar adjacente; e comprimento do m1 com até 1,3 mm. Caracteres e medidas (Tabela
10) estão em conformidade com o reportado na literatura (e.g. DAVIS et al., 1964;
SWANEPOEL & GENOWAYS, 1979; GRIFFITHS & GARDNER, 2008a).
Musonycteris harrisoni Schaldach & McLaughlin, 1960
Localidade-tipo: 2 km à sudeste de Pueblo Juarez, Colima, México
Este gênero é constituído por apenas uma espécie, Musonycteris harrisoni Schaldach &
McLaughlin, 1960 (veja TELLEZ & ORTEGA, 1999). Esta espécie (Figura 11) está
assinalada em Jalisco, Colima, Michoacan e Guerrero, no México (SIMMONS, 2005). Os
41
Figura 9. Vista dorsal, ventral e lateral do crânio de Hylonycteris underwoodi (TTU 13142).
42
Tabela 9. Medidas de exemplares de Hylonycteris underwoodi da Costa Rica e do México (N = 5). Medidas Média Mín – Máx DP AB 32,59 31,99 – 33,66 0,67 Ct 21,56 21,00 – 21,84 0,35 Ci 20,94 20,56 – 21,24 0,32 Lz 8,49 8,24 – 8,79 0,23 Lmt 8,44 8,27 – 8,55 0,12 Lcx 8,34 8,13 – 8,53 0,16 Lci 3,71 3,56 – 3,97 0,18 Acx 6,11 6,00 – 6,21 0,08 Cpt 13,14 12,74 – 13,36 0,24 CM-S 7,56 7,03 – 7,98 0,44 Lm 4,52 4,41 – 4,77 0,14 Lc 3,59 3,42 – 3,99 0,27 Cpp 5,71 5,44 – 5,94 0,22 Cbu 3,21 3,08 – 3,30 0,09 Lbu 2,60 2,53 – 2,71 0,08 Cm 15,06 14,70 – 15,74 0,44 CM-I 8,10 7,37 – 8,49 0,43 Ac 3,95 3,66 – 4,28 0,22 Dcc 3,48 3,16 – 3,76 0,24 Dca 2,46 2,33 – 2,62 0,12 N = número de exemplares; DP = desvio padrão. Acrônimos das medidas estão descritos em Material e Métodos. Ver Apêndice A para detalhes da localidade.
cinco espécimes analisados são de Colima e de Jalisco e têm pelagem dorsal marrom-
acinzentada, com base clara e ponta escura; uropatágio longo, ultrapassando os joelhos; cauda
curta, completamente contida no uropatágio; e pterigoide expandido na base, proporcionando
uma aparência inflada; rostro distintamente maior do que a caixa craniana; nasal abobadado
dorsalmente; margem posterior do palato arredondada, em forma de U; crista medial do
basisfenoide bem desenvolvida; e molares superiores iguais em tamanho, com metástilo
distinto. A fórmula dentária é I 2/0, C 1/1, P 2/3, M 3/3 = 30. Caracteres e dados mensurais
(Tabela 11) estão de acordo com o reportado na literatura (e.g. GOODWIN, 1969;
SWANEPOEL & GENOWAYS, 1979; TELLEZ & ORTEGA, 1999).
Scleronycteris ega Thomas, 1912
Localidade-tipo: Ega, Amazonas, Brasil
Este gênero compreende apenas uma espécie, Scleronycteris ega Thomas, 1912 (Figura
12), que tem ocorrência para a Colômbia, Brasil e Venezuela (GRIFFITHS & GARDNER,
2008a). O exemplar analisado, proveniente da Venezuela, teve sua identificação confirmada
com base nos seguintes caracteres: comprimento do antebraço variando de 33,7 a 35,0 mm;
43
Figura 10. Vista dorsal, ventral e lateral do crânio de Lichonycteris obscura (TTU 13119).
44
Tabela 10. Medidas de exemplares de Lichonycteris obscura da Nicarágua (N = 10). Medidas Média Mín – Máx DP AB 32,34 30,38 – 33,73 1,03 Ct 18,79 17,87 – 19,72 0,58 Ci 17,96 16,94 – 18,74 0,59 Lz 8,39 8,13 – 8,65 0,16 Lmt 8,16 8,00 – 8,41 0,13 Lcx 8,00 7,65 – 8,30 0,22 Lci 3,62 3,29 – 3,86 0,15 Acx 5,99 5,69 – 6,34 0,21 Cpt 10,01 9,22 – 10,64 0,54 CM-S 6,06 5,48 – 6,42 0,32 Lm 4,41 4,27 – 4,65 0,12 Lc 3,40 3,24 – 3,68 0,17 Cpp 6,08 5,67 – 6,78 0,36 Cbu 3,27 3,01 – 3,50 0,15 Lbu 2,66 2,57 – 2,78 0,06 Cm 12,82 11,90 – 13,74 0,59 CM-I 6,21 5,64 – 6,57 0,32 Ac 3,65 3,46 – 3,89 0,12 Dcc 2,90 2,74 – 3,12 0,12 Dca 2,17 2,05 – 2,33 0,09 N = número de exemplares; DP = desvio padrão. Acrônimos das medidas estão descritos em Material e Métodos. Ver Apêndice A para detalhes da localidade.
pelagem dorsal bicolorida, com base clara e ponta marrom-escura; inserção do plagiopatágio
na altura do tornozelo; uropatágio longo, ultrapassando os joelhos; cauda curta, com cerca de
1/3 do comprimento do uropatágio; arco zigomático incompleto; incisivos superiores sem
contato; paracone, hipocone e parte anterior do padrão em W dos molares superiores ausente.
Fórmula dentária I 2/0, C 1/1, P 2/3, M 3/3 = 30. Caracteres qualitativos e medidas obtidas
(Tabela 12) estão de acordo com o reportado na literatura (e.g. SWANEPOEL &
GENOWAYS, 1979; EMMONS & FEER, 1997; NOGUEIRA et al., 2007; GRIFFITHS &
GARDNER, 2008a).
Tribo Glossophagini
Glossophaga commissarisi Gardner, 1962
Localidade-tipo: 10 km à sudeste de Tonala, Chiapas, México
Cinco espécies são reconhecidas no gênero Glossophaga E. Geoffroy, 1818: G.
commissarisi Gardner, 1962, G. leachii (Gray, 1844), G. longirostris Miller, 1898, G.
morenoi Martínez & Villa-R., 1938 e G. soricina (Pallas, 1766). As espécies do gênero
possuem coloração marrom a marrom-avermelhada; uropatágio longo; cauda mais curta que a
45
Figura 11. Vista dorsal, ventral e lateral do crânio de Musonycteris harrisoni (TTU 9307).
46
Tabela 11. Medidas de exemplares de Musonycteris harrisoni de Colima e de Jalisco, México (N = 5). Medidas Média Mín – Máx DP AB 42,36 41,80 – 42,70 0,36 Ct 33,05 31,52 – 34,44 1,22 Ci 32,01 30,57 – 33,09 1,12 Lz 9,53 9,38 – 9,80 0,20 Lmt 9,42 9,17 – 9,70 0,21 Lcx 9,12 8,93 – 9,40 0,17 Lci 3,85 3,70 – 3,96 0,11 Acx 7,16 6,91 – 7,33 0,19 Cpt 21,79 20,41 – 22,99 1,13 CM-S 12,68 11,79 – 13,69 0,70 Lm 4,77 4,53 – 4,92 0,18 Lc 4,16 3,80 – 4,35 0,24 Cpp 8,20 8,01 – 8,68 0,28 Cbu 4,12 4,01 – 4,27 0,11 Lbu 3,13 3,04 – 3,19 0,06 Cm 24,63 23,37 – 25,55 0,99 CM-I 12,65 12,13 – 13,42 0,51 Ac 4,79 4,31 – 5,30 0,44 Dcc 4,06 3,80 – 4,23 0,17 Dca 3,19 2,89 – 3,51 0,23 N = número de exemplares; DP = desvio padrão. Acrônimos das medidas estão descritos em Material e Métodos. Ver Apêndice A para detalhes da localidade.
tíbia, com extremidade sobressaindo pouco na superfície dorsal do uropatágio; e arco
zigomático completo. A fórmula dentária é I 2/2, C 1/1, P 2/3, M 3/3 = 34 (WEBSTER,
1993).
Glossophaga commisssarisi (Figura 13) está registrada no México, América Central,
Colômbia, Brasil e Peru (GRIFFITHS & GARDNER, 2008a). Os oito espécimes analisados
são de El Salvador e tiveram sua identificação confirmada pelos seguintes caracteres:
comprimento do antebraço variando de 31,0 a 37,4 mm; borda anterior da pré-maxila
uniformemente arredondada entre os caninos; asas pterigoides geralmente ausentes; crista pré-
esfenóide achadada; incisivos superiores não procumbentes, com internos menores ou
similares em tamanho aos externos em vista oclusal; e incisivos inferiores diminutos e
separados por espaços distintos. Caracteres qualitativos e medidas obtidas (Tabela 13) estão
de acordo com o reportado na literatura (e.g. GOODWIN, 1969; SWANEPOEL &
GENOWAYS, 1979; WEBSTER, 1993).
Glossophaga leachii (Gray, 1844)
Localidade-tipo: Realejo, Chinandega, Nicarágua
47
Figura 12. Vista dorsal, ventral e lateral do crânio de Scleronycteris ega (USNM 407889).
48
Tabela 12. Medidas de exemplares de Hsunycteris thomasi do Equador; Lonchophylla handleyi do Peru; Scleronycteris ega da Venezuela; e Xeronycteris vieirai do Brasil. Medidas H. thomasi
(TTU 84784) L. handleyi
(TTU 46164) S. ega
(USNM 407889) X. vieirai
(ALP 9760) X. vieirai
(ALP 10092) AB 31,84 44,47 35,33 37,81 37,27 Ct 21,37 27,63 21,78 26,33 25,29 Ci 20,06 26,99 21,38 24,76 23,91 Lz 9,07 10,61 9,41 - 9,71 Lmt 8,79 11,19 8,90 9,43 9,65 Lcx 8,51 10,33 8,78 8,71 8,67 Lci 3,79 4,86 4,05 4,23 4,65 Acx 6,41 7,19 6,21 6,9 6,71 Cpt 11,65 16,55 12,79 16,16 15,13 CM-S 6,65 10,18 7,82 8,44 8,72 Lm 5,41 6,51 4,95 5,64 5,69 Lc 3,84 4,31 3,76 3,51 3,55 Cpp 6,54 7,80 6,53 6,62 6,78 Cbu 3,49 4,26 3,31 3,58 3,84 Lbu 2,90 3,28 2,90 3,06 3,23 Cm 14,21 19,52 15,63 - 18,58 CM-I 6,96 10,57 8,10 - 9,07 Ac 3,89 5,09 4,22 3,77 4,1 Dcc 4,00 4,78 3,23 3,34 3,51 Dca 2,08 2,68 2,18 2,13 2,36 Acrônimos das medidas e das instituições estão descritos em Material e Métodos. Ver Apêndice A para detalhes da localidade.
Glossophaga leachii (Figura 14) ocorre em Costa Rica até Jalisco, Michoacan, Morelos,
Tlaxcala e Colima (México) (SIMMONS, 2005). Os 10 espécimes analisados são de El
Salvador e tiveram sua identificação confirmada pelos seguintes caracteres: borda anterior da
pré-maxila uniformemente arredondada entre os caninos; asas pterigoides geralmente
presentes; crista pré-esfenóide completa; incisivos superiores não procumbentes, com internos
menores ou similares em tamanho aos externos em vista oclusal; e incisivos inferiores
moderadamente grandes e separados por espaços distintos. Caracteres e medidas (Tabela 14)
estão em conformidade com o reportado na literatura para a espécie (e.g. GOODWIN, 1969;
WEBSTER, 1993).
Glossophaga longirostris Miller, 1898
Localidade-tipo: Sierra Nevada de Santa Marta, Magdalena, Colômbia
Glossophaga longirostris (Figura 15) tem registros na Colômbia, Venezuela, Trinidad e
Tobago, Antilhas Holandesas, Guiana, Brasil, Equador e Pequenas Antilhas até São Vicente
(GRIFFITHS & GARDNER, 2008a). Os três espécimes analisados são de Granada e da
49
Figura 13. Vista dorsal, ventral e lateral do crânio de Glossophaga commissarisi (TTU 63600).
50
Tabela 13. Medidas de exemplares de Glossophaga commissarisi de El Salvador (N = 8). Medidas Média Mín – Máx DP AB 34,38 33,34 – 35,52 0,77 Ct 20,31 19,65 – 20,88 0,40 Ci 19,00 18,39 – 19,64 0,34 Lz 9,42 9,07 – 9,76 0,26 Lmt 9,11 8,91 – 9,29 0,13 Lcx 8,56 8,37 – 8,79 0,15 Lci 4,18 3,78 – 4,46 0,24 Acx 6,88 6,39 – 7,42 0,31 Cpt 10,46 10,18 – 11,06 0,27 CM-S 6,87 6,57 – 7,27 0,21 Lm 5,60 5,47 – 5,75 0,09 Lc 4,06 3,86 – 4,18 0,10 Cpp 6,39 6,17 – 6,61 0,15 Cbu 3,55 3,44 – 3,61 0,06 Lbu 2,91 2,77 – 3,04 0,09 Cm 13,34 12,78 – 13,83 0,31 CM-I 7,31 7,05 – 7,52 0,16 Ac 3,83 3,57 – 3,99 0,14 Dcc 3,79 3,57 – 3,94 0,12 Dca 2,44 2,31 – 2,57 0,09 N = número de exemplares; DP = desvio padrão. Acrônimos das medidas estão descritos em Material e Métodos. Ver Apêndice A para detalhes da localidade.
Venezuela e tiveram sua identificação confirmada pelos seguintes caracteres: comprimento do
antebraço variando de 35,3 a 41,9 mm; asas pterigoides ausentes ou pouco desenvolvidas;
sínfise mandibular reduzida; incisivos superiores grandemente procumbentes, com internos
similares em tamanho aos externos em vista oclusal; parástilo do M1 reduzido; e incisivos
inferiores grandes e usualmente em contato. Caracteres qualitativos e medidas obtidas (Tabela
15) estão de acordo com o reportado na literatura (e.g. SWANEPOEL & GENOWAYS, 1979;
WEBSTER, 1993).
Glossophaga morenoi Martínez & Villa-R., 1938
Localidade-tipo: 55 km ao sul (pela rodovia 190) La Ventosa Jct., Río Guamol, Oaxaca,
México
Glossophaga morenoi (Figura 16) está assinalada em Chiapas até Michoacan e
Tlaxcala, no México (SIMMONS, 2005). Os oito exemplares analisados são de Chiapas e
tiveram sua identificação confirmada com base nos seguintes caracteres: borda anterior da
pré-maxila alongada; incisivos superiores procumbentes, com internos maiores que externos
em vista oclusal; e incisivos inferiores diminutos e separados por espaços distintos. Caracteres
51
Figura 14. Vista dorsal, ventral e lateral do crânio de Glossophaga leachii (TTU 63623).
52
Tabela 14. Medidas de exemplares de Glossophaga leachii de El Salvador (N = 10). Medidas Média Mín – Máx DP AB 36,09 35,43 – 36,68 0,44 Ct 20,47 19,98 – 21,32 0,42 Ci 19,25 18,80 – 20,21 0,42 Lz 9,59 9,42 – 9,85 0,16 Lmt 9,10 8,97 – 9,28 0,12 Lcx 8,73 8,40 – 9,01 0,20 Lci 4,19 4,05 – 4,44 0,12 Acx 6,94 6,51 – 7,17 0,21 Cpt 10,82 10,40 – 11,44 0,30 CM-S 6,95 6,78 – 7,28 0,15 Lm 5,60 5,25 – 5,85 0,18 Lc 3,92 3,78 – 4,09 0,12 Cpp 6,21 5,97 – 6,41 0,12 Cbu 3,53 3,40 – 3,70 0,12 Lbu 3,00 2,92 – 3,16 0,06 Cm 13,39 12,94 – 13,80 0,29 CM-I 7,38 7,09 – 8,09 0,30 Ac 4,10 3,72 – 4,39 0,18 Dcc 3,65 3,35 – 3,83 0,13 Dca 2,52 2,39 – 2,71 0,12 N = número de exemplares; DP = desvio padrão. Acrônimos das medidas estão descritos em Material e Métodos. Ver Apêndice A para detalhes da localidade.
e dados de medidas (Tabela 16) estão de acordo com o reportado na literatura (e.g.
WEBSTER; 1993).
Glossophaga soricina (Pallas, 1766)
Localidade-tipo: Suriname
Glossophaga soricina (Figura 17) tem ocorrência no México, América Central,
Colômbia, Venezuela, ilha de Trinidad, Guiana, Suriname, Guiana Francesa, Brasil, Equador,
Peru, Bolívia, Paraguai e norte da Argentina (GRIFFITHS & GARDNER, 2008a). Os 60
exemplares analisados são do estado do Rio de Janeiro, no Brasil e tiveram sua identificação
confirmada com base nos seguintes caracteres: comprimento do antebraço variando de 31,8 a
39,8 mm; asas pterigoides presentes; sínfise mandibular proeminente; incisivos superiores
grandemente procumbentes, com internos maiores que externos em vista oclusal; parástilo do
M1 bem desenvolvido; e incisivos inferiores grandes e usualmente em contato. Em quatro dos
60 espécimes examinados, os incisivos inferiores estavam separados por espaços distintos.
Caracteres e dados mensurais obtidos (Tabela 17) estão em conformidade com o reportado na
literatura (e.g. TADDEI, 1975; WEBSTER, 1993; DIAS et al., 2002).
53
Figura 15. Vista dorsal, ventral e lateral do crânio de Glossophaga longirostris (TTU 35696).
54
Tabela 15. Medidas de exemplares de Glossophaga longirostris de Granada e da Venezuela (N = 3). Medidas Média Mín – Máx DP AB 37,38 36,82 – 38,19 0,72 Ct 22,91 22,86 – 22,97 0,06 Ci 21,65 21,35 – 21,97 0,31 Lz 9,78 9,31 – 10,21 0,45 Lmt 9,40 9,17 – 9,54 0,20 Lcx 8,85 8,67 – 8,98 0,16 Lci 4,22 4,05 – 4,31 0,14 Acx 6,98 6,71 – 7,43 0,39 Cpt 12,50 12,18 – 12,72 0,28 CM-S 7,87 7,81 – 7,95 0,07 Lm 5,79 5,77 – 5,82 0,03 Lc 4,20 4,15 – 4,29 0,08 Cpp 7,12 7,05 – 7,26 0,12 Cbu 3,75 3,72 – 3,77 0,03 Lbu 3,09 3,04 – 3,13 0,05 Cm 15,14 15,11 – 15,17 0,03 CM-I 8,21 8,13 – 8,30 0,09 Ac 4,32 4,13 – 4,43 0,16 Dcc 3,96 3,87 – 4,06 0,10 Dca 2,83 2,76 – 2,95 0,11 N = número de exemplares; DP = desvio padrão. Acrônimos das medidas estão descritos em Material e Métodos. Ver Apêndice A para detalhes da localidade.
Leptonycteris nivalis (Saussure, 1860)
Localidade-tipo: Mt. Orizaba, Veracruz, México
Três espécies são conhecidas para o gênero Leptonycteris Lydekker, 1891: L. curasoae
Miller, 1900, L. nivalis (Saussure, 1860) e L. yerbabuenae Martínez & Villa-R, 1940. As
espécies do gênero apresentam uropatágio estreito; cauda curta; arco zigomático completo; e
dois molares superiores e inferiores. Fórmula dentária: I 2/2, C 1/1, P 2/3, M 2/2 = 30
(HENSLEY & WILKINS, 1988; COLE & WILSON, 2006a, 2006b).
Leptonycteris nivalis (Figura 18) está registrada no sudeste do Arizona, sul de New
Mexico e oeste do Texas (EUA) ao sul do México e Guatemala (SIMMONS, 2005). Os 10
espécimes analisados são do México e têm comprimento do antebraço geralmente excedendo
55 mm; pelagem dorsal longa, de coloração marrom; falanges do terceiro dedo mais
compridas que o terceiro metacarpo; e uropatágio moderadamente piloso, com uma franja
conspícua de 3 a 4 mm. Caracteres qualitativos e medidas (Tabela 18) estão de acordo com o
reportado na literatura (e.g. DAVIS & CARTER (1962); GOODWIN (1969); HENSLEY &
WILKINS, 1988).
55
Figura 16. Vista dorsal, ventral e lateral do crânio de Glossophaga morenoi (TTU 36137).
56
Tabela 16. Medidas de exemplares de Glossophaga morenoi de Chiapas, México (N = 8). Medidas Média Mín – Máx DP AB 34,34 33,48 – 35,51 0,76 Ct 22,09 21,74 – 22,57 0,29 Ci 21,03 20,77 – 21,33 0,21 Lz 9,48 9,34 – 9,74 0,16 Lmt 8,87 8,65 – 9,21 0,17 Lcx 8,57 8,50 – 8,72 0,07 Lci 4,19 4,13 – 4,25 0,04 Acx 6,73 6,54 – 6,89 0,13 Cpt 12,49 12,12 – 12,93 0,27 CM-S 7,86 7,66 – 8,04 0,12 Lm 5,74 5,60 – 5,87 0,11 Lc 4,00 3,84 – 4,15 0,12 Cpp 6,28 6,06 – 6,47 0,15 Cbu 3,66 3,55 – 3,79 0,08 Lbu 2,95 2,86 – 3,09 0,06 Cm 15,03 14,72 – 15,34 0,23 CM-I 8,28 8,09 – 8,46 0,12 Ac 4,18 3,96 – 4,58 0,22 Dcc 3,96 3,75 – 4,19 0,16 Dca 2,63 2,53 – 2,83 0,10 N = número de exemplares; DP = desvio padrão. Acrônimos das medidas estão descritos em Material e Métodos. Ver Apêndice A para detalhes da localidade.
Leptonycteris yerbabuenae Martínez & Villa-R, 1940
Localidade-tipo: Yerbabuena, Guerrero, México
Leptonycteris yerbabuenae (Figura 19) ocorre na Califórnia, sul do Arizona e New
Mexico (EUA) até Honduras e El Salvador (SIMMONS, 2005). Os 10 espécimes analisados
são do México e possuem comprimento do antebraço geralmente não ultrapassando 55 mm;
pelagem dorsal curta e densa, de coloração amarronzada; falanges do terceiro dedo iguais ou
menores que o terceiro metacarpo; uropatágio quase nu, sem franja de pêlo; comprimento da
série de dentes superiores geralmente não ultrapassando 9 mm; e incisivos superiores com
espaço entre os dois pares. Caracteres e dados mensurais (Tabela 19) estão em conformidade
com o reportado na literatura para a espécie (e.g. DAVIS & CARTER (1962); GOODWIN
(1969); HENSLEY & WILKINS, 1988).
Monophyllus plethodon Miller, 1900
Localidade-tipo: St. Michael Parish, Barbados (Pequenas Antilhas)
57
Figura 17. Vista dorsal, ventral e lateral do crânio de Glossophaga soricina (ALP 568).
58
Tabela 17. Medidas de exemplares de Glossophaga soricina do Rio de Janeiro, Brasil (N = 60). Medidas Média Mín – Máx DP AB 35,42 33,17 – 38,88 1,11 Ct 21,06 20,38 – 21,90 0,33 Ci 19,86 19,11 – 20,76 0,36 Lz 9,22 8,64 – 9,63 0,22 Lmt 8,90 8,52 – 9,34 0,19 Lcx 8,67 8,28 – 9,03 0,16 Lci 4,09 3,86 – 4,46 0,11 Acx 6,93 6,49 – 7,54 0,24 Cpt 11,43 10,90 – 12,07 0,29 CM-S 7,29 6,91 – 7,68 0,17 Lm 5,40 5,06 – 5,72 0,13 Lc 3,85 3,44 – 4,09 0,12 Cpp 6,15 5,59 – 6,62 0,23 Cbu 3,65 3,31 – 3,95 0,13 Lbu 2,92 2,65 – 3,06 0,09 Cm 13,73 13,05 – 14,45 0,35 CM-I 7,61 7,31 – 7,99 0,17 Ac 3,95 3,55 – 4,30 0,16 Dcc 3,79 3,31 – 4,20 0,14 Dca 2,44 2,18 – 2,67 0,10 N = número de exemplares; DP = desvio padrão. Acrônimos das medidas estão descritos em Material e Métodos. Ver Apêndice A para detalhes da localidade.
O gênero Monophyllus Leach, 1821 inclui duas espécies, M. plethodon Miller, 1900 e
M. redmani Leach, 1821. As espécies têm coloração da pelagem dorsal marrom ao bronzeado
ou marrom ao cinzento; uropatágio reduzido; cauda com cerca da metade do tamanho do
fêmur e se projetando além da borda do uropatágio; e arco zigomático completo. A fórmula
dentária é I 2/2, C 1/1, P 2/3, M 3/3 = 34 (HOMAN & JONES JR., 1975a, 1975b).
M. plethodon (Figura 20) tem distribuição restrita às Pequenas Antilhas, de Anguilla até
São Vincente e Barbados; fósseis são conhecidos de Porto Rico (SIMMONS, 2005). Os 10
exemplares analisados são de Dominica e de Guadalupe e apresentaram pré-molares
superiores separados por pequeno diástema, menos da metade do comprimento do primeiro
pré-molar. Outro caráter proposto para a identificação de M. plethodon é o segundo pré-molar
superior usualmente bem separado do primeiro molar, mas todos os exemplares analisados
apresentaram o segundo pré-molar superior em contato com primeiro molar. Caracteres e
medidas (Tabela 20) estão de acordo com o reportado na literatura (e.g. SCHWARTZ &
JONES JR., 1967; HOMAN & JONES JR., 1975a, 1975b).
Monophyllus redmani Leach, 1821
Localidade-tipo: Jamaica
59
Figura 18. Vista dorsal, ventral e lateral do crânio de Leptonycteris nivalis (TTU 24197).
60
Tabela 18. Medidas de exemplares de Leptonycteris nivalis do México (N = 10). Medidas Média Mín – Máx DP AB 56,30 54,92 – 57,54 0,92 Ct 27,96 26,49 – 29,18 0,75 Ci 27,09 25,76 – 28,45 0,71 Lz 11,40 11,09 – 11,88 0,26 Lmt 12,00 11,70 – 12,32 0,20 Lcx 10,94 10,76 – 11,27 0,16 Lci 4,94 4,76 – 5,08 0,10 Acx 8,08 7,64 – 8,52 0,27 Cpt 14,97 13,98 – 15,88 0,57 CM-S 9,22 8,88 – 9,90 0,31 Lm 6,82 6,50 – 7,31 0,25 Lc 5,03 4,74 – 5,38 0,20 Cpp 9,40 8,90 – 9,69 0,27 Cbu 4,95 4,79 – 5,14 0,12 Lbu 3,63 3,48 – 3,88 0,11 Cm 18,83 18,11 – 19,99 0,51 CM-I 9,68 9,32 – 10,30 0,30 Ac 4,99 4,68 – 5,60 0,25 Dcc 4,90 4,62 – 5,22 0,20 Dca 3,35 3,11 – 3,61 0,20 N = número de exemplares; DP = desvio padrão. Acrônimos das medidas estão descritos em Material e Métodos. Ver Apêndice A para detalhes da localidade.
Monophyllus redmani (Figura 21) tem distribuição restrita às Grandes Antilhas (Cuba,
Hispaniola, Porto Rico e Jamaica) e sul das Ilhas Bahamas (SIMMONS, 2005). Os 10
exemplares analisados são de Porto Rico e têm pré-molares superiores separados por diástema
igual à metade ou maior que o comprimento do primeiro pré-molar. Caracteres e dados
mensurais (Tabela 21) estão de acordo com o reportado na literatura (e.g. SCHWARTZ &
JONES JR., 1967; BUDEN (1975); HOMAN & JONES JR., 1975a, 1975b).
Tribo Phyllonycterini
Erophylla bombifrons (Miller, 1899)
Localidade-tipo: caverna próximo à Bayamón, Porto Rico
O gênero Erophylla Miller, 1906 é constituído por duas espécies, E. bombifrons (Miller,
1899) e E. sezekorni (Gundlach, 1861). As espécies possuem coloração da pelagem dorsal
bicolorida, com base branca e ponta castanha; folha nasal rudimentar, mas presente;
uropatágio estreito; cauda curta e se projetando além da borda do uropatágio; calcâneo
presente, mas vestigial; arco zigomático completo; e segundo e terceiro molares inferiores
61
Figura 19. Vista dorsal, ventral e lateral do crânio de Leptonycteris yerbabuenae (TTU 15486).
62
Tabela 19. Medidas de exemplares de Leptonycteris yerbabuenae do México (N = 10). Medidas Média Mín – Máx DP AB 54,05 52,71 – 55,29 0,96 Ct 27,18 26,47 – 27,68 0,45 Ci 26,47 25,63 – 27,18 0,49 Lz 10,77 10,43 – 11,09 0,19 Lmt 10,79 10,40 – 11,01 0,17 Lcx 10,02 9,77 – 10,30 0,17 Lci 4,55 4,30 – 4,87 0,19 Acx 7,48 7,10 – 7,81 0,21 Cpt 15,05 14,42 – 15,68 0,37 CM-S 8,95 8,65 – 9,24 0,16 Lm 6,66 6,36 – 6,91 0,15 Lc 4,63 4,35 – 4,91 0,20 Cpp 8,82 8,51 – 9,30 0,27 Cbu 4,47 4,25 – 4,70 0,16 Lbu 3,23 3,16 – 3,32 0,05 Cm 18,11 17,42 – 18,72 0,38 CM-I 9,30 9,02 – 9,56 0,16 Ac 4,53 4,37 – 4,79 0,11 Dcc 4,68 4,50 – 5,10 0,18 Dca 3,00 2,81 – 3,15 0,10 N = número de exemplares; DP = desvio padrão. Acrônimos das medidas estão descritos em Material e Métodos. Ver Apêndice A para detalhes da localidade.
distintamente cuspidados. Fórmula dentária: I 2/2, C 1/1, P 2/2, M 3/3 = 32 (BAKER et al.,
1978a; TIMM & GENOWAYS, 2003).
Erophylla bombifrons (Figura 22) tem ocorrência em Hispaniola e Porto Rico
(SIMMONS, 2005). Os 10 espécimes analisados são de Porto Rico e possuem rostro
abruptamente inclinado em perfil. Caracteres qualitativos e medidas (Tabela 22) estão em
conformidade com o reportado na literatura (e.g. BAKER et al., 1978a; SWANEPOEL &
GENOWAYS, 1979; TIMM & GENOWAYS, 2003).
Erophylla sezekorni (Gundlach, 1861)
Localidade-tipo: Rangel, Santa Cruz de los Pinos, Pinar del Río, Cuba
Erophylla sezekorni (Figura 23) está registrada em Cuba, Jamaica, Ilhas Bahamas e
Ilhas Cayman (SIMMONS, 2005). Os seis espécimes analisados são da Jamaica e
apresentaram rostro suavemente inclinado em perfil. Caracteres qualitativos e medidas
(Tabela 23) estão em conformidade com o reportado na literatura para a espécie (e.g. BAKER
et al., 1978a; SWANEPOEL & GENOWAYS, 1979; TIMM & GENOWAYS, 2003).
63
Figura 20. Vista dorsal, ventral e lateral do crânio de Monophyllus plethodon (TTU 31331).
64
Tabela 20. Medidas de exemplares de Monophyllus plethodon de Dominica e de Guadalupe (N = 10). Medidas Média Mín – Máx DP AB 41,07 39,18 – 42,88 1,17 Ct 23,23 22,68 – 23,65 0,34 Ci 21,72 21,33 – 22,03 0,23 Lz 9,95 9,43 – 10,32 0,29 Lmt 9,77 9,37 – 10,10 0,24 Lcx 9,52 9,16 – 9,89 0,20 Lci 4,30 4,13 – 4,49 0,11 Acx 7,21 6,80 – 7,58 0,27 Cpt 11,66 11,19 – 11,96 0,24 CM-S 7,96 7,74 – 8,32 0,16 Lm 5,61 5,21 – 5,78 0,16 Lc 4,23 3,95 – 4,53 0,20 Cpp 7,66 7,35 – 7,87 0,16 Cbu 3,88 3,75 – 4,15 0,13 Lbu 3,01 2,92 – 3,13 0,07 Cm 14,84 14,56 – 15,22 0,20 CM-I 8,30 8,04 – 8,48 0,15 Ac 4,30 3,85 – 4,98 0,40 Dcc 4,17 4,00 – 4,52 0,17 Dca 2,68 2,34 – 2,97 0,20 N = número de exemplares; DP = desvio padrão. Acrônimos das medidas estão descritos em Material e Métodos. Ver Apêndice A para detalhes da localidade.
Phyllonycteris aphylla (Miller, 1898)
Localidade-tipo: Jamaica
O gênero Phyllonycteris Gundlach, 1861 compreende duas espécies viventes, P. aphylla
(Miller, 1898) e P. poeyi Gundlach, 1861. As espécies apresentam coloração da pelagem
dorsal bicolorida, com base esbranquiçada e ponta branco-acizentada; folha nasal ausente ou
reduzida; uropatágio estreito; cauda curta e se projetando além da borda do uropatágio;
calcâneo ausente; arco zigomático incompleto; e segundo e terceiro molar inferior não
distintamente cuspidado. Fórmula dentária: I 2/2, C 1/1, P 2/2, M 3/3 = 32 (BAKER et al.,
1978a; MANCINA, 2010).
P. aphylla (Figura 24) ocorre na Jamaica (SIMMONS, 2005). Os 10 exemplares
analisados são de Saint Ann e têm rostro menos estreito e palato menos estreito anteriormente
quando comparado a P. poeyi; e basicrânio elevado, formando um sulco profundo e
longitudinal. Caracteres e medidas obtidas (Tabela 24) estão de acordo com o reportado na
literatura para a espécie (e.g. SWANEPOEL & GENOWAYS, 1979; MANCINA, 2010).
65
Figura 21. Vista dorsal, ventral e lateral do crânio de Monophyllus redmani (TTU 8932).
66
Tabela 21. Medidas de exemplares de Monophyllus redmani de Porto Rico (N = 10). Medidas Média Mín – Máx DP AB 36,88 36,06 – 37,67 0,50 Ct 19,82 19,20 – 20,22 0,30 Ci 18,39 17,92 – 18,64 0,23 Lz 8,53 8,10 – 8,83 0,25 Lmt 8,29 8,06 – 8,50 0,14 Lcx 7,84 3,31 – 8,67 1,60 Lci 3,64 3,55 – 3,80 0,09 Acx 6,41 6,10 – 6,63 0,19 Cpt 9,54 9,29 – 9,76 0,17 CM-S 6,90 6,72 – 7,14 0,12 Lm 4,61 4,49 – 4,97 0,14 Lc 3,42 3,19 – 3,55 0,12 Cpp 6,92 6,64 – 7,15 0,14 Cbu 3,37 3,05 – 3,64 0,16 Lbu 2,67 2,42 – 2,78 0,10 Cm 12,62 12,32 – 12,81 0,17 CM-I 7,13 6,87 – 7,41 0,15 Ac 3,27 2,95 – 3,57 0,21 Dcc 3,44 3,23 – 3,68 0,15 Dca 2,08 1,70 – 2,21 0,18 N = número de exemplares; DP = desvio padrão. Acrônimos das medidas estão descritos em Material e Métodos. Ver Apêndice A para detalhes da localidade.
Phyllonycteris poeyi Gundlach, 1861
Localidade-tipo: cafezal “San Antonio el Fundador”, Canimar, Matanzas, Cuba
P. poeyi (Figura 25) tem registros em Cuba, Ilha dos Pinos e Hispaniola (SIMMONS,
2005). Os cinco exemplares analisados são do Haiti e possuem rostro mais estreito e palato
mais estreito anteriormente do que em P. aphylla; e basicrânio com crista longitudinal
ligeiramente desenvolvida entre os pterigoides. Caracteres qualitativos e medidas obtidas para
os espécimes (Tabela 25) estão de acordo com o reportado na literatura (e.g. SWANEPOEL
& GENOWAYS, 1979; TIMM & GENOWAYS, 2003; MANCINA, 2010).
Subfamília Lonchophyllinae
Tribo Hsunycterini
Hsunycteris cadenai (Woodman & Timm, 2006)
Localidade-tipo: 29 km à sudeste de Buenaventura, 75 m de altitude; banco leste do Río
Zabaletas, em frente à vila de Zabaletas (3º44' N, 76º57' O; Paynter 1997); Valle del Cauca
Department, Colômbia
67
Figura 22. Vista dorsal, ventral e lateral do crânio de Erophylla bombifrons (TTU 8922).
68
Tabela 22. Medidas de exemplares de Erophylla bombifrons de Porto Rico (N = 10). Medidas Média Mín – Máx DP AB 48,05 46,94 – 49,98 0,87 Ct 24,39 24,05 – 24,96 0,33 Ci 22,48 22,22 – 22,88 0,23 Lz 11,49 11,17 – 11,90 0,24 Lmt 11,16 11,05 – 11,26 0,07 Lcx 10,15 9,68 – 10,47 0,21 Lci 5,41 5,10 – 5,55 0,13 Acx 8,49 8,01 – 8,95 0,31 Cpt 10,86 10,64 – 11,18 0,19 CM-S 7,93 7,71 – 8,11 0,15 Lm 6,62 6,40 – 6,83 0,12 Lc 5,37 5,20 – 5,56 0,13 Cpp 9,12 8,91 – 9,27 0,12 Cbu 4,14 4,04 – 4,33 0,08 Lbu 3,32 3,10 – 3,40 0,08 Cm 16,38 16,11 – 16,75 0,26 CM-I 8,84 8,67 – 9,05 0,12 Ac 4,49 4,23 – 4,71 0,15 Dcc 4,30 4,00 – 4,53 0,17 Dca 2,88 2,75 – 3,04 0,11 N = número de exemplares; DP = desvio padrão. Acrônimos das medidas estão descritos em Material e Métodos. Ver Apêndice A para detalhes da localidade.
Três espécies são reconhecidas no gênero Hsunycteris Parlos, Timm, Swier, Zeballos &
Baker, 2014: H. cadenai (Woodman & Timm, 2006), H. pattoni (Woodman & Timm, 2006) e
H. thomasi (J. A. Allen, 1904). As espécies do gênero têm uropatágio nu; rostro menor do que
a caixa craniana; arco zigomático incompleto; margem posterior do palato em forma de V;
fossas basisfenoides profundas; margem posterior do forame infraorbital anterior a raiz
posterior de P4; incisivos superiores separados por uma lacuna; P3 achatado lateralmente e
alongado anteroposteriormente. A fórmula dentária é I 2/2, C 1/1, P 2/3, M 3/3 = 34
(PARLOS et al., 2014).
H. cadenai (Figura 26) está assinalada na Colômbia e Equador (WOODMAN & TIMM,
2006; PARLOS et al., 2014). Os cinco espécimes analisados são do Equador e apresentaram
rostro inflado acima de M1; região pós-orbital fortemente inflada e com pequenas projeções
laterais; e septo entre fossas basisfenoides amplo. Caracteres e medidas obtidas para os
espécimes (Tabela 26) estão de acordo com o reportado na literatura (e.g. WOODMAN &
TIMM, 2006).
Hsunycteris thomasi (J. A. Allen, 1904)
Localidade-tipo: Ciudad Bolivar, Bolivar, Venezuela
69
Figura 23. Vista dorsal, ventral e lateral do crânio de Erophylla sezekorni (TTU 21895).
70
Tabela 23. Medidas de exemplares de Erophylla sezekorni da Jamaica (N = 6). Medidas Média Mín – Máx DP AB 46,66 45,08 – 48,67 1,24 Ct 24,60 24,16 – 24,95 0,30 Ci 22,79 22,22 – 23,09 0,31 Lz 11,42 11,18 – 11,71 0,20 Lmt 11,05 10,86 – 11,34 0,21 Lcx 9,97 9,86 – 10,11 0,11 Lci 5,44 5,14 – 5,63 0,16 Acx 8,06 7,91 – 8,13 0,09 Cpt 11,02 10,88 – 11,18 0,11 CM-S 8,28 8,13 – 8,53 0,14 Lm 6,55 6,29 – 6,87 0,23 Lc 5,20 4,93 – 5,59 0,23 Cpp 9,33 9,01 – 9,61 0,20 Cbu 4,36 4,25 – 4,44 0,08 Lbu 3,34 3,24 – 3,49 0,09 Cm 16,30 15,95 – 16,49 0,22 CM-I 8,88 8,72 – 9,12 0,16 Ac 4,27 3,88 – 4,55 0,25 Dcc 4,05 3,74 – 4,42 0,22 Dca 2,88 2,72 – 3,05 0,12 N = número de exemplares; DP = desvio padrão. Acrônimos das medidas estão descritos em Material e Métodos. Ver Apêndice A para detalhes da localidade.
H. thomasi (Figura 27) tem ocorrência no Panamá, Colômbia, Equador, Peru, Bolívia,
Venezuela, Guianas e Brasil (WOODMAN & TIMM, 2006). O espécime analisado é do
Equador e tem rostro estreito, levemente inflado; região pós-orbital estreita, levemente inflada
e sem projeções laterais; septo entre fossas basisfenoides estreito; e pequenas lacunas
separando os pré-molares inferiores. Caracteres e medidas (Tabela 12) estão de acordo com o
reportado na literatura (e.g. WOODMAN & TIMM, 2006).
Tribo Lonchophyllini
Lionycteris spurrelli Thomas, 1913
Localidade-tipo: Condoto, Chocó, Colômbia
Apenas uma espécie, Lionycteris spurrelli Thomas, 1913, está presente no gênero
(GRIFFITHS & GARDNER, 2008b). Lionycteris spurrelli (Figura 28) está registrada no leste
do Panamá, Colômbia, sul da Venezuela, Guiana, Suriname, Guiana Francesa, nordeste do
Brasil e leste do Peru (GRIFFITHS & GARDNER, 2008b). Os quatro espécimes analisados
são do Panamá e tiveram sua identificação confirmada pelos seguintes caracteres:
comprimento do antebraço variando de 32,0 a 37,5 mm; inserção do plagiopatágio no terço
71
Figura 24. Vista dorsal, ventral e lateral do crânio de Phyllonycteris aphylla (TTU 21901).
72
Tabela 24. Medidas de exemplares de Phyllonycteris aphylla de Saint Ann, Jamaica (N = 10). Medidas Média Mín – Máx DP AB 46,58 45,38 – 48,81 0,99 Ct 25,21 24,45 – 26,04 0,54 Ci 23,19 22,70 – 23,73 0,35 Lz 11,29 11,03 – 11,55 0,19 Lmt 11,40 11,03 – 11,66 0,18 Lcx 10,13 9,74 – 10,40 0,21 Lci 5,68 5,37 – 6,14 0,22 Acx 7,39 7,13 – 7,51 0,11 Cpt 11,02 10,53 – 11,51 0,37 CM-S 7,95 7,51 – 8,21 0,20 Lm 6,91 6,76 – 7,07 0,10 Lc 5,78 5,45 – 6,11 0,23 Cpp 9,39 8,80 – 9,65 0,27 Cbu 4,33 4,16 – 4,46 0,10 Lbu 3,57 3,46 – 3,69 0,08 Cm 16,25 15,75 – 16,77 0,33 CM-I 8,86 8,39 – 9,17 0,23 Ac 4,61 4,21 – 4,90 0,24 Dcc 4,80 4,60 – 4,98 0,14 Dca 3,12 2,89 – 3,44 0,16 N = número de exemplares; DP = desvio padrão. Acrônimos das medidas estão descritos em Material e Métodos. Ver Apêndice A para detalhes da localidade.
distal da tíbia; uropatágio longo e densamente piloso; cauda com cerca de 1/3 do
comprimento do uropatágio e com ponta sobressaindo em sua superfície dorsal; rostro menor
do que a caixa craniana; margem posterior do palato em forma de U; P3 não alongado
anteroposteriormente; e pré-molares inferiores com cúspide central direcionada para o lado
labial e precedida e seguida por cuspulídeos. A fórmula dentária é I 2/2; C 1/1, P 2/3; M 3/3 =
34. Caracteres qualitativos e medidas (Tabela 27) estão de acordo com o reportado na
literatura (e.g. TRAJANO & GIMENEZ, 1998; NOGUEIRA et al., 2007; GRIFFITHS &
GARDNER, 2008b).
Lonchophylla concava Goldman, 1914
Localidade-tipo: Cana, Darién, Panamá
Doze espécies são conhecidas para o gênero Lonchophylla: L. bokermanni Sazima,
Vizotto & Taddei, 1978, L. chocoana Dávalos, 2004, L. concava Goldman, 1914, L. dekeyseri
Taddei, Vizotto & Sazima, 1983, L. fornicata Woodman, 2007, L. handleyi Hill, 1980, L.
hesperia G. M. Allen, 1908, L. mordax Thomas, 1903, L. orcesi Albuja & Gardner, 2004, L.
orienticollina Dávalos & Corthals (2008), L. peracchii Dias, Esbérard & Moratelli, 2013 e
73
Figura 25. Vista dorsal, ventral e lateral do crânio de Phyllonycteris poeyi (TTU 22797).
74
Tabela 25. Medidas de exemplares de Phyllonycteris poeyi do Haiti (N = 5). Medidas Média Mín – Máx DP AB 48,81 47,58 – 49,66 0,75 Ct 24,55 24,11 – 25,46 0,56 Ci 22,62 22,21 – 23,00 0,28 Lz 11,42 10,87 – 11,74 0,48 Lmt 11,36 11,08 – 11,77 0,26 Lcx 10,32 10,14 – 10,55 0,17 Lci 5,64 5,45 – 5,77 0,14 Acx 8,22 7,56 – 8,44 0,37 Cpt 10,34 10,02 – 10,58 0,22 CM-S 7,51 7,24 – 7,73 0,18 Lm 7,09 6,91 – 7,43 0,21 Lc 5,32 5,14 – 5,80 0,27 Cpp 9,60 9,51 – 9,70 0,08 Cbu 4,49 4,29 – 4,62 0,13 Lbu 3,53 3,39 – 3,61 0,09 Cm 16,07 15,67 – 16,32 0,24 CM-I 8,43 8,24 – 8,65 0,16 Ac 4,61 4,44 – 4,81 0,13 Dcc 4,64 4,47 – 4,78 0,14 Dca 3,13 2,87 – 3,37 0,18 N = número de exemplares; DP = desvio padrão. Acrônimos das medidas estão descritos em Material e Métodos. Ver Apêndice A para detalhes da localidade.
L. robusta Miller, 1912. As espécies do gênero possuem uropatágio não densamente piloso;
rostro igual em comprimento ou maior do que a caixa craniana; último pré-molar superior
com cúspide lingual presente; e pré-molares inferiores com cúspide central não direcionada
para o lado labial e não precedida ou seguida por cuspulídeos. Fórmula dentária: I 2/2; C 1/1,
P 2/3; M 3/3 = 34 (GRIFFITHS & GARDNER, 2008b; DIAS et al., 2013; PARLOS et al.,
2014).
L. concava (Figura 29) ocorre na Colômbia, Equador, Panamá até Nicarágua
(GRIFFITHS & GARDNER, 2008b). Os três exemplares analisados são do Equador e
tiveram sua identificação confirmada com base nos seguintes caracteres: comprimento do
antebraço variando de 32,5 a 36,7 mm; comprimento da série de dentes superiores variando
de 7,2 a 8,1 mm; largura dos molares variando de 4,9 a 5,6 mm; e processo coronoide baixo.
Caracteres morfológicos e medidas (Tabela 28) estão em conformidade com o reportado na
literatura (e.g. WOODMAN, 2007; GRIFFITHS & GARDNER, 2008b)
Lonchophylla handleyi Hill, 1980
Localidade-tipo: Los Tayos, Santiago, Morona, Equador (03º07' S, 18º12' O)
75
Figura 26. Vista dorsal, ventral e lateral do crânio de Hsunycteris cadenai (TTU 103183).
76
Tabela 26. Medidas de exemplares de Hsunycteris cadenai do Equador (N = 5). Medidas Média Mín – Máx DP AB 31,07 30,33 – 31,91 0,69 Ct 21,60 21,34 – 22,03 0,28 Ci 20,40 20,13 – 20,92 0,32 Lz 9,23 9,02 – 9,34 0,15 Lmt 8,96 8,83 – 9,21 0,15 Lcx 8,51 8,34 – 8,61 0,10 Lci 4,00 3,76 – 4,14 0,14 Acx 6,36 6,14 – 6,52 0,15 Cpt 11,95 11,72 – 12,26 0,21 CM-S 6,85 6,68 – 7,04 0,17 Lm 5,10 4,91 – 5,36 0,19 Lc 4,00 3,89 – 4,09 0,09 Cpp 6,49 6,11 – 6,71 0,25 Cbu 3,56 3,50 – 3,65 0,06 Lbu 2,81 2,72 – 2,86 0,06 Cm 14,14 13,90 – 14,57 0,29 CM-I 7,14 6,95 – 7,40 0,16 Ac 4,24 4,02 – 4,43 0,16 Dcc 4,39 4,15 – 4,56 0,15 Dca 2,49 2,34 – 2,57 0,09 N = número de exemplares; DP = desvio padrão. Acrônimos das medidas estão descritos em Material e Métodos. Ver Apêndice A para detalhes da localidade.
L. handleyi (Figura 30) tem registros no Equador e no Peru (GRIFFITHS &
GARDNER, 2008b). O exemplar analisado é do Peru e teve sua identificação confirmada com
base nos seguintes caracteres: comprimento do antebraço variando de 44,4 a 47,9 mm,
geralmente não ultrapassando 45,0 mm; polegar com até 7,0 mm; uropatágio com franja de
pêlos; comprimento total do crânio variando de 26,9 a 29,2 mm; largura mastóide variando de
10,2 a 12,0 mm; largura pós-orbital geralmente não ultrapassando 5,5 mm; comprimento
palatal com até 16,5 mm; comprimento da série de dentes superiores variando de 9,1 e 11,0
mm; largura dos molares variando de 6,1 a 7,0 mm; margem externa de I1 e I2 com lacuna
conspícua e margem externa dos incisivos superiores não descrevendo um arco suave;
segundo pré-molar superior com cúspide basal posteroexterna reduzida; e M1 e M2
essencialmente iguais em forma e tamanho. Caracteres e medidas (Tabela 12) estão de acordo
com o reportado na literatura (e.g. DÁVALOS & CORTHALS, 2008; GRIFFITHS &
GARDNER, 2008b)
Lonchophylla peracchii Dias, Esbérard & Moratelli, 2013
Localidade-tipo: próximo à Vila do Abraão (aproximadamente 23º07' S, 44º10' O), Ilha
Grande, Angra dos Reis, Rio de Janeiro, Brasil
77
Figura 27. Vista dorsal, ventral e lateral do crânio de Hsunycteris thomasi (TTU 84784).
78
Figura 28. Vista dorsal, ventral e lateral do crânio de Lionycteris spurrelli (TTU 39122).
79
Tabela 27. Medidas de exemplares de Lionycteris spurrelli do Panamá (N = 4). Medidas Média Mín – Máx DP AB 34,07 33,70 – 34,31 0,27 Ct 19,66 19,47 – 19,92 0,20 Ci 18,45 18,22 – 18,69 0,20 Lz 8,52 8,09 – 8,83 0,38 Lmt 8,20 8,07 – 8,34 0,12 Lcx 8,16 7,88 – 8,39 0,21 Lci 3,77 3,66 – 3,95 0,13 Acx 6,35 6,07 – 6,58 0,25 Cpt 9,26 8,93 – 9,48 0,25 CM-S 6,21 6,11 – 6,34 0,10 Lm 5,10 5,02 – 5,18 0,08 Lc 3,30 3,22 – 3,40 0,08 Cpp 6,94 6,85 – 6,99 0,06 Cbu 3,48 3,31 – 3,62 0,13 Lbu 2,68 2,65 – 2,71 0,03 Cm 12,84 12,67 – 13,03 0,18 CM-I 6,35 6,24 – 6,43 0,08 Ac 3,53 3,37 – 3,62 0,11 Dcc 3,08 3,00 – 3,22 0,10 Dca 2,05 2,00 – 2,10 0,05 N = número de exemplares; DP = desvio padrão. Acrônimos das medidas estão descritos em Material e Métodos. Ver Apêndice A para detalhes da localidade.
L. peracchii (Figura 31) é endêmica da Mata Atlântica do sudeste do Brasil (DIAS et
al., 2013; TEIXEIRA et al., 2013). Os 29 exemplares analisados são do estado do Rio de
Janeiro, podendo ser identificados pelo seguintes caracteres: comprimento do antebraço
variando de 34,5 a 36,9 mm; orelha com ponta estreita; trago com ponta arredondada;
comprimento total do crânio variando de 23,8 a 25,4 mm; comprimento da mandíbula
variando de 16,0 e 17,8 mm; margem posterior do forame infraorbital entre P4 e M1 ou acima
de M1; fossas basisfenoides rasas, com septo largo; processo coronoide baixo, com
extremidade arredondada e ligeiramente acima do processo condilóide; parástilo do M1 pouco
desenvolvido e orientado labialmente, não se projetando sobre a margem labial posterior de
P4; parástilo do M2 pouco a moderadamente desenvolvido; mesóstilo do M1 e do M2 ausente
ou reduzido; metástilo do M1 e do M2 pouco desenvolvido. Os caracteres e as medidas dos
espécimes (Tabela 29) estão de acordo com o reportado na literatura (e.g. DIAS et al., 2013;
TEIXEIRA et al., 2013).
Lonchophylla robusta Miller, 1912
Localidade-tipo: próximo à Alajuela, Río Chilibrillo, Zona do Canal, Panamá
80
Figura 29. Vista dorsal, ventral e lateral do crânio de Lonchophylla concava (TTU 85360).
81
Tabela 28. Medidas de exemplares de Lonchophylla concava do Equador (N = 3). Medidas Média Mín – Máx DP AB 34,15 33,60 – 34,55 0,49 Ct 24,40 24,25 – 24,60 0,18 Ci 23,37 23,22 – 23,45 0,13 Lz 9,51 9,33 – 9,73 0,20 Lmt 9,51 9,35 – 9,80 0,25 Lcx 9,15 8,85 – 9,46 0,31 Lci 4,27 4,21 – 4,32 0,06 Acx 6,72 6,48 – 7,06 0,30 Cpt 13,64 13,46 – 13,74 0,15 CM-S 8,01 7,90 – 8,17 0,14 Lm 5,49 5,46 – 5,52 0,03 Lc 4,02 3,93 – 4,08 0,08 Cpp 7,69 7,59 – 7,76 0,09 Cbu 3,62 3,39 – 3,83 0,22 Lbu 2,94 2,92 – 2,97 0,03 Cm 16,82 16,65 – 16,95 0,15 CM-I 8,52 8,36 – 8,76 0,21 Ac 3,88 3,77 – 4,07 0,17 Dcc 4,54 4,33 – 4,77 0,22 Dca 2,33 2,11 – 2,49 0,20 N = número de exemplares; DP = desvio padrão. Acrônimos das medidas estão descritos em Material e Métodos. Ver Apêndice A para detalhes da localidade.
L. robusta (Figura 32) tem registros na Venezuela, Colômbia, Equador, Peru até
Nicarágua (GRIFFITHS & GARDNER, 2008b). Os cinco exemplares analisados são do
Equador e tiveram sua identificação confirmada com base nos seguintes caracteres:
comprimento do antebraço variando de 39,7 a 45,5 mm, geralmente não ultrapassando 45,0
mm; polegar com até 7,0 mm; comprimento total do crânio variando de 24,7 a 27,4 mm;
largura mastóide variando de 10,2 e 12,0 mm; largura pós-orbital com até 5,5 mm;
comprimento palatal com até 16,5 mm; comprimento da série de dentes superiores variando
de 9,1 a 11,0 mm; largura dos molares variando de 6,1 a 7,0 mm; rostro acima de P4 não
inflado; região pós-orbital inflada; margem externa de I1 e I2 com lacuna conspícua e
margem externa dos incisivos superiores não descrevendo um arco suave; segundo pré-molar
superior com cúspide basal posteroexterna bem desenvolvida; e M1 e M2 essencialmente
iguais em forma e tamanho. Caracteres qualitativos e medidas obtidas (Tabela 30) estão de
acordo com o reportado na literatura (e.g. DÁVALOS & CORTHALS, 2008; GRIFFITHS &
GARDNER, 2008b).
Platalina genovensium Thomas, 1928
Localidade-tipo: próximo a Lima, Peru
82
Figura 30. Vista dorsal, ventral e lateral do crânio de Lonchophylla handleyi (TTU 46164).
83
Figura 31. Vista dorsal, ventral e lateral do crânio de Lonchophylla peracchii (ALP 6284).
84
Tabela 29. Medidas de exemplares de Lonchophylla peracchii do Rio de Janeiro, Brasil (N = 29). Medidas Média Mín – Máx DP AB 35,59 34,50 – 36,64 0,67 Ct 24,49 23,51 – 25,27 0,46 Ci 23,52 22,54 – 24,36 0,44 Lz 9,13 8,48 – 9,60 0,26 Lmt 9,35 9,03 – 9,68 0,21 Lcx 9,20 8,72 – 9,60 0,21 Lci 4,23 3,88 – 4,41 0,12 Acx 6,90 6,09 – 7,46 0,27 Cpt 13,72 13,20 – 14,44 0,29 CM-S 7,99 7,50 – 8,46 0,24 Lm 5,15 4,77 – 5,42 0,15 Lc 3,89 3,58 – 4,29 0,13 Cpp 7,45 6,48 – 7,91 0,28 Cbu 3,54 3,15 – 3,90 0,19 Lbu 3,02 2,78 – 3,25 0,12 Cm 16,57 15,78 – 17,16 0,37 CM-I 8,40 8,13 – 8,84 0,19 Ac 3,95 3,55 – 4,24 0,20 Dcc 4,38 3,80 – 4,89 0,24 Dca 2,35 2,01 – 2,83 0,15 N = número de exemplares; DP = desvio padrão. Acrônimos das medidas estão descritos em Material e Métodos. Ver Apêndice A para detalhes da localidade.
Apenas uma espécie, Platalina genovensium Thomas, 1928, está incluída no gênero
(GRIFFITHS & GARDNER, 2008b). Esta espécie (Figura 33) está assinalada no oeste do
Peru e norte do Chile (GRIFFITHS & GARDNER, 2008b). Os três espécimes analisados são
do Peru e apresentaram comprimento do antebraço com mais de 40,0 mm; coloração da
pelagem dorsal com base esbranquiçada e ponta marrom; uropatágio longo; cauda curta;
rostro maior do que a caixa craniana; margem posterior do palato em forma de V; incisivos
superiores em contato; caninos inferiores com cíngulo lingual evidente; último pré-molar
superior com cúspide lingual ausente; paracone e mesóstilo do molares superiores ausentes; e
parástilo dos molares superiores bem desenvolvido. A fórmula dentária é I 2/2; C 1/1, P 2/3;
M 3/3 = 34. Caracteres qualitativos observados e medidas (Tabela 31) estão em conformidade
com o reportado na literatura para a espécie (e.g. CARTER & DOLAN, 1978; GREGORIN &
DITCHFIELD, 2005; GRIFFITHS & GARDNER, 2008b).
Xeronycteris vieirai Gregorin & Ditchfield, 2005
Localidade-tipo: Fazenda Espírito Santo, Soledade, Paraíba, Brasil (07º05' S, 36º21' O)
85
Figura 32. Vista dorsal, ventral e lateral do crânio de Lonchophylla robusta (TTU 85353).
86
Tabela 30. Medidas de exemplares de Lonchophylla robusta do Equador (N = 5). Medidas Média Mín – Máx DP AB 43,94 42,40 – 45,00 1,04 Ct 27,68 27,20 – 28,22 0,38 Ci 26,63 26,01 – 27,43 0,60 Lz 11,32 10,98 – 11,54 0,30 Lmt 11,18 10,75 – 11,77 0,43 Lcx 10,39 10,17 – 10,56 0,16 Lci 5,22 4,83 – 5,43 0,24 Acx 7,48 7,02 – 7,97 0,34 Cpt 16,00 15,74 – 16,45 0,27 CM-S 10,33 10,21 – 10,44 0,08 Lm 6,70 6,03 – 7,03 0,41 Lc 4,50 4,01 – 4,86 0,33 Cpp 8,13 7,79 – 8,38 0,23 Cbu 4,32 4,17 – 4,61 0,18 Lbu 3,29 3,18 – 3,36 0,07 Cm 19,40 18,93 – 20,15 0,46 CM-I 10,74 10,63 – 10,91 0,12 Ac 4,94 4,60 – 5,40 0,37 Dcc 4,91 4,56 – 5,18 0,29 Dca 2,70 2,57 – 2,98 0,17 N = número de exemplares; DP = desvio padrão. Acrônimos das medidas estão descritos em Material e Métodos. Ver Apêndice A para detalhes da localidade.
Xeronycteris vieirai Gregorin & Ditchfield, 2005 (Figura 34) é endêmica do bioma
Caatinga, Brasil, e é a única espécie reconhecida no gênero (GREGORIN & DITCHFIELD,
2005). Os dois espécimes analisados são do estado de Sergipe e tiveram sua identificação
confirmada com base nos seguintes caracteres: comprimento do antebraço variando de 35,42 a
38,12 mm; coloração da pelagem dorsal marrom; uropatágio longo; cauda curta, com ponta
sobressaindo na superfície dorsal do uropatágio; rostro igual em comprimento em relação à
caixa craniana; margem posterior do palato em forma de U; incisivos superiores separados por
um espaço conspícuo; caninos inferiores com cíngulo lingual muito reduzido; último pré-
molar superior com cúspide lingual ausente; molares inferiores com metacristídeos,
entocristídeos e trigonídeos ausentes. A fórmula dentária é I 2/2; C 1/1, P 2/3; M 3/3 = 34.
Caracteres observados nos dois espécimes e medidas (Tabela 12) estão de acordo com o
reportado na literatura (e.g. GREGORIN & DITCHFIELD, 2005; GRIFFITHS &
GARDNER, 2008b; NOGUEIRA et al., 2014b).
3.2 ANÁLISES MULTIVARIADAS
3.2.1 Análise dos Componentes Principais
87
Figura 33. Vista dorsal, ventral e lateral do crânio de Platalina genovensium (AMNH 257108).
88
Tabela 31. Medidas de exemplares de Platalina genovensium do Peru (N = 3). Medidas Média Mín – Máx DP AB 47,61 47,09 – 48,61 0,86 Ct 32,00 31,42 – 32,65 0,62 Ci 30,47 30,07 – 30,72 0,35 Lz 10,68 10,33 – 11,03 0,49 Lmt 10,91 10,67 – 11,32 0,36 Lcx 9,63 9,57 – 9,69 0,08 Lci 5,30 4,95 – 5,60 0,33 Acx 7,57 7,54 – 7,63 0,05 Cpt 18,59 18,28 – 18,84 0,28 CM-S 10,27 10,03 – 10,51 0,24 Lm 5,46 5,17 – 5,71 0,27 Lc 4,47 4,17 – 4,66 0,26 Cpp 9,38 9,27 – 9,59 0,18 Cbu 4,38 4,07 – 4,60 0,28 Lbu 3,58 3,45 – 3,66 0,11 Cm 22,95 22,10 – 23,58 0,77 CM-I 10,81 10,67 – 10,93 0,13 Ac 5,66 5,34 – 5,87 0,28 Dcc 4,92 4,63 – 5,08 0,25 Dca 2,76 2,64 – 2,93 0,15 N = número de exemplares; DP = desvio padrão. Acrônimos das medidas estão descritos em Material e Métodos. Ver Apêndice A para detalhes da localidade.
Os dois primeiros componentes principais da matriz de dados completa (CP1 e CP2)
representam 91,0% da variação total (Tabela 32).
CP1 representa 76,4% da variação total. Todos os loadings do CP1 são positivos, e este
pode, portanto, ser interpretado como um eixo de tamanho geral. Os intervalos de confiança
para os loadings não se sobrepõem com zero em nenhuma das 19 variáveis, indicando que
todos os loadings são estatisticamente significativos. Os sete caracteres com os loadings mais
altos são: distância condiloide-angular (Dca), largura externa dos molares (Lm), altura do
processo coronoide (Ac), largura da constrição interorbital (Lci), largura entre os caninos
superiores (Lc), comprimento pós-palatal (Cpp) e distância coronoide-condiloide (Dcc). Estes
caracteres contribuem para a diferenciação das espécies em três grupos principais em relação
ao CP1 (como numerado na Figura 35), o primeiro incluindo os nectarívoros de tamanho
pequeno à intermediário (Lichonycteris obscura [8], Monophyllus redmani [19], Lionycteris
spurrelli [22], Choeroniscus godmani [3], Dryadonycteris capixaba [6], Scleronycteris ega
[10], Hylonycteris underwoodi [7], Choeroniscus minor [4], Glossophaga commissarisi [11],
G. leachii [12], G. longirostris [13], G. morenoi [14], G. soricina [15], Hsunycteris cadenai
[20], H. thomasi [21], Monophyllus plethodon [18], Anoura caudifer [1], Lonchophylla
concava [23], L. peracchii [25] e Xeronycteris vieirai [28]); o segundo grupo com as espécies
89
Figura 34. Vista dorsal, ventral e lateral do crânio de Xeronycteris vieirai (ALP 9760).
90
maiores (Musonycteris harrisoni [9], Choeronycteris mexicana [5], Platalina genovensium
[27], Lonchophylla robusta [26], L. handleyi [24], Leptonycteris nivalis [16], L. yerbabuenae
[17], Anoura geoffroyi [2], Erophylla bombifrons [30], E. sezekorni [31], Phyllonycteris
aphylla [32] e P. poeyi [33]); e o terceiro grupo separando Brachyphylla cavernarum [29] de
todas as outras espécies. Escores individuais pertencentes a essa espécie são os maiores no
CP1 e estão completamente separados ao longo desse eixo dos escores das espécies restantes
(Tabela 32, Figura 35).
CP2 representa 14,6% da variação total. Os loadings são positivos e negativos e CP2
pode, portanto, ser interpretado como um eixo de forma. Com exceção da largura da caixa
craniana (Lcx), comprimento da bula timpânica (Cbu), altura do processo coronoide (Ac) e
distância coronoide-condiloide (Dcc), todos os outros 15 caracteres cranianos apresentam
intervalos de confiança para os loadings não se sobrepondo com zero, sendo, portanto,
estatisticamente significativos. Cinco deles apresentam loadings positivos mais altos:
comprimento palatal (Cpt), comprimento da série de dentes superiores (CM-S), comprimento
da mandíbula (Cm), comprimento da série de dentes inferiores (CM-I) e comprimento
côndilo-incisivo (Ci). A largura da constrição interorbital (Lci) apresenta o loading negativo
mais alto. Estes caracteres contribuem, portanto, para a diferenciação ao longo do CP2, com
escores pertencentes a Musonycteris harrisoni [9], Choeronycteris mexicana [5] e Platalina
genovensium [27] separados dos escores de todas as outras espécies (Tabela 32, Figura 35).
Embora a inclusão de Brachyphylla cavernarum [29] nesta análise tenha notavelmente
influenciado a variância sumarizada por CP1 e evidentemente obscurecido um padrão mais
claro de distribuição de escores das espécies restantes, é possível identificar um padrão de
variação craniométrica na assembléia analisada.
Escores de cada espécie estão arranjados em grupos distintos, distribuídos ao longo do
espaço multivariado definido por CP1 × CP2, apesar de alguma sobreposição (Figura 35).
Entre as formas menores, os escores de Lichonycteris obscura [8] parcialmente se sobrepõem
com os escores de Monophyllus redmani [19] e Lionycteris spurrelli [22]; enquanto os
escores de Choeroniscus godmani [3] se sobrepõe com os escores de Dryadonycteris
capixaba [6]; e os escores de Scleronycteris ega [10] se sobrepõe com os escores de
Hylonycteris underwoodi [7]. Escores de G. commissarisi [11] se sobrepõe com os escores de
G. leachii [12], enquanto escores de G. soricina [15] se sobrepõe com os escores de H.
cadenai [20], e escores de G. longirostris [13] e G. morenoi [14] formam um grupo que se
sobrepõe com os escores de A. caudifer [1] e M. plethodon [18]. Escores de L. concava [23]
se sobrepõe com os escores de L. peracchii [25], e escores de L. handleyi [24] se sobrepõe
91
Tabela 32. Coeficientes dos autovetores (loadings) para os dois primeiros componentes principais (CP1 e CP2) para amostras de espécies analisadas de Glossophaginae e Lonchophyllinae. Limites entre colchetes são intervalos de confiança (95%) para os loadings; valores entre parênteses são percentuais de variância explicada pelos componentes principais. Variáveis CP1 (76.4%) CP2 (14.6%)
Ct 0,20 [0,18 – 0,22]
0,23 [0,20 – 0,24]
Ci 0,19 [0,17 – 0,22]
0,28 [0,26 – 0,30]
Lz 0,23 [0,21 – 0,24]
-0,15 [-0,17 – -0,13]
Lmt 0,21 [0,20 – 0,22]
-0,09 [-0,12 – -0,06]
Lcx 0,17 [0,15 – 0,19]
-0,03 [-0,06 – 0,01]
Lci 0,28 [0,25 – 0,30]
-0,28 [-0,31 – -0,25]
Acx 0,18 [0,16 – 0,20]
-0,10 [-0,13 – -0,08]
Cpt 0,14 [0,11 – 0,19]
0,55 [0,53 – 0,58]
CM-S 0,21 [0,19 – 0,24]
0,34 [0,32 – 0,36]
Lm 0,29 [0,26 – 0,31]
-0,26 [-0,30 – -0,23]
Lc 0,27 [0,26 – 0,29]
-0,20 [-0,24 – -0,17]
Cpp 0,26 [0,24 – 0,29]
-0,08 [-0,14 – -0,04]
Cbu 0,18 [0,16 – 0,20]
-0,01 [-0,04 – 0,03]
Lbu 0,16 [0,15 – 0,17]
-0,03 [-0,06 – -0,01]
Cm 0,21 [0,19 – 0,24]
0,32 [0,30 – 0,34]
CM-I 0,22 [0,20 – 0,25]
0,29 [0,26 – 0,31]
Ac 0,28 [0,25 – 0,30]
-0,03 [-0,07 – 0,01]
Dcc 0,26 [0,24 – 0,27]
-0,06 [-0,11 – 0,00]
Dca 0,32 [0,28 – 0,35]
-0,12 [-0,18 – -0,07]
Acrônimos das variáveis estão descritos em Material e Métodos.
com os escores de L. robusta [26]. Escores de Leptonycteris yerbabuenae [17] se sobrepõem
com os escores de A. geoffroyi [2] em vez de aos de Leptonycteris nivalis [16]. Finalmente,
escores de Erophylla bombifrons [30] se sobrepõem com escores de E. sezekorni [31] e
Phyllonycteris aphylla [32].
92
Como esperado, escores de algumas espécies congêneres estão distribuídos em grupos
separados. Esse é o caso para os pares de espécies Choeroniscus godmani [3]/C. minor [4],
Monophyllus plethodon [18]/M. redmani [19] e Anoura caudifer [1]/A. geoffroyi [2],
refletindo a notável variação morfológica intragenérica presente nos crânios destas espécies.
Também é notável que escores pertencentes a espécies de subfamílias distintas ocupam
regiões similares no espaço multivariado definido por CP1 × CP2. Assim, entre as formas
menores, escores de Lionycteris spurrelli [22], um membro da subfamília Lonchophyllinae, se
Figura 35. Gráfico de dispersão da ACP para amostras de espécies analisadas de Glossophaginae e Lonchophyllinae. Símbolos e cores representam as linhagens de morcegos nectarívoros neotropicais como se segue: Anourina, ｏ Choeronycterina, Glossophagini, Lonchophyllinae, △ Brachyphyllini, ▽ Phyllonycterini. Números dos grupos estão descritos no texto.
93
sobrepõem com escores de Lichonycteris obscura [8], que pertence à subfamília
Glossophaginae. Da mesma forma, entre as formas de tamanho intermediário, escores de
Hsunycteris cadenai [20] se sobrepõem aos de Glossophaga soricina [15].
Um espectro mais amplo de variação morfométrica foi revelado entre os glossofagíneos
do que entre os loncofilíneos amostrados neste estudo (Figura 35). Escores de
Lonchophyllinae (Lionycteris spurrelli [22], Hsunycteris cadenai [20], H. thomasi [21],
Lonchophylla concava [23], L. peracchii [25], L. robusta [26], L. handleyi [24], Xeronycteris
vieirai [28] e Platalina genovensium [27]) estão distribuídos ao longo da mesma direção no
espaço multivariado definido por CP1 × CP2. Por outro lado, as formas de Glossophaginae
estão distribuídas em uma amplitude maior nesse espaço multivariado: escores de
Monophyllus spp. [18 e 19], Glossophaga spp. [11 a 15], Anoura spp. [1 e 2] e Leptonycteris
spp. [16 e 17] estão distribuídos ao longo de uma direção similar àquela ocupada por
Lonchophyllinae, mas ocupam uma parte inferior do espaço multivariado definido por CP1 ×
CP2. Os grupos de escores referentes à Lichonycteris obscura [8], Hylonycteris underwoodi
[7], Choeroniscus spp. [3 e 4], Dryadonycteris capixaba [6], Scleronycteris ega [10],
Choeronycteris mexicana [5] e Musonycteris harrisoni [9], também distribuídos ao longo de
uma linha reta quase paralela à de Lonchophyllinae, ocupam a parte superior do gráfico CP1 x
CP2. Finalmente, Erophylla spp. [30 e 31] e Phyllonycteris spp. [32 e 33], grandes
glossofagíneos que apresentaram escores baixos no CP2, ocupam uma parte distinta do espaço
morfométrico, mais próximo ao ocupado por escores de Brachyphylla cavernarum [29],
representando uma morfologia craniana distinta nesta subfamília.
Estes resultados levaram a uma investigação das trajetórias de alometria evolutiva
craniana das distintas linhagens de morcegos nectarívoros neotropicais representadas nesta
amostra, sendo elas, Choeronycterini (incluindo Anourina e Choeronycterina), Glossophagini,
Lonchophyllinae, Brachyphylini e Phyllonycterini (Tabela 1).
3.2.2 Análise dos Componentes Principais e Coeficientes de Alometria Multivariada
O primeiro componente principal para cada linhagem (CP1) representa a maior parte da
variação total em quatro linhagens. CP1 representa 81,9% da variação total em Anourina;
90,3% em Choeronycterina; 85,5% em Glossophagini; e 83,8% em Lonchophyllinae. Para
Brachyphyllini e Phyllonycterini a variação sumarizada por CP1 foi menor (40,0% e 51,1%,
respectivamente). Todos os loadings do CP1 nas cinco primeiras amostras têm o mesmo sinal
(sendo negativos para Brachyphyllini), e este pode, portanto, ser interpretado como um eixo
94
de tamanho geral. Os loadings do CP1 diferem em Phyllonycterini pela presença de sinais
opostos, e pode portanto ser interpretado como um eixo de forma (Tabela 33).
Coeficientes de correlação vetorial confirmam que os loadings do primeiro componente
principal são semelhantes entre todas as linhagens consideradas neste estudo, exceto em
Phyllonycterini, a qual foi então excluída da análise subsequente (Tabela 34). Brachyphyllini
também foi excluída devido à sua morfologia craniana peculiar e mais generalista, uma vez
que o objetivo aqui foi mostrar o padrão alométrico para espécies nectarívoras mais
especializadas. Os resultados para as linhagens restantes são mostrados a seguir:
Em Anourina, as variáveis comprimento pós-palatal (Cpp), comprimento da série de
dentes superiores (CM-S) e comprimento da série de dentes inferiores (CM-I) têm
coeficientes alométricos positivos altos e as variáveis comprimento palatal (Cpt) e distância
coronoide-condiloide (Dcc) têm coeficientes alométricos negativos altos (Tabela 35).
Coeficientes de alometria multivariada obtidos para Choeronycterina indicaram que as
variáveis comprimento da série de dentes superiores (CM-S), comprimento da série de dentes
inferiores (CM-I), comprimento palatal (Cpt) e comprimento da mandíbula (Cm) têm
coeficientes alométricos positivos mais altos e as variáveis largura da constrição interorbital
(Lci) e largura da caixa craniana (Lcx) têm coeficientes alométricos negativos mais altos
(Tabela 35).
O mesmo padrão de alometria positiva observado para Choeronycterina foi encontrado
para Lonchophyllinae, e os coeficientes alométricos negativos mais altos foram observados
nas variáveis altura da caixa craniana (Acx) e largura da caixa craniana (Lcx) (Tabela 35).
Para Glossophagini, as variáveis comprimento palatal (Cpt), comprimento côndilo-
incisivo (Ci), comprimento pós-palatal (Cpp) e comprimento da mandíbula (Cm) têm
coeficientes alométricos positivos altos e as variáveis altura da caixa craniana (Acx) e largura
da constrição interorbital (Lci) têm coeficientes alométricos negativos altos (Tabela 35).
Estes dados mostram padrões de alometria evolutiva distintos entre as linhagens
analisadas. Também é notável que as variáveis associadas com o alongamento do rostro,
como comprimento palatal (Cpt), comprimento da série de dentes superiores (CM-S),
comprimento da mandíbula (Cm) e comprimento da série de dentes inferiores (CM-I), tenham
coeficientes alométricos positivos altos na maioria das linhagens, exceto para Glossophagini,
que mostra coeficientes isométricos para as variáveis comprimento da série de dentes
superiores (CM-S) e comprimento da série de dentes inferiores (CM-I), e Anourina, que
mostra alometria negativa nas variáveis comprimento palatal (Cpt) e comprimento da
mandíbula (Cm).
95
Tabela 33. Coeficientes dos autovetores (loadings) para o primeiro componente principal (CP1) para cada linhagem de morcego nectarívoro neotropical. Percentuais de variância explicada estão entre parênteses.
Variáveis Anourina (81.9%)
Choeronycterina (90.3%)
Glossophagini (85.5%)
Lonchophyllinae (83.8%)
Brachyphyllini (40.0%)
Phyllonycterini (51.1%)
Ct 0,21 0,29 0,25 0,26 -0,27 0,13 Ci 0,22 0,29 0,28 0,27 -0,25 0,11 Lz 0,21 0,12 0,17 0,16 -0,17 -0,02 Lmt 0,20 0,12 0,22 0,19 -0,26 0,12 Lcx 0,19 0,11 0,21 0,15 -0,01 0,05 Lci 0,18 0,10 0,16 0,22 -0,21 0,22 Acx 0,19 0,11 0,13 0,12 -0,04 -0,33 Cpt 0,05 0,35 0,30 0,36 -0,27 0,03 CM-S 0,31 0,38 0,21 0,33 -0,14 -0,06 Lm 0,14 0,13 0,22 0,15 -0,20 0,20 Lc 0,26 0,15 0,22 0,16 -0,26 0,33 Cpp 0,48 0,21 0,28 0,17 -0,29 0,09 Cbu 0,19 0,17 0,25 0,16 -0,27 0,10 Lbu 0,12 0,14 0,16 0,16 -0,05 0,28 Cm 0,17 0,33 0,27 0,31 -0,24 0,00 CM-I 0,30 0,37 0,21 0,34 -0,26 0,00 Ac 0,25 0,20 0,23 0,24 -0,35 0,28 Dcc 0,10 0,21 0,23 0,23 -0,31 0,55 Dca 0,26 0,19 0,27 0,16 -0,17 0,40 Acrônimos das variáveis estão descritos em Material e Métodos.
3.2.3 Análise dos Componentes Principais Comuns e Trajetórias de Alometria Evolutiva
Os dois primeiros componentes principais comuns da matriz de dados parcial (CPC1 e
CPC2) representam 78,2% da variação total em Anourina; 93,9% em Choeronycterina; 84,2%
em Glossophagini; e 85,3% em Lonchophyllinae (Tabela 36).
CPC1 representa 71,7% da variação total em Anourina; 86,2% em Choeronycterina;
81,7% em Glossophagini; e 80,7% em Lonchophyllinae. Todos os loadings do CPC1 têm o
mesmo sinal, e este pode, portanto, ser interpretado como um eixo de tamanho geral. As
variáveis com loadings mais altos no CPC1 são comprimento da série de dentes superiores
(CM-S) e comprimento da série de dentes inferiores (CM-I) (Tabela 36).
Tabela 34. Coeficientes de correlação vetorial para todos os pares de linhagens de morcegos nectarívoros neotropicais estudadas. Linhagens 1 2 3 4 5 6 1 Anourina 1 2 Choeronycterina 0,86 1 3 Glossophagini 0,91 0,94 1 4 Lonchophyllinae 0,87 0,98 0,96 1 5 Brachyphyllini -0,87 -0,90 -0,94 -0,92 1 6 Phyllonycterini 0,47 0,45 0,59 0,51 -0,65 1
CPC2 representa 6,5% da variação total em Anourina; 7,7% em Choeronycterina; 2,5%
em Glossophagini; e 4,6% em Lonchophyllinae. Os loadings do CPC2 são positivos e
96
Tabela 35. Coeficientes alométricos multivariados para cada linhagem de morcego nectarívoro neotropical. Intervalos de confiança sob a hipótese nula de isometria são fornecidos. Variáveis Anourina Choeronycterina Glossophagini Lonchophyllinae
Ct 0,98 [0,88 – 1,08]
1,39 [1,34 – 1,43]
1,10 [1,04 – 1,16]
1,18 [1,06 – 1,28]
Ci 1,05 [0,97 – 1,12]
1,40 [1,34 – 1,44]
1,23 [1,16 – 1,30]
1,24 [1,13 – 1,33]
Lz 0,99 [0,81 – 1,17]
0,58 [0,48 – 0,69]
0,77 [0,72 – 0,81]
0,73 [0,60 – 0,86]
Lmt 0,97 [0,82 – 1,10]
0,58 [0,49 – 0,66]
0,99 [0,93 – 1,04]
0,88 [0,78 – 0,97]
Lcx 0,88 [0,78 – 0,97]
0,51 [0,42 – 0,60]
0,94 [0,73 – 1,34]
0,67 [0,54 – 0,79]
Lci 0,86 [0,57 – 1,12]
0,47 [0,34 – 0,62]
0,70 [0,62 – 0,78]
1,02 [0,88 – 1,17]
Acx 0,91 [0,59 – 1,20]
0,54 [0,45 – 0,63]
0,58 [0,51 – 0,66]
0,53 [0,43 – 0,64]
Cpt 0,23 [0,00 – 0,47]
1,67 [1,51 – 1,81]
1,32 [1,24 – 1,40]
1,64 [1,40 – 1,83]
CM-S 1,46 [1,30 – 1,61]
1,82 [1,74 – 1,88]
0,95 [0,88 – 1,03]
1,52 [1,42 – 1,65]
Lm 0,65 [0,38 – 0,88]
0,60 [0,44 – 0,75]
0,99 [0,90 – 1,08]
0,70 [0,41 – 1,02]
Lc 1,21 [0,98 – 1,39]
0,72 [0,63 – 0,82]
0,98 [0,90 – 1,06]
0,76 [0,57 – 0,89]
Cpp 2,26 [1,81 – 2,59]
1,03 [0,89 – 1,17]
1,22 [1,02 – 1,42]
0,78 [0,55 – 1,01]
Cbu 0,91 [0,68 – 1,16]
0,80 [0,70 – 0,92]
1,09 [1,00 – 1,16]
0,72 [0,53 – 0,92]
Lbu 0,57 [0,37 – 0,79]
0,66 [0,57 – 0,76]
0,72 [0,63 – 0,80]
0,71 [0,62 – 0,80]
Cm 0,80 [0,67 – 0,91]
1,57 [1,49 – 1,63]
1,22 [1,16 – 1,27]
1,44 [1,29 – 1,57]
CM-I 1,42 [1,30 – 1,54]
1,79 [1,72 – 1,85]
0,95 [0,90 – 1,01]
1,56 [1,46 – 1,67]
Ac 1,17 [0,84 – 1,44]
0,95 [0,83 – 1,06]
1,00 [0,86 – 1,14]
1,13 [0,86 – 1,35]
Dcc 0,47 [0,12 – 0,78]
1,01 [0,89 – 1,13]
1,02 [0,95 – 1,09]
1,04 [0,67 – 1,32]
Dca 1,22 [0,85 – 1,58]
0,90 [0,78 – 1,01]
1,21 [1,08 – 1,33]
0,73 [0,55 – 0,87]
Acrônimos das variáveis estão descritos em Material e Métodos.
negativos, e este pode, portanto, ser interpretado como um eixo de forma. A variável
comprimento palatal (Cpt) apresenta loading negativo mais alto e a variável comprimento
pós-palatal (Cpp) apresenta loading positivo mais alto no eixo do CPC2 (Tabela 36).
Escores de três linhagens (Choeronycterina, Glossophagini e Lonchophyllinae)
distribuídos ao longo do espaço multivariado definido por CPC1 × CPC2 estão parcialmente
97
Tabela 36. Coeficientes dos autovetores (loadings) para os dois primeiros componentes principais comuns (CPC1 e CPC2) para as linhagens de morcegos nectarívoros neotropicais. Percentuais de variância explicada são fornecidos. Variáveis CPC1 CPC2 Ct 0,25 -0,17 Ci 0,27 -0,17 Lz 0,17 0,20 Lmt 0,18 0,17 Lcx 0,15 0,13 Lci 0,17 0,24 Acx 0,13 0,12 Cpt 0,26 -0,51 CM-S 0,33 -0,19 Lm 0,16 0,09 Lc 0,22 0,31 Cpp 0,28 0,32 Cbu 0,20 0,17 Lbu 0,15 0,08 Cm 0,27 -0,30 CM-I 0,33 -0,19 Ac 0,26 0,30 Dcc 0,21 -0,14 Dca 0,22 0,08 Anourina 71,7% 6,5% Choeronycterina 86,2% 7,7% Glossophagini 81,7% 2,5% Lonchophyllinae 80,7% 4,6% Acrônimos das variáveis estão descritos em Material e Métodos.
sobrepostos entre as espécies nectarívoras menores. Por outro lado, os escores de Anourina se
sobrepõem com os escores de Glossophagini e Lonchophyllinae, em vez de aos de
Choeronycterina (Figura 36).
A regressão ao eixo principal de escores da análise dos componentes principais comuns
para cada linhagem desta matriz de dados parcial revela que a inclinação da linha de regressão
em Choeronycterina é mais acentuada do que nas demais linhagens, seguida por
Lonchophyllinae, que tem inclinação semelhante, mas menos acentuada, e por Glossophagini
e Anourina, nas quais as trajectórias variam de quase horizontal à fortemente positiva (Figura
36).
É interessante notar que a trajetória de alometria de Anourina é mais semelhante àquela
de Glossophagini do que àquela de Choeronycterina. Por fim, também é notável que as
trajetórias para as quatro linhagens são divergentes, com as espécies menores sendo mais
semelhantes na morfologia craniana do que as espécies maiores, apresentando, portanto,
maiores diferenças na forma com o aumento do tamanho (Figura 36).
98
Figura 36. Trajetórias de alometria evolutiva para cada linhagem de morcego nectarívoro neotropical descritas através da regressão ao eixo principal de escores nos dois primeiros componentes principais comuns. Símbolos e cores representam as linhagens de morcegos nectarívoros neotropicais como se segue: Anourina, ｏ Choeronycterina, Glossophagini, Lonchophyllinae.
99
4 DISCUSSÃO
4.1 PADRÕES DE VARIAÇÃO MORFOLÓGICA
Os caracteres externos, cranianos e dentários observados para a confirmação da
identificação dos espécimes estavam de acordo com o reportado na literatura e não sofreram
variações no material analisado, exceto alguns caracteres dentários em exemplares de
Choeronycteris mexicana, Glossophaga soricina e Monophyllus plethodon.
Choeronycteris mexicana e Musonycteris harrisoni são morfologicamente semelhantes.
Estas espécies já foram tratadas como congêneres por alguns pesquisadores, como
HANDLEY JR. (1966) e KOOPMAN (1984), que não consideravam Musonycteris um
gênero válido. Outros pesquisadores, como PHILLIPS (1971) e WEBSTER et al. (1982),
reconheceram a validade do gênero e atualmente estas espécies estão classificadas em gêneros
distintos (SIMMONS, 2005).
C. mexicana pode ser diferenciada de M. harrisoni por apresentar rostro do mesmo
tamanho que a caixa craniana (distintamente maior do que a caixa craniana em M. harrisoni);
nasal levemente elevado (abobadado dorsalmente em M. harrisoni); margem posterior do
palato em forma de V (arredondada, em forma de U em M. harrisoni); crista medial do
basisfenoide pouco desenvolvida (bem desenvolvida em M. harrisoni); e M3 menor que M1 e
M2, sem metástilo (iguais em tamanho, com metástilo distinto em M. harrisoni) (ARROYO-
CABRALES et al., 1987; TELLEZ & ORTEGA, 1999). No entanto, dois dos dez exemplares
de C. mexicana analisados, apresentaram o terceiro molar superior com um traço do metástilo.
Esta variação já havia sido reportada por PHILLIPS (1971), que encontrou alguns espécimes
com o terceiro molar superior levemente alongado, parecendo apresentar um traço do
metástilo. Apesar desta variação, esse ainda é um caráter seguro para a diferenciação dessas
espécies, uma vez que em M. harrisoni o terceiro molar superior tem tamanho e forma
diferentes das condições apresentadas por esta estrutura em C. mexicana.
A principal revisão para o gênero Glossophaga foi elaborada por WEBSTER (1993),
segundo a qual Glossophaga soricina apresenta tamanho intermediário dentro do grupo. Entre
os caracteres reportados como diagnósticos para esta espécie, estão o tamanho dos incisivos
inferiores e a distância entre estes dentes. Nesta espécie, os incisivos inferiores são grandes e
estão usualmente em contato (WEBSTER, 1993). No entanto, entre os 60 espécimes
analisados no presente estudo, quatro apresentaram incisivos inferiores separados por espaços
distintos. Esta variação também foi encontrada por BOLZAN (2011) em alguns exemplares
100
coletados no Cerrado de Minas Gerais. Apesar dessa variação, a combinação do tamanho dos
incisivos inferiores e a distância entre eles ainda se mostra útil para diferenciar G. soricina
das demais espécies do gênero. Em G. commissarisi e G. morenoi, os incisivos inferiores são
diminutos e estão separados por espaços distintos, enquanto em G. leachii, estes dentes são
moderadamente grandes e estão separados por espaços distintos. Em G. longirostris os
incisivos inferiores também são grandes e estão usualmente em contato, mas G. soricina pode
ser diferenciada desta espécie com base em outros caracteres, como o desenvolvimento da
sínfese mandibular (proeminente em G. soricina e reduzida em G. longirostris) e do parástilo
do M1 (bem desenvolvido em G. soricina e reduzido em G. longirostris) (WEBSTER, 1993).
Os morcegos do gênero Monophyllus são endêmicos da região das Antilhas. São
semelhantes à Glossophaga, mas têm tamanho maior para a maioria das medidas externas e
cranianas. Além disso, podem ser facilmente diferenciados por terem uropatágio reduzido e
cauda projetando-se além da borda do uropatágio, enquanto em Glossophaga o uropatágio é
longo e a cauda é curta (HOMAN & JONES JR., 1975a, 1975b).
Até 1967, oito nomes eram associados ao gênero: M. clinedaphus Miller, 1900; M.
cubanus cubanus Miller, 1902; M. c. ferreus Miller 1918; M. frater Anthony, 1917; M. luciae
Miller, 1902; M. plethodon; M. portoricensis Miller, 1900; e M. redmani (SCHWARTZ &
JONES JR., 1967).
A distribuição das espécies, como conhecida à epoca era: M. cubanus cubanus, Cuba;
M. c. ferreus, Hispaniola; M. luciae, Santa Lúcia; M. plethodon, Barbados; M. portoricensis,
Porto Rico; e M. redmani, Jamaica. M. clinedaphus era conhecido por um único espécime de
origem desconhecida, e M. frater apenas por fragmentos de fósseis oriundos de Porto Rico
(SCHWARTZ & JONES JR., 1967).
Em uma revisão do gênero, SCHWARTZ & JONES JR. (1967) observaram que os
espécimes das Pequenas Antilhas compartilhavam um mesmo caráter: pré-molares superiores
separados por pequeno diástema, menos da metade do comprimento do primeiro pré-molar.
Por outro lado, os espécimes das Grandes Antilhas apresentavam pré-molares superiores
separados por diástema igual à metade ou maior que o comprimento do primeiro pré-molar.
Estes pesquisadores não encontraram nenhum outro caráter consistente para a distinção das
espécies, e basearam-se nesta única característica para reconhecerem duas espécies entre as
formas viventes de Monophyllus. O fóssil de M. frater também apresenta um pequeno
diástema entre os pré-molares superiores, como encontrado nas outras espécies das Pequenas
Antilhas. Ainda segundo esses pesquisadores, M. cubanus é sinônimo de M. clinedaphus.
Dessa forma, o arranjo taxonômico proposto e seguido atualmente inclui duas espécies e seis
101
subespécies: M. plethodon, incluindo M. p. frater, M. p. luciae e M. p. plethodon; M. redmani,
incluindo M. r. clinedaphus, M. r. portoricensis e M. r. redmani.
Mais tarde, outro caráter foi proposto para separar as duas espécies atualmente
reconhecidas: segundo pré-molar superior usualmente bem separado do primeiro molar em M.
plethodon ou usualmente em contato com primeiro molar em M. redmani (HOMAN &
JONES JR., 1975b). No entanto, todos os exemplares de M. plethodon analisados no presente
estudo apresentaram o segundo pré-molar superior em contato com primeiro molar. Desse
modo, esta característica mostra-se mais variável do que foi sugerido por HOMAN & JONES
JR. (1975b). Assim, o tamanho do diástema entre os pré-molares superiores (SCHWARTZ &
JONES JR., 1967) parece ser a única forma segura para a correta identificação das espécies
desse gênero.
4.2 PADRÕES DE VARIAÇÃO MORFOMÉTRICA
A análise dos componentes principais da matriz de dados completa mostrou que a
posição de Brachyphylla cavernarum [29], completamente separada de todas as outras
espécies, pode estar relacionada com o seu rostro largo e seus processos mandibulares
robustos (Tabela 32, Figura 35). Esse padrão craniano incomum indica uma forma menos
especializada de morcego nectarívoro. Esta espécie tem sido reportada como um morcego que
se alimenta de pólen, frutos e insetos (GARDNER, 1977; SWANEPOEL & GENOWAYS,
1983). Semelhanças morfológicas entre Brachyphylla cavernarum e espécies frugívoras
foram discutidas em estudos anteriores (e.g. GRIFFITHS, 1985; FREEMAN, 1995). Além
disso, Brachyphylla cavernarum foi posicionada entre espécies frugívoras e insetívoras em
uma recente análise de morfometria geométrica (MONTEIRO & NOGUEIRA, 2011).
Por outro lado, a nectarivoria extrema é tradicionalmente associada com um rostro
comprido e estreito (FREEMAN, 1995; DUMONT, 2004). Entre as espécies incluídas neste
estudo, um padrão de alongamento craniano extremo foi mostrado para Musonycteris
harrisoni [9], seguido por Choeronycteris mexicana [5] e Platalina genovensium [27] (Tabela
32, Figura 35). Estes resultados corroboram estudos anteriores que indicavam uma dieta
nectarívora para Musonycteris harrisoni e Choeronycteris mexicana (GARDNER, 1977;
ARROYO-CABRALES et al., 1987; TSCHAPKA et al., 2008), apesar das descobertas
recentes de partes moles de insetos (Lepidoptera) em amostras fecais de dois indivíduos de
Musonycteris harrisoni (veja TSCHAPKA et al., 2008) e restos de frutos de cáctos dentro da
boca de quatro indivíduos de Choeronycteris mexicana (veja VILLA-R, 1967). Esses animais
102
poderiam ter comido esses itens por acaso, enquanto se alimentavam de néctar. Além disso, a
morfologia do crânio varia muito entre as espécies que se alimentam de itens duros e de itens
macios (FREEMAN, 1979). Portanto, mesmo se esses morcegos se alimentam de frutos e
insetos, eles provavelmente se concentram sobre as partes moles destes itens. Pouco se
conhece sobre a dieta da rara espécie Platalina genovensium, mas estudos têm demonstrado
que ela está associada com flores de cactos (SAHLEY & BARAYBAR, 1996; VELAZCO et
al., 2013).
Xeronycteris vieirai [28] também apresenta um grande alongamento do rostro, apesar do
fato de ser menor do que M. harrisoni [9], C. mexicana [5] e P. genovensium [27] (Tabela 32,
Figura 35). A dieta desta espécie é desconhecida (GREGORIN & DITCHFIELD, 2005;
NOGUEIRA et al., 2007). No entanto, com base em caracteres da língua e extrema redução
de dentes, é possível que X. vieirai tenha uma dieta predominantemente líquida (GREGORIN
& DITCHFIELD, 2005). O padrão mostrado no presente estudo corrobora esta hipótese.
As demais espécies que ocupam um gradiente ao longo do CP2 entre os extremos
morfológicos representados por Musonycteris [9]-Choeronycteris [5]-Platalina [27] e
Brachyphylla [29]-Erophylla [30 e 31]-Phyllonycteris [32 e 33] mostram uma morfologia
nectarívora menos especializada, o que provavelmente lhes permite complementar sua dieta
com frutos e insetos (Tabela 32, Figura 35). Essas inferências estão de acordo com estudos
anteriores baseados em análises de conteúdo estomacal, amostras fecais e revisão de literatura
(e.g. FLEMING et al., 1972; GARDNER, 1977; RIVAS-PAVA et al., 1996; TSCHAPKA,
2004; SOTO-CENTENO & KURTA, 2006; MANCINA, 2010; BARROS et al., 2013).
Escores de espécies pertencentes às subfamílias Lonchophyllinae e Glossophaginae
ocupam regiões similares no espaço morfométrico definido por CP1 × CP2, embora os
escores de Glossophaginae estejam distribuídos em uma amplitude maior (Figura 35). Com
base em dados moleculares, BAKER et al. (2003) classificaram os morcegos filostomídeos
nectarívoros em duas subfamílias, Glossophaginae e Lonchophyllinae, e postularam uma
origem independente para a nectarivoria (Figura 37). Esses achados foram posteriormente
corroborados por DATZMANN et al. (2010), que sugeriram uma divergência mais antiga
para Glossophaginae em relação à Lonchophyllinae, com diferentes gêneros de
Glossophaginae aparecendo no final do Oligoceno, enquanto gêneros de Lonchophyllinae
surgiram mais tarde no meio do Mioceno. A história evolutiva de Glossophaginae gerou 3
vezes mais gêneros e o dobro do número de espécies (14 gêneros e 35 espécies) do que a da
subfamília Lonchophyllinae (5 gêneros e 18 espécies). Glossofagíneos também mostram uma
maior distribuição geográfica, ocorrendo desde os Estados Unidos da América, passando pela
103
América Central e Antilhas, até a América do Sul, enquanto loncofilíneos ocorrem da
América Central até a América do Sul (SIMMONS, 2005; GRIFFITHS & GARDNER,
2008a, 2008b; MANTILLA-MELUK & BAKER, 2010; NOGUEIRA et al., 2014a; PARLOS
et al. 2014). Distribuições de escores semelhantes observadas no espaço morfométrico
refletem a convergência em relação ao hábito alimentar nectarívoro entre Glossophaginae e
Lonchophyllinae. Da mesma forma, a maior dispersão de escores de Glossophaginae em
relação àquela de Lonchophyllinae está de acordo com a sua divergência mais antiga e maior
diversidade taxonômica.
Também é notável que a distribuição de escores observada para Glossophaginae e
Lonchophyllinae parcialmente reflete as relações filogenéticas para estes grupos (BAKER et
al., 2003; Figura 37). Dois principais clados são reconhecidos em Glossophaginae: um
contendo Anoura, Hylonycteris, Choeroniscus, Choeronycteris, Musonycteris, Lichonycteris e
Scleronycteris, e o outro formado por Brachyphylla, Erophylla, Phyllonycteris, Monophyllus,
Glossophaga e Leptonycteris. Os membros do primeiro clado molecular são classificados na
tribo Choeronycterini. Morfologicamente, os membros desta tribo compartilham a ausência de
incisivos inferiores. Membros do outro clado molecular são classificados nas tribos
Brachyphyllini (Brachyphylla), Phyllonycterini (Erophylla e Phyllonycteris) e Glossophagini
(Monophyllus, Glossophaga e Leptonycteris), em reconhecimento à distinção morfológica
Figura 37. Relações filogentéticas entre filostomídeos nectarívoros modificado de Baker et al. (2003).
104
observada em classificações anteriores (e.g. WETTERER et al., 2000). Em Choeronycterini,
duas subtribos são reconhecidas: Anourina, que contém Anoura e é diferenciada dos outros
gêneros por apresentar três pré-molares superiores, e Choeronycterina que contém os demais
gêneros. Um clado é reconhecido em Lonchophyllinae, contendo Lionycteris, Lonchophylla e
Platalina. Embora não houvesse amostras disponíveis para Lichonycteris, Scleronycteris,
Phyllonycteris e Platalina nas análises de BAKER et al. (2003), os autores consideraram que
a classificação acima é apropriada para estes gêneros devido a semelhanças morfológicas. Os
gêneros Dryadonycteris, Hsunycteris e Xeronycteris foram descritos a partir de 2003, mas o
primeiro é classificado em Choeronycterina e estes últimos em Lonchophyllinae
(GREGORIN & DITCHFIELD, 2005; NOGUEIRA et al., 2012; PARLOS et al., 2014).
4.3 RELAÇÕES ALOMÉTRICAS
Os padrões de alometria evolutiva distintos encontrados entre as linhagens nectarívoras
revelam variáveis fortemente associadas com o alongamento do rostro na subtribo
Choeronycterina e na subfamília Lonchophyllinae, mas menos acentuadamente em espécies
da tribo Glossophagini e em Anoura, que revelaram trajetórias de alometria mais
convergentes (Tabela 35, Figura 36). Dados moleculares reconhecem Anoura como uma
ramificação basal de Choeronycterini, e esse fato parece estar refletido na trajetória alométrica
das espécies deste gênero em relação aos demais Choeronycterini.
Estudos anteriores abordaram a relação entre a extensão do rostro em morcegos
nectarívoros e o grau de nectarivoria, bem como a capacidade de se alimentar em flores com
corolas igualmente longas (e.g. MUCHHALA, 2006; TSCHAPKA et al., 2008). No entanto,
espécies como Musonycteris harrisoni, que exibe focinho muito comprido e,
consequentemente, rostro grande, são conhecidas por se alimentarem principalmente em
plantas com corolas curtas (TSCHAPKA et al., 2008). Esta incongruência levou à hipótese de
que as principais pressões seletivas envolvidas no alongamento do rostro e caracteres rostrais
relacionados repousam em outros fatores, tais como a variação da disponibilidade de néctar ao
longo do ano. Assim, um focinho e uma língua mais alongados permitiria a extração até
mesmo de néctar localizado em porções mais profundas da corola, que estão além do alcance
de espécies menos especializadas, favorecendo, assim, o uso eficiente deste recurso em
períodos de baixa disponibilidade. Esta adaptação evitaria mudanças sazonais na dieta ou
migração (TSCHAPKA, 2004; TSCHAPKA et al., 2008).
105
Os resultados deste estudo sugerem que os padrões cranianos distintos associados com o
grau de alongamento do rostro em filostomídeos nectarívoros são alometricamente
característicos de cada linhagem. Os coeficientes alométricos são fortemente positivos em
Lonchophyllinae e Choeronycterina e isométricos à negativamente alométricos em
Glossophagini e Anoura. Estes padrões sugerem que a integração craniana em filostomídeos
nectarívoros reflete principalmente sua história filogenética em vez de pressões adaptativas
decorrentes da especialização a determinados recursos alimentares. Diferenças na forma do
crânio entre as espécies de morcegos nectarívoros neotropicais poderiam então ser explicadas
por trajetórias de alometria em cada linhagem, que eventualmente mantêm a funcionalidade
do organismo em diferentes tamanhos.
Estes resultados não implicam que todas as diferenças morfológicas entre morcegos
nectarívoros estejam restritas às tendências alométricas relatadas aqui. Anoura fistulata
Muchhala, Mena & Albuja 2005 tem uma língua enorme que pode alcançar uma vez e meia o
comprimento de seu corpo. Embora a extensão máxima da língua seja geralmente
correlacionada com o comprimento de componentes rostrais em mamíferos nectarívoros (e.g.
WINTER & VON HELVERSEN, 2003), A. fistulata parece ser uma exceção: análises
morfológicas mostraram que enquanto a base da língua está geralmente inserida no osso
hioide em mamíferos, nesta espécie a base da língua está alojada no esterno, na cavidade
torácica (MUCHHALA, 2006). Esta espécie foi documentada como o único polinizador das
flores de Centropogan nigricans, uma planta que tem corolas muito longas. Este é um caso
raro de angiospermas especializando em um único polinizador e pode representar um exemplo
de co-evolução entre um morcego e uma espécie de planta (MUCHHALA, 2006). É
interessante notar que esta é uma espécie do gênero Anoura, que foi caracterizado como um
Choeronycterini menos especializado em nosso estudo. Aparentemente, restrições alométricas
no desenvolvimento craniano da linhagem Anourina ao longo do tempo impediram o
alongamento de partes rostrais em Anoura fistulata, apesar da pressão seletiva para o
alongamento da língua.
É possível conceber que as linhagens que mostram coeficientes mais isométricos para
os componentes rostrais são mais propensas a pequenas mudanças na dieta do que as que
apresentam trajetórias alométricas mais extremas, como revelado entre os membros da
subtribo Choeronycterina. Phyllonycterini e Brachyphylla apresentam morfologias cranianas
relativamente generalizadas, que lhes permite utilizar néctar de forma oportunista. É
interessante notar que B. cavernarum é a espécie insular mais disseminada em 13 das 19
106
grandes ilhas na região das Antilhas, um sucesso que tem sido atribuído tanto ao seu tamanho
grande e robusto quanto a sua dieta variada (BAKER et al., 1978b).
A alometria deve ser investigada como uma hipótese nula para avaliar se as
características morfológicas podem ser consideradas como adaptações ou se poderiam ser
simplesmente explicadas como o resultado de uma tendência alométrica geral. Futuros
estudos sobre a associação entre morfologia craniana e dieta devem contemplar outras
linhagens e guildas de morcegos sob a ótica da alometria a fim de avaliar objetivamente as
adaptações a uma dieta específica.
107
5 CONCLUSÕES
O presente estudo investigou as principais tendências de variação morfológica e
morfométrica craniana em morcegos nectarívoros neotropicais, comparando os padrões de
variação craniana e as relações alométricas entre as suas distintas linhagens taxonômicas. As
principais conclusões obtidas a partir desse estudo são:
Os caracteres externos, cranianos e dentários observados nos espécimes analisados
estavam de acordo com o reportado na literatura, exceto alguns caracteres dentários em
exemplares de Choeronycteris mexicana, Glossophaga soricina e Monophyllus plethodon
que apresentaram algumas variações. Apesar destas variações, esses carateres ainda se
mostram importantes para a correta identificação de C. mexicana e de G. soricina. No
entanto, a variação encontrada em M. plethodon é um indicativo de que esse caráter não é
seguro para diferenciar as espécies do gênero.
O padrão craniométrico de Brachyphylla cavernarum é peculiar, indicando que trata-se
de uma forma menos especializada de morcego nectarívoro.
O padrão de alongamento craniano extremo em Musonycteris harrisoni, Choeronycteris
mexicana e Platalina genovensium são um indicativo de uma dieta baseada principalmente
em néctar. Se esses morcegos também se alimentam de frutos e insetos, eles
provavelmente se concentram sobre as partes moles destes itens.
O padrão craniométrico observado para Xeronycteris vieirai no presente estudo
corrobora a hipótese levantada em estudos prévios de que a dieta desta espécie é
predominantemente líquida.
A morfologia craniana menos especializada observada nas demais espécies de morcegos
nectarívoros neotropicais analisadas no presente estudo provavelmente lhes permite
complementar sua dieta com frutos e insetos.
Escores de espécies de Lonchophyllinae e Glossophaginae ocuparam regiões similares
no espaço morfométrico definido por CP1 e CP2, e os escores de Glossophaginae tiveram
uma variância maior. As semelhanças observadas entre Lonchophyllinae e Glossophaginae
108
no espaço morfométrico refletem a convergência destas subfamílias ao hábito alimentar
nectarívoro, enquanto a maior variância de Glossophaginae em relação àquela de
Lonchophyllinae apresenta conformidade com a sua divergência mais antiga e maior
diversidade taxonômica.
A classificação atual de Phyllostomidae reflete os grupos monofiléticos identificados
em BAKER et al. (2003), o qual reconhece linhagens genéticas independentes na família
como subfamílias, tribos e subtribos. No presente estudo, a distribuição de escores
observada para Glossophaginae e Lonchophyllinae no espaço morfométrico definido por
CP1 e CP2 refletem parcialmente estas relações filogenéticas para estes grupos.
As relações alométricas observadas em Glossophaginae e Lonchophyllinae sugerem que
a integração craniana em filostomídeos nectarívoros reflete principalmente sua história
filogenética ao invés de pressões adaptativas decorrentes da especialização aos seus
recursos alimentares. Estes resultados indicam que a alometria deve ser tomada como uma
hipótese nula para avaliar objetivamente se mudanças na morfologia podem ser
consequências do tamanho resultando em uma tendência alométrica geral ou consideradas
adaptações à um modo de vida particular.
109
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122
APÊNDICE A – ESPÉCIMES EXAMINADOS
A lista de espécimes está organizada em ordem alfabética. Espécimes atribuídos a
Anoura caudifer, Glossophaga soricina e Lonchophylla peracchii marcados com asteriscos
foram incluídos nas análises multivariadas. Veja nomes e acrônimos das instituições em
Material e Métodos.
Anoura caudifer (60). Brasil, Rio de Janeiro, Seropédica: Fonte Limpa (ALP 673), Cacaria
(ALP 1126), km 49 (ALP 1626*, 1627*, 1716*, 2057*, 2059, 2060*, 2061, 2062*, 2083*,
2085, 2183, 2184, 2185, 2186, 2968), Fazenda do Sá Freire (ALP 2191*, 2192), Universidade
Federal Rural do Rio de Janeiro (ALP 3719); Brasil, Rio de Janeiro, Teresópolis: Fazenda
Santo Afonso (ALP 2312, 2313, 2314, 2315*, 2316*); Brasil, Rio de Janeiro, Piraí: Rocinha
(ALP 3867, 3868, 3869, 3870, 3871, 3872, 4579, 4580, 4581, 4622, 4623, 4624), Estação
Ecológica de Piraí (ALP 4497, 4521, 4660, 4661, 5023, 5031); Brasil, Rio de Janeiro, Rio de
Janeiro: Parque Estadual da Pedra Branca (ALP 5665, 5666, 5780, 5800), Floresta da Tijuca
(ALP 3354); Brasil, Rio de Janeiro: Horto de Santa Maria Madalena (ALP 5766), Restinga da
Marambaia (ALP 3779); Brasil, Rio de Janeiro, Engenheiro Paulo de Frontin: Sacra Família
do Tinguá (ALP 3220); Brasil, Rio de Janeiro, Barra do Piraí: Ipiabas (ALP 4635); Brasil, Rio
de Janeiro, Mangaratiba: Ilha de Jaguanum (ALP 4908); Brasil, Rio de Janeiro, Niterói:
Parque Estadual da Serra da Tiririca (ALP 5555, 5573, 5649); Brasil, Rio de Janeiro, Nova
Iguaçu: Reserva Biológica do Tinguá (ALP 6225, 6292, 6562, 6563).
Anoura geoffroyi (10). Trinidad e Tobago, St George: San Rafael (TTU 37664), Las Cuevas
(TTU 5464, 8979, 26787); Trinidad e Tobago, St Andrew: 2 mi N, 2 mi O Valencia (TTU
26786), Tamana Cave (TTU 26463, 26465, 26468), Mt. Tamana Cave (TTU 26475, 26478).
Brachyphylla cavernarum (10). Estados Unidos da América, Porto Rico: 1 mi O Corozal
(TTU 8892, 8893, 8894, 8896, 9818, 9819, 9820); Estados Unidos da América, Porto Rico,
Naguabo: Base of El Toro Trail, Caribbean National Forest (TTU 43512, 43514, 62107).
Choeroniscus godmani (3). El Salvador, La Paz: Volcan de San Vicente (TTU 63592, 63593,
63594).
123
Choeroniscus minor (10). Trinidad e Tobago, St George: Las Cuevas (TTU 8994, 8996, 8998,
8999, 9782, 9784), Blanchisseuse (TTU 5319, 5496, 9006, 9007).
Choeronycteris mexicana (10). México, Tamaulipas: Rancho San Jose, 19 mi NO San Carlos
(TTU 44733, 44736, 44737, 44743); México, Tlaxcala: 3 km N, 5 km E Tlaxcala (TTU
25343); México, Hidalgo: 11 km S, 1 km O Zacualtipan (TTU 24191), 7 km S Zacualtipan
(TTU 24190); México, Puebla: 5 km SE San Antonia (TTU 82613, 82614); México, San Luis
Potosi: 15 mi S, 1 mi E Huizache, Hwy 57 (TTU 36118).
Dryadonycteris capixaba (3). Brasil, Espírito Santo, Linhares: Reserva Florestal da Cia Vale
do Rio Doce (ALP 9599 [parátipo], ALP 9667 [holótipo]); Brasil, Sergipe, Capela: Refúgio
de Vida Silvestre Mata do Junco (ALP 9740).
Erophylla bombifrons (10). Estados Unidos da América, Porto Rico: El Verde Research
Station (TTU 8901, 8919, 8920, 8922, 9027), El Toro, El Yunque National Forest (TTU
8906, 8907), 1 mi O Corozal (TTU 8938, 8939, 8941).
Erophylla sezekorni (6). Jamaica, St. Ann: Orange Valley (TTU 21894, 21895, 21896,
21897), 4 mi E Runaway Bay (TTU 21898), 2 km SO Priory (TTU 45329).
Glossophaga commissarisi (8). El Salvador, Cabanas: 4 km O Ilobasco (TTU 63598, 63600);
El Salvador, La Libertad: Deininger Park (TTU 63603, 63605); El Salvador, La Paz: 3 mi O
Zacatecoluca (TTU 63611),Volcan de San Vicente (TTU 63609, 63610), Playa El Zapote
(TTU 60893).
Glossophaga leachii (10). El Salvador, La Libertad: Deininger Park, sobre o rio Amayo (TTU
63615, 63616, 63617), La Libertad para Sonsonate Road (TTU 63620, 63623, 63625); El
Salvador, La Paz: 4,5 mi NO San Luis Talpa Hacienda la Soledad (TTU 63629, 63630,
63632); El Salvador, San Salvador: próximo à El Guaje (TTU 60919).
Glossophaga longirostris (3). Granada, St John: 0,75 km S, 0,5 km O Concord (TTU 35695,
35696); Venezuela, Guarico: Guatopo National Park, Aqua Blanco Campground (TTU
33315).
124
Glossophaga morenoi (8). México, Chiapas: 8,2 mi SE, 2,5 mi E Tonala, Rio Ocuilapa (TTU
36137, 36138, 36140, 36141, 36142, 36143, 36144), 8,9 mi E Tehuantepec, Hwy 190 (TTU
36146).
Glossophaga soricina (60). Brasil, Rio de Janeiro, Seropédica: Universidade Federal Rural do
Rio de Janeiro (ALP 563*, 568*, 580*, 612*, 674*, 675*, 676*, 834, 835, 836, 2843, 2844,
2845, 2846, 2848, 2849, 5145, 5146, 5148, 5197, 5199, 5202, 5212, 5215, 5227, 5266, 5275,
5279, 5294, 5295, 5296, 5300, 5301, 5306, 5564, 5565, 5566, 5596, 5598), Cacaria (ALP
1128), Fazenda do Sá Freire (ALP 2193*, 2194, 2195, 2196), km 49 (ALP 5086, 5087);
Brasil, Rio de Janeiro, Niterói: Parque Estadual da Serra da Tiririca (ALP 5537, 5556); Brasil,
Rio de Janeiro, Rio de Janeiro: Parque Estadual da Pedra Branca (ALP 5723, 5726, 5787);
Brasil, Rio de Janeiro, Itaguaí: Sá Freire (ALP 727*, 729*, 730, 731, 732, 733, 734, 735);
Brasil, Rio de Janeiro, Mangaratiba: Ilha de Jaguanum (ALP 4907).
Hsunycteris cadenai (5). Equador, Esmeraldas: San Jose Farm, E San Lorenzo, no sentido de
Lita (TTU 85448, 85451), Terrenos aledanos de la comuna San Francisco de Bogota (TTU
103183, 103195), Comuna San Francisco de Bogota (TTU 102942).
Hsunycteris thomasi (1). Equador, Pastaza District: 5 km E Puyo, Safari Hosteria Park (TTU
84784).
Hylonycteris underwoodi (5). México, Oaxaca, Tuxtepec: 5 mi O San Jose Chiltepec (AMNH
189688); México, Tabasco: 3 km E Teapa, Grutas de Cocona (TTU 36152); Costa Rica,
Heredia: 1 mi O Vara Blanca (TTU 13142), Parque Nacional Braulio Carrillo, San Miguel
(USNM 562798, 562800).
Leptonycteris nivalis (10). México, Hidalgo: 11 km S, 1 km O Zacualtipan (TTU 24195,
24196, 24197), 11 km S Zacualtipan (TTU 24200, 24201); México, Nuevo Leon: Ojo de
Agua, 7 km NO Dr. Arroyo (TTU 37574, 37576, 37577, 37578, 37579).
Leptonycteris yerbabuenae (10). México, Hidalgo: 0,5 km O Huejutla (TTU 38040, 38041), 4
km E San Felipe Orizatlan (TTU 15483, 15485, 15486, 15487); México, Oaxaca: Las Minas
(TTU 82605, 82620, 82622, 82623).
125
Lichonycteris obscura (10). Nicarágua, Zelaya: 4,5 km NO Rama (TTU 13117, 13119, 13120,
13121), 7,3 mi NO Rama (TTU 13125, 13126), 9 mi E Rama em Dos Bocas (TTU 13128,
13130, 13131), 10 km O Rama (TTU 9870).
Lionycteris spurrelli (4). Panamá, Darien: Cana (TTU 39121, 39122, 39123, 39124).
Lonchophylla concava (3). Equador, Esmeraldas: E San Lorenzo, plantação de banana (TTU
85360), Comuna San Francisco de Bogota (TTU 102960), Mataje, navy base (TTU 103120).
Lonchophylla handleyi (1). Peru, Huanuco Dept, Leoncia Prado: 6 km N Tingo Maria (TTU
46164).
Lonchophylla peracchii (29). Brasil, Rio de Janeiro, Rio de Janeiro: Parque Estadual da Pedra
Branca (ALP 5664, 5860*), Reserva do Grajaú (LDM 237, 532, 1359), Floresta da Tijuca
(LDM 1064); Brasil, Rio de Janeiro, Nova Iguaçu: Reseva Biológica do Tinguá (ALP 6265*,
6283*, 6284*, 6556*, 6557*, 6558*, 6559*, 6560*, 6561*, 6656); Brasil, Rio de Janeiro,
Mangaratiba: Reserva Rio das Pedras (LDM 1781, 3700), Ilha de Itacuruçá (LDM 5085),
Vale do Rio Sahy (LDM 5128); Brasil, Rio de Janeiro, Casimiro de Abreu: Morro de São
João (LDM 4222, 4226, 4227); Brasil, Rio de Janeiro: Cambuci (LDM 4250, 4477); Brasil,
Rio de Janeiro, Angra dos Reis: Ilha da Gipóia (LDM 4423), Ilha Grande (LDM 4533);
Brasil, Rio de Janeiro: Estrada Rio-Santos (LDM 5008, 5010).
Lonchophylla robusta (5). Equador, Esmeraldas: E San Lorenzo, plantação de banana (TTU
85353, 85366), E San Lorenzo, fazenda de bananas e pastagem La Guarapera (TTU 85391),
Comuna San Francisco de Bogota (TTU 102941, 102959).
Monophyllus plethodon (10). Dominica, St Joseph: Clarke Hall (TTU 31331, 31337);
Dominica, St Paul: Springfield (TTU 31333, 31341); Dominica, St Paul Par: Mt. Joy State
(TTU 63357); Dominica, St. Joseph Par: York Valley State, 4,25 km pela Rd Coast Rd, lado
S Layou River (TTU 63353); França, Guadalupe, Basse-Terre: 1 km O Vernou (TTU 20798,
20800), Bains Jaunes, 2,5 km E Saint-Claude (TTU 20795, 20796).
Monophyllus redmani (10). Estados Unidos da América, Porto Rico, Naguabo: Base El Toro
Trail, Caribbean National Forest, 13,5 km, Route 191 (TTU 43399); Estados Unidos da
126
América, Porto Rico, Rio Grande: El Verde Field Station próximo à Rt. 186 Caribbean
National Forest (TTU 46364, 46365, 46366, 46367); Estados Unidos da América, Porto Rico:
1 mi O Corozal (TTU 8932, 8933, 9817), East Peak El Yunque National Forest (TTU 8928),
El Toro Trail, El Yunque National Forest (TTU 9797).
Musonycteris harrisoni (5). México, Colima, Armería: Las Juntas, 5 km SE Pueblo Juarez
(AMNH 235179, TTU 9307); México, Colima: Pueblo Juarez (USNM 314689); México,
Colima: Mixcuate, próximo à Pueblo Nuevo (USNM 324971); México, Jalisco: 2 km O
Tomatlan (TTU 36433).
Phyllonycteris aphylla (10). Jamaica, St. Ann: Orange Valley (TTU 21901, 21902, 21903,
21904, 21905, 21907, 21908, 21923, 21925, 21926).
Phyllonycteris poeyi (5). Haiti, Dept. du Sud: 1 km S Lebrun (TTU 22782, 22783), 1 km S, 1
km E Lebrun (TTU 22795, 22796, 22797).
Platalina genovensium (3). Peru, Piura, Talara: La Brea, 12,9 km N Tamarindo (AMNH
278520); Peru, Arequipa: Caravelli (AMNH 257108); Peru: Carivelli (USNM 268765).
Scleronycteris ega (1). Venezuela, Amazonas: Tamatama, Rio Orinoco (USNM 407889).
Xeronycteris vieirai (2). Brasil, Sergipe: Monumento Natural Grota de Angico (ALP 9760,
10092).
127
APÊNDICE B – ROTINAS EM R Rotina para estimar dados ausentes tab.orig = read.table('TabOriginal.txt', header=TRUE) tab.orig library(Amelia) dados.est = amelia(tab.orig, m=1, idvars="Espécie") dados.est write.amelia(obj=dados.est, file.stem="TabEstimada") Rotina para análise dos componentes principais com bootstrap tab.est.esp = read.table('TabEstEspécies.txt', header=TRUE) attach(tab.est.esp) group.labels = unique(Código) group.labels n.groups = length(group.labels) n.groups group.levels = unique(Código) group.levels med = as.matrix(tab.est.esp[,3:21]) med.log = log10(med) esp = tab.est.esp[,2] n.iterations = 1000 ci.level = 0.95 use.corr = FALSE n.obs = nrow(med.log) n.vars = ncol(med.log) #Resultados da PCA para os dados originais if (use.corr) { med.c = cor(med.log) med.pca = prcomp(med.log,cor=T) } else { med.c = cov(med.log) med.pca = prcomp(med.log,cor=F) }
128
pca.eigenvalues = med.pca$sdev^2 pca.percent.var = 100*pca.eigenvalues/sum(pca.eigenvalues) pca.cum.var = cumsum(pca.percent.var) pca.loadings = med.pca$rotation pca.scores = predict(med.pca) #Resultados da PCA com bootstrap distrib.cov = matrix(0,nrow=n.iterations,ncol=n.vars*n.vars) distrib.eigenvalues = matrix(0,nrow=n.iterations,ncol=n.vars) distrib.percent.var = matrix(0,nrow=n.iterations,ncol=n.vars) distrib.loadings = matrix(0,nrow=n.iterations,ncol=n.vars*n.vars) for (iter in 1:n.iterations) { i = sample(1:n.obs,replace=T) med.boot = med.log[i,] if (use.corr) { med.boot.c = cor(med.boot) med.boot.pca = prcomp(med.boot,cor=T) } else { med.boot.c = cov(med.boot) med.boot.pca = prcomp(med.boot,cor=F) } boot.c = med.boot.c boot.eigenvalues = med.boot.pca$sdev^2 boot.percent.var = 100*boot.eigenvalues/sum(boot.eigenvalues) boot.loadings = med.boot.pca$rotation boot.scores = predict(med.boot.pca) for (v in 1:n.vars) { c = cor(cbind(pca.loadings[,v],boot.loadings[,v])) if (c[2,1]<0) boot.loadings[,v] = -boot.loadings[,v] } distrib.cov[iter,] = c(boot.c) distrib.eigenvalues[iter,] = c(boot.eigenvalues) distrib.percent.var[iter,] = c(boot.percent.var) distrib.loadings[iter,] = c(boot.loadings) } prob.low = (1-ci.level)/2 prob.high = 1-prob.low ci.low.eigenvalues = matrix(0,nrow=1,ncol=n.vars) ci.high.eigenvalues = matrix(0,nrow=1,ncol=n.vars)
129
ci.low.percent.var = matrix(0,nrow=1,ncol=n.vars) ci.high.percent.var = matrix(0,nrow=1,ncol=n.vars) ci.low.cov = matrix(0,nrow=n.vars,ncol=n.vars) ci.high.cov = matrix(0, nrow=n.vars,ncol=n.vars) ci.low.loadings = matrix(0,nrow=n.vars,ncol=n.vars) ci.high.loadings = matrix(0,nrow=n.vars,ncol=n.vars) v = 0; for (vc in 1:n.vars) { ci.low.eigenvalues[,vc] = quantile(distrib.eigenvalues[,vc],probs=prob.low) ci.high.eigenvalues[,vc] = quantile(distrib.eigenvalues[,vc],probs=prob.high) ci.low.percent.var[,vc] = quantile(distrib.percent.var[,vc],probs=prob.low) ci.high.percent.var[,vc] = quantile(distrib.percent.var[,vc],probs=prob.high) for (vr in 1:n.vars) { v = v+1 ci.low.cov[vr,vc] = quantile(distrib.cov[,v], probs=prob.low) ci.high.cov[vr,vc] = quantile(distrib.cov[,v], probs=prob.high) ci.low.loadings[vr,vc] = quantile(distrib.loadings[,v], probs=prob.low) ci.high.loadings[vr,vc] = quantile(distrib.loadings[,v], probs=prob.high) } } #Mostrar valores originais com limites de confiança baixos e altos med.c ci.low.cov ci.high.cov pca.eigenvalues ci.low.eigenvalues ci.high.eigenvalues pca.percent.var ci.low.percent.var ci.high.percent.var pca.loadings ci.low.loadings ci.high.loadings tab.percent.var = paste("pca.percent.var",".xls") write.table (pca.percent.var, file=tab.percent.var, row.names=T, col.names=F, sep="\t") tab.loadings = paste("pca.loadings",".xls") write.table (pca.loadings, file=tab.loadings, row.names=T, col.names=T, sep="\t") tab.low.loadings = paste("ci.low.loadings",".xls")
130
write.table (ci.low.loadings, file=tab.low.loadings, row.names=T, col.names=T, sep="\t") tab.high.loadings = paste("ci.high.loadings",".xls") write.table (ci.high.loadings, file=tab.high.loadings, row.names=T, col.names=T, sep="\t") #Gráfico da PCA windows() library(lattice) xlab.str = paste("PC1 Scores (", as.character(round(pca.percent.var[1],1)),"%)",sep='') ylab.str = paste("PC2 Scores (", as.character(round(pca.percent.var[2],1)),"%)",sep='') x = pca.scores[,1] y = pca.scores[,2] x.range = max(x)-min(x) y.range = max(y)-min(y) xlim.val = c(min(x), max(x)+0.05*x.range) ylim.val = c(min(y), max(y)) offset = 0.1*range(x) plot(x,y, xlim=xlim.val, ylim=ylim.val, col='white', xlab=xlab.str, ylab=ylab.str) for (g in 1:n.groups) { i = which((Código %in% group.levels[g]) == TRUE) ic = chull(x[i], y[i]) ic = c(ic,ic[1]) lines(x[i[ic]], y[i[ic]], col=g) points(x[i], y[i], col=g) im = which.max(x[i]) text(x[i[im]],y[i[im]], group.levels[g], adj=offset, col=g) } Rotina para coeficiente de correlação vetorial tab.loadings.lin = read.table('TabLoadingsLinhagens.txt', header=TRUE) loadings = as.matrix(tab.loadings.lin) col = ncol(loadings) coef.cor.vet = matrix(0,col,col) for (i in 1:col){ for (j in 1:col){ prod.interno = sum(loadings[,i]*t(loadings)[j,]) coef.cor.vet[i,j] = prod.interno } } coef.cor.vet tab.coef = paste("coef.cor.vet",".xls")
131
write.table (coef.cor.vet, file=tab.coef, row.names=T, col.names=T, sep="\t") Rotina para análise dos componentes principais comuns tab.est.lin = read.table('TabEstLinhagens_2.txt', header=T) linhagem = tab.est.lin[,1] #espécie = as.factor(tab.est.lin[,2]) medidas = log(tab.est.lin[,3:21]) #Resultados da CPCA library(multigroup) cpca = FCPCA(medidas,linhagem) medidas = as.matrix(medidas) cpca.percent.var = cpca$exp.var cpca.loadings = cpca$loadings.common cpca.scores = as.data.frame(medidas %*% cpca.loadings) tab.percent.var = paste("cpca.percent.var",".xls") write.table (cpca.percent.var, file=tab.percent.var, row.names=T, col.names=T, sep="\t") tab.loadings = paste("cpca.loadings",".xls") write.table (cpca.loadings, file=tab.loadings, row.names=T, col.names=T, sep="\t") #Gráfico da CPCA x = "Dim1" y = "Dim2" windows() biplot(cpca.scores[,c(1,2)], cpca.loadings[,c(1,2)], xlab='PC1', ylab='PC2') library(ggplot2) cpca.scatter.plot = ggplot(cpca.scores, aes_string(x=x, y=y)) + geom_point(aes(colour=linhagem)) # + geom_text(alpha=.4, size=3, aes(label=espécie)) ggsave(cpca.scatter.plot, file="cpca.plot.png",width=7.5, height=5) #Major axis regression windows() library(smatr) CPC1=cpca.scores[,1] CPC2=cpca.scores[,2] ma=ma(CPC2~CPC1*linhagem, type="elevation") summary(ma) plot(ma, pch=c(3,1,4,5), col=c("red","green","blue","orange"))
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APÊNDICE C – ARTIGO PUBLICADO NO PERIÓDICO ACTA CHIROPTEROLOGICA
Este artigo referente à tese é um dos requisitos do Programa de Pós-Graduação em
Biodiversidade e Biologia Evolutiva para marcação da defesa de tese.
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