UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE
CENTRO DE BIOCIÊNCIAS
DEPARTAMENTO DE MORFOLOGIA
PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA ESTRUTURAL E FUNCIONAL
EDSON SOARES DA SILVA JÚNIOR
INCIDÊNCIA DE FIBROPAPILOMATOSE EM TARTARUGAS MARINHAS NA BACIA POTIGUAR
RN / CE
Natal-RN
2016
EDSON SOARES DA SILVA JÚNIOR
Incidência de fibropapilomatose em tartarugas marinhas na Bacia Potiguar RN / CE
Natal-RN
2016
Dissertação de Mestrado apresentada ao Programa de
Pós-graduação em Biologia Estrutural e Funcional da
Universidade Federal do Rio Grande do Norte como
requisito à obtenção do título de Mestre em Biologia
Estrutural e Funcional
Orientador: Prof. (a) Dr. (a) Simone Almeida Gavilan
Universidade Federal do Rio Grande do Norte - UFRN
Sistema de Bibliotecas - SISBI
Catalogação de Publicação na Fonte. UFRN - Biblioteca Central Zila Mamede
Silva Júnior, Edson Soares da.
Incidência de fibropapilomatose em tartarugas marinhas na
bacia potiguar RN/CE / Edson Soares da Silva Júnior. - 2016. 79 f.: il.
Dissertação (Mestrado) - Universidade Federal do Rio Grande
do Norte, Centro de Biociências, Programa de Pós-graduação em Biologia Estrutural e Funcional. Natal, RN, 2016.
Orientadora: Profª. Drª. Simone Almeida Gavilan.
1. Tartarugas marinhas - Dissertação. 2. Chelonia mydas -
Dissertação. 3. Fibropapilomatose - Dissertação. 4. Bacia
Potiguar RN/CE - Dissertação. I. Gavilan, Simone Almeida. II.
Título.
RN/UF/BCZM CDU 598.132.6
AUTOR: SILVA-JÚNIOR, Edson Soares da.
TÍTULO: Incidência de fibropapilomatose em tartarugas marinhas na Bacia Potiguar RN / CE.
Dissertação de Mestrado apresentada ao Programa de
Pós-graduação em Biologia Estrutural e Funcional da
Universidade Federal do Rio Grande do Norte como
requisito à obtenção do título de Mestre em Biologia
Estrutural e Funcional
DATA DA DEFESA: ___/ ___/ ___
BANCA EXAMINADORA:
_________________________________________________________________________
Profa. Dra. Eliana Reiko Matushima
Universidade de São Paulo
_________________________________________________________________________
Profa. Dra. Simone Almeida Gavilan
Universidade Federal do Rio Grande do Norte
_________________________________________________________________________
Prof. Dr. Flávio José de Lima Silva
Universidade do Estado do Rio Grande do Norte
AGRADECIMENTOS
Agradeço acima de tudo a Deus, pois sem Ele nada disso teria sido possível. Agradeço pela saúde, força e
por ter me guiado em seus caminhos sempre focado em conquistar meus objetivos.
Grato também aos meus pais, por todo amor, apoio, carinho, companheirismo e dedicação em me ensinar
valores e princípios dos quais jamais esquecerei. Por toda força e determinação inspirado no meu grande pai e por
todo amor e sabedoria aprendida com meu anjo na terra, minha amiga, companheira e verdadeira mãe.
Ao meu irmão Miguel que em tão pouco tempo tanto ensinou com um amor incondicional fazendo com
que eu sempre me mantivesse firme e centrado trilhando meus objetivos em prol sempre de nossas melhoras.
Aos meus avós, em especial a eterna Dona Janete, avó eternizada como anjo que estará sempre olhando por
mim e me guiando em toda caminhada. Aos meus primos Kael e Dudu que sempre estiveram comigo em todos os
momentos.
A Marília, amiga, companheira, noiva, futura esposa e eterna namorada, por toda ajuda, por caminhar ao
meu lado, mesmo estando na mesma maratona de mestrado e por todos os momentos mais que especiais vividos
por nós que sempre nos trouxeram aprendizados, alegrias, realizações e nos motivaram a continuar sempre em
busca de nossos objetivos.
Imensamente grato a toda ajuda, paciência, correria, oportunidades e aprendizado que somente uma “super
professora” como a Professora Dra. Simone Almeida poderia me proporcionar como amiga e orientadora. Serei
sempre grato a Deus por ter me presenteado com alguém tão especial, cheia de vida, disposição e sempre
confiando em mim e me dando oportunidades ímpares.
A todos os amigos que de alguma forma mandaram boas vibrações sempre me fazendo acreditar que seria
possível.
As tartarugas marinhas, seres pelos quais me apaixonei desde o primeiro contato e sempre serei uma
ferramenta para auxiliar na conservação de todas.
Ao IBAMA e a Petrobras cuja participação foi essencial para que fosse possível a realização deste trabalho.
Quero agradecer imensamente a grande família PCCB, pessoas que conheci e convivi e que se tornaram
parte de minha história, onde sempre terão grande importância em minhas conquistas.
A toda equipe do Laboratório de Técnicas Histológicas da Universidade Federal do Rio Grande do Norte,
por toda a dedicação e auxílio no preparo das lâminas e esclarecimento de dúvidas.
Agradecer a toda equipe do Hospital Universitário Veterinário da Universidade Federal Rural do Semiárido
que participou das cirurgias e ao Professor Iberê, grande parceiro durante toda essa atividade.
A grande ajuda dada pela Professora Dra. Eliana Reiko Matushima na leitura das lâminas e pela
disponibilidade para sempre esclarecer dúvidas.
Também a um grande amigo e companheiro de trabalho Radan Elvis pela paciência para fotografar as
lâminas (mesmo com os empecilhos de ônibus quebrado e falta de energia) e por todo suporte dado para melhor
organização das imagens.
Ao Professor Dr. Sérgio Adriane, e a Dr. Dalila Leão pela participação na banca de qualificação e pelas
valiosas considerações realizadas.
Aos amigos Iara, Maria Iohara, Raquel, Rebeca e Rafael que fazem parte do Laboratório de
Morfofisiologia Comparada pela ajuda em todos os momentos.
A Universidade Federal do Rio Grande do Norte e todo seu corpo docente que participou de minha
formação na graduação e na pós-graduação.
A todos que me apoiaram.
LISTA DE FIGURAS
Figura 01 – Localização da área de estudo, Bacia Potiguar, RN / CE, Brasil................................................................... 17
Figura 02 – Feições características do trecho A, Grossos – Icapuí. em “I”: Embarcações utilizadas nas atividades de
pesca; em “II”: Regiões de falésias presentes ao longo do trecho; em “III”: Tanques de salinas instaladas na região;
em “IV”: Bares e restaurantes instalados nas praias. Fonte: Arquivo Projeto Cetáceos da Costa Branca –
UERN.................................................................................................................................................................................................................... 18
Figura 03 –Feições características do trecho B, Areia Branca – Porto do Mangue. Em “I”: Região de praia com áreas
de formações rochosas que sofre ação das marés; em “II”: Parques eólicos instalados ao longo do trecho; em “III”:
Residências de população nativa que desempenham atividade de pesca artesanal; em “IV”: Área com presença de
bancos de alimentação das espécies da fauna marinha. Fonte: Arquivo Projeto Cetáceos da Costa Branca –
UERN................................................................................................................................................................................. 19
Figura 04 – Feições características do trecho C, Guamaré - Macau. em “I”: Região de faixa de praia com presença de
torres eólicas; em “II”: Trecho arenoso com estrada de barro construída para acesso as torres eólicas; em “III”:
Embarcações utilizadas para atividade de pesca artesanal, RDS Costa do Tubarão; em “IV”: Área que sofre constante
ação da dinâmica de marés. Fonte: Arquivo Projeto Cetáceos da Costa Branca – UERN ............................................... 21
Figura 05 – Feições características do trecho D, Galinhos – Caiçara do Norte. em “I”: Farol ; em “II”: Parque eólico;
em “III”: Atividade de pesca artesanal; em “IV”: Embarcações utilizadas na pesca artesanal e profissional. Fonte:
Arquivo Projeto Cetáceos da Costa Branca – UERN........................................................................................................ 22
Figura 06 – Registros de indivíduos com presença de fibropapilomas no ano de 2015. (A) Animal registrado no dia
21/03/2015, na Restinga de Diogo Lopes/RN, apresentando fibropapiloma na nadadeira anterior direita. (B) Animal
registrado com diversos fibropapilomas espalhados pelo corpo (setas), no dia 06/10/2015, na Restinga de Diogo
Lopes/RN. (C) Animal registrado com fibropapilomas nas quatro nadadeiras (setas), no dia 16/04/2015, na praia de
Quitérias/CE. (D) Animal registrado com fibropapiloma na região da cauda, no dia 01/03/2014, na praia de Pontal
dos Anjos/RN. Fonte: Arquivo Projeto Cetáceos da Costa Branca – UERN.................................................................... 23
Figura 07 – Biometria realizada em animal encalhado morto no dia 12 de novembro de 2014 na praia de Gado
Bravo, município de Tibau – Rio Grande do Norte .A- Comprimento curvilíneo da carapaça (CCC); B- Largura
curvilínea da carapaça (LCC). Fonte: Arquivo Projeto Cetáceos da Costa Branca – UERN............................................ 24
Figura 8 – Cirurgia de remoção de fibropapilomas em tartaruga resgatada pela equipe do PCCB-UERN realizada no
Hospital Veterinário da UFERSA. Fonte: Arquivo Projeto Cetáceos da Costa Branca – UERN...................................... 26
Figura 09 – Tartaruga marinha juvenil da espécie Chelonia mydas com presença de fibropapilomas, encalhada no dia
18/09/2020 na Paria de Macau - RN. Fonte: Arquivo Projeto Cetáceos da Costa Branca – UERN................................. 27
Figura 10 – Divisão corporal para análise da distribuição corporal. NPD: Nadadeira posterior direita; NAD:
Nadadeira anterior direita; NAE: Nadadeira anterior esquerda; NPE: Nadadeira posterior esquerda.............................. 27
Figura 11 A - Frequência absoluta de registros de tartarugas marinhas por ano de monitoramento na Bacia Potiguar-
RN..................................................................................................................................................................................................... 30
Figura 11 B- Frequência absoluta de registros de tartarugas marinhas por meses de monitoramento, encalhadas na
Bacia Potiguar - RN..........................................................................................................................................................
31
Figura 12 – Frequência relativa de registros de "Animais sem fibropapilomas" e "Animais com fibropapilomas" entre
os anos de 2011 a 2015, encalhadas na Costa Branca - RN.............................................................................................. 33
Figura 13 - Frequência absoluta de registros de tartarugas marinhas acometidas por fibropapilomatose por anos de
monitoramento, encalhadas na Bacia Potiguar - RN........................................................................................................ 33
Figura 14 - Frequência absoluta de registros de tartarugas marinhas acometidas por fibropapilomatose por meses de
monitoramento, encalhadas na Bacia Potiguar - RN........................................................................................................ 34
Figura 15 – Frequência absoluta de registros de “animais com fibropapilomas” e “animais sem fibropapilomas” por
trechos de Monitoramento na Bacia Potiguar - RN.......................................................................................................... 35
Figura 16 – Frequência percentual proporcional de registros de tartarugas marinhas acometidas por
fibropapilomatose por trecho de Monitoramento............................................................................................................ 36
Figura 17 – Frequência absoluta de tartarugas marinhas acometidas com fibropapilomatose por fases de
desenvolvimento entre os anos de 2011 a 2015, encalhadas na Costa Branca – RN......................................................... 36
Figura 18 – Frequência absoluta de tartarugas marinhas acometidas com fibropapilomatose por fases de
desenvolvimento e trechos de monitoramentos entre os anos de 2011 a 2015, encalhadas na Costa Branca – RN......... 37
Figura 19 – Cortes histopatológicos de fibropapiloma em tartaruga-verde (Chelonia mydas) corados em HE
observados em microscópico óptico. Em A - seta preta indicando vacúolos intra-citoplasmático ao redor do núcleo; 1
indicando camada granulosa do epitélio, 2 indica a camada espinhosa do epitélio, 3 indicando a camada basal e por
fim o 4 indicando o tecido conjuntivo frouxo; em B- linha azul indicando hiperqueratinização do epitélio; linha preta
indicando epitélio estratificado pavimentoso; linha amarela indicando a camada de tecido conjuntivo; Em C – setas
pretas indicando vasos sanguíneos, setas amarelas indicam fibroblastos; em D seta preta indica vaso sanguíneo, seta
amarela mostra hemácias e leucócitos presentes no tecido sanguíneo. Fonte: Arquivo Projeto Cetáceos da Costa
Branca – UERN.................................................................................................................................................................
38
Figura 20 – Cortes histopatológicos de fibropapiloma em tartaruga-verde (Chelonia mydas) corados em HE
observados em microscópico óptico. Em A, as setas pretas indicam vários ovos de parasitas agrupados no tecido
conjuntivo denso, a seta amarela mostra a estrutura de pérola córnea; em B, verifica-se um único ovo de parasita no
tecido conjuntivo (seta) em maior aumento. Fonte: Arquivo Projeto Cetáceos da Costa Branca –
UERN.................................................................................................................................................................................
39
Figura 21 – Cortes histopatológicos de fibropapiloma associado a carcinoma em tartaruga-verde (Chelonia mydas)
corados em HE observados em microscópico óptico. Em A - estrutura hiperqueratinizadas em meio ao tecido
conjuntivo. Em B - observa-se, indicado pela seta preta, epitélio estratificado pavimentoso, a seta branca incida o
acúmulo de queratina, o asterisco preto indica região do tecido conjuntivo; Em C – tem-se várias pérolas córneas
instaladas dentro do tecido conjuntivo (setas). Fonte: Arquivo Projeto Cetáceos da Costa Branca –
UERN.................................................................................................................................................................................
40
Figura 22 – Frequência relativa percentual da distribuição corporal dos fibropapilomas no corpo das tartarugas
marinhas encalhadas de 2011 a 2015 na Bacia Potiguar RN/CE....................................................................................... 41
Lista de Tabelas
Tabela 01 - Determinação do início da fase adulta para tartarugas marinhas, conforme referências na área....... 24
Tabela 02 – Menor comprimento de indivíduo registrado desovando.................................................................. 25
Tabela 03 - Frequência absoluta e relativa de indivíduos de tartarugas marinhas acometidas com
fibropapilomatose entre os anos de 2011 a 2015................................................................................................... 31
Tabela 04 – Frequência absoluta dos registros de "animais com fibropapilomas" e "animais sem
fibropapilomas" encalhadas na Costa Branca - RN.............................................................................................. 32
LISTA DE ABREVIAÇÕES
ABIO
Autorização para captura, coleta e transporte de material biológico
CCC
Comprimento curvilíneo do caso
ChHV-5
Chelonid herpesvirus 5
LCC
Largura curvilínea do casco
FP
Fibropapilomatose
HE
Hematoxilina e Eosina
IBAMA
Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis
PMP-BP
Projeto de Monitoramento de Praia da Bacia Potiguar
SISBIO
Sistema de Autorização e Informação em Biodiversidade
NAD Nadadeira anterior direita
NAE Nadadeira anterior esquerda
NPD Nadadeira posterior direita
NPE Nadadeira posterior esquerda
RDS Reserva de Desenvolvimento Sustentável
SUMÁRIO
RESUMO...........................................................................................................................................................
ABSTRACT.......................................................................................................................................................
4
5
1. INTRODUÇÃO...........................................................................................................................................
1.1. Tartarugas Marinhas..............................................................................................................................
1.2. Fibropapilomatose no Brasil..................................................................................................................
6
10
12
2. OBJETIVOS................................................................................................................................................
2.1. Geral.....................................................................................................................................................
2.2. Específico.............................................................................................................................................
14
14
14
3. MATERIAL E MÉTODOS.........................................................................................................................
3.1. ÁREA DE ESTUDO.............................................................................................................................
3.1.1 Caracterização do SETOR I............................................................................................................
3.1.1.1 Trecho de monitoramento A........................................................................................................
3.1.1.2 Trecho de monitoramento B........................................................................................................
3.1.2 Caracterização do SETOR II..........................................................................................................
3.1.2.1 Trecho de monitoramento C........................................................................................................
3.1.2.1 Trecho de monitoramento D........................................................................................................
3.2. PROCEDMIENTOS..............................................................................................................................
3.3. INDIVÍDUOS AMOSTRAIS................................................................................................................
3.4. MICROSCOPIA....................................................................................................................................
3.5. TUMORES............................................................................................................................................
3.6. ANÁLISE DOS DADOS......................................................................................................................
15
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17
17
18
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20
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22
25
25
26
28
4. RESULTADOS............................................................................................................................................
4.1. Registros de encalhes de tartarugas marinhas por ano de monitoramento;...........................................
4.1.1. Incidência de encalhes de tartarugas marinhas mensais;...........................................................
4.2. Incidência de fibropapilomatose por espécies de tartarugas marinhas;................................................
4.3. Análise Espaço-Temporal dos registros de tartarugas marinhas acometidos por fibropapilomatose;...
4.3.1 Incidência de fibropapilomatose por período Total;.....................................................................
4.3.2 Incidência de fibropapilomatose por anos de Monitoramento;......................................................
29
30
30
31
32
32
33
4.3.3 Incidência de fibropapilomatose mensal......................................................................................
4.3.4 Incidência de fibropapilomatose por trecho de monitoramento...................................................
4.4. Análise por fase de desenvolvimento..................................................................................................
4.4.1 Incidência de fibropapilomatose por trecho e fase de desenvolvimento........................................
4.5 Análises histopatológicas........................................................................................................................
4.6 Distribuição corporal dos tumores..........................................................................................................
34
35
36
37
37
41
5. DISCUSSÃO............................................................................................................................................... 42
6. CONCLUSÃO............................................................................................................................................. 51
7. REFERÊNCIAS........................................................................................................................................... 53
8. ANEXOS...................................................................................................................................................... 59
4
RESUMO
As cinco espécies de tartarugas marinhas que ocorrem no litoral brasileiro estão classificadas como
espécies em risco de extinção pelas listas mundiais de espécies ameaçadas. Tal status é decorrente
das diferentes ameaças que esses animais vêm sofrendo no decorrer das últimas décadas, dentre estas
a destruição do habitat, fotopoluição, pesca incidental, tráfego de veículos e predação de ovos. Outra
considerável ameaça a esses animais, descrita na literatura, é a ocorrência da fibropapilomatose. Esta
doença acomete as tartarugas marinhas, em especial indivíduos juvenis da espécie Chelonia mydas,
embora tenha sido descrito também nas demais espécies. Este trabalho pretende investigar a
distribuição espacial e temporal dos registros de tartarugas marinhas com fibropapilomatose que
encalham, vivos ou mortos, entre as praias dos municípios de Icapuí/CE até Caiçara do Norte/RN,
bem como analisar os aspectos histopatológicos das lesões. Para isso foram realizados
monitoramentos diários, utilizando-se quadriciclos, a fim de registrar a ocorrência de tartarugas
marinhas nas praias da Bacia Potiguar RN / CE. Os animais que foram encontrados mortos,
dependendo do estado da carcaça, foram avaliados quanto à espécie, ao número e posicionamento
dos tumores, fotografados e georreferenciados. Os animais vivos foram resgatados e translocados
para a Base de Reabilitação do Projeto Cetáceos da Costa Branca/UERN-Areia Branca onde foi
realizado o procedimento de contagem e localização dos tumores. Para o desenvolvimento da
pesquisa estão sendo utilizados dados coletados entre os anos de 2011 e 2015. Dentre as 3.960
tartarugas marinhas encalhadas, 680 apresentaram tumores sugestivos de fibropapilomatose, valores
estes que apresentaram crescimento durante os anos estudados. No que diz respeito a variação por
trecho de monitoramento, a maior frequência de animais acometidos pela doença foi registrada no
trecho C correspondente a "Guamaré-Macau”. Quanto a fase de desenvolvimento, a maior parte dos
indivíduos acometidos estavam no estágio juvenil, porém também houve registro de animais adultos
e subadultos acometidos pela doença. As lesões se configuram por apresentarem hiperplasia da
epiderme, do tecido conjuntivo, desorganização de fibras colágenas, hiperqueratinização de regiões
dentro do tecido conjuntivo e vacuolização no citoplasma. Além disso, foram observados ovos de
parasitas no estroma tumoral, além das projeções papilares que marcam de maneira peculiar a
estrutura do fibropapiloma. A Bacia Potiguar RN / CE mostrou-se como sendo um trecho com
características compartilhadas por outras áreas de registros da fibropapilomatose e com fatores que
podem ter contribuído para o aumento dos registros de animais acometidos. Por se tratar de uma
doença debilitante, que acomete principalmente animais juvenis e com etiologia ainda não bem
definida, a fibropapilomatose impulsiona pesquisas que visam melhor entendimento da doença para
conservação das espécies de tartarugas marinhas.
Palavras-chave: Chelonia mydas; Fibropapilomatose; Bacia Potiguar RN / CE
5
ABSTRACT
The five species of sea turtles that occur in the brazilian coast are classified as species at risk of
extinction by global lists of threatened species. Such status is due to the different threats that these
animals have suffered over the past decades, among them the destruction of natural habitat,
fotopoluição, incidental fishing, vehicle traffic and predation of eggs. Another significant threat to
these animals, described in the literature, is the occurrence of fibropapillomatosis. This disease
affects sea turtles, especially juveniles of the species Chelonia mydas, although it was also described
in other species. This work intends to investigate the spatial and temporal distribution of records of
sea turtles with fibropapilamatose stranding, living or dead, from the beaches of the municipalities of
Icapuí / CE by Caiçara do Norte / RN, and to characterize the histology of these lesions. For this
daily monitoring were performed, using quads in order to record the occurrence of sea turtles in the
Bacia Potiguar RN / CE of beaches. Dead animals, depending of the decomposition state, they were
evaluated for the type, number and positioning of tumors, photographed and georeferenced. The live
animals were rescued and translocated to the rehabilitation base of the project Cetáceos da Costa
Branca / UERN-Areia Branca where we performed the count procedure and location of the tumors.
For the development of the research are being used data collected between 2011 and 2015. Among
the 3.960 stranded sea turtles, 680 had tumors caused by fibropapillomatosis, values which grew
during the years studied. In relation to the variation between the monitored sectors, the highest
frequency of animals affected by the disease was recorded in the sector “C” "Guamaré-Macau." As
the development phase, most of the affected individuals were in the immature stage, but there were
also adult animals record and subadult affected by the disease. The lesions are configured for
presenting papillary projections and epidermal hyperplasia, hyperkeratinisation regions within the
connective tissue and points with suggestive of inflammation erythrocyte clusters. In addition, we
observed parasites and leech eggs present within tumor structure. The Bacia Potiguar RN / CE has
been shown to be an excerpt with features shared by other areas of fibropapillomatosis occurrence
and with factors that may have contributed to the increase of the records of affected animals. Because
it is a debilitating disease, which affects mainly juvenile animals with etiology not yet well defined,
fibropapillomatosis promotes research aimed at a better understanding of the disease for the
conservation of sea turtle species.
Keywords: Chelonia mydas; fibropapillomatosis; Bacia Potiguar RN / CE
6
1. INTRODUÇÃO
Fonte: Arquivo Projeto Cetáceos da Costa Branca – UERN.
7
1. INTRODUÇÃO
As tartarugas marinhas são classificadas em sete espécies e apresentam ampla
distribuição, habitando diversas regiões do mundo (ROBERT, 1986; SANTOS, 1994). Na costa
brasileira ocorrem cinco espécies, são elas: Chelonia mydas (Tartaruga-verde); Eretmochelys
imbricata (Tartaruga-de-pente); Lepidochelys olivacea (Tartaruga-oliva); Caretta caretta (Tartaruga-
cabeçuda); Dermochelys coriacea (Tartaruga-de-couro) (MARCOVALDI, 1987; MARCOVALDI,
1999).
Todas as espécies de tartarugas marinhas, de acordo com o Ministério do Meio Ambiente
(2003), estão ameaçadas de extinção no Brasil e de acordo com a União Internacional para
Conservação da Natureza – IUCN (2015) ameaçadas em todo o mundo.
Dentre as espécies ocorrentes no Brasil, os indivíduos das espécies Chelonia mydas
(Tartaruga-verde); Eretmochelys imbricata (Tartaruga-de-pente) e Lepidochelys olivacea (Tartaruga-
oliva) utilizam a costa litoral setentrional do Rio Grande do Norte como áreas de atividade
reprodutiva e de alimentação (GAVILAN-LEANDRO et al, 2016) e estão classificadas nas categorias
"ameaçada", "criticamente ameaçada" e "vulnerável" respectivamente (IUCN, 2015).
Diferentes fatores colocam em risco a conservação desses animais, dentre eles a
destruição do habitat natural, fotopoluição, pesca incidental, tráfego de veículos e predação de ovos
(MARTINS e MOLINA, 2009). Essas ameaças estão presentes em todo o litoral brasileiro, afetando,
portanto, também os animais que ocorrem no litoral do Rio Grande do Norte.
Outro potencial fator que contribui para a redução do número de indivíduos dessas
espécies são as doenças provocadas por vários agentes infecciosos (HERBST, 1994), em especial a
fibropapilomatose.
De acordo com Zwarg (2014) trata-se de uma doença debilitante que pode provocar a
morte, atingindo principalmente as tartarugas marinhas da espécie Chelonia mydas, representando
assim uma importante ameaça a esses animais.
A Fibropapilomatose em tartarugas marinhas foi descrita primeiramente na Flórida por Lucke,
Smith e Coates (1938) sendo relatada a presença de processos tumorais localizados externamente em
tartaruga-verde (Chelonia mydas). No Brasil o primeiro caso foi registrado no ano de 1986 no estado
do Espírito Santo por Baptistotte (2007).
Tal enfermidade é caracterizada pela presença de tumores cutâneos localizados ou
distribuídos por todo o corpo, com etiologia não definida (HERBST et al., 1998). Tais tumores
benignos podem ser externo ou internos, e variam de tamanho de 0,1 a 30 cm, podendo apresentar-
se de forma sésseis ou pediculados.(HERBST et al., 1999; CUBAS e BAPTISTOTTE, 2007;
GEORGE, 1997).
8
Estudos como o de Herbst et al. (1998) e Ene et al. (2005), que evidenciaram a presença de
um herpesvírus associado a 100% dos casos naturais da doença e em 95% em situações induzidas
(QUACKENBUSH et al. 2001), sugerem que a origem possa ser viral.
Entretanto, algumas variáveis como desenvolvimento demográfico, atividades industriais e
agronômicas, próximas as praias, podem influenciar contribuindo para o aumento da doença
(ADNYANA et al. 1997).
Nesse sentido, Keller et al. 2014 descreveram que o aumento de poluentes ambientais como
compostos organaclorados e organofosforados, além de selênio e metais pesados parecem ser
possíveis fatores na patogênese da fibropapilomatose.
O herpesvírus encontrado associado a fibropapilomatose pertence à família Herpesviridae, a
subfamília Alphaherpesvirinae, do gênero Scutavirus e foi denominado de ChHV-5 (Chelonid
Herpesvírus 5), sendo este classificado em quatro grupos (Atlântico, Médio Pacífico, Pacífico Oeste e
Pacífico Leste) de acordo com a análise da glicoproteína B (PATRICIO et al. 2012).
GREENBLATT et al., (2003) indicam o sanguessuga marinho do gênero Ozonbranchus como
um possível vetor desse herpesvírus, tendo grande potencial para ser um possível transmissor da
fibropapilomatose em tartarugas marinhas, pois possui capacidade de carrear o material genético do
vírus ChHV-5.
Embora Williams et al.,1994 descrevam a possibilidade de outros parasitas também possuírem
potencial para carrear material genético do vírus, os maiores índices de carga viral foram observado
em sanguessugas do gênero Ozonbranchus (GREENBLATT et al., 2003).
Ademais à transmissão por agente biológico, Jones, 2016 destaca aspectos comportamentais
como possíveis agentes facilitadores e causadores de transmissão horizontal, principalmente na fase
nerítica, citando comportamentos agonísticos entre os animais ou ainda aqueles relacionados a
atividade de cópula, que mesmo tendo frequência baixa nos adultos podem estar presentes nos casos
onde animais nessa fase de desenvolvimento são acometidos.
Adicionalmente, outros fatores, como os que afetam o sistema imunológico dos animais,
devem ser considerados. Desta forma, Ritchie (2006) cita agentes estressores como migração,
modificações na alimentação e aumento na densidade da população em uma área.
Desse modo, a Fibropapilomatose é caracterizada pelo surgimento de massas tumorais
benignas, com origem não definida, podendo ser viral, por poluição, estresse ou de etiologia
multifatorial (HERBST 1994; RITCHIE 2006).
Os tumores podem ser de características morfológicas distintas, possíveis de serem avaliados
externamente de maneira macroscópica. Apresentam coloração e texturas variáveis. Podem ser
pigmentados, apresentando coloração de acinzentados à enegrecidos, ou não, quando são pálidos ou
9
esbranquiçados. Podem ser ainda, verrucosos ou lisos de acordo com sua superfície. Os tumores
diferem quanto sua estrutura microscópica podendo ser massas fibroepiteliais cutâneas ou fibromas
quando encontrados em vísceras (KANG et al., 2008).
Segundo Matushima (2003), histologicamente, os fibropapilomas são caracterizados por
projeção papilar e uma marcante hiperplasia da epiderme com feixes de fibras colagenosas.
Com base nas características histológicas, a doença pode apresentar três tipos de processos
tumorais: Fibropapilomas, Fibromas e Papilomas cutâneos (HERBST, 1994). Os processos tumorais
classificados como Papilomas cutâneos apresentam características de tumores com crescimento de
epiderme (KANG et al., 2008).
A fase de Fibromas se caracteriza por desenvolvimento, principalmente, de colágeno e é
encontrado em tumores internos que acometem as vísceras do indivíduo, por fim, os Fibropapilomas
são quando os tumores apresentam crescimento tanto da epiderme quanto da matriz dermal com o
colágeno maduro (KANG et al., 2008).
Tais tumores podem provocar alterações na hidrodinâmica do animal dificultando sua
movimentação, alimentação e interfere também no processo de flutuabilidade do indivíduo
(ADNYANA et al. 1997).
As massas tumorais podem acometer desde regiões oral, axilar e inguinal, como também as
nadadeiras, pescoço, cabeça, olhos, na conjuntiva, carapaça e plastrão. Quando internos, os órgãos
mais afetados são os pulmões, trato gastrointestinal, coração, fígado e rins, podendo ser invasivos,
quando o tumor passa para sua fase maligna, e ocasionar a morte dos indivíduos por comprometer a
função dos órgãos afetados (YU et al., 2000; HERBST, 1994)
Além do aumento de casos registrados da doença (BAPTISTOTTE, 2007) e as dúvidas sobre
o agente etiológico, outra preocupação que impulsiona pesquisas sobre a fibropapilomatose é o fato
de a doença acometer indivíduos jovens que, por não resistirem às lesões, vêm a óbito e não atingem
a idade adulta, resultando em uma diminuição do número de indivíduos que se reproduzem
(EHRHART, 1991).
Duas hipóteses buscam explicar a prevalência da doença em indivíduos jovens. Sugere-se que
a Fibropapilomatose acomete em maior frequência indivíduos juvenis porque a exposição aos
possíveis agentes etiológicos ocorre na fase pelágica, porém o vírus possui um grande período de
latência que só é quebrado em sua fase juvenil mais tardia, por fatores estressantes como migração e
mudança do hábito alimentar (HERBST 1994; HIRAMA & EHRHART 2007)
A segunda hipótese prediz que o contato com os agentes etiológicos só acontece após os
indivíduos retornaram para a zona nerítica, e então a doença se manifesta durante a fase juvenil.
(HERBST 1994; HIRAMA & EHRHART 2007)
10
No Brasil, de acordo com Baptistotte (2007), os indivíduos da espécie Chelonia mydas mais
acometidos pela fibropapilomatose apresentam entre 20 cm - 40 cm de comprimento curvilíneo da
carapaça. Nessa fase se observa migração, mudança do hábito alimentar e maior utilização de áreas
costeiras com condições ambientais inadequadas, promovendo maior exposição a possíveis fatores
que contribuem para a incidência da doença.
Indivíduos de tamanhos inferiores a 30 centímetros não foram registrados provavelmente por
não ter tempo suficiente para que a doença se manifeste, uma vez que tratam-se de animais com
pouco tempo de vida. Quanto a classe com mais de 80 centímetros, foi verificado também níveis
baixos de acometimento, sendo possível explicar pelo fato de que animais maiores apresentam maior
capacidade imunológica de não manifestar os tumores ou então o fato dos juvenis serem acometidos
impede que esses animais sobrevivam até atingirem tamanhos maiores (BAPTISTOTTE, 2007)
Segundo HERBST (1994) os indivíduos mais afetados são da espécie Chelonia mydas,
embora possa ocorrer em outras espécies. Os exemplares dessa espécie habitam profundidades de até
vinte metros, sendo cosmopolitas e encontradas em águas tropicas e subtropicais. Possuem como área
de nidificação praias em regiões tropicais (ANDRADE, 2006; CUBAS et al.,2007). Embora seja
conhecido aspectos sobre a biologia da espécie, até o momento não é conhecido o motivo que
justifique o fato da espécie C.mydas ser mais afetada pela doença do que as outras espécies
(MATUSHIMA,2001).
1.1 TARTARUGAS MARINHAS
As tartarugas marinhas são representantes da linhagem mais primitiva de répteis vivos, sendo
datadas do período Jurássico (PRITCHARD, 1997). Todos os gêneros e espécies de tartarugas
marinhas existentes atualmente, surgiram entre 60 e 10 milhões de anos (LUTZ, 1997). Na Chapada
do Araripe no estado do Ceará, foi registrado o mais antigo fóssil de tartaruga marinha no mundo. O
indivíduo encontrado pertence à espécie Santanachelys gaffneyi da família Protostegidae e tem
aproximadamente 110 milhões (HIRAYAMA, 1998).
Atualmente existem duas famílias de tartarugas marinhas, Cheloniidae e Dermochelyidae,
entretanto, durante o período Cretáceo descreve-se duas famílias além das que se tem hoje, sendo
elas: Toxochelyidae e Protostegidae (SPOTILA, 2004).
As sete espécies de tartarugas marinhas existentes hoje estão distribuídas na família
Cheloniidae, que abriga seis espécies, sendo elas: Caretta caretta, Chelonia mydas, Eretmochelys
11
imbricata, Lepidochelys olivacea, Lepidochelys kempii, Natator depressus. Já a família
Dermochelyidae abriga a espécie Dermochelys coriacea. (LUTZ, 1997).
A espécie com hábitos mais costeiros é a tartaruga verde (Chelonia mydas), alimentando-se
principalmente de algas em sua fase adulta e sendo onívora enquanto filhote. Os indivíduos dessa
espécie apresentam carapaça com quatro placas na região lateral, distribuídas de maneira justaposta.
Em sua cabeça possuem um par de placas pré-frontais e quatro pares de placas na região pós-orbital.
Atingem em média de 1,15 m de comprimento curvilíneo da carapaça, podendo pesar
aproximadamente 230 Kg. (MÁRQUEZ, 1990; MOREIRA, 2003)
Os indivíduos juvenis da espécie Chelonia mydas são os mais registrados no litoral brasileiro,
tanto por avistagens, quanto por encalhes. Também interagem com pesca e sofrem influência da
poluição, urbanização das praias e interação antrópica de modo geral (SANTOS, 2011)
As outras quatro espécies também possuem áreas de alimentação, reprodução e
desenvolvimento no litoral brasileiro. A tartaruga-cabeçuda (Caretta caretta) possui ocorrência
reprodutiva, principalmente, no Espirito Santo e litoral norte do Rio de Janeiro. Tem como hábito
alimentar crustáceos e moluscos buscando alimento principalmente em áreas de zona nerítica.
Atartaruga-de-couro (Dermochelys coriacea) possui como áreas de reprodução praias do norte do
Espirito santo e tem sua alimentação baseada em zooplânctons gelatinosos. Além dessas, têm-se a
tartaruga-oliva (Lepidochelys olivacea) cuja área de desova se dá em praias do sul do estado de
Alagoas e também na região norte da Bahia. Essa espécie alimenta-se basicamente de peixes,
moluscos e crustáceos (SANTOS, 2011)
A tartaruga-de-pente (Eretmochelys imbricata) apresenta uma dieta composta por animais
diversos como crustáceos, moluscos e peixes (FARIAS, 2014) e como uma característica importante
apresenta área de desova no estado do Rio Grande do Norte (SANTOS, 2011) em regiões
compreendidas dentro da área de estudo desta pesquisa.
Assim, o conhecimento dos principais hábitos e áreas de reprodução das espécies de
tartarugas marinhas, que ocorrem por toda a costa do país, se faz importante para este trabalho, pois
ressalta a importância de pesquisas sobre fibropapilomatose no Brasil.
12
1.2 FIBROPAPILOMATOSE NO BRASIL
Segundo Baptistotte et al. (2001) a Fibropapilomatose no Brasil foi descrita pela primeira
vez no ano de 1986 e no trabalho realizou-se evidenciar os registros de FP e seu crescimento desde o
seu primeiro registro até o ano de 2000, bem como as áreas de ocorrência da doença, as fases de
acometimento e suas possíveis causas.
Baptistotte, 2007 estudando a incidência de fibropapilomatose entre os anos de 2000 a 2005,
observou o crescimento da incidência de indivíduos acometidos ao longo da costa brasileira,
destacando a maior frequência de ocorrência da doença para indivíduos da espécie Chelonia mydas
em relação as outras espécies estudadas.
Ainda de forma pioneira para o Brasil, Matushima et al, 2001, descreveram a caracterização
histopatológica da fibropapilomatose. Os autores destacaram características importantes na
identificação microscópica de massas tumorais para diagnosticar a Fibropapilomatose.
Adicionalmente foram descritas estruturas que sugeriram possivelmente infecções virais, interação
com parasitas e modificação na organização normal do tecido epitelial e conjuntivo sendo estes
estudos fundamentais para melhor compreensão da doença. (MATUSHIMA et al., 2001)
Estudos mais recentes demonstram a caracterização histopatológica dos tumores em outras
espécies, além da análise genética do vírus possivelmente associado a doença. Rossi et al, 2015
descreveram a ocorrência de fibropapilomatose em tartaruga-cabeçuda (Caretta caretta) a partir da
análise histopatológica, associada a análise por PCR para identificar a presença do vírus, resultando
em resposta positiva para o herpesvírus (ROSSI et al., 2015)
Vários fatores parecem contribuir com o surgimento dos tumores nesses animais, dentre eles,
o que mais se destaca é a qualidade ambiental das áreas de ocorrência.
No estado do Espírito Santo foi realizado durante os anos de 2007 a 2008 um estudo que teve
como objetivo classificar a qualidade ambiental de áreas com alta incidência de fibropapilomatose,
avaliando a presença de algas indicadores de qualidade ambiental e fatores físico-químicos,
utilizando-se como parâmetro comparativo áreas sem registros de fibropapiloma e de boa qualidade
ambiental. Foi observado que áreas onde se tem maior prevalência da fibropapilomatose apresentam
altos índices de degradação ambiental, baixos índices avaliativos da qualidade ecológica e
prevalência de organismos indicadores de áreas de má qualidade (SANTOS et al., 2010).
Essas informações foram contrárias em áreas de baixa ocorrência de FP, onde índices de
avaliação ecológica e organismos presentes indicaram como áreas de boa qualidade. A área de estudo
13
foi classificada como de má qualidade e teve alta ocorrência da doença, dado que corroborou para o
pressuposto de que qualidade da área tem influência sobre a FP (SANTOS et al., 2010).
De acordo com Keller et al. (2014) compostos organoclorados e fosforados relacionados a
poluição ambiental, provavelmente, não teriam função de iniciadores da fibropapilomatose, mas sim
em sua progressão. Desse modo a qualidade ambiental seria um fator potencializador da doença.
Considerando a fibropapilomatose como uma das maiores ameaças atuais a conservação das
tartarugas marinhas, bem como o incipiente conhecimento sobre os avanços da doença no Rio
Grande do Norte, esse trabalho possui os seguintes objetivos:
14
2. OBJETIVOS
GERAL
Caracterizar a incidência e distribuição espacial e temporal de fibropapilomatose em tartarugas
marinhas na região da Bacia Potiguar RN / CE, descrevendo a histologia das lesões.
ESPECÍFICOS
i. Identificar as áreas de maior ocorrência de tartarugas marinhas acometidas por
fibropapilomatose ;
ii. Verificar a existência de sazonalidade nos padrões de ocorrência destes animais acometidos
com a doença;
iii. Avaliar a incidência dos tumores em diferentes fases de desenvolvimento;
iv. Descrever os aspectos histopatológicos dos tumores coletados em tartarugas marinhas na
Bacia Potiguar RN/CE.
v. Quantificar os encalhes de tartarugas marinhas na Bacia Potiguar RN/CE.
15
3. MATERIAL E MÉTODOS
Fonte: Arquivo Projeto Cetáceos da Costa Branca – UERN.
16
3.1 ÁREA DE ESTUDO
A pesquisa foi realizada na Bacia Potiguar RN / CE, em praias do litoral Setentrional do Rio
Grande do Norte e Ceará, entre os municípios de Caiçara do Norte - RN (5° 4'1.15"S; 36° 4'36.41"O)
e Icapuí/CE, (4°38'48.28"S; 37°32'52.08"O), perfazendo uma extensão aproximada de 300 km.
O presente trabalho desenvolvido é resultante de amostras coletadas e dados fornecidos pelo
“Projeto de Pesquisa com monitoramento dos encalhes de biota marinha em praias do litoral potiguar
e cearense (PMP-BP) condicionante exigida pelo Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos
Recursos Naturais Renováveis - IBAMA, para as atividades de Exploração & Produção de
hidrocarbonetos da Petrobrás na Bacia Potiguar e do Ceará.
Devido à grande extensão, condição de acesso e características ambientais, a área de
monitoramento foi dividida em dois Setores (1 e 2). Cada Setor conta com uma Base de Apoio que
abrange dois Trechos de Monitoramento (Figura 01). Essa divisão geográfica foi utilizada também
para a análise dos registros por trecho de monitoramento.
SETOR 1
A. Base de Apoio 1: Areia Branca
i. Trecho de Monitoramento A: Areia Branca-RN até limite do município de Icapuí com Aracatí –
CE.
ii. Trecho de Monitoramento B: Areia Branca-RN até Porto do Mangue-RN.
SETOR 2
B. Base de Apoio 2: Guamaré
i. Trecho de Monitoramento C: Guamaré-RN até Macau-RN.
ii. Trecho de Monitoramento D: Galinhos-RN até o limite do Município de Caiçara do Norte-RN com
município de São Bento do Norte – RN.
17
3.1.1 Caracterização do SETOR 1
O Setor 1 está delimitado a leste pelo município de Porto do Mangue/RN, e a oeste pelo
município de Icapuí/CE. Sua linha de costa possui uma extensão aproximada de 112 km e foi
subdividida em dois trechos de monitoramento, denominados de A e B, ambos monitorados
diariamente e atendidos pela Base de Areia Branca/RN. As principais drenagens existentes
correspondem ao rio Apodi-Mossoró, que divide os municípios de Grossos/RN e Areia Branca/RN,
assim como os trechos A e B, e ao rio Cuipiranga, que corta a praia de Manibu/RN.
3.1.1.1 Trecho de Monitoramento A
O trecho de monitoramento A, com 61 km de extensão, é constituído pela faixa costeira
compreendida entre a Barra de Grossos, na margem esquerda do rio Apodi-Mossoró, município de
Grossos/RN (04°57’03.0” S e 37°08’40.7” O), e o limite da praia de Retiro Grande, no município de
Icapuí/CE (04°38’38.9” S e 37°32’30.2” O).
A linha de costa do trecho A é caracterizada pela predominância de praias arenosas com
geomorfologias distintas.
Figura 01 – Localização da área de estudo, Bacia Potiguar, RN / CE, Brasil.
18
A ocupação territorial ocorre de forma moderada a intensa, com diferentes níveis de uso e
ocupação do solo, havendo locais com elevado potencial turístico e presença de infraestrutura de
veraneio. As principais atividades econômicas são baseadas no turismo e na pesca artesanal (Figura
02).
3.1.1.2 Trecho de Monitoramento B
O trecho de monitoramento B, com 51 km de extensão, é constituído pela faixa costeira
compreendida entre a praia do Meio, na margem direita do rio Apodi-Mossoró, município de Areia
Branca/RN (04°56’28.8” S e 37°08’43.3” O), e o limite do município de Porto do Mangue/RN
(05°03’22.6” S e 36°46’13.3” O).
Figura 02 – Feições características do trecho A, Grossos – Icapuí. em “I”: Embarcações utilizadas nas atividades de
pesca; em “II”: Regiões de falésias presentes ao longo do trecho; em “III”: Tanques de salinas instaladas na região;
em “IV”: Bares e restaurantes instalados nas praias. Fonte: Arquivo Projeto Cetáceos da Costa Branca – UERN.
19
Deste ponto até o final do trecho, na praia do Meio, ocorre a predominância de praias
arenosas planas com depósitos aluvionares que se estendem até o início do estuário do rio Apodi-
Mossoró (CPRM, 2005b), com ocupação acentuada de salinas em suas margens.
A ocupação territorial ocorre de forma moderada à intensa, com baixo potencial turístico e
predominância de população nativa e ribeirinha nas zonas rurais, resultando em paisagem de vilarejos
e praias parcialmente desertas. As maiores concentrações populacionais estão concentradas nas sedes
dos municípios. As principais atividades econômicas são baseadas na pesca artesanal e salinicultura
(Figura 03).
Figura 03 –Feições características do trecho B, Areia Branca – Porto do Mangue. Em “I”: Região de praia com áreas
de formações rochosas que sofre ação das marés; em “II”: Parques eólicos instalados ao longo do trecho; em “III”:
Residências de população nativa que desempenham atividade de pesca artesanal; em “IV”: Área com presença de
bancos de alimentação das espécies da fauna marinha. Fonte: Arquivo Projeto Cetáceos da Costa Branca – UERN.
20
3.1.2 Caracterização do SETOR 2
O Setor 2 está inteiramente inserido no estado do Rio Grande do Norte e é delimitado a oeste
pelo campo eólico de Macau/Serra, no município de Macau/RN, e a leste pelo município de Caiçara
do Norte/RN. Possui uma extensão aproximada de 76 km e foi subdividido em dois trechos de
monitoramento, denominados de C e D, ambos monitorados diariamente e atendidos pela Base de
Guamaré/RN.
3.1.2.1 Trecho de Monitoramento C
O trecho de monitoramento C, com 46 km de extensão, é constituído pela faixa costeira
compreendida entre a praia de Camapum, no município de Macau/RN (05°05’05.2” S e 36°34’34.0”
O), e o limite da praia do Minhoto, no município de Guamaré/RN (05°05’19.3” S e 36°21’30.7” O).
Neste trecho situa-se a Reserva de Desenvolvimento Sustentável (RDS) Estadual Ponta do
Tubarão, unidade de conservação de uso sustentável. A ocupação territorial ocorre de forma baixa à
moderada, com baixo potencial turístico e predominância de população ribeirinha e caiçara,
resultando em uma paisagem de vilarejos e praias parcialmente desertas.
A principal atividade econômica é baseada na exploração de recursos naturais como Petróleo
e Gás e geração de Energia Eólica (Figura 4).
21
3.1.2.1 Trecho de Monitoramento D
O trecho de monitoramento D, com 30 km de extensão, é constituído pela faixa costeira
compreendida entre os municípios de Galinhos/RN (05°05’05.2” S e 36°34’34.0” O), e Caiçara do
Norte/RN (05°05’28.6” S e 36°17’37.9” O).
O uso e ocupação do solo ocorrem de maneira incipiente, com baixo potencial turístico e
predominância de população ribeirinha e caiçara, resultando em uma paisagem de vilarejos e praias
parcialmente desertas. A principal atividade econômica está baseada na pesca artesanal, sendo esta
profissionalizada na praia de Caiçara do Norte (Figura 05).
Figura 04 – Feições características do trecho C, Guamaré - Macau. em “I”: Região de faixa de praia com presença de torres eólicas;
em “II”: Trecho arenoso com estrada de barro construída para acesso as torres eólicas; Em “III”: Embarcações utilizadas para
atividade de pesca artesanal, RDS Costa do Tubarão; em “IV”: Área que sofre constante ação da dinâmica de marés. Fonte: Arquivo
Projeto Cetáceos da Costa Branca – UERN.
22
3.2 PROCEDIMENTOS
Para o desenvolvimento da pesquisa foram utilizados dados coletados entre os anos de 2011 e
2015. Os registros de tartarugas marinhas, com e sem fibropapilomas, foram realizados a partir de
monitoramentos diários com o uso de quadriciclos pelos técnicos de campo do Projeto Cetáceos da
Costa Branca (Figura 06).
Foram registrados animais mortos e vivos. Os animais mortos dependendo do estado da
carcaça, foram avaliados quanto a espécie, ao número e posicionamento dos tumores, fotografados e
georreferenciados. Os indivíduos encontrados mortos na praia ou que vieram a óbito nas Bases,
quando possível, foram necropsiados de acordo com as técnicas de Work (2001) e Wyneken (2001).
Figura 05 – Feições características do trecho D, Galinhos – Caiçara do Norte. em “I”: Farol ; em “II”:
Parque eólico; em “III”: Atividade de pesca artesanal; em “IV”: Embarcações utilizadas na pesca artesanal
e profissional. Fonte: Arquivo Projeto Cetáceos da Costa Branca – UERN.
23
Os animais vivos foram notificados pelo técnico de campo e acionada a equipe de resgate,
composta por um biólogo e um veterinário e translocados para a Base de Reabilitação em Areia
Branca - RN. Inicialmente foram realizados os procedimentos de estabilização, reidratação e
cuidados clínicos necessários para posterior contagem e localização dos tumores.
Os animais receberam tratamento veterinário, que incluíam, quando possível, a remoção
cirúrgica dos tumores, sendo acompanhado seu processo de recuperação e a posterior soltura, caso
houvesse sucesso nos procedimentos de reabilitação.
Figura 06 – Registros de indivíduos com presença de fibropapilomas no ano de 2015. (A) Animal registrado
no dia 21/03/2015, na Restinga de Diogo Lopes/RN, apresentando fibropapiloma na nadadeira anterior direita.
(B) Animal registrado com diversos fibropapilomas espalhados pelo corpo (setas), no dia 06/10/2015, na
Restinga de Diogo Lopes/RN. (C) Animal registrado com fibropapilomas nas quatro nadadeiras (setas), no dia
16/04/2015, na praia de Quitérias/CE. (D) Animal registrado com fibropapiloma na região da cauda, no dia
01/03/2014, na praia de Pontal dos Anjos/RN. Fonte: Arquivo Projeto Cetáceos da Costa Branca – UERN.
24
Para cada tartaruga marinha registrada, viva ou morta, foram realizadas as medidas de
comprimento curvilíneo da carapaça (CCC), medidos desde o início da placa pré-central até o fim da
placa pós-central (BOLTEN,1999) e largura curvilínea da carapaça (LCC) (Figura 07). Tais medidas
permitem, de acordo com Hirth (1997), determinar a fase de desenvolvimento de cada animal. Os
indivíduos registrados foram classificados em juvenil, subadultos e adultos, conforme Tabela 01.
Categorias de Fases de desenvolvimento Comprimento Curvilíneo da carapaça
JUVENIL entre 6 centímetros a 40 centímetros
SUBADULTOS
De 41 centímetros até o valor que
antecede o menor tamanho de cada
espécie que foi registrado desovando
ADULTO A partir do menor tamanho registrado
desovando
Tabela 01 - Determinação do início da fase adulta para tartarugas marinhas, conforme referências na área.
Figura 07 – Biometria realizada em animal encalhado morto no dia 12 de novembro de 2014 na praia de
Gado Bravo, município de Tibau – Rio Grande do Norte .A- Comprimento curvilíneo da carapaça (CCC);
B- Largura curvilínea da carapaça (LCC). Fonte: Arquivo Projeto Cetáceos da Costa Branca – UERN.
B A
25
O período de início da atividade reprodutiva varia de acordo com a espécie. A Tabela 02 indica o
menor comprimento de indivíduo registrado desovando de forma a caracteriza-lo como adulto.
Espécie Menor comprimento
registrado desovando
Referência
Chelonia mydas 90 centímetros MOREIRA, 2003
Eretmochelys imbricata 86 centímetros MARCOVALDI et al., 2009
Lepidochelys olivacea 62,5 centímetros SILVA et al., 2007
Caretta caretta 75 centímetros BARATA et al., 1998
3.3 INDIVÍDUOS AMOSTRAIS
Durante o período de monitoramento, foi possível registrar encalhes de indivíduos das cinco
espécies de tartarugas marinhas que ocorrem no litoral brasileiro, sendo elas: Chelonia mydas,
Eretmochelys imbricata, Lepidochelys olivacea, Caretta caretta e Dermochelys coreacea.
Todos os procedimentos de resgate, manejo e coleta de material biológico estão resguardados
pela posse das licenças SISBIO e ABIO (ABIO Nº 615/2015 ) de todos os membros da equipe.
3.4 MICROSCOPIA
O material utilizado para a confecção das lâminas foi obtido a partir da realização de necropsias
em animais que vieram a óbito na Base de Reabilitação ou ainda a partir da remoção cirúrgica em
animais vivos.
Os procedimentos cirúrgicos foram realizados por equipe veterinária, no Hospital Veterinário da
Universidade Federal Rural do Semi-Árido – UFERSA. (Figura 08).
Tabela 02 – Menor comprimento de indivíduo registrado desovando.
26
Os procedimentos de confecção das lâminas histológicas foram realizados no Laboratório de
Morfofisiologia de Vertebrados da Universidade Federal do Rio Grande do Norte – UFRN.
O material coletado foi fixado em formol 10%, para posteriormente ser triado para preparação
das lâminas. Os cortes foram coradas com Hematoxilina e Eosina (HE), seguindo os procedimentos
de preparação segundo metodologia descrita em Tolosa (2005).
Os cortes foram realizados utilizando-se Micrótomo da marca Leica, Modelo RR3520, com
espessura de cortes de 5 µm.
3.5 TUMORES
Os animais registrados com tumores (Figura 09) passaram por biometria de cada massa
tumoral e contagem por cada área acometida. A biometria foi realizada utilizando-se um paquímetro e
Figura 8 – Cirurgia de remoção de fibropapilomas em tartaruga resgatada pela equipe do PCCB-UERN realizada
no Hospital Veterinário da UFERSA. Fonte: Arquivo Projeto Cetáceos da Costa Branca – UERN.
27
foram registrados largura e comprimento de cada formação tumoral que se mostravam separados por
sua inserção na pele do animal.
A quantificação e localização dos tumores foi realizada por regiões do corpo do animal, sendo
elas: cranial, cervical, nadadeira anterior esquerda, nadadeira anterior direita, nadadeira posterior
esquerda, nadadeira posterior direita e caudal (Figura 10).
Áreas que fossem acometidas além das regiões principais foram registradas em um campo de
observação, destinado para tal, sendo elas: carapaça e plastrão.
.
Figura 09 – Tartaruga marinha juvenil da espécie Chelonia mydas com presença de fibropapilomas, encalhada no
dia 18/09/2020 na Paria de Macau - RN. Fonte: Arquivo Projeto Cetáceos da Costa Branca – UERN.
Figura 10 – Divisão corporal para análise da distribuição corporal. NPD: Nadadeira posterior direita; NAD: Nadadeira
anterior direita; NAE: Nadadeira anterior esquerda; NPE: Nadadeira posterior esquerda
28
3.6 ANÁLISE DOS DADOS
Os dados de Frequência absoluta e relativa foram analisados a partir de estatística descritiva
utilizando-se gráficos e descrição Tabular. Foram empregadas análises estatísticas paramétricas e não
paramétricas de Chi-quadrado (χ2), ANOVA e Post Hoc Tukey HSD, todos com nível de
significância de 5%, realizada a partir da utilização dos software Excel e Bioestat 5.0.
29
4. RESULTADOS
Fonte: Arquivo Projeto Cetáceos da Costa Branca – UERN.
30
4.1. Registros de encalhes de tartarugas marinhas por ano de monitoramento
Durante o período analisado, 2011 a 2015, foram registrados 3.960 indivíduos de
tartarugas marinhas. Deste total 284 animais foram registrados vivos e 3676 mortos.
O menor número de encalhes foi registrado para o ano de 2011, totalizando 734
(18,53%) registros, sendo 54 vivos e 680 mortos. O maior registro de encalhes ocorreu no ano
de 2014, totalizando 885 animais (22,34%), onde teve-se 56 vivos e 829 mortos.
A análise estatística utilizando o Teste do Chi-Quadrado não evidenciou diferenças
estatísticas entre os anos de 2011, 2012 e 2013. Porém foi observado que entre os anos 2011 e
2014 houve aumento significativo para os registros de quelônios marinhos encalhados. Para o
ano de 2015 foram registrados 808 encalhes de tartarugas marinhas na região (Figura 11 A)
4.1.1 Incidência de encalhes de tartarugas marinhas mensais
A análise de registros de tartarugas marinhas por meses de monitoramento ao longo dos cinco
anos demonstra que a maior frequência de ocorrência de encalhes desses animais se concentra entre
os meses de setembro a janeiro. (Figura 11 B).
Figura 11 A - Frequência absoluta de registros de tartarugas marinhas por ano de monitoramento na
Bacia Potiguar RN / CE.
31
Tabela 03 - Frequência absoluta e relativa de indivíduos de tartarugas marinhas acometidas com
fibropapilomatose entre os anos de 2011 a 2015
4.2 - Incidência de fibropapilomatose por espécies de tartarugas marinhas
A análise dos registros de incidência de fibropapilomatose por espécies para todo o período
estudado, indica que indivíduos da espécie Chelonia mydas foram os mais acometidos com a doença
(N= 674; 99,12%), seguidos de indivíduos de Eretmochelys imbricata (N= 2; 0,29%) e Caretta
caretta (N=1; 0,15%).
Não foram registrados casos de indivíduos de Dermochelys coriacea e Lepidochelys olivacea
acometidos pela doença (Tabela 03).
Espécie N %
Chelonia mydas 674 99,12
Eretmochelys imbricata 2 0,29
Caretta caretta 1 0,15
Dermochelys coriacea 0 0,00
Lepidochelys olivacea 0 0,00
Não identificada 3 0,44
Total 680 100
Figura 11 B- Frequência absoluta de registros de tartarugas marinhas por meses de monitoramento,
encalhadas na Bacia Potiguar RN / CE.
32
4.3 Análise Espaço-Temporal dos registros de tartarugas marinhas acometidos por
fibropapilomatose
4.3.1. Incidência de fibropapilomatose por período Total
Durante o período analisado, 2011 a 2015, foram registrados 3.960 indivíduos de tartarugas
marinhas. Deste total, 3.280 (82,82%) exemplares não apresentaram tumores visíveis na massa
corporal, enquanto que 680 (17,17%) possuíam algum tipo de lesão tumoral (Figura 12). Dos
indivíduos registrados com processos tumorais sugestivos de fibropapilomatose 31 foram registrados
vivos e 649 mortos.
Com o objetivo de verificar a existência de diferenças estatísticas no número de registros de
"animais com fibropapilomas" e "animais sem fibropapilomas", realizou-se o teste de Chi-quadrado.
Foi observada diferença significativa, ao nível de 5%, entre os registros de "animais com
fibropapilomas" e "animais sem fibropapilomas" (Tabela 04).
Tabela 04 – Frequência absoluta dos registros de "animais com fibropapilomas" e "animais sem fibropapilomas"
encalhadas na Costa Branca - RN.
Frequência Observada vs. Esperada Tartarugas marinhas, 2016.
Chi-Quadrado =1707,071; GL = 1; p = 0,05.
Trecho Freq_Obs Freq_Esp O – E (O-E)2/E
Animais sem
Fibropapilomas 3280 1980 1300 853,5354
Animais com
Fibropapilomas 680 1980 1300 853,5354
TOTAL 3960 686,00 00,00 1707,071
33
4.3.2 Incidência de fibropapilomatose por anos de monitoramento
Os registros de animais acometidos com fibropapilomatose apresentaram aumento no decorrer
dos anos analisados. O menor número de casos ocorreu no ano de 2011 (N=29; 3,95%). O ano de
2015 apresentou o maior quantitativo de casos (N= 240; 29,70%), indicando um aumento de
aproximadamente 827,6 % em relação ao primeiro ano de monitoramento (Figura 13).
Figura 12 – Frequência relativa de registros de "Animais sem fibropapilomas" e "Animais com fibropapilomas"
entre os anos de 2011 a 2015, encalhadas na Costa Branca - RN.
Figura 13 - Frequência absoluta de registros de tartarugas marinhas acometidas por fibropapilomatose por
anos de monitoramento, encalhadas na Bacia Potiguar RN / CE.
34
4.3.3 Incidência de fibropapilomatose mensal
O número de registros de tartarugas marinhas com fibropapilomas variou ao longo dos meses,
quando observado os 5 anos de monitoramento, constituindo um possível padrão de ocorrência
sazonal. Os valores expressam uma tendência de elevação nos registros de animais com
fibropapiloma entre os meses de agosto e janeiro (Figura 14). Esse padrão é acompanhado quando
avaliado os registros totais de animais por meses do ano.
Figura 14 - Frequência absoluta de registros de tartarugas marinhas acometidas por
fibropapilomatose por meses de monitoramento, encalhadas na Bacia Potiguar RN / CE.
35
4.3.4 Incidência de fibropapilomatose por trecho de monitoramento
A análise por trechos de monitoramento indica que o Trecho A (Grossos- Icapuí) apresenta,
para o período estudado, a maior frequência de encalhes na região, tanto para o registro total de
animais (N= 1.570; 39,65%), como para animais com fibropapilomas (N=351; 51,62%). O Trecho B
(Areia Branca - Porto do Mangue) apresentou o segundo maior valor de registro no total geral (N=
1.030; 26,1%). O trecho D (Galinhos-Caiçara do Norte) apresentou menores valores quando
comparado aos demais trechos. (Figura 15).
A análise da frequência relativa por trecho de monitoramento, em termos proporcionais, evidencia
que o Trecho C (Guamaré- Macau) é o trecho de maior incidência (31,73%) de animais acometidos
por esta doença (Figura 16).
Figura 15 – Frequência absoluta de registros de animais com fibropapilomas e animais sem fibropapilomas por
trechos de Monitoramento na Bacia Potiguar RN / CE.
36
4.4 Análise por fase de desenvolvimento
Foram registrados animais com fibropapilomas nas fases juvenil, subadulto e adulto. A maior
frequência de ocorrência foi para indivíduos juvenis (N=493; 72,5%). As classes de sub adulto e
adulto apresentaram 18,67% (n=127) e 7,5% (n=51), respectivamente (Figuras 17).
Figura 16 – Frequência percentual proporcional de registros de tartarugas marinhas acometidas por
fibropapilomatose por trecho de Monitoramento.
Figura 17 – Frequência absoluta de tartarugas marinhas acometidas com fibropapilomatose por
fases de desenvolvimento entre os anos de 2011 a 2015, encalhadas na Costa Branca - RN
37
4.4.1 Incidência de fibropapilomatose por trecho e fase de desenvolvimento
Indivíduos imaturos com presença de fibropapilomas predominaram em todos os trechos de
monitoramento. Animais na fase adulta acometidos com fibropapilomatose foram registrados em
maior frequência no trecho “A” (Grossos – Icapuí) (N= (Figura 18).
4.5 Análises histopatológicas
Foram analisadas 70 lâminas contendo cortes histológicos de tecidos acometidos por lesões
tumorais de 53 animais. A análise histopatológica apresentou características relacionadas a
fibropapilomatose em todas as lâminas analisadas.
A figura 21 evidencia diferentes cortes de lesões tumorais em tartarugas verdes. Observou-se
proliferação e projeção papilar de células epiteliais, juntamente com vacuolização no citoplasma. A
camada córnea da epiderme apresenta-se hiperqueratinizada. O estroma apresenta-se vascularizado
com presença de células do conjuntivo hiperplásicas e derme espessa.
Figura 18 – Frequência absoluta de tartarugas marinhas acometidas com fibropapilomatose por fase de
desenvolvimento e trechos de monitoramentos entre os anos de 2011 a 2015, encalhadas na Costa Branca - RN.
38
Figura 19 – Cortes histopatológicos de fibropapiloma em tartaruga-verde (Chelonia mydas) corados em HE observados em
microscópico óptico. Em A - seta preta indicando vacúolos intra-citoplasmático ao redor do núcleo; 1 indicando camada
granulosa do epitélio, 2 indica a camada espinhosa do epitélio, 3 indicando a camada basal e por fim o 4 indicando o tecido
conjuntivo frouxo; em B- linha azul indicando hiperqueratinização do epitélio; linha preta indicando epitélio estratificado
pavimentoso; linha amarela indicando a camada de tecido conjuntivo; Em C – setas pretas indicando vasos sanguíneos, setas
amarelas indicam fibroblastos; em D seta preta indica vaso sanguíneo, seta amarela mostra hemácias e leucócitos presentes
no tecido sanguíneo. Fonte: Arquivo Projeto Cetáceos da Costa Branca – UERN.
39
Na figura 21 em “A” e em “B” pode-se observar a hiperqueratinização do epitélio bem como
proliferação de células do conjuntivo. A presença da camada córnea espessa devido ao aumento da
produção de queratina foi observada ao longo de toda a superfície tumoral e em todos os cortes
histopatológicos dos tumores coletados, sendo um padrão característico para as lesões sugestivas de
fibropapilomatose.
A proliferação de células do tecido conjuntivo e do tecido epitelial esteve presente nos cortes
histopatológicos analisados. Em tumores com aspectos menos verrucosos foi visto maior proliferação
do tecido conjuntivo enquanto em processos tumorais com texturas mais verrucosas a proliferação se
mostrou associada, tendo células tanto do tecido conjuntivo quanto do tecido epitelial se proliferando.
Ainda na análise do tecido conjuntivo foi observado a presença de vasos sanguíneos por todo
estroma tumoral.
No interior de alguns vasos foram observados aglomerados de células sanguíneas, podendo
ser visto hemácias e leucócitos. Os vasos visualizados apresentaram diferenças em seu calibre,
espessura da parede epitelial e em sua disposição no interior da estrutura tumoral, estando presente
vênulas e arteríolas.
A análise de cortes histopatológicos de tumores em Chelonia mydas evidenciou a presença de
ovos de parasita no tecido conjuntivo. Destaca-se ainda a formação de pérolas córneas, bem como
presença de vasos sanguíneos e linfáticos na derme (Figura 20).
Figura 20 – Cortes histopatológicos de fibropapiloma em tartaruga-verde (Chelonia mydas) corados em HE observados
em microscópico óptico. Em A, as setas pretas indicam vários ovos de parasitas agrupados no tecido conjuntivo denso, a
seta amarela mostra a estrutura de pérola córnea; em B, verifica-se um único ovo de parasita no tecido conjuntivo (seta)
em maior aumento. Fonte: Arquivo Projeto Cetáceos da Costa Branca – UERN.
40
A Figura 21 evidencia cortes histopatológicos que apresentam tecido com acúmulos de
queratina, tanto superficial quanto internamente na região do tecido conjuntivo e proliferação de
fibroblastos. Verifica-se a organização de células de tecido epitelial, no interior do tecido conjuntivo,
possivelmente, para formação de novas estruturas hiperqueratinizadas, as pérolas córneas.
Figura 21 – Cortes histopatológicos de fibropapiloma associado a carcinoma em tartaruga-verde (Chelonia mydas) corados em
HE observados em microscópico óptico. Em A - estrutura hiperqueratinizadas presente no tecido conjuntivo. Em B - observa-se,
indicado pela seta preta, epitélio estratificado pavimentoso, a seta branca incida o acúmulo de queratina, o asterisco preto indica
região do tecido conjuntivo; Em C – Presença de pérolas córneas instaladas dentro do tecido conjuntivo (setas). Fonte: Arquivo
Projeto Cetáceos da Costa Branca – UERN.
41
4.6 Distribuição corporal dos tumores:
A análise da distribuição corporal dos tumores evidenciou maior incidência na região anterior
do animal. A região das nadadeiras anteriores e região cervical apresentaram maior frequência em
relação as outras áreas acometidas, tendo nas nadadeiras anteriores uma porcentagem de 47,05% e na
região cervical 22,46%.
As regiões da carapaça e plastrão apresentaram menor frequência, 0,09% cada, de ocorrência
de tumores. Na região cranial também foi verificado a presença de tumores, inclusive em regiões
oculares, com frequência de 1,01% (Figura 22).
Figura 22 - Frequência relativa percentual da distribuição corporal dos fibropapilomas no corpo das
tartarugas marinhas encalhadas de 2011 a 2015 na Bacia Potiguar RN / CE.
42
5. DISCUSSÃO
Fonte: Arquivo Projeto Cetáceos da Costa Branca – UERN.
43
5. DISCUSSÃO
A diversidade da fauna marinha para a região da Bacia Potiguar RN / CE, até o ano de 2006,
não era conhecida, principalmente para o Estado do Rio Grande do Norte, com exceção dos peixes,
grupo taxonômico trabalhado por alguns autores (FEITOSA, 2002, GARCIA, 2006). Além dos
trabalhos realizados com o grupo taxonômico citado acima, os registros reprodutivos de tartarugas
marinhas também foram documentados para a área por Intini, 2011, cujo estudo caracterizou a
atividade reprodutiva de tartarugas marinhas em um trecho de praia entre Galinhos e Guamaré (RN).
Entretanto, pesquisas que envolviam mamíferos marinhos e tartarugas marinhas eram
escassas ou inexistentes. Em 2007, Attademo iniciou os trabalhos desenvolvidos com mamíferos
marinhos na área, objetivando caracterizar a pesca artesanal e interação com mamíferos marinhos na
região da Costa Branca.
Desde 2009, vem sendo desenvolvido o monitoramento diário da fauna marinha em toda a
Costa da Bacia Potiguar RN / CE, a partir da execução de um Projeto de Monitoramento de Praia
(PMP) intitulado “Projeto de Pesquisa com monitoramento dos encalhes de biota marinha em praias
do litoral Potiguar e Cearense (PMP-BP)", sendo esta exigência de uma condicionante ambiental por
parte do IBAMA à Petrobrás para exploração de gás e petróleo na área. Graças ao esforço de
monitoramento, o desenvolvimento deste projeto permitiu a realização de um diagnóstico e
caracterização da fauna marinha desta região, ampliando assim o conhecimento sobre a fauna
marinha da Bacia Potiguar RN / CE.
Desta forma, foram registrados entre os anos de 2011 e 2015, 3. 960 indivíduos de
tartarugas marinhas nos trechos monitorados, representando assim todas as cinco espécies de
tartarugas marinhas que ocorrem no Brasil. Gavilan et al (2016) descreveram o diagnóstico para a
área indicando a ocorrência das espécies Chelonia mydas, Eretmochelys imbricata, Lepidochelys
olivacea, Caretta caretta e Dermochelys coriacea, reforçando o padrão verificado para o nordeste
do Brasil (SANTOS, 2011).
Emiliano (2014) acrescentou que a região é caracterizada por encalhes de indivíduos juvenis
e adultos, possuindo maior frequência de indivíduos juvenis para as espécies Chelonia mydas e
Eretmochelys imbricata e para indivíduos adultos representantes das espécies Lepidochelys olivacea
e Caretta caretta.
A análise do número de encalhes de tartarugas marinhas por ano de monitoramento
demonstrou a existência de um padrão no número de encalhes, desde o ano de 2011 a 2015, havendo,
44
porém, predomínio de registros para o ano de 2014, quando comparado aos demais anos. Essa
variação esteve presente também quando analisamos o número de encalhes por meses de
monitoramento, sendo maior entre os meses de setembro e janeiro, período caracterizado como de
desova para as espécies de tartarugas marinhas.
Além disso, fatores como condições de maré, período de migração em busca de alimentação
e período de reprodução em que fêmeas de tartarugas marinhas se deslocam para a região também
devem ser considerados.
Adicionalmente, a condição de ventos moderados (ventos entre 12 e 15 nós) possui
influência no maior número de encalhes para essa época do ano. A média do número de encalhes
foi maior quando os ventos sopravam na direção leste-sudeste (UERN, 2014, dados não
publicados). Tal condição era esperada uma vez que esta direção favorece a condução dos
indivíduos à praia na região monitorada.
O encalhe de indivíduos na praia geralmente ocorre quando o animal apresenta alguma
alteração no seu estado de saúde. Várias razões, dentre as quais podemos citar ingestão de resíduos
sólidos, interação com a pesca, poluição e enfermidades contribuem para essa condição. Dentre
estas últimas, a de maior gravidade, segundo o Plano de Ação Nacional para Tartarugas Marinhas
é a fibropapilomatose, colocando em risco a sobrevivência das tartarugas marinhas no mundo.
Os fibropapilomas são neoplasias benignas de origem epitelial que vem afetando tartarugas
marinhas de várias regiões do mundo como Estados Unidos, Caribe e Brasil (Rossi, 2007).
Para a região estudada, foi visto que a incidência da doença vem aumentando a cada ano. No
ano de 2011 foram registrados 29 indivíduos com fibropapilomatose, representando 3,95% dos
registros totais de encalhes. Após quatro anos de monitoramento, esses valores atingiram o registro
de 240 animais (ano de 2015), representando 29,7% dos registros.
As ocorrências de animais com fibropapilomatose vêm aumentando em várias regiões do
mundo. Desde o início do ano de 1980, onde o valor percentual era de 10%, até o final do ano de
1990, aumentando para mais de 30%, notou-se maior quantidade de registros de fibropapilomatose na
costa oriental dos Estados Unidos (FOLEY et. al., 2005).
No Brasil a ocorrência de encalhes de animais com fibropapilomatose cresce desde o ano de
1997, quando representava 3,2% nos encalhes, até atingir 12,4% no ano de 2000 (BAPTISTOTTE,
2007).
Tal aumento pode estar relacionado com o crescimento da exploração de recursos na área,
acarretando maior interação antrópica com o ambiente. Um dos setores de maior crescimento na
45
região foi a indústria salineira, que desde o século XVIII vem sendo implantada e evoluindo em
tecnologia para melhor exploração do sal (COSTA, 2013).
Dentre as espécies de tartarugas marinhas acometidas pela doença, a espécie Chelonia mydas
é a mais atingida. Para a Bacia Potiguar RN / CE, evidenciamos que 99,56% dos casos registrados
com fibropapilomatose eram tartarugas verdes. Para a espécie Eretmochelys imbricata foram
registradas duas ocorrências, correspondendo a 0,30% do total. Foi registrado ainda 1 caso de
indivíduo da espécie Caretta caretta (0,15%) acometido com a doença.
Este padrão de maior acometimento em tartarugas verdes (Chelonia mydas) é corroborado por
diversos autores (GEORGE, 1997; JACOBSON et al., 1989; ROSSI, 2007) em outros locais do
mundo. Pesquisas relatam a ocorrência de registros de fibropapilomatose em outras espécies de
tartarugas marinhas, dentre elas Lepidochelys olivacea, na Costa Rica no Oceano Pacífico, Caretta
caretta, na Flórida e Brasil, como também em Eretmochelys imbricata (ENE et al., 2005; HERBST,
1994; ROSSI, 2015)
Apesar destes registros terem sido descritos na literatura, a predominância de casos de
fibropapilomatose ocorre em Chelonia mydas. Várias hipóteses tentam indicar as razões para essa
relação. Indivíduos da espécie Chelonia mydas possuem hábitos mais costeiros e assim maior
interação com regiões onde há menor qualidade ambiental. Nesse sentido, a existência de compostos
tóxicos pode promover maior estresse nos indivíduos, isso acarreta em diminuição da eficiência do
sistema imunológico e ocasiona a manifestação da fibropapilomatose através dos processos tumorais
(HIRTH 1997; RICHIE 2006; KELLER et al., 2014).
Outro fator a ser considerado relaciona-se ao desenvolvimento dos tumores em tartarugas-
verdes devido a seu hábito alimentar. A alimentação composta por algas propicia a ingestão do
aminoácido arginina que, segundo Mabeau (1992) está presente em grande quantidade nas algas
marinhas. Alguns trabalhos realizados para avaliar a atividade da arginina em relação a formação
tumoral evidenciaram a influência deste aminoácido na progressão tumoral (BARBIN, 2009).
Desta forma, a fibropapilomatose é mais frequente em tartarugas-verdes provavelmente por se
tratar de uma espécie com maior exposição a agentes estressores no ambiente e por possuir hábito
alimentar que pode favorecer o crescimento tumoral. Porém, outros fatores, como predisposição
genética, devem ser considerados, principalmente pela ocorrência da doença em outras espécies de
tartarugas marinhas com comportamentos e hábito alimentar diferentes dos citados para Chelonia
mydas.
Outro fator a ser considerado quando tratamos da distribuição de tartarugas marinhas com
fibropapilomatose é a sazonalidade. Durante o período de cinco anos de estudo, verificamos que os
46
encalhes de animais que possuíam fibropapilomas ocorreram com maior frequência entre os meses de
junho a janeiro, acompanhado também dos animais sem fibropapilomas. Esse dado é corroborado por
Farias (2014) que registrou aumento nos registros entre os meses de setembro a janeiro.
Não foi observado na literatura estudada nenhum padrão sazonal de ocorrência da
fibropapilomatose, entretanto, deve-se levar em consideração o aumento no número de encalhes
coincidente com o período de pesca da lagosta na região (1/12 a 31/05) Almeida (2010). O indivíduo
que apresenta tumores espalhados no seu corpo, possui reduzida capacidade de movimentação,
flutuabilidade, hidrodinâmica e visão (ADNYANA et al. 1997). Mesmo que indiretamente, a
fibropapilomatose pode contribuir para que as tartarugas acometidas pela doença apresentem menor
capacidade natatória e com isso tenham uma interação negativa com a pesca.
Corroborando com essa informação, Attademo (2007) descreve para a região da Bacia
Potiguar RN, como principais atividades econômicas a extração de sal e petróleo, carcinicultura e
pesca artesanal e destaca que ocorre má exploração da área, acarretando na alta taxa de devastação
ambiental e destruição dos mangues.
Diferente do padrão sazonal, que não é descrito para fibropapilomatose, o padrão para áreas
com maior frequência de animais acometidos pela doença é descrito para regiões com maior
influência antrópica, apresentando maiores índices de ocorrência da fibropapilomatose (ADNYANA
et al. 1997).
Atualmente um dos fatores que contribuem para que ocorra contaminação de habitats é a
liberação de efluentes sem tratamento básico (CAVARARO et al., 2011). Ao longo dos trechos dos
oito municípios monitorados, nenhuma das 17 comunidades possui tratamento de efluentes
classificados como satisfatório (CAVARARO et al., 2011). No trecho “C”, que compreende os
municípios de Guamaré e Macau verifica-se áreas com grande influência antrópica devido à
ocupação de margens de rios pelas comunidades pesqueiras que se estabeleceram em algumas praias.
Este trecho inclui o município de Guamaré e este vêm sendo bastante degradado pela
atividade da carcinicultura, que utiliza a estrutura antes utilizada para a atividade salineira e degrada
outras regiões de manguezal e zonas estuarinas. Outro fator que corrobora para o impacto antrópico
sobre o meio ambiente é a atividade de exploração de petróleo e gás natural na área (Castro et al.,
2005).
Os valores de frequência percentual de tartarugas marinhas com fibropapilomatose foram
maiores nesta região, o que reforça a hipótese de que áreas mais influenciadas por efluentes não
tratados, resíduos hidrocarbonetos, metais pesados e efluentes organoclorados apresentam maiores
registros da doença (GARCIA-FERNÁNDEZ et al., 2009; IKONOMOPOULOU et al., 2009).
47
Além disso, a exploração eólica nesta região ocorre de forma intensa, devido a seu potencial
de ventos fortes e constantes durante todas as épocas do ano. A ação dos ventos sobre as águas pode
ser um fator contribuinte para o deslocamento de massas de nutrientes e efluentes que chegam até o
mar, pois funciona como um potencial agente transportador de massas na superfície da água (LEITE,
2007).
Nesse sentido, esse trecho pode apresentar maior frequência de tartarugas marinhas com
fibropapilomatose por ação de compostos poluentes presentes no ambiente oriundos da própria região
costeira urbanizada ou proveniente de outras regiões sendo carreadas na superfície do mar por ação
dos ventos.
Richie (2006) comenta que agente estressores estão associados a um aumento no grau de
severidade de doenças por diminuir a eficiência do sistema imunológico. Em se tratando da fase
juvenil, fatores como migração e mudança de hábito alimentar, inerentes a essa fase, podem ser
considerados como agentes estressores. Neste estudo, a fase juvenil caracterizou-se como a fase de
desenvolvimento mais afetada (N=493; 72,5%).
Um possível estágio de latência para o herpesvírus associado a fibropapilomatose é levado em
consideração quando se trata do maior acometimento da fase juvenil. O vírus pode ser adquirido
quando o animal está em sua fase pelágica, mais distante da costa, e quando retorna para zonas mais
costeiras o estágio de latência do vírus é quebrado e a doença manifesta-se com o surgimento das
massas tumorais (HERBST 1994).
Sugere-se ainda que a alta frequência de animais encalhados acometidos com a doença na
fase juvenil esteja relacionada com as áreas de uso destes indivíduos nessa fase de vida. Segundo
Farias (2014) a região do litoral da Bacia Potiguar RN/CE se configura como área de alimentação
principalmente para indivíduos de espécie Chelonia mydas.
Segundo Santos (2010) áreas com ocorrência de fibropapilomatose apresentaram algas
diferentes das observadas em áreas com boa qualidade ambiental e sem registros de
fibropapilomatose. Espécies como Ulva spp., Caulerpa mexicana e Dictyopteris delicatula foram
encontradas em regiões classificadas como sendo de baixa qualidade ambiental e com ocorrência de
fibropapilomatose em Chelonia mydas.
Farias (2014) avaliando dados de conteúdo estomacal de Chelonia mydas registrou, na área
de estudo, as três espécies de algas relatadas por Santos (2010), demonstrando assim que os trechos
monitorados para este estudo assemelha-se a regiões classificadas como de qualidade ambiental ruim.
48
Essa hipótese é reforçada pelo fato do Trecho com menor incidência de encalhes de animais
com fibropapiloma ser o trecho Galinhos-Caiçara. Nesta região, a atividade predominante é a pesca
artesanal, sendo os encalhes geralmente associados a interações dos animais com os apetrechos de
pesca.
Os animais encalhados vivos são encaminhados para a Base de Reabilitação para tratamento,
entretanto, em muitas situações, o grau de comprometimento é elevado e estes vêm a óbito, sendo
então realizada a necropsia para fins de investigação da causa mortis. A avaliação dos preparados
permanentes dos tecidos com massas tumorais mostrou-se de acordo com a descrição histológica da
literatura.
A histopatologia dos fibropapilomas em tartarugas marinhas é descrita como apresentando
hiperplasia epitelial em projeções papilares, sustentados por uma estrutura de estroma constituído por
vasos e tecido conjuntivo hiperplásico, apresentando fibras colágenas desorganizadas e células
proliferativas (HERBST; KLEIN, 1995).
Os resultados descritos nesse estudo fortalecem, tanto em tartaruga-verde (Chelonia mydas)
quanto em outras espécies, o padrão histopatológico da fibropapilomatose, sendo observado
hiperqueratinização, espessamento do epitélio, vacuolização citoplasmática nas células de diferentes
estratos epiteliais e presença de vasos sanguíneos no estroma.
A presença de pérolas córneas no tecido conjuntivo pode indicar uma possível malignidade
das células tumorais, pois tal estrutura é característica de carcinoma. A ocorrência dessas estruturas
foi observada em alguns tumores analisados e se faz um fato preocupante por indicar uma possível
evolução das células tumorais para uma fase maligna.
A descrição histopatológica dos tumores sugestivos de fibropapilomatose em Lepidochelys
olivacea em registros da espécie no estado da Paraíba revelou a presença de acantose, hiperceratose
paraceratótica e degeneração hidrópica. Além disso, foi descrito tecido conjuntivo com vasos
sanguíneos e presença de células de defesa, além de infiltrado inflamatório. (NASCIMENTO et al.,
2014)
Segundo Rossi et al. (2015), as características histopatológicas observadas em fibropapilomas
retirados de tartaruga-cabeçuda (Caretta caretta) também foram compatíveis com o padrão já antes
descrito na literatura e com as características observadas nos cortes histopatológicos de
fibropapilomas coletados em tartarugas da Bacia Potiguar RN/CE registradas nesse estudo.
Considerando as funções do epitélio, a atividade de proteção desenvolvida por tal tecido
sugere que o padrão de espessamento deste, acantose, se deve provavelmente a tentativa de inibir
49
ação de algum agente nocivo (JUNQUEIRA; CARNEIRO, 2004; MÜNGER, 2002). Em caso da
associação com vírus, a atividade viral pode danificar o material genético da célula infectada,
promovendo disfunção na atividade de regulação de seu ciclo e, assim, ocorrer o crescimento
exacerbado (NAKAGAWA; SCHIRMER; BARBIERI, 2010).
A vascularização presente em tumores é fundamental para a nutrição das células tumorais. Tal
característica se faz necessária em massas tumorais que ultrapassem 2 mm (ANNEROTH;
BATSAKIS; LUNA, 1986). Nos tumores observados, vasos se fizeram presentes no estroma,
podendo ser vistos em lâminas contendo cortes histológicos e apresentando células sanguíneas
diversas em seu interior.
Com a característica de vascularização o tumor pode exercer como desvio do aporte
sanguíneo para o organismo do animal. (ANNEROTH; BATSAKIS; LUNA, 1986). Com isso casos
de caquexia em tartarugas marinhas podem estar relacionados também com a fibropapilomatose.
Desse modo, causa debilidade no animal e maior susceptibilidade a outras doenças e infestações
parasitárias.
A análise da distribuição corporal dos tumores pode indicar diferentes níveis de severidades
da doença, como também sugerir padrões em áreas geográficas com sua ocorrência (HIRAMA;
EHRHART, 2007). Segundo Aguirre et al. (2002) é possível identificar que tumores na cavidade oral
são comuns em tartarugas verdes com fibropapilomatose no litoral havaiano, porém são raros nos
indivíduos acometidos na Flórida.
Em nosso estudo a fibropapilomatose afetou, principalmente, tecidos moles e apresentou-se
menos frequente em regiões como carapaça e plastrão. A região anterior apresentou-se mais afetada
nos indivíduos, sendo acometido principalmente a região cervical e nadadeiras anteriores. Este
padrão contrasta com as tartarugas na Indonésia (Adnyana et al 1997), que relatou maior ocorrência
da doença na região posterior do corpo. Tal fato pode estar associado às variações virais indicando
uma afinidade das variantes do vírus por regiões corporais diferentes.
Baptistotte (2007) evidenciou que o acometimento da região anterior foi maior em áreas onde
recebiam efluentes oriundos da atividade de fundição em industrias próximas a área observada.
Nossos resultados estão de acordo com os encontrados pela autora supracitada, sendo as
regiões cervical e das nadadeiras anteriores as mais atingidas. As atividades salineiras na região da
Bacia Potiguar RN / CE e a foz de rios que recebem efluentes oriundos da agricultura e carcinicultura
podem, nesse sentido, contribuir para o padrão da distribuição tumoral no corpo das tartarugas
marinhas acometidas. Pois a liberação de compostos tóxicos oriundo dessas atividades agem de
50
maneira a provocar estresses deixando os animais com alterações no sistema imunológico
manifestando assim os tumores da fibropapilomatose.
Diante deste diagnóstico, ressalta-se a importância de realização de medidas mitigadoras que
possam contribuir para a preservação da Bacia Potiguar RN/CE, tanto pela diversidade de espécies
marinhas que a ocupam como pelo reconhecimento da região como áreas de alimentação e ocorrência
de processos reprodutivos de espécies de tartarugas marinhas.
51
6. CONCLUSÃO
Fonte: Arquivo Projeto Cetáceos da Costa Branca – UERN.
52
6. CONCLUSÃO
Nos últimos cinco anos (2011 a 2015) foram registrados 3.960 encalhes de tartarugas
marinhas, com maior frequência de registros entre os meses de agosto a janeiro;
Evidenciou-se aumento de 827,6% no número de registros de animais acometidos pela
fibropapilomatose entre os anos de 2011 e 2015;
Do total de registros de animais encalhados, 17% dos animais registrados
apresentavam-se acometidos com fibropapilomatose;
A histopatologia dos tumores manteve as características padrão das lesões;
O maior número de registro de animais com tumores ocorreu nos trechos de maior
atividade antrópica e com maior concentração de indústrias;
A avaliação das características de cada trecho estudado corroborou com a influência
das condições ambientais em relação a manifestação e grau de acometimento da
doença, se mostrando, assim como em outros estudos, mais frequentes em regiões
onde sofre maior ação antrópica.
O predomínio de casos de fibropapilomatose em indivíduos juvenis, é um fator
preocupante, uma vez que acomete, debilita e pode levar a óbito indivíduos imaturos
que não atingiram a fase reprodutiva.
53
7. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
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59
8. Anexos
60
PROJETO DE MONITORAMENTO DE PRAIAS
FICHA BIOMÉTRICA QUELÔNIOS
Espécie: Registro:
Nome vulgar: Tartaruga-de ( ) couro ( ) pente ( ) verde ( ) cabeçuda ( ) oliva
Data do registro: Data de coleta: Sexo: ( ) M ( ) F ( ) Ind. Razão:
Local do registro: Estado:
Posição geográfica Latitude: Longitude:
N° de indivíduos: Estado do exemplar: ( ) vivo ( ) morto N° de Fotos:
Fase de desenvolvimento: ( )Juvenil ( )Adulto ( )Subadulto ( ) Indeterm.
Interação Antrópica: ( ) Sim ( ) Não ( ) Indeterm.
Carcaça: ( ) Início decomp. ( ) Decomp. c/ órgãos intactos ( ) Decomp. Avançada ( ) Restos
Amostra Coletada: ( ) Sim ( ) Não Necropsia: ( ) Sim ( ) Não
Origem da notificação:
Local de destino do exemplar:
Coletor (es):
DADOS SOBRE INTERAÇÕES ANTRÓPICAS
Região do corpo Tipo de marca e quantidade
Linha Rede Corda Arpão Faca Anzol Projétil Hélice Outros
Cabeça
Pescoço
Nad. Anterior Esquerda
Nad. Anterior Direita
Nad. Posterior Esquerda
Nad. Posterior Direita
Carapaça
Plastrão
Cauda
Medidas corporais (Segundo Bolten, 1999) Cm 1ª. Comprimento curvilíneo mínimo do casco – ponto anterior da linha média (nucal) até entalhe entre supracaudais.
1b. Comprimento curvilíneo do casco (de-couro) – extremo anterior do casco (entalhe nucal) até extremo + posterior. 2. Largura curvilínea do casco – medida no ponto mais largo do casco ou carapaça. 3. Comprimento total da cauda – da margem post. Do plastrão ao final da cauda, seguindo a curvatura da cauda. 4. Comprimento pós-cloacal da cauda – distância do centro da cloaca a ponta da cauda, seguindo curvatura da cauda. 5. Razão do Comprimento total da cauda / comprimento pós-cloacal da cauda (dimorfismo sexual em maturos) 6. Comprimento retilíneo do casco – pto anterior da linha média (nucal) até extremo mais posterior
FIBROPAPILOMAS
Região do corpo Quantidade Medidas mm (Comprimento X Largura) de cada fibropapilomas
Cabeça
Pescoço
Nad. Anterior Esquerda
Nad. Anterior Direita
Nad. Posterior Esquerda
Nad. Posterior Direita
Cauda
Tartaruga-de-couro Tartaruga-de-pente Tartaruga-cabeçuda Tartaruga-oliva
1a 1b
2
3 4
Tartaruga-verde
6 +
UERN
Anexo 1 - Ficha de Registro De Quelônio Marinho Em Campo
61
Anexo 2 - Ficha de Lesões Externas Em Tartaruga Marinha
FICHA DE LESÕES EXTERNAS EM QUELÔNIOS AVALIAÇÃO CLÍNICA
1. Condição corporal:( ) Ótimo; ( ) Bom; ( ) Ruim; ( ) Péssimo.
2. Resposta a estímulos externos:( ) Ótimo; ( ) Bom; ( ) Ruim; ( ) Péssimo.
3. Presença de ectoparasitas:( ) Cracas; ( ) Sanguessuga; ( ) Carrapatos.
4. Tipo de lesão:( ) Perfuro cortante; ( ) Abrasão/Choque; ( ) Fibropapiloma; ( ) Fratura ( )
Outros:____________________________________________________________________
4.a Característica da(s)lesão(ões):
4.b Fibropapiloma
5. Conduta Clínica:
6. Intervenção Cirúrgica:
7. Prognóstico: ( ) Ótimo; ( ) Bom; ( ) Reservado; ( ) Ruim.
Espécie: Data de encalhe:
Local de encalhe: Sexo:
Med. Veterinário: Peso:
62
63
64
65
66
67
68
69