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ISSN 1981-8874

1, 2 vo deste estudo foi o de inventariar a comunidade de aves em um Gilmar Beserra de Fariasfragmento de Mata Atlântica em avançado processo de regenera-ção, comparando a diversidade, abundância e riqueza em um in-Introduçãotervalo de 13 anos.No Brasil, a Mata Atlântica tem sido diminuída e fragmentada

há vários séculos, levando a uma série de mudanças na sua vegeta-Material e Métodosção. Nesse bioma, a estrutura da vegetação pode constituir um dos

Área de estudo. A Estação Ecológica de Caetés (ESEC Caetés) principais fatores na determinação do número de espécies de aves está situada na Região Metropolitana do Recife, município de Pa-(Karr e Roth, 1971; Aleixo, 1999), pois algumas espécies estão ulista, Pernambuco, nas coordenadas: 7°55'39”S e 34°55'52”W. restritas a certos tipos de hábitats e com distribuição diretamente Está inserida em um fragmento com aproximadamente 150 hec-relacionada à composição florística e estrutural. Os processos de tares de Mata Atlântica, que é classificada como floresta ombrófi-fragmentação da Mata Atlântica interferem na organização popu-la densa (IBGE, 1992), limitando-se ao norte com a Vila de Cae-lacional da fauna e na sua distribuição da borda para o interior da tés (Paulista), a leste e sul com o rio Paratibe e áreas abertas com floresta (Murcia, 1995). Apesar do processo de fragmentação bas-pastos para bovinos e, a oeste, com outros fragmentos de mata.tante avançado, a Mata Atlântica é considerada área prioritária pa-

Em 1984, esta área foi escolhida para a implantação de um ater-ra conservação pela sua riqueza e alto grau de endemismos de ro sanitário. Na ocasião, este fragmento foi intensamente altera-aves (Stotz et al., 1996; Myers et al., 2000) e a sua alteração pode do, pois uma grande área florestal foi derrubada para criação, na modificar a composição e a riqueza da comunidade (e. g. Farias et sua porção leste, próximo ao rio Paratibe, de uma célula na qual se-al., 2007), além de comprometer a estrutura social de bandos mis-ria depositada parte dos resíduos sólidos oriundos da Região Me-tos (Marini, 2000; Maldonado-Coelho e Marini, 2004). tropolitana do Recife. Além disso, abriu-se uma estrada para trá-Espécies da Mata Atlântica com ampla distribuição podem ser fego de caminhões, que praticamente dividiu a floresta em duas localmente extintas por conta do processo de fragmentação (Alei-partes. Em 1987, por conta da criação da Unidade de Conservação xo, 2001), conforme observado na Mata de Santa Genebra, em (Pernambuco, 1987), houve a paralisação das obras do aterro sani-São Paulo, quando foram comparadas as comunidades de aves tário. As áreas desmatadas, que também eram de drenagem natu-em um intervalo de 15 anos, permitindo detectar a extinção local ral, sofreram intensamente os efeitos da erosão e ampliaram ainda de 30 espécies (Aleixo e Vielliard, 1995). O tamanho do fragmen-mais o impacto sobre o fragmento, com quedas de árvores de gran-to também parece ser uma característica que interfere na riqueza de porte, criando mais clareiras no interior da mata. Em 1990, a da comunidade de aves (Willis, 1979; Stouffer e Bierregaard, Agência Estadual de Meio Ambiente e Recursos Hídricos 1995), ou seja, fragmentos maiores teriam maior riqueza que os (CPRH) realizou um zoneamento, definiu a política de uso da área menores. Dependendo da influência da paisagem, também é pos-e, posteriormente, elaborou e executou o plano de manejo. Desde sível encontrar áreas de floresta secundária, em processo de rege-1995, não há registros de corte seletivo de árvores e nem sinais de neração, apresentando alta diversidade e composição com a pre-desmatamento nesta Unidade de Conservação. Entre os anos de sença de espécies florestais (Aleixo, 1999).1998 e 2000, parte da área erodida foi recuperada por meio de No Estado de Pernambuco, a maioria dos remanescentes de obras de engenharia, havendo um processo natural de regenera-Mata Atlântica encontra-se distribuído na forma de fragmentos pe-ção da vegetação. Assim, a maior parte da floresta desmatada se re-quenos e próximos uns dos outros (Ranta et al., 1998) e, nesse con-generou e, atualmente, apresenta áreas mais sombreadas, com texto, vários estudos sobre comunidade de aves foram realizados sub-bosque e fisionomia com árvores que chegam até 10m. (Roda, 2004a, 2004b, 2004c, 2004d, 2005; Roda et al., 2005a,

Métodos. Para realizar uma análise da variação temporal da co-2005b; Lyra-Neves et al., 2004; Pereira et al., 2005; Telino-Júnior munidade de aves neste fragmento de Mata Atlântica, foram utili-et al., 2005), porém com poucas informações para a Zona da Mata zados dados de levantamentos quantitativos (LQ) realizados em Norte do Estado (Coelho, 1987; Roda e Carlos, 2004; Pereira et dois períodos: de janeiro a abril de 1995 e de janeiro a abril de al., 2005; Farias e Castilho, 2006; Farias et al., 2007; Magalhães 2008. Os dados foram obtidos por meio do método de pontos de es-et al., 2007). Em Pernambuco, pesquisas comparando a comuni-cuta (Blondel et al., 1970) e adaptado por Vielliard e Silva (1990). dade de aves em um intervalo de tempo são praticamente inexis-Foram utilizadas trilhas pré-existentes no interior da floresta nas tentes. Recentemente, Farias et al. (2007) realizaram inventários quais foram distribuídos e numerados 15 pontos eqüidistantes em grandes áreas de florestas historicamente fragmentadas nos úl-200m, evitando-se distâncias menores que 50m da borda. Em cada timos anos na Usina São José (Igarassu) e compararam as infor-excursão, durante o período da manhã, entre 5h e 9h, foram amos-mações com os resultados obtidos por Berla (1946), para a mesma trados no máximo cinco pontos. Foram obtidas 120 amostras, 60 região, em um intervalo de aproximadamente 60 anos.em 1995 (LQ1) e 60 em 2008 (LQ2), em um total de 40 horas de ob-Os efeitos da fragmentação e alteração da vegetação de Mata servação. Não foram realizadas amostragens em dias com chuva Atlântica sobre as aves estão relativamente bem documentados, ou muito vento, para não interferir na estimativa de abundância. havendo a necessidade agora de se investir em estudos ecológico-As observações em cada ponto duravam 20 minutos; depois disto evolutivos de longo tempo (Aleixo, 2001). Dessa forma, o objeti-

Variação temporal em uma

de Mata Atlântica na Estação comunidade de aves em área

Ecológica de Caetés, Pernambuco, Brasil

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o observador dirigia-se ao ponto seguinte, obedecendo à ordem período reprodutivo registrado dessa espécie para Zona da Mata crescente. Em cada ponto eram anotados os registros das espécies de Pernambuco (Farias et al., 1996; Silveira et al., 2003). de aves vistas e ouvidas, sem o estabelecimento de um raio fixo de A maioria das espécies apresentou baixa sensitividade aos dis-detecção, tendo o cuidado de distinguir a localização dos contatos túrbios humanos (64,4%, n = 107). As categorias de média e alta obtidos com diferentes indivíduos da mesma espécie, assim como sensitividade apresentaram 30,7% (n = 51) e 4,8% (n = 8), respec-o de acompanhar os seus possíveis deslocamentos. Com isso foi tivamente. Na ESEC Caetés, Touit surdus, Xiphorhynchus fuscus evitado que contatos diferentes fossem atribuídos ao mesmo indi- atlanticus, Hemitriccus griseipectus, Platyrinchus mystaceus nive-víduo. A presença de um casal ou bando foi considerada como um igularis, Myiobius barbatus, Chiroxiphia pareola e Pipra rubro-único contato, como sugere Vielliard e Silva (1990). As vocaliza- capilla são táxons com alta sensitividade a perturbações humanas, ções foram registradas por meio de gravador cassete e digital equi- podendo sua presença indicar boas condições de conservação (Par-pado com microfone Sennheiser ME66. Oportunamente, as grava- ker III et al., 1996). Embora a maioria tenha apresentado baixa sen-ções foram utilizadas para a realização de play-back para atrair a sitividade, aquelas com média sensitividade geralmente, são aves ave e confirmar a espécie por meio do contato visual. Entre os anos dependentes ou semi-dependentes de floresta (Roda & Carlos, de 1995 e 2008, foram realizadas diversas saídas de campo aleató- 2004), como Veniliornis affinis, Myrmotherula axillaris, Sittaso-rias, geralmente no período matutino, com a finalidade de inventa- mus griseicapillus, Ornithion inerme, Zimmerius gracilipes, Tan-riar a riqueza de espécies de aves para ESEC Caetés. gara velia, Saltator fuliginosus e Basileuterus flaveolus. Segundo

Foi calculado o Índice Pontual de Abundância (IPA) de cada es- Roda (2003), as espécies dependentes de floresta são aquelas asso-pécie, dividindo-se o número total de contatos obtidos pelo núme- ciada a florestas maduras, podendo, também, ocorrer em ambien-ro total de amostras. Utilizando-se uma matriz com a abundância tes de borda e as semi-dependente de floresta ocorrem tanto em ve-relativa de cada espécie foi calculado Índice de Diversidade de getação secundária (e.g. capoeiras) como em florestas maduras e Shannon (H'), comparados através de teste t (Magurran, 2003). A suas bordas, ocupando eventualmente a vegetação aberta. riqueza de espécies nos dois levantamentos foi comparada atra- No levantamento quantitativo, registraram-se 967 contatos em vés do coeficiente de similaridade de Sorensen. LQ1, com diversidade (H’) de 3,697, e 997 contatos em LQ2,

Em relação aos distúrbios causados pelas atividades humanas, com H’ = 3,967. As diversidades nos dois momentos não foram as espécies foram classificadas em três categorias quanto a sua significativamente diferentes, tendo ocorrido 75 espécies em sensitividade: alta (A), média (M) e baixa (B), conforme sugerido LQ1 e 79 espécies em LQ2, com alta similaridade (QS = 0,75). A por Parker III et al. (1996). O número de espécies e a abundância riqueza de espécies nas classes de sensitividade também não dife-(número de contatos) em cada classe de sensitividade nos dois pe- riu significativamente entre os dois períodos. Apesar da diversi-ríodos foram comparados através de Chi-quadrado para amostras dade e riqueza terem sido similares entre os dois LQs, observou-independentes, utilizando-se o BioEstat 2.0 (Ayres et al., 2000). se diferença significativa entre a distribuição das abundâncias nas

2As espécies também foram classificadas em grupos tróficos, a par- classes de sensitividade (÷ 116,36; gl=2; p<0,01) nos dois mo-tir das de informações obtidas em literatura (Willis, 1979; Motta- mentos, bem como mudanças entre as 10 espécies registradas Júnior, 1990; Sick, 1997) e de observações de campo, sendo con- com maiores valores de IPA nos dois períodos (figuras 1 e 2).siderados os seguintes tipos de dieta: frugívoros (FRU), granívo-ros (GRA), insetívoros (INS), nectarívoros (NEC), onívoros (ONI), predadores (PRE) e aquáticos (AQU).

A nomenclatura científica lineana utilizada seguiu a Lista das Aves do Brasil, estabelecida pelo Comitê Brasileiro de Registros Ornitológicos (CBRO, 2008). A referência a espécies ameaçadas de extinção seguiu a Lista Oficial de Espécies da Fauna Brasileira Ame-açada de Extinção (MMA, 2003) e para as espécies endêmicas do bi-oma Mata Atlântica seguiu-se Parker III et al. (1996) e Sick (1997).

Resultados e DiscussãoForam registradas 166 espécies para a Estação Ecológica de Ca-

etés, o que representa 31% das aves já registradas para Pernambu-co (535 espécies, segundo Farias et al., 2008). Destas, 15 são endê-micas da Mata Atlântica e dez são consideradas ameaçadas de ex-tinção (tabela 1). Dentre as ameaçadas, duas foram observadas apenas no ano de 1995: Synallaxis infuscata, em áreas abertas e ar-bustivas, e Carduelis yarrellii, em áreas degradadas, na vegetação arbustiva. Automolus leucophthalmus lammi foi observada voca-lizando intensamente apenas em fevereiro de 2003 e abril de 2008, em uma área regenerada e de encosta, no interior do frag-mento. Picumnus exilis pernambucensis foi observada freqüente-mente, deslocando-se entre as embaúbas (Cecropia sp.), em áreas abertas, alimentando-se de pequenos insetos, principalmente de Hymenoptera (Formicidae). Thamnophilus caerulescens per-nambucensis, Xiphorhynchus fuscus atlanticus, Xenops minutus alagoanus e Platyrinchus mystaceus niveigularis foram observa-das ou escutadas durante todo o período, no interior do fragmento, em áreas sombreadas. Tangara cyanocephala corallina e Tanga-ra fastuosa foram vistas comendo frutos na copa das árvores, des-locando-se entre as bromeliáceas epífitas. T. fastuosa foi observa-da com maior freqüência entre janeiro e abril, coincidindo com o

Figura 1. Espécies de aves mais abundantes na Estação Ecológica de Caetés, Paulista, Pernambuco. (janeiro a abril de 1995)

Figura 2. Espécies de aves mais abundantes na Estação Ecológica de Caetés, Paulista, Pernambuco. (janeiro a abril de 2008)

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da mata (dendrocolaptídeos, furnarídeos, for-micarídeos e tiranídeos) e grandes frugívoros (cracídeos, psitacídeos, trogonídeos e ranfas-tídeos) como os grupos mais ameaçados (Wil-lis, 1979; Aleixo e Vielliard, 1995; Anjos, 1998; Galetti e Aleixo, 1998). Nas florestas da Usina São José, município de Igarassu (PE), foi constatada uma possível extinção lo-cal para 30 espécies de aves, entre elas as inse-tívoras Celeus flavescens (Picidae), Dendro-cincla fuliginosa taunayi, Dendrocolaptes certhia, Xiphorhynchus guttatus (Dendroco-laptidae), Thamnophilus aethiops distans (Thamnophilidae) e Formicarius colma (For-micaridae), além de frugívoros de grande por-te como Ramphastos vitellinus e Pteroglos-sus aracari (Ramphastidae), grupos mais sen-síveis a processos de fragmentação (Willis 1979, Aleixo e Vielliard 1995, Anjos 1998).

Entre as espécies registradas na ESEC Ca-etés, os insetívoros (76%, n = 106) e os frugí-voros (22,2%, n = 37) foram os grupos trófi-cos com maior riqueza de espécies. Foram re-gistrados grandes frugívoros exclusivamen-te durante o levantamento quantitativo de

Em LQ1, quando o fragmento apresentava ainda muitas áreas 2008, como Trogon curucui e Pteroglossus inscriptus. Grandes abertas, Galbula ruficauda (IPA = 1,37) e Pheugopedius genibar- frugívoros como os trogonídeos são aves que dependem de uma bis (IPA = 0,9) ocuparam de forma abundante o interior da flores- grande quantidade de frutos ao longo do ano e são capazes de se ta. Essas espécies são insetívoras e se aproveitam das áreas de bor- deslocarem por grandes distâncias a procura de árvores com fru-da para forragear. Em LQ2, quando o fragmento já apresentava a tos grandes e nutritivos (D’Angelo-Neto et al., 1998). Geralmen-maior parte da cobertura vegetal regenerada nas áreas que foram te, os insetívoros de sub-bosque são os mais vulneráveis por conta desflorestadas, com árvores que variam de 6 a 10m, G. ruficauda da inabilidade de atravessar as áreas perturbadas (Willis, 1979; Se-(IPA = 0,2) e P. genibarbis (IPA = 0,28) tiveram uma baixa abun- kercioglu et al., 2002), mas é possível que os frugívoros de grande dância, se comparado a LQ1. Infelizmente, informações sobre a porte se desloquem entre as matas grandes e conservadas existen-regeneração da floresta não existem, sendo estes dados meramen- tes na região, a exemplo do Parque Estadual Dois Irmãos (Reci-te descritivos. Muitas espécies típicas de área de borda tiveram fe), das Matas da Usina São José (Igarassu) e de Aldeia (Camara-queda na sua abundância após a regeneração de parte da floresta, gibe), tornando-se menos vulneráveis aos processos de fragmen-como Capsiempis flaveola, Manacus manacus, Ramphocaenus tação. Esta possibilidade provavelmente não se aplica a Cryptu-melanurus, Polioptila plumbea, ou não foram detectadas em rellus soui e Ortalis guttata, frugívoros de grande porte com limi-LQ2, como Synallaxis infuscata, Synallaxis frontalis e Sporophila angolensis (tabela 1).

Em LQ2, após treze anos de regeneração, as espécies que apresentaram maiores IPAs foram Chiroxiphia pareola (1,05), Pipra ru-brocapilla (0,92), Herpsilochmus atricapil-lus (0,82), Myrmotherula axillaris (0,72) e Thamnophilus caerulescens (0,68). Em áre-as fragmentadas, insetívoros de sub-bosque e dependentes de floresta podem ser os primei-ros a desaparecer por conta da limitada capa-cidade de dispersão e da inabilidade de usar fragmentos abertos (Willis, 1979; Stouffer e Bierregaard, 1995; Anjos, 1998). Porém, na ESEC Caetés, espécies com alta sensitivida-de aos distúrbios humanos (Parker III et al., 1996) e dependente ou semi-dependentes de florestas, como M.axillaris e T. caerules-cens, responderam de forma positiva aos efei-tos da regeneração, apresentando maior abun-dância, ocupando áreas mais sombreadas e forrageando da borda para o interior da mata.

Florestas que sofrem processos de frag-mentação, com drásticas alterações na estru-tura da vegetação, podem ter espécies insetí-voras que forrageiam em estratos específicos

Figura 3. Espanta-raposa Thamnophilus caerulescens está entre as espécies que obtiveram maior Índice Pontual de Abundância (IPA) no ano de 2008. (Foto: Ciro Albano)

Figura 4. Garrinchão Pheugopedius genibarbis foi uma das espécies generalistas que teve a sua abundância reduzida entre 1995 e 2008. (Foto: Ciro Albano)

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suas populações, interferindo diretamente no aumento da abundância de espécies mais sensíveis a distúrbios antrópicos. A riqueza, a abundância e atual composição de espécies de aves da ESEC Caetés justificam a elabo-ração de políticas públicas que garantam a in-tegridade de Unidades de Conservação com-postas por fragmentos de mata considerados pequenos e em processo de regeneração.

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reza 18 (35): 35-53.a maior parte dos espaços desmatados já tinha se regenerado, apre-sentando mais áreas sombreadas e conectan-do os fragmentos, possibilitando um aumen-to na abundância das espécies de aves mais exigentes. Em 1995, durante as excursões de campo, algumas áreas desflorestadas no inte-rior dessa Unidade de Conservação, apresen-tavam principalmente aves granívoras, espé-cies que se favorecem com o desmatamento (Anjos, 1998), como Sporophila nigricollis e Carduelis yarrellii. Agora, passados 13 anos, a mesma área apresenta progressiva diminui-ção das áreas de borda em relação às de inte-rior, fisionomia com árvores que variam de 6 a 10 metros e sub-bosque denso e sombreado, possibilitando a ocupação de espécies como Xiphorhynchus picus (dendrocolaptídeo), Au-tomolus leucophthalmus (furnarídeo), Myrmotherula axillaris (formicarídeo) e Platyrinchus mystaceus (tiranídeo).

Assim, os dados encontrados na ESEC Ca-etés corroboram a idéia de que a regeneração em áreas de Mata Atlântica promove condi-ções para que os grupos de aves mais sensí-veis e afetados pela fragmentação aumentem

Figura 5. Surucuá-de-barriga-vermelha Trogon curucui foi um importante frugívoro registrado exclusivamente durante o levantamento quantitativo de 2008. (Foto: Ciro Albano)

Entrada da Estação Ecológica de Caetés, Paulista, PE (Foto: Gilmar Farias).

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Tabela 1: Lista das espécies de aves registradas na Estação Ecológica de Caetés, Paulista, Pernambuco, entre 1995 e 2008; LQ1: Levantamento quantitativo 1, rea-lizado em 1995; LQ2: Levantamento quantitativo 2, realizado em 2008; * Espéci-es observadas durantes excursões aleatórias, fora das amostragens quantitativas. Os números se referem ao Índice Pontual de Abundância (IPA). Sensitividade: al-ta (A), média (M) e baixa (B); Grupo trófico: aquático (AQU), detritívoro (DET), frugívoro (FRU), granívoro (GRA), insetívoro (INS), nectarívoro (NEC), onívoro (ONI) e predador (PRE). Status: Ameaçado de Extinção (AM) e Endêmico (EN).

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