Renata Marinho Cruz Biologia Floral e Visitantes Florais de · Universidade Federal da ... Steud. is a ruderal herb from Rubiaceae family that ... em alguns casos, se comportar como

Universidade Federal da Paraíba

Centro de Ciências Exatas e da Natureza

Departamento de Sistemática e Ecologia

Renata Marinho Cruz

Biologia Floral e Visitantes Florais de

Richardia grandiflora (Rubiaceae)

João Pessoa

2011

Renata Marinho Cruz



Monografia apresentada à Coordenação

do Curso de Ciências Biológicas, da

Universidade Federal da Paraíba, em

cumprimento às exigências para obtenção

do Grau de Bacharel em Ciências

Biológicas.

Orientador: Dr. Celso Feitosa Martins

João Pessoa

2011

Catalogação na publicação

Universidade Federal da Paraíba Biblioteca Setorial do CCEN

C957b Cruz, Renata Marinho.

Biologia floral e visitantes florais de Richardia grandiflora (Rubiaceae) / Renata Marinho Cruz. -- João Pessoa, 2011.

53 p. : il.

Monografia (Graduação) – UFPB/CCEN. Orientador: Celso Feitosa Martins Inclui referências.

1. Botânica sistemática 2. Flores - Polinização . 3. Apis mellifera 4.

Angiosperma – Polinizadores. I. Título

BS/CCEN CDU: 582(043.2)

Renata Marinho Cruz



Monografia apresentada à Coordenação do Curso de Ciências Biológicas, da

Universidade Federal da Paraíba, em cumprimento às exigências para obtenção do

Grau de Bacharel em Ciências Biológicas.

Aprovado em: ___/___/___

Dr. Celso Feitosa Martins DSE/UFPB

(Orientador)

Dr. Antônio José Creão Duarte DSE/UFPB

(Examinador)

Dra. Denise Dias da Cruz DSE/UFPB

(Examinadora)

Dra. Maria Regina de Vasconcellos Barbosa DSE/UFPB

(Examinadora)

AGRADECIMENTOS

Ao CNPq/PIBIC/UFPB, pelas bolsas de estudo concedidas.

À EMEPA e seus profissionais, por permitir o desenvolvimento do trabalho na estação.

Ao Prof. Celso Feitosa Martins, pelo apoio ao desenvolvimento deste estudo e pela

orientação extremamente presente.

À minha família, especialmente meus pais, Edson Jorge da Silva Cruz e Maria do Socorro

Marinho Cruz, pelo amor, dedicação e motivação durante toda a minha trajetória.

Ao estatístico Pedro Rafael Diniz Marinho, pelo auxílio na análise dos dados.

A Ana Carolina Toscano de Sousa, companheira de estágio, pela ajuda no desenvolvimento

do estudo.

Aos amigos do laboratório de entomologia, especialmente Carolina Nunes Liberal e Liedson

Tavares de Sousa Carneiro, pelas experiências compartilhadas e companheirismo nas

atividades de laboratório.

Ao meu namorado Antonio Luiz Drummond, pelo estímulo, carinho e bons momentos

compartilhados.

Aos amigos e colegas da turma 2007.1, em especial Hannah, Carol, Danilo e Dani, pelos

momentos de diversão e estudo vivenciados ao longo do curso.

A todos os professores do curso de Ciências Biológicas que contribuíram para a minha

formação.

RESUMO

Biologia floral e visitantes florais de Richardia grandiflora (Rubiaceae). Richardia

grandiflora (Cham. & Schltdl.) Steud. é uma erva ruderal, pertencente à família Rubiaceae,

que apresenta escassez de informações acerca de sua biologia da polinização. Considerando

a importância das espécies ruderais na conservação da abundância e diversidade de

polinizadores em sistemas agrícolas, o presente estudo objetivou conhecer a biologia floral,

sistema reprodutivo e visitantes florais de R. grandiflora. O estudo foi desenvolvido na

Estação Experimental de Mangabeira, pertencente à Empresa Estadual de Pesquisa

Agropecuária da Paraíba (EMEPA), João Pessoa - PB. Foram estudados os caracteres

morfológicos florais de Richardia grandiflora e estimados o número de grãos de pólen e de

óvulos produzidos por flor para calcular a razão pólen/óvulo. Além disso, a antese foi

acompanhada e o sistema reprodutivo analisado através de experimentos de polinização

controlada. Por fim, foram feitas observações dos visitantes florais e identificação dos

polinizadores. Os indivíduos de R. grandiflora estiveram presentes em floração e frutificação

durante todo o período de estudo, sendo uma fonte de recursos importante para diversos

grupos de insetos. Os experimentos de polinização controlada demonstraram que R.

grandiflora necessita de polinização cruzada e da ação de vetores bióticos de pólen. As flores

foram visitadas por insetos das ordens Coleoptera, Diptera, Hymenoptera e Lepidoptera,

que coletaram néctar e/ou pólen como recurso floral. Dentre os visitantes, as abelhas foram

o grupo mais frequente e rico em todos os horários da antese. Além disso, todas as espécies

de abelhas contataram anteras e estigmas com frequência durante as visitas. Deve-se

destacar que os indivíduos da espécie Apis mellifera apresentaram a maior frequência

relativa e contataram as estruturas reprodutivas florais em todas as visitas, sendo

considerados os principais polinizadores de Richardia grandiflora.

Palavras-chave: ruderal, polinização, polinizadores, Apis mellifera.

ABSTRACT

Pollination biology and floral visitors of Richardia grandiflora (Rubiaceae) – Richardia

grandiflora (Cham. & Schltdl.) Steud. is a ruderal herb from Rubiaceae family that has a lack

of information about its pollination biology. Considering the importance of ruderal species in

the conservation of pollinator diversity and abundance in agricultural systems, this study

aimed to understand the floral biology, the breeding system and to assess the floral visitors

of R. grandiflora. The research was performed at the Estação Experimental de Mangabeira,

owned by the Empresa Estadual de Pesquisa Agropecuária da Paraíba (EMEPA), João Pessoa

– PB. Floral morphology of Richardia grandiflora was studied and the number of pollen

grains and ovules produced per flower was estimated to calculate the pollen/ovule ratio.

Besides, the anthesis was monitored and the breeding system was analysed using controlled

pollination experiments. Finally, floral visitors were observed and pollinators were identified.

R. grandiflora individuals were present throughout the study period, flowering and fruiting,

providing resources to diverse groups of insects. Controlled pollination experiments

demonstrated that R. grandiflora require cross-pollination and biotic pollen vectors. Flowers

were visited by insects of the orders Coleoptera, Diptera, Hymenoptera and Lepidoptera,

which were observed collecting pollen and/or nectar as floral resource. Among the floral

visitors, bees were the richest and frequent group and prevailed at all times of anthesis. In

addition, all species of bees often contacted anthers and stigmas during visits. Individuals of

the species Apis mellifera were noteworthy because they had the highest relative frequency

and contacted the floral reproductive structures in all visits. Thus, they were considered the

main pollinators of Richardia grandiflora.

Keywords: ruderal, pollination, pollinators, Apis mellifera.

LISTA DE FIGURAS

Figura 1 Localização do município de João Pessoa no Estado da Paraíba. Canto

inferior, mapa do Brasil. Fonte: Wikipedia.

15

Figura 2 Localização da Estação Experimental de Mangabeira. Fonte: Google

Earth, 2010.

15

Figura 3 Estação Experimental de Mangabeira. Fonte: Google Earth, 2010. 16

Figura 4 Esquema da flor de Richardia grandiflora e medidas registradas em

campo. AT = Abertura do tubo floral; CT = Comprimento do tubo; DC =

Diâmetro da corola.

18

Figura 5 Inflorescências ensacadas com sacos de papel para testar a ocorrência

de autopolinização espontânea.

20

Figura 6 Inflorescência ensacada com tule para análise da polinização pelo

vento (anemofilia).

20

Figura 7 Detalhe da armadilha de pólen utilizada para análise da dispersão

pelo vento dos grãos de pólen de R. grandiflora.

21

Figura 8 Richardia grandiflora. A – Inflorescência. B – Flor. C – Cálice e ovário.

D- Fruto em desenvolvimento. E – Fruto maduro. F – Detalhe do

mericarpo. G – Corte do ovário. H – Disco nectarífero.

25

Figura 9 Horário de abertura e sincronização. Número de flores abertas por

horário (n = 50)

26

Figura 10 Sucesso reprodutivo por inflorescência em cada experimento de

polinização controlada. 1 = Autopolinização espontânea; 2 =

Polinização pelo vento; 3 = Polinização livre (controle); 4 = Polinização

cruzada manual.

28

Figura 11 Visitantes florais de Richardia grandiflora. A e B – Lepidópteros. C – Díptero. D – Plebeia flavocincta (Himenóptero). E – Aughochloropsis sp. (Himenóptero). F – Apis mellifera (Himenóptero). Notar que as abelhas, especialmente em D e F, estão contando os estigmas e as anteras simultaneamente.

29

Figura 12 Frequência de visitas às flores de Richardia grandiflora a cada meia

hora, entre 6h00min e 17h00min.

30

Figura 13 Análise de Correspondência entre os grupos de insetos e os horários

ao longo da manhã. Grupos. G1 = Abelhas; G2 = Lepidoptera; G3 =

Diptera; G4 = Coleoptera. Horários. H2 = 6h30min; H3 = 7h00min; H4

= 7h30h; H5 = 8h00min; H6 = 8h30min; H7 = 9h00min; H8 = 9h30min;

H9 = 10h00min; H10 = 10h30min; H11 = 11h00min; H12 = 11h30min;

H13 = 12h00min. Os grupos omitidos no gráfico (G2, G3 e G4) não

apresentaram grande associação com os horários observados.

31

Figura 14 Frequência de visitas às flores de Richardia grandiflora por espécie de

abelha ao longo da manhã.

33

Figura 15 Porcentagem das visitas para coleta de pólen e néctar por abelhas da

espécie Apis mellifera, ao longo da manhã.

34

LISTA DE TABELAS

Tabela 1 Número e dimensão das estruturas florais de Richardia grandiflora

(n=30).

26

Tabela 2 Resultado dos experimentos de polinização controlada realizados em

flores de Richardia grandiflora, incluindo os valores de sucesso

reprodutivo.

27

Tabela 3 Lista e frequência relativa das espécies de abelhas visitantes florais de

Richardia grandiflora.

32

Tabela 4 Gêneros/espécies de abelhas encontradas neste estudo que foram

registradas em outros trabalhos utilizando recursos florais de

Richardia. R = referências.

40

SUMÁRIO

1 INTRODUÇÃO.............................................................................................................. 10

2 OBJETIVOS.................................................................................................................... 13

2.1 Objetivo Geral................................................................................................................ 13

2.2 Objetivos Específicos..................................................................................................... 13

3 METODOLOGIA........................................................................................................... 14

3.1 Área de Estudo............................................................................................................... 14

3.2 Morfologia e Biologia Floral.......................................................................................... 17

3.3 Sistema Reprodutivo...................................................................................................... 19

3.4 Visitantes Florais............................................................................................................ 21

3.5 Análises Estatísticas....................................................................................................... 22

4 RESULTADOS............................................................................................................... 24

4.1 Morfologia e Biologia Floral.......................................................................................... 24

4.2 Sistema Reprodutivo...................................................................................................... 27

4.3 Visitantes Florais............................................................................................................ 28

5 DISCUSSÃO................................................................................................................... 35

6 CONCLUSÕES............................................................................................................... 43

REFERÊNCIAS................................................................................................................... 44

Biologia Floral e Visitantes Florais de Richardia grandiflora (Rubiaceae)

Renata Marinho Cruz

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1 INTRODUÇÃO

Estima-se que dentre as 250 mil espécies de angiospermas, 90% são polinizadas por

animais, principalmente por insetos (BUCHMANN; NABHAN, 1996; RAVEN; EVERT;

EICHHORN, 2007). Do ponto de vista animal, a polinização é um produto secundário da

coleta de um recurso (pólen, néctar, resina, óleo) que é fornecido nas flores, enquanto para

as plantas é a maneira de aumentar o fluxo gênico entre os indivíduos (JANZEN, 1980).

Segundo Baker e Hurd (1968), a diversificação das angiospermas coincide com um aumento

pronunciado na diversidade dos grupos de insetos, cuja ecologia está intimamente ligada à

dessas plantas. Dentre os insetos, as abelhas são consideradas os principais polinizadores de

plantas cultivadas e silvestres (FREITAS; PEREIRA, 2004; KEVAN; IMPERATRIZ-FONSECA,

2002).

A palavra ruderal provém de ruderes, que significa ruínas, e é utilizada para qualificar

aquelas plantas que durante o processo evolutivo se adaptaram a ambientes antropizados,

ocupando beiras de calçadas, terrenos baldios e outros tipos de ambientes modificados pelo

homem (LORENZI, 1991). A maioria das plantas ruderais são ervas anuais ou bianuais que

apresentam ciclo de vida curto, ampla distribuição geográfica, rápidas taxas de crescimento

e alta produção de sementes (MATESANZ; VALLADARES, 2009). Devido a essas

características, plantas ruderais podem, em alguns casos, se comportar como invasoras de

culturas e pastagens (LORENZI, 1991), sendo comumente chamadas de daninhas. É

importante destacar que os conceitos de ruderal e daninha são distintos, porém é fácil ver

que existem espécies que pertencem a ambas as categorias (RIZZINI, 1997). No Brasil, já foi

ressaltada uma escassez de estudos básicos sobre a ecologia dessas plantas, demonstrando

a necessidade da obtenção de dados sobre o ciclo de desenvolvimento, formas de

reprodução e associações com insetos (BLANCO, 1972).

Estudos têm evidenciado a existência de um declínio de polinizadores, que afeta a

produtividade agrícola (BIESMEIJER et al, 2006; KEARNS; INOUYE, 1997; KEVAN; PHILLIPS,

2001; KLEIN et al, 2007; RICKETTS et al, 2008). Embora a maior parte desses estudos tenha

se concentrado nas regiões temperadas, a discussão sobre a importância dos polinizadores e

seu declínio tornou-se pertinente em várias regiões do globo. Dentre as possíveis causas

desse declínio, está o aumento na degradação da vegetação nativa gerada pela


Renata Marinho Cruz

11

intensificação da agricultura (DIAS; RAW; IMPERATRIZ-FONSECA, 1999; FREITAS et al, 2009).

As áreas com vegetação nativa fornecem, sobretudo, fontes de alimento e sítios de

nidificação para insetos polinizadores. A substituição dessas áreas por monoculturas, que

normalmente florescem por um curto período de tempo, leva a uma redução no número e

diversidade de polinizadores (DIAS; RAW; IMPERATRIZ-FONSECA, 1999; KREMEN, WILLIAMS;

THORP, 2002). Dessa forma, a presença de espécies de plantas ruderais em cultivos pode ser

benéfica, pois elas auxiliam na manutenção de polinizadores, fornecendo recursos durante o

ano todo (IMPERATRIZ-FONSECA, 2005; PATRÍCIO et al, 2005). Além disso, fornecem

alimento para predadores e parasitóides, de modo que, quando manejadas adequadamente,

podem promover um aumento da produtividade das lavouras (PATRÍCIO et al, 2005).

A família Rubiaceae é considerada a quarta maior das angiospermas (GOVAERTS et al,

2011) e a maior da ordem Gentianales (STRUWE, 2002), ocorrendo principalmente nas

regiões tropicais e subtropicais do globo (JUDD et al, 2008). Rubiaceae compreende

aproximadamente 650 gêneros e 13.000 espécies (STRUWE, 2002), sendo representada no

Brasil por cerca de 118 gêneros e 1347 espécies (BARBOSA et al, 2010). Para a região

Nordeste, foram compilados 66 gêneros e 277 espécies (BARBOSA et al, 1996). Nessa família

estão inclusas espécies de grande importância econômica, exploradas na alimentação,

ornamentação ou na indústria farmacêutica. Dentre elas, pode-se destacar Coffea arabica L.,

o popular café, e Cinchona pubescens Vahl., recurso de quinino para o tratamento da malária

(COELHO; AGRA; BARBOSA, 2006).

O gênero Richardia L. pertence à subfamília Rubioideae da tribo Spermacoceae, e é

composto por cerca de 15 espécies de ervas anuais ou mais comumente perenes, que

ocorrem desde os Estados Unidos até a América do Sul (LEWIS; OLIVER, 1974). Para o Brasil,

são listadas 8 espécies distribuídas de forma descontínua por todo o território (ANDERSSON,

1992). Espécies do gênero Richardia são popularmente referidas como tóxicas e/ou

medicinais (COELHO; AGRA; BARBOSA, 2006), além de terem sido citadas por diversos

autores como ervas daninhas (BARBOSA et al, 2003; CARDOSO, 2009; FRANCO; ROZANSKI,

2010; KIILL; HAJI; LIMA, 2000; MONQUEIRO; CHRISTOFFOLETI, 2003; MONQUERO; CURY;

CHRISTOFFOLETI, 2005; PEDRINHO JÚNIOR; BIANCO; PITELLI, 2004; RONCHI et al, 2003; SAN

MARTIN MATHEIS, 2004; SILVA; COELHO; MEDEIROS, 2008).

Richardia grandiflora (Cham. & Schltdl.) Steud. é uma erva ruderal conhecida

popularmente como “ervanço”, “poaia” ou “ipeca-mirim” (AGRA; FREITAS; BARBOSA-FILHO,


Renata Marinho Cruz

12

2007). Essa espécie apresenta distribuição neotropical (ANDERSSON, 1992), sendo nativa da

Argentina, Bolívia, Brasil, Uruguai e Paraguai (LEWIS; OLIVER, 1974). No Brasil, pode ser

encontrada em todas as regiões (PEREIRA; BARBOSA, 2006). Estudos apontam que R.

grandiflora possui indicações etnofarmacológicas no combate a hemorróidas e como

vermífugo (AGRA; FREITAS; BARBOSA-FILHO, 2007; SILVA; BARBOSA; ALBUQUERQUE, 2010).

Além disso, é citada, por alguns autores, como invasora de cultivos (BARBOSA et al, 2003;

CARDOSO, 2009; FRANCO; ROZANSKI, 2010; KIILL; HAJI; LIMA, 2000; SILVA; COELHO;

MEDEIROS, 2008).

Estudos relacionados à biologia floral e polinização têm sido realizados para algumas

espécies da família Rubiaceae. Entretanto, a maior parte dos trabalhos está focada nas

espécies heterostílicas concentrando-se, sobretudo, nos gêneros Psychotria L. e Palicourea

Aubl. (COELHO; BARBOSA, 2004; CONSOLARO; SILVA; OLIVEIRA, 2005; MACHADO, 2007;

ORNELAS et al, 2004; PÉREZ-NASSER; EGUIARTE; PIÑERO, 1993; RICHARDS; KOPTUR, 1993;

TEIXEIRA; MACHADO, 2004; VIRILLO et al, 2007). Dessa forma, poucas informações podem

ser encontradas sobre a polinização de espécies não heteromórficas.

A maioria dos estudos realizados para Richardia grandiflora se concentra na análise

de aspectos fitoquímicos (PEREIRA, 2011; TOMAZ, 2008; TOMAZ et al, 2008). Informações

sobre a biologia floral e polinização são praticamente inexistentes, não havendo nenhum

estudo direcionado à espécie. Referências a visitantes florais de R. grandiflora podem ser

encontradas em trabalhos gerais envolvendo levantamentos da flora utilizada por insetos e

análises polínicas de mel (BOFF, 2008; KIILL; HAJI; LIMA, 2000; MOURA, 2008; NASCIMENTO,

2011; PIRES et al, 2009; POTT; POTT, 1986; SANTOS; KIILL; ARAÚJO, 2006; SILVA, 2006; SILVA

et al, 2008; VIDAL; SANTANA; VIDAL, 2008). Contudo, em nenhum estudo foi analisada a

biologia floral, sistema reprodutivo, frequência de visitantes e polinizadores.

Considerando a escassez de estudos sobre a ecologia de plantas ruderais, além da

importância dessas espécies na manutenção da abundância e diversidade de polinizadores

em sistemas agrícolas, torna-se essencial o estudo da biologia floral, sistema reprodutivo,

visitantes florais e polinizadores de Richardia grandiflora.


Renata Marinho Cruz

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2 OBJETIVOS

2.1 Objetivo Geral

Obter informações sobre a biologia da polinização de Richardia grandiflora (Cham. &

Schltdl.) Steud., através do estudo da biologia floral, sistema reprodutivo e visitantes florais.

2.2 Objetivos Específicos

Analisar a morfologia floral de Richardia grandiflora;

Acompanhar a antese descrevendo o horário de abertura das flores, longevidade floral,

receptividade estigmática e deiscência das anteras;

Estimar a quantidade de grãos de pólen e óvulos produzidos por flor e calcular a razão

pólen/óvulo;

Analisar o sistema reprodutivo de Richardia grandiflora através de experimentos de

polinização controlada;

Registrar os visitantes florais, analisando sua frequência relativa, horário de visitação e

recurso explorado;

Identificar os polinizadores de Richardia grandiflora.


Renata Marinho Cruz

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3 METODOLOGIA

3.1 Área de Estudo

Os estudos sobre a biologia floral e visitantes florais de Richardia grandiflora foram

desenvolvidos na Estação Experimental de Mangabeira (07°11'52"N; 34°48'42"W),

pertencente à Empresa Estadual de Pesquisa Agropecuária da Paraíba (EMEPA), no período

de agosto/2010 a abril/2011. A estação possui uma área de 260 ha e localiza-se na rodovia

PB-008, no município de João Pessoa – PB, próxima aos rios Cuiá, Jacarapé e Cabelo (Figuras

1 e 2). O local possui uma altitude de cerca de 30 m e está a aproximadamente 1 km da

costa.

O clima da região, de acordo com as divisões climáticas de Köppen, está inserido

dentro do domínio tropical quente-úmido (As’). Caracteriza-se por apresentar um período

chuvoso que se inicia no mês de fevereiro ou março e prolonga-se até julho ou agosto. O

período seco começa no mês de setembro e estende-se até fevereiro. As médias térmicas

anuais são de 25 - 26° C e as precipitações pluviométricas situam-se em torno de 1500 mm

ao ano. Os solos da região são arenosos ou argilosos de baixa fertilidade, lixiviados

(podzólicos e latossolos), sobre os sedimentos da Formação Barreiras que constituem os

baixos planaltos costeiros ou tabuleiros (FELICIANO; MELO, 2003).

A vegetação local da estação (Figura 3) consiste de plantas cultivadas, utilizadas para

pesquisas de avaliação de cultivares, produção de mudas frutíferas e polpas. Dentre as

espécies cultivadas destacam-se: Anacardium occidentale L. (cajueiro), Bixa orellana L.

(urucum), Eugenia uniflora L. (pitangueira), Hancornia speciosa Gomes (mangabeira), Hevea

brasiliensis (Willd. ex A. Juss.) Müll. Arg. (seringueira), Malpighia emarginata DC.

(aceroleira), Mangifera indica L. (mangueira), Psidium guajava L. (goiabeira), Spondias

cytherea Sonn. (cajarana), Spondias mombin L. (cajazeira), Spondias sp. (umbu-cajá). No local

são encontradas, ainda, diferentes espécies de plantas ruderais. Além de Richardia

grandiflora (Cham. & Schltdl.) Steud. , podem ser encontrados indivíduos de Borreria sp.,

Ipomoea sp., Pavonia cancellata (L.) Cav., Turnera subulata Smith, entre outras. A estação

está cercada por uma formação florestal de tabuleiro, que compreende uma flora mista de

Mata Atlântica e restinga (BARBOSA, 1996; FELICIANO; MELO, 2003).


Renata Marinho Cruz

15

Figura 1 – Localização do município de João Pessoa no Estado da Paraíba. Canto inferior, mapa do Brasil. Fonte: Wikipedia.

Figura 2 – Localização da Estação Experimental de Mangabeira. Fonte: Google Earth, 2010.

Mangabeira Mangabeira

Valentina

Mangabeira

Valentina

Mangabeira

Estação

Mangabeira

Estação

Mangabeira Praia da Jacarapé Praia da Jacarapé


Renata Marinho Cruz

16

Figura 3 – Estação Experimental de Mangabeira. Fonte: Google Earth, 2010.


Renata Marinho Cruz

17

Segundo Silva (2010), até 1980 a região era pouco ocupada, com a presença de

moradores que viviam da pesca e da agricultura de subsistência. Após a construção da

rodovia PB-008, a ocupação foi impulsionada havendo a intensificação da especulação

imobiliária, construção civil e atividade turística (SILVA et al, 2003). Contudo, a área ainda

apresenta uma baixa densidade populacional, que pode ser explicada por uma grande parte

estar destinada à instalação do Pólo Turístico Cabo Branco e outra parte ao uso agrícola

(BARBOSA, 2005). Próximo à estação predominam atividades agrícolas voltadas para

subsistência, mas podem ser encontradas propriedades onde são realizadas produções para

o mercado, como uma unidade rural que atua na produção de cocos.

3.2 Morfologia e Biologia Floral

Para estudar os caracteres morfológicos florais de Richardia grandiflora, foram

realizadas, inicialmente, observações e medições em campo. Com o auxílio de um

paquímetro digital, foi medido o diâmetro de 45 inflorescências e registrado em 30 flores o

diâmetro da corola, comprimento e abertura do tubo floral (Figura 4). Posteriormente, as

mesmas flores foram conservadas em álcool 70% e levadas para o laboratório. Sob

estereomicroscópio, foi observada a forma da corola, a presença de nectário, número de

sépalas, pétalas, estames, estigmas e óvulos. Ainda sob estereomicroscópio, foram medidos

os filetes, anteras, ovário, estilete e estigma.

A quantidade média de flores produzidas e a duração de uma inflorescência foram

obtidas através do acompanhamento de 50 inflorescências. As inflorescências foram

marcadas com caneta permanente, identificadas com palitos de madeira numerados e

acompanhadas até a senescência.

A contagem dos grãos de pólen foi realizada em 10 botões florais de Richardia

grandiflora. Os botões foram coletados e armazenados em microtubos contendo álcool 70

%. Posteriormente, uma antera foi removida de cada botão, colocada em lâmina de vidro,

macerada até a total liberação dos grãos de pólen e colocada sob estereomicroscópio para

contagem. A partir da média de grãos de pólen produzidos por antera, foi estimada a

quantidade de grãos de pólen produzidos por flor. Esse resultado foi utilizado para a

obtenção da razão pólen/óvulo (CRUDEN, 1977).


Renata Marinho Cruz

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Figura 4 – Esquema da flor de Richardia grandiflora e medidas registradas em campo. AT = Abertura do tubo floral; CT = Comprimento do tubo; DC = Diâmetro da corola.

O acompanhamento da antese foi realizado através da verificação do horário de

abertura das flores, sincronização na abertura, longevidade floral, deiscência das anteras e

receptividade estigmática.

O horário de abertura e sincronização na abertura foram observados a partir das

6h00min, durante 5 dias. Para tanto, 50 botões foram separados e marcados com tinta à

base de água, do total de 250, em um quadrante de 1 m2. As flores foram acompanhadas ao

longo da manhã, sendo registrado o horário em que ocorreu a abertura de cada uma. A

longevidade floral foi observada através da marcação de 30 botões com caneta permanente,

que foram acompanhados até a abscisão das flores.

Para verificar se há deiscência das anteras antes da abertura da flor, 20 botões foram

retirados e foi observado, com auxílio de uma lupa de mão, se as anteras já se encontram

abertas. Além disso, a deiscência foi observada simultaneamente à observação do horário de

abertura.

A receptividade estigmática foi analisada ao longo da antese (6h00min, 9h00min,

12h00min e 15h00min) em 10 flores a cada horário, totalizando 40 flores. Com o auxílio de

uma pipeta, foi adicionada uma gota de peróxido de hidrogênio (H2O2), a 10 volumes, sobre

a superfície dos estigmas. Em seguida, foi verificada a presença de bolhas de ar com uma

AT

DC

CT


Renata Marinho Cruz

19

lupa de mão. A presença de bolhas de ar indica que o estigma está produzindo a enzima

peroxidase e, portanto, está receptivo (KEARNS; INOYE, 1993).

3.3 Sistema Reprodutivo

A avaliação do sistema reprodutivo de Richardia grandiflora foi realizada através de

experimentos de polinização controlada: autopolinização espontânea, polinização pelo

vento, polinização cruzada manual e polinização livre. As flores utilizadas nos experimentos

foram marcadas no cálice com caneta permanente e acompanhadas até a formação de

frutos. Todas as inflorescências foram identificadas com palitos de madeira numerados.

A formação de frutos por autogamia foi verificada através do experimento de

autopolinização espontânea. Nesse experimento, foram utilizadas 54 flores pertencentes a

20 inflorescências diferentes. As inflorescências foram ensacadas com sacos de papel (Figura

5), de modo que não foi permitido o contato das flores com grãos de pólen provenientes de

outras inflorescências, impedindo a polinização cruzada.

O experimento de polinização pelo vento foi realizado através da marcação de 59

flores, oriundas de 20 inflorescências. As inflorescências foram envolvidas por sacos de tule

(Figura 6) contendo perfurações de aproximadamente 1 mm2. Essas perfurações permitiam a

passagem de grãos pólen carregados pelo vento, mas impediam o acesso dos visitantes

florais. Os sacos foram sustentados por uma armação de arame para evitar o contato do

tecido com as flores.

O experimento de polinização cruzada manual consistiu no transporte de grãos de

pólen de flores de uma planta para o estigma de flores de outra planta. O transporte foi

realizado através da remoção das anteras deiscentes com uma pinça e do posterior contato

delas com os estigmas. Como não foi possível a separação dos indivíduos, para a realização

dos cruzamentos utilizou-se a distância mínima de 3 m entre as flores doadoras e

receptoras. Esse procedimento foi adotado para evitar a utilização de flores provenientes de

expansões do mesmo indivíduo. Os cruzamentos foram realizados em 20 inflorescências, em

um total de 42 flores. Após a realização dos cruzamentos, as inflorescências foram

ensacadas com sacos de papel.


Renata Marinho Cruz

20

Figura 5 - Inflorescências ensacadas com sacos de papel para testar a ocorrência de autopolinização espontânea.

Figura 6 - Inflorescência ensacada com tule para análise da polinização pelo vento (anemofilia).

A polinização livre (controle) foi avaliada através do acompanhamento de 53 flores,

pertencentes a 20 inflorescências diferentes. As inflorescências foram mantidas sob

condições naturais permanecendo, portanto, expostas aos visitantes florais.

Todas as inflorescências utilizadas nos experimentos foram levadas para o

laboratório para contagem do número de sementes produzidas. A partir desses dados, foi

calculado o sucesso reprodutivo para cada experimento, utilizando a fórmula:

Posteriormente, o sucesso reprodutivo obtido nos diferentes experimentos foi

comparado estatisticamente.

Foi realizada, ainda, a análise da dispersão pelo vento dos grãos de pólen de

Richardia grandiflora. Para tanto, foram utilizadas armadilhas de pólen, que consistiam em

lâminas de vidro cobertas por fita dupla face, fixadas em palitos de madeira (Figura 7).

Foram utilizadas 5 armadilhas, posicionadas na altura das inflorescências e mantidas em

campo por um dia. Em seguida, as lâminas foram levadas ao laboratório e analisadas sob

microscópio para verificar a presença ou ausência de grãos de pólen aderidos à fita.


Renata Marinho Cruz

21

Figura 7 – Detalhe da armadilha de pólen utilizada para análise da dispersão pelo vento dos grãos de pólen de R. grandiflora.

3.4 Visitantes Florais

O registro dos visitantes florais foi realizado entre os meses de agosto/2010 e

abril/2011, com um total de 8 observações. Cada observação foi realizada em 50 flores de

Richardia grandiflora, iniciando às 6h00min e estendendo-se até as 17h00min. O

monitoramento das flores foi feito durante 5min a cada intervalo de 10min, obtendo-se um

total de 30min de observação por hora. As flores foram, ainda, inspecionadas a cada hora

para verificar a presença de insetos pequenos que poderiam estar em seu interior.

Dessa forma, foi possível obter informações acerca da riqueza, frequência de

visitantes e horário de visitação. Além disso, o comportamento dos visitantes quanto à

coleta de recursos florais e a ocorrência de contato com os estigmas foram verificados

através das observações visuais e análise de fotografias.

Indivíduos foram coletados nas flores, durante o período de observação, com o

auxílio de rede entomológica e frascos coletores. Em seguida, foram colocados em câmara

mortífera contendo acetato de etila, montados e depositados na Coleção Entomológica do

Departamento de Sistemática e Ecologia da Universidade Federal da Paraíba.


Renata Marinho Cruz

22

A identificação dos espécimes baseou-se em amostras depositadas na coleção de

referência de Entomologia da Universidade Federal da Paraíba, na utilização do livro Abelhas

Brasileiras: Sistemática e Identificação (SILVEIRA; MELO; ALMEIDA, 2002) e no auxílio de

especialistas (Drs. Fernando C. V. Zanella – UFCG e Clemens Schlindwein – UFPE).

3.5 Análises Estatísticas

Para a análise dos dados, foram utilizados dois testes não-paramétricos, Kruskal-

Wallis e Wilcoxon, além da Análise de Correspondência.

Os métodos estatísticos não-paramétricos são utilizados, principalmente, quando não

fazemos nenhuma alusão aos parâmetros da população amostrada, sem requerer uma

pressuposição sobre a forma da distribuição de probabilidade dos dados. O teste de Kruskal-

Wallis serve para verificar se existe diferença significativa entre três ou mais amostras

independentes, enquanto o de Wilcoxon comprova se existe diferença significativa entre

dois tratamentos. Ambos são testes de hipóteses, em que é assumida uma hipótese nula, de

que existe igualdade entre as amostras, e uma hipótese alternativa contrária. A aceitação ou

rejeição da hipótese nula foi realizada através da obtenção de um p-valor, adotando o nível

de significância = 0,05 (SIEGEL; CASTELLAN JR., 2006).

A Análise de Correspondência (AC) é uma metodologia multivariada baseada numa

abordagem composicional e que é normalmente utilizada para mapear as percepções

observadas entre as categorias de uma tabela de contingência. Uma aplicação comum da

metodologia de Análise de Correspondência tem sido na redução da dimensionalidade dos

dados, obtidas através do mapeamento perceptual das relações de interdependência de

informações amostrais que, na maioria das vezes, representam dados não-métricos. A

proximidade entre os objetos no gráfico indica o nível de associação entre tais objetos no

âmbito amostral, sendo indicada através de qualquer métrica de distância válida, como a

distância euclidiana. Na AC, uma decomposição dos dados é obtida para se estudar a

estrutura dos mesmos sem que um modelo seja hipotetizado ou que uma distribuição de

probabilidade tenha sido assumida (MARINHO, 2010).

Os cálculos foram realizados utilizando o pacote estatístico R (versão 2.12.1). O pacote R

é uma linguagem e um ambiente de desenvolvimento integrado, para cálculos estatísticos e

gráficos, que foi desenvolvido por um esforço colaborativo de pessoas em vários locais do


Renata Marinho Cruz

23

mundo (R DEVELOPMENT CORE TEAM, 2011). Apesar do seu caráter gratuito, R é uma

ferramenta poderosa com boa capacidade ao nível de programação e possui um conjunto

bastante vasto de pacotes, que acrescentam potencialidades à poderosa versão base do R

(MARINHO, 2010).


Renata Marinho Cruz

24

4 RESULTADOS

4.1 Morfologia e Biologia Floral

Indivíduos de Richardia grandiflora estiveram presentes em floração e frutificação

durante todo o período de estudo (agosto/2010 – abril/2011). R. grandiflora apresenta

inflorescência do tipo glomérulo capituliforme, localizada na posição terminal dos ramos,

rodeadas por 4 brácteas foliares involucrais (Figura 8A). O diâmetro das inflorescências

variou entre 0,5 – 1,3 cm. Cada inflorescência produziu uma média de 14 flores (6 – 33

flores) e permaneceu florida por uma ou duas semanas. Após esse período, as

infrutescências permaneciam por aproximadamente 3 semanas, tempo necessário para a

maturação dos frutos. Os frutos são esquizocarpos, que se separam em três mericarpos

indeiscentes quando maduros (Figura 8D, E e F).

As flores de R. grandiflora são andróginas, diperiantadas, heteroclamídeas (Figura

8B). Possuem um cálice hexâmero, soldado na base. Corola infundibuliforme, branca e lilás,

hexâmera, com um anel de tricomas na porção inferior interna. Androceu com 6 estames,

homodínamos, excertos, presos na fauce; anteras ditecas, dorsifixas, com deiscência

longitudinal. Ovário ínfero, gamocarpelar, trilocular, cada lóculo com um único óvulo (Figura

8C e G); estigma trífido. Foi observada a presença de um disco nectarífero na base da corola

(Figura 8H). Na Tabela 1 estão apresentadas as dimensões das estruturas florais medidas.

A partir da contagem de grãos de pólen, foi obtido que, por uma antera, é produzida

uma média de 373 grãos de pólen. Dessa forma, em uma flor são disponibilizados

aproximadamente 2238 grãos de pólen. Partindo desses resultados, a razão pólen/óvulo

obtida para Richardia grandiflora foi de 746:1.

As flores de R. grandiflora iniciaram a antese aproximadamente às 6h30min, estando

todas abertas em, no máximo, 40min (Figura 9). Foi observado que em dias nublados os

botões tardam o horário de abertura em cerca de uma hora. A duração das flores é de

apenas um dia. Elas permanecem vistosas até perto do meio dia, já se encontrando com

aspecto murcho durante o período da tarde. Os resultados demonstraram que há

disponibilidade polínica assim que a flor abre. Da mesma forma, o estigma se encontrou


Renata Marinho Cruz

25

receptivo no momento de abertura da flor e manteve-se assim em todos os horários

observados.

Figura 8 – Richardia grandiflora. A – Inflorescência. B – Flor. C – Cálice e ovário. D- Fruto em desenvolvimento. E – Fruto maduro. F – Detalhe do mericarpo. G – Corte do ovário. H – Disco nectarífero.

B

Estigma Antera

Cálice

Ovário

Corola

1,00 mm 1,00 mm 1,00 mm C D E

F H G 0,100 mm

1,00 mm

Óvulo

Ovário

A

Disco nectarífero


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26

0

10

20

30

40

50

60

nº

de

flo

res

ab

erta

s

Horário

Tabela 1 – Número e dimensão das estruturas florais de Richardia grandiflora (n=30).

Caracteres Florais

Número Dimensão

Cálice (sépalas) 6 Corola (pétalas) 6 1,0 – 1,6 cm

Tubo

0,8 – 1,4 x 0,3 – 1,0 cm

Estames 6 Antera

0,9 – 2,0 x 0,4 – 1,3 mm

Filete

0,7 – 1,8 mm

Pistilo Estilete e Estigma

0,9 – 1,6 cm

Lóculos/Carpelos 3 Óvulos 3 Ovário

0,6 – 1,7 x 0,9 – 1,6 mm

Figura 9 – Horário de abertura e sincronização. Número de flores abertas por horário (n = 50).


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27

4.2 Sistema Reprodutivo

Foi observada a formação de sementes em todos os experimentos realizados nas

inflorescências de Richardia grandiflora. Contudo, os sucessos reprodutivos obtidos nos

experimentos de autopolinização espontânea e polinização pelo vento foram inferiores aos

obtidos nos de polinização livre (controle) e cruzada manual.

O sucesso reprodutivo obtido no experimento de autopolinização espontânea foi de

0,06 (Tabela 2). Para o teste de polinização pelo vento foi obtido um sucesso reprodutivo de

apenas 0,02. Comparando os resultados desses dois tratamentos, através do teste de

Wilcoxon, observou-se que não houve diferença significativa entre eles (p = 0,64). A

observação, em laboratório, das armadilhas de pólen corrobora com o resultado dos

experimentos. O número de grãos de pólen de R. grandiflora aderidos à fita foi inferior a três

em todas as armadilhas.

Os experimentos de polinização livre (controle) e cruzada manual resultaram,

respectivamente, em um sucesso reprodutivo de 0,70 e 0,75. Os resultados obtidos para

esses experimentos não diferiram estatisticamente (p = 0,79). Entretanto, quando

comparados aos resultados da autopolinização espontânea e polinização pelo vento, os

experimentos de polinização livre (controle) e cruzada manual foram maiores e diferiram

estatisticamente (p < 0,05), como pode ser suspeitado pela análise do boxplot (Figura 10).

Tabela 2 – Resultado dos experimentos de polinização controlada realizados em flores de Richardia grandiflora, incluindo os valores de sucesso reprodutivo.

Experimentos Total de Total de Total de Sucesso

de Polinização Inflorescências Flores Sementes Reprodutivo

Autopolinização espontânea 20 54 9 0,06 Polinização pelo vento 20 59 4 0,02 Polinização cruzada manual 20 42 94 0,75 Polinização livre (controle) 20 53 111 0,70


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28

Figura 10 – Sucesso reprodutivo por inflorescência em cada experimento de polinização controlada. 1 = Autopolinização espontânea; 2 = Polinização pelo vento; 3 = Polinização livre (controle); 4 = Polinização cruzada manual.

4.3 Visitantes Florais

As flores de Richardia grandiflora foram visitadas por 29 espécies diferentes de

insetos pertencentes às ordens Coleoptera (2), Diptera (5), Hymenoptera (18) e Lepidoptera

(4) (Figura 11). Os insetos utilizaram néctar e/ou pólen como recurso floral.

As visitas às flores de R. grandiflora tiveram início por volta das 6h30min, horário

aproximado de início da antese. O teste de Kruskal-Wallis mostrou que existiu uma

heterogeneidade entre as visitas ao longo do dia (p = 1,31 10-8

), havendo uma

heterogeneidade no turno da manhã (p = 7,05 10-6

) e homogeneidade no turno da tarde

(p = 0,4373). Na Figura 12, é possível observar que existe uma maior frequência de visitas no


Renata Marinho Cruz

29

intervalo entre 7h00min e 8h30min, e que, com o decorrer da manhã, as visitas diminuíram,

mantendo-se praticamente nula após as 11h30min.

Figura 11 – Visitantes florais de Richardia grandiflora. A e B – Lepidópteros. C – Díptero. D – Plebeia flavocincta (Himenóptero). E – Aughochloropsis sp. (Himenóptero). F – Apis mellifera (Himenóptero). Notar que as abelhas, especialmente em D e F, estão contando os estigmas e as anteras simultaneamente.

A B

C D

E F


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30

0

5

10

15

20

25Fr

equ

ênci

a d

e vi

sita

s (%

)

Horário

Figura 12 – Frequência de visitas às flores de Richardia grandiflora a cada meia hora, entre 6h00min e 17h00min.

Dentre os visitantes, as abelhas (Apoidea Apiformes) foram o grupo predominante,

com 95,3 % do total de visitas, seguido pelos dípteros com 2,7 %. Os lepidópteros foram

responsáveis por 1,8 % das visitas e os coleópteros por apenas 0,2 %. Além disso, através da

Análise de Correspondência é possível notar que existiu uma predominância das abelhas em

todos os horários da manhã (Figura 13), sobretudo, às 7h30min. Diptera, Lepidoptera e

Coleoptera estão omitidos no gráfico porque não apresentaram grande associação com os

horários observados.

As abelhas foram, ainda, o grupo mais rico, com um total de 17 espécies registradas,

pertecentes a 3 diferentes famílias (Tabela 3). A família Apidae foi representada por 8

espécies: Apis mellifera (Figura 11F), Ceratina sp., Exomalopsis sp., Frieseomelitta

doederleini, Melissoptila sp., Plebeia flavocincta (Figura 11D), Tetrapedia diversipes e Trigona

spinipes. Para a família Halictidae foram observadas 8 espécies, Augochlora thalia,

Augochlora sp.1, Augochlora sp.2, Augochlora sp.3, Augochlorella sp., Augochloropsis sp.

(Figura 11E), Dialictus opacus e Dialictus sp. Por fim, foi registrada uma espécie pertencente

à família Andrenidae: Callonychium brasiliense.


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31

Figura 13 – Análise de Correspondência entre os grupos de insetos e os horários ao longo da manhã. Grupos. G1 = Abelhas; G2 = Lepidoptera; G3 = Diptera; G4 = Coleoptera. Horários. H2 = 6h30min; H3 = 7h00min; H4 = 7h30min; H5 = 8h00min; H6 = 8h30min; H7 = 9h00min; H8 = 9h30min; H9 = 10h00min; H10 = 10h30min; H11 = 11h00min; H12 = 11h30min; H13 = 12h00min. Os grupos omitidos no gráfico (G2, G3 e G4) não apresentaram grande associação com os horários observados.

Dentre as abelhas, os indivíduos da espécie introduzida Apis mellifera foram os mais

frequentes, apresentando 86,9 % do total de visitas. A segunda maior frequência foi

registrada para Dialictus opacus (3,0 %), que foi seguida por Ceratina sp. (2,3 %). Os

indivíduos de Frieseomelitta doederleini e Augochloropsis sp. apareceram, respectivamente,

com 2,0 % e 1,6 %. As demais espécies apresentaram uma frequência de até 1 % (Tabela 3).

Os indivíduos da espécie Apis mellifera foram os primeiros visitantes, iniciando as

visitas às 6h30min e predominando em todos os horários da manhã (Figura 14). A partir das

7h00min, as demais espécies de abelhas iniciaram suas visitas, sendo registrada uma maior

riqueza das 7h30min às 8h00min.


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32

Tabela 3 – Lista e frequência relativa das espécies de abelhas visitantes florais de Richardia grandiflora.

Espécies de Abelhas Frequência (%)

ANDRENIDAE

PANURGINAE

Calliopsini Callonychium brasiliense (Ducke, 1907) 0,7

APIDAE

APINAE Apini Apis mellifera Linnaeus, 1758 86,9

Meliponini Frieseomelitta doederleini (Friese, 1900) 2,0

Plebeia flavocincta (Cockerell, 1912) 0,5

Trigona spinipes (Fabricius, 1793) 1,0

Eucerini Melissoptila sp. 0,4

Exomalopsini Exomalopsis sp. 0,3

Tetrapediini Tetrapedia diversipes Klug, 1810 0,1

XYLOCOPINAE Ceratinini Ceratina sp. 2,3

HALICTIDAE HALICTINAE Augochlorini Augochlora thalia Smith, 1879

0,9

Augochlora sp.1

Augochlora sp.2

Augochlora sp.3

Augochlorella sp. Sandhouse, 1937 0,1

Augochloropsis sp. Cockerell, 1897 1,6

Halictini Dialictus opacus (Moure,1940) 3,0

Dialictus sp. Robertson, 1902 0,2

Dentre as espécies de abelhas mais frequentes, os indivíduos de Frieseomelitta

doederleini foram observados coletando exclusivamente pólen e os de Dialictus opacus

coletaram exclusivamente néctar. As demais abelhas foram observadas coletando ambos os

recursos florais. Os indivíduos de Apis mellifera coletaram pólen em 53,7 % das visitas,

enquanto os de Augochoropsis sp. e Ceratina sp. coletaram preferencialmente néctar, 78,9

% e 95,0 %, respectivamente.


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33

Figura 14 – Frequência de visitas às flores de Richardia grandiflora por espécie de abelha ao longo da manhã.

Foi observado que as primeiras visitas dos indivíduos da espécie Apis mellifera foram

para coleta de pólen, sendo o recurso preferencial até as 7h30min. A partir desse horário,

ocorreu uma inversão na preferência, com a predominância de visitas para coleta de néctar.

A partir 9h30min, as abelhas Apis mellifera foram observadas coletando exclusivamente

néctar (Figura 15).

Lepidópteros e dípteros raramente contataram as anteras e estigmas durante as

visitas florais em Richardia grandiflora. Por sua vez, todas as espécies de abelhas foram

frequentemente observadas contatando as estruturas reprodutivas florais. Os indivíduos da

espécie Apis mellifera merecem destaque, pois contataram anteras e estigmas em todas as

0

5

10

15

20

25

30

Freq

uên

cia

de

visi

tas

(%)

Apis mellifera Augochlora spp. Augochlorella sp.

Augochloropsis sp. Callonychium brasiliense Ceratina sp.

Dialictus opacus Dialictus sp. Exomalopsis sp.

Frieseomelitta doederleini Melissoptila sp. Plebeia flavocincta

Tetrapedia diversipes Trigona spinipes


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34

visitas realizadas, seja para coleta de pólen ou néctar. Somando esse resultado à alta

frequência relativa da espécie, os indivíduos de Apis mellifera aparecem como importantes

polinizadores de Richardia grandiflora.

Figura 15 – Porcentagem das visitas para coleta de pólen e néctar por abelhas da espécie Apis mellifera, ao longo da manhã.

0

20

40

60

80

100

120

Po

rce

nta

gem

das

co

leta

s (%

)

Horário

Pólen

Néctar


Renata Marinho Cruz

35

5 DISCUSSÃO

Os resultados obtidos no presente estudo sugerem que Richardia grandiflora é uma

importante fonte de recurso durante o ano todo para diversos grupos de insetos, sobretudo

abelhas. Além disso, foi evidenciado através dos experimentos de polinização controlada,

que R. grandiflora necessita de polinização cruzada e que esta depende da ação de vetores

bióticos de pólen.

Embora tenha sido observada a formação de sementes em todos os experimentos

realizados nas inflorescências de Richardia grandiflora, o sucesso reprodutivo obtido no

experimento de autopolinização espontânea foi significativamente inferior aos da

polinização livre (controle) e cruzada manual. Esses resultados sugerem a predominância de

auto-incompatibilidade e, consequentemente, a necessidade de polinização cruzada.

Segundo Proctor, Yeo e Lack (1996), todos os sistemas de auto-incompatibilidade

apresentam “falhas”, sendo possível ocorrer algum grau de autopolinização, justificando o

fato de ter ocorrido a formação de frutos, em pequenas taxas, no experimento de

autopolinização. É importante considerar, ainda, que como a agamospermia não foi testada,

a formação de frutos por essa estratégia reprodutiva poderia estar inclusa nos resultados.

Todavia, as baixas taxas de produção de sementes nos experimentos de autopolinização

espontânea indicam que isso não ocorreu. Apesar de incomum na família Rubiaceae,

existem registros para ocorrência de agamospermia em gêneros dessa família, como

Guettarda (NOVO, 2010) e Psychotria (CASTRO, 2001; ROSSI, 2003).

A necessidade de polinização cruzada também foi indicada através da análise da

razão pólen/óvulo. De acordo com a classificação de Cruden (1977), a razão de 746:1 sugere

que Richardia grandiflora é uma espécie xenogâmica facultativa. As espécies xenogâmicas

facultativas são geralmente autocompatíveis, mas ocorre o favorecimento de cruzamentos

xenogâmicos através de adaptação morfológicos e/ou fisiológicas, ficando a autopolinização

restrita à ausência ou em adição à polinização (CRUDEN, 1977). Contudo, no presente

estudo, os resultados obtidos com a autopolinização espontânea foram extremamente

baixos.

Na subfamília Rubioideae, são comumente encontradas espécies heterostílicas

(PEREIRA; BARBOSA, 2006; PEREIRA, 2007). A heterostilia é um polimorfismo genético em


Renata Marinho Cruz

36

que as populações de plantas são compostas por dois (distilia) ou três (tristilia) morfos que

diferem reciprocamente nas alturas dos estigmas e anteras nas flores. Associado a esse

polimorfismo, encontra-se um sistema de incompatibilidade intramórfico e,

frequentemente, diferenças em características morfológicas secundárias (BARRET, 1992;

BARRET; RICHARDS, 1990). Para o gênero Richardia não existem referências na literatura

sobre a presença de heterostilia, também não constatada neste estudo devido à ausência de

posicionamento diferenciado entre estames e estigmas nas flores de Richardia grandiflora.

Dentre os sistemas de auto-incompatibilidade conhecidos na família Rubiaceae, o

sistema heteromórfico heterostílico é o mais amplamente distribuído (SOUZA; COSTA;

BORBA, 2007). Para Rubiaceae, as informações acerca de auto-incompatibilidade

homomórfica são escassas, havendo poucos trabalhos como, por exemplo, os realizados em

Cephalanthus occidentalis (IMBERT; RICHARDS, 1993), Manettia cordifolia (CONSOLARO;

SILVA; OLIVEIRA, 2005) e Mitracarpus longicalyx (SOUZA; COSTA; BORBA 2007). Essa

realidade pode ser consequência da concentração dos estudos de biologia reprodutiva em

rubiáceas heterostílicas (CONSOLARO, 2004; MACHADO, 2007; PÉREZ-NASSER; EGUIARTE;

PIÑERO, 1993; RICHARDS; KOPTUR, 1993; SILVA, 1995) e não, propriamente, à raridade da

auto-incompatibilidade homomórfica na família. De toda forma, devido à relevância dessa

informação, a auto-incompatibilidade em R. grandiflora necessita ser melhor investigada,

visando compreender, inclusive, os mecanismos que estão atuando nesse processo.

Uma vez que os resultados obtidos para polinização pelo vento e autopolinização não

diferiram estatisticamente, pode-se inferir que o vento não contribuiu de forma efetiva para

o sucesso reprodutivo de Richardia grandiflora. A pouca quantidade de grãos de pólen nas

armadilhas corroborou esse resultado, demonstrando que, na área de estudo, houve baixa

dispersão de grãos de pólen de R. grandiflora pelo vento. Dessa forma, além de necessitar

de polinização cruzada, R. grandiflora requer a ação de vetores bióticos de pólen.

Dentre os visitantes, diferentes espécies de lepidópteros já foram observados

coletando em flores do gênero Richardia (CORRÊA; IRGANG; MOREIRA, 2001; KIILL; HAJI;

LIMA, 2000; MINNO, 1992). Kiill, Haji e Lima (2000), observaram, em uma área agrícola

irrigada no semi-árido nordestino, que as flores de Richardia grandiflora foram visitadas

preferencialmente por borboletas. Contudo, no presente estudo, as flores foram visitadas

predominantemente por abelhas.


Renata Marinho Cruz

37

Algumas abelhas visitantes florais encontradas neste estudo foram mencionadas ,em

levantamentos de flora melitófila, utilizando recursos florais de Richardia grandiflora.

Existem registros para as espécies Apis mellifera, Callonychium brasiliense, Frieseomelitta

doederleini e Trigona spinipes, além de espécies dos gêneros Augochloropsis, Ceratina,

Dialictus e Exomalopsis (BOFF, 2008; MOURA, 2008; PINHEIRO et al, 2008; PIRES et al, 2009;

POTT; POTT, 1986; SANTOS;KIILL;ARAÚJO, 2006; SCHLINDWEIN, 2003; SILVA, 2006; SILVA et

al, 2008; VIDAL; SANTANTA; VIDAL, 2008).

Para outras espécies do gênero Richardia também existem referências a abelhas

encontradas neste estudo. Em Richardia brasiliensis, foram encontrados indivíduos da

espécie Apis mellifera, espécies do gênero Augochlora e Tetrapedia diversipes (D'APOLITO et

al, 2010; D'APOLITO JÚNIOR, 2007; STEINER et al, 2010; WEISS, 2008). Para Richardia scabra,

foram observadas visitas por indivíduos de A. mellifera e espécies de Augochloropsis

(DEYRUP; EDIRISINGHE; NORDEN, 2002). Por último, existem registros para as espécies A.

mellifera, Trigona spinipes e Melissoptila em Richardia spp. (KRUG, 2007; LORENZON;

MATRANGOLO; SHOEREDER, 2003). Na Tabela 4, encontra-se uma comparação geral entre

os gêneros e espécies de abelhas encontrados no presente estudo e que já foram relatadas,

por outros autores, utilizando recursos florais de espécies do gênero Richardia.

Foram observadas visitas por abelhas de língua curta (Halictidae e Andrenidae) e longa

(Apidae), não sendo o comprimento da língua, portanto, um fator limitante à coleta dos

recursos florais perante as flores tubulares de R. grandiflora. Todas as espécies de abelhas

observadas, porém, são de pequeno e médio porte (sensu SILVEIRA; MELO; ALMEIDA, 2002),

o que permite a entrada na flor e alcance do néctar na base da corola, recurso que foi

preferencialmente explorado.

Dentre as abelhas visitantes, estão inclusas tanto espécies solitárias, Callonychium

brasiliense e Tetrapedia diversipes (SILVEIRA; MELO; ALMEIDA, 2002), quanto eussociais,

como Apis mellifera, Frieseomellita doederleini, Plebeia flavocincta e Trigona spinipes

(SILVEIRA; MELO; ALMEIDA, 2002; VELTHUIS, 1997). Richardia grandiflora esteve em

floração durante todo o período experimental, existindo referências na literatura de que sua

floração ocorre durante o ano inteiro (DEMARTELAERE et al, 2010; PIRES et al, 2009; POTT;

POTT, 1986; SILVA, 2006; SILVA et al, 2008; VIDAL; SANTANA; VIDAL, 2008). Assim,

considerando que R. grandiflora disponibiliza recursos durante o ano inteiro e que ocorre

frequentemente em todas as regiões do Brasil (PEREIRA; BARBOSA, 2006), essa planta


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ruderal desempenha um papel importante na manutenção de espécies de abelhas solitárias

e sociais.

Em análises de mel da espécie Apis mellifera, tipos polínicos de Richardia foram

encontrados como dominantes, acessórios ou isolados com predominância, sobretudo, nos

período chuvosos (BASTOS; SILVEIRA; SOARES, 2003; NASCIMENTO, 2011; SILVA, 2006;

SODRÉ et al, 2007; SODRÉ et al, 2008). Em uma análise de mel de meliponíneos, grãos de

pólen de espécies do gênero Richardia aparecem como dominantes nas amostras de

Tetragonisca angustula e Nanotrigonna testaceicornis, fazendo com que fossem

consideradas fontes de néctar importantes para essas duas espécies de abelhas (CARVALHO;

NASCIMENTO; PEREIRA, 2006). A análise polínica do mel auxilia no reconhecimento das

plantas utilizadas pelas abelhas para coleta de néctar (BARTH, 1989). Assim, espécies do

gênero Richardia podem ser apontadas como importantes para a manutenção das colônias

da espécie introduzida Apis mellifera e espécies nativas.

Além disso, espécies do gênero Richardia podem atuar como fontes alternativas para

polinizadores de cultivos, conforme mencionado por Karanja et al (2010), na análise da flora

utilizada por polinizadores de café. Os indivíduos da espécie Apis mellifera, visitantes mais

frequentes no presente estudo, foram considerados por Carneiro (2009) como polinizadores

efetivos de Spondias mombin L. (cajazeira), em cultivares da Estação Experimental de

Mangabeira. Indivíduos da espécie Apis mellifera são apontados, ainda, como importantes

polinizadores de outras frutíferas, também cultivadas na estação, como Anacardium

occidentale L. (cajueiro) (FREITAS; PAXTON, 1998), Eugenia uniflora L. (pitangueira) (SILVA;

PINHEIRO, 2007), Mangifera indica (mangueira) (SIQUEIRA, 2007) e Psidium guajava L.

(goiabeira) (ALVES, FREITAS, 2007; BOTI, 2001). Boti (2001) citou, também, os indivíduos de

Trigona spinipes e de espécies de Augochloropsis e Exomalopsis como polinizadores da

goiabeira. Considerando que a maioria das frutíferas cultivadas na estação floresce apenas

nos meses mais secos, R. grandiflora pode estar atuando como importante fornecedora de

recursos para os polinizadores dos cultivos, fazendo com que eles permaneçam na área

mesmo durante o período em que os cultivares não estão em florescimento.

Embora as Rubiaceae apresentem flores com corola gamopétala e relativamente

especializadas, é possível encontrar uma amplo espectro de polinizadores (BARRET;

RICHARDS, 1990) incluindo abelhas (ANDRICH, 2008; LOPES; BUZATO, 2005), borboletas

(CASTRO; OLIVEIRA, 2002; KOSCHNITZKE et al, 2009), mariposas (NOVO, 2010; WOLFF;


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39

BRAUN; LIEDE, 2003), moscas (MACHADO; LOIOLA, 2000; ORTIZ; ARISTA; TAVALERA, 2000) e

pássaros (CASTRO, 1997; COELHO; BARBOSA, 2004). Flores tubulares, pequenas, lilás, com

antese diurna e longevidade curta, como as de Richardia grandiflora, são tipicamente de

espécies polinizadas por abelhas e borboletas (CASTRO; OLIVEIRA, 2002; FAEGRI; van der

PIJL, 1979). No presente estudo, foi observado que os lepidópteros e dípteros podem,

ocasionalmente, realizar a polinização, embora não tenham sido realizados testes

específicos. Por outro lado, as abelhas apresentaram uma maior frequência de visitas e

contato com as estruturas reprodutivas florais, atuando como importantes polinizadores de

Richardia grandiflora. Espécies de borboletas já foram citadas como pilhadoras de R.

grandiflora, enquanto Apis mellifera e uma espécie de Ceratina foram referidas como

polinizadoras (BOFF, 2008; KIILL; HAJI; LIMA, 2000).

Os indivíduos da espécie Apis mellifera foram os primeiros visitantes florais de R.

grandiflora e apresentaram a maior frequência relativa. De fato, as abelhas dessa espécie

possuem a característica de forragear mais cedo do que as demais (SCHAFFER et al, 1979) e

a capacidade de recrutar muitos indivíduos direcionando a uma fonte de recursos florais em

abundância (DYER, 2002). Além dessas características, os indivíduos da espécie A. mellifera

contataram anteras e estigmas em todas as visitas e, dessa forma, podem ser indicados

como os principais polinizadores de R. grandiflora. Embora seja uma espécie introduzida, A.

mellifera é considerada polinizadora de diversas espécies vegetais cultivadas e silvestres

(ALVES, FREITAS, 2007; FREITAS; PAXTON, 1998; FREITAS; OLIVEIRA, 2002; JACOBI; DEL

SARTO, 2007; MEDEIROS, 2001; NADIA; MACHADO; LOPES, 2007; SANTOS; MACHADO;

LOPES, 2005; SIQUEIRA, 2007), sendo comumente introduzida em culturas com objetivo de

aumentar a produção (KEARNS; INOYVE, 1997).


Renata Marinho Cruz

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Tabela 4 – Gêneros/espécies de abelhas encontradas neste estudo que foram registradas em outros trabalhos utilizando recursos florais de Richardia. R = referências.

Espécies de Abelhas

Gêneros/espécies de abelhas observadas, por outros autores, utilizando recursos de Richardia

Richardia R

Richardia R

Richardia R

Richardia R

grandiflora brasiliensis scabra sp.

ANDRENIDAE

PANURGINAE

Calliopsini Callonychium brasiliense X MOURA,

2008

SCHLINDWEIN,

2003

APIDAE

APINAE

Apini Apis mellifera X KIILL; HAJI; LIMA X D'APOLITO X DEYRUP; X BASTOS;

2000

et al, 2010

EDIRISINGHE;

SILVEIRA;

NORDEN, 2002

SOARES, 2003

MOURA,

D'APOLITO

2008

JÚNIOR

LORENZON;

et al, 2007

MATRANGOLO;

NASCIMENTO,

SCHOEREDER,

2011

2003

PIRES et al,

SANTANA,

2009

2003

POTT; POTT,

SODRÉ et al,

1986

2003

SANTOS; KILL;

SODRÉ et al,

ARAÚJO, 2006

2007


Renata Marinho Cruz

41

Continuação



Richardia R

Richardia R

Richardia R

Richardia R


SILVA et al,

SODRÉ et al,

2008

2008

SILVA,

2006

VIDAL; SANTANA;

VIDAL, 2008

Meliponini Frieseomelitta doederleini X MOURA,

2008

Plebeia flavocincta

Trigona spinipes X MOURA,

X LORENZON;

2008

MATRANGOLO;

SCHOEREDER, 2003

Eucerini Melissoptila sp.

X KRUG, 2007

Exomalopsini Exomalopsis sp. X MOURA,

2008

Tetrapediini Tetrapedia diversipes

X STEINER et al,

2010

XYLOCOPINAE

Ceratinini Ceratina sp. X BOFF,

2008

MOURA,

2008


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42

Continuação



Richardia R

Richardia R

Richardia R

Richardia R


PINHEIRO et al,

2008

HALICTIDAE HALICTINAE Augochlorini Aughochlora spp.

X STEINER et al,

2010

WEISS,

2008

Augochlorella sp.

Augochloropsis sp. X MOURA,

X DEYRUP;

2008

EDIRISINGHE;

NORDEN, 2002

Halictini Dialictus spp. X MOURA,

2008

PINHEIRO et al,

2008

Biologia da Polinização de Richardia grandiflora (Rubiaceae)

Renata Marinho Cruz

43

6 CONCLUSÕES

Richardia grandiflora demonstrou ser predominantemente auto-incompatível e,

dessa forma, necessitar de polinização cruzada, devido ao baixo sucesso reprodutivo do

experimento de autopolinização espontânea comparado ao da polinização livre e cruzada

manual. Além disso, requer a ação de vetores bióticos de pólen, considerando que existiu

uma igualdade estatística entre os resultados de autopolinização espontânea e polinização

pelo vento, associada à baixa dispersão de grãos de pólen de R. grandiflora pelo vento.

Os indivíduos de Richardia grandiflora atuaram como importantes fontes de recursos

para diversos grupos de insetos, pois estiveram em floração durante todo o período

experimental, ofertando pólen e néctar. As abelhas foram o grupo mais frequente e, dentre

elas, estavam inclusas espécies polinizadores de frutíferas cultivadas na Estação

Experimental de Mangabeira. Assim, R. grandiflora constitui uma espécie importante para a

manutenção dos polinizadores, ajudando a mantê-los na área durante o período em que as

frutíferas não estão em floração.

Dentre os visitantes, lepidópteros e dípteros podem ser considerados como

polinizadores ocasionais. As abelhas, por outro lado, atuaram como importantes

polinizadoras, pois apresentaram uma maior frequência de visitas e de contato com anteras

e estigmas. Os indivíduos da espécie Apis mellifera merecem destaque, porque

apresentaram a maior frequência relativa e contaram as estruturas reprodutivas em todas as

visitas, sendo apontados como principais polinizadores de Richardia grandiflora.


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Renata Marinho Cruz Biologia Floral e Visitantes Florais de · Universidade Federal da ... Steud. is a ruderal herb from Rubiaceae family that ... em alguns casos, se comportar como