UNIVERSIDADE FEDERAL DO MARANHÃO

CENTRO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS E DA SAÚDE

Raymony Tayllon Alves Serra

Gilda Vasconcellos de Andrade

DIVERSIDADE DE GIRINOS EM AMBIENTES URBANOS E

RURAIS

São Luís 2013

RAYMONY TAYLLON ALVES SERRA

GILDA VASCONCELLOS DE ANDRADE

DIVERSIDADE DE GIRINOS EM AMBIENTES URBANOS E

RURAIS

Relatório final apresentado ao Programa

Institucional de Bolsas de Iniciação Científica –

PIBIC, na Universidade Federal do Maranhão.

São Luís

2013

SUMÁRIO

1 INTRODUÇÃO...................................................................................... 05

2 OBJETIVOS........................................................................................... 07

2.1 Objetivo Geral.......................................................................................07

2.2 Objetivos Específicos........................................................................... 07

3 METODOLOGIA...................................................................................08

3.1 Área de estudo.......................................................................................08

3.2Material e Métodos.................................................................................09

4 RESULTADOS ......................................................................................12

4.2 Áreas de coleta ..................................................................................... 12

4.3 Girinos coletados..................................................................................13

DISCUSSÃO...............................................................................................18

5 CONCLUSÕES........................................................................................21

REFERÊNCIAS...................................................................................... 22

RESUMO

Os girinos de anuros apresentam uma imensa diversidade morfológica e a

heterogeneidade ambiental tem sido reconhecida como uma das melhores explicações

para a variação na diversidade de espécies. O presente estudo teve como objetivo

principal verificar se havia diferenças na composição de espécies encontradas em áreas

urbanas e rurais, que apresentam teoricamente diferentes níveis de heterogeneidade

ambiental. Entre os anos de 2012 (fevereiro a julho) e 2013 ( janeiro a julho) foram

coletados e caracterizados girinos nos estágios 35 a 39, sendo depositados na Coleção

de Herpetologia da Universidade Federal do Maranhão (HUFMA). No total foram

coletados e analisados 5139 girinos, distribuídos em 33 pontos amostrais, 7 em áreas

urbanas (U) e 26 em áreas rurais (R), na ilha de São Luís (S) e municipios de Bacabeira

(Ba), Anajatuba (An), Penalva (P), Viana (Vi), Miranda do Norte (MN), São Vicente

(SV), São Bento (SB), Arari (Ar), Palmeirândia (Pa), Peri Mirim (PM), Bequimão (Be)

e Alcântara (Al). Foram encontradas 17 espécies pertencentes a 4 famílias. A família

Hylidae apresentou a maior riqueza de espécies (9), seguida de Leptodactylidae (4) ,

Leiuperidae (2) e Microhylidae (2) . Os girinos mais abundantes foram de Scinax sp.

(n=1138), Phyllomedusa hypocondrialis (n=985) e Scinax cf. x-signatus (n=529) As

maiores riquezas de espécies foram encontradas em 4 corpos d’ água nos pontos

RP2(S=5; H’=1,42; J’=0,88) , RSSA1(S=5; H’=1,26; J’=0,78), RBa2(S=6; H’=1,32;

J’=0,73) e RVi(S=7; H’=0,62 J’=0,62). A similaridade entre as poças foi determinada

pelo índice de Jaccard, que considera apenas a presença ou ausência de espécies,

identificando os seguintes agrupamentos: as poças RAn e RBa1 (similaridade >0,96),

RP3,RSSA2 e RAr1 (similaridade >0,96) , USSS2 e USUF (similaridade >0,96).

Caracteristicas das poças como tamanho, presença de peixe predador, posicionamento

do corpo d’água (em área aberta, borda externa da mata , borda interna da mata e no

interior de floresta), vegetação no interior e na margem podem estar influenciando na

distribuição dos anuros. Os ambientes rurais apresentaram uma abundância e

diversidade maior de espécies do que os ambientes urbanos, e houve uma baixa

similaridade entre os corpos d’água amostrados, demonstrando que mais áreas devem

ser preservadas para manutenção da heterogeneidade ambiental e como consequência

para a manutenção da diversidade de anfíbios.

Palavras-chave: Anuros, Larvas, Antropização, Biodiversidade

1.INTRODUÇÃO

Os anfíbios apresentam uma história de vida complexa, onde muitas espécies ao

longo de seu desenvolvimento podem exibir uma fase larval aquática, com respiração

branquial e uma fase adulta terrestre, com respiração pulmonar (McDIARMID &

ALTIG, 1999). Para a maioria das espécies de anuros, a fase larval é o estágio de

desenvolvimento mais fácil de ser encontrada, pois habitam remanecentes de corpos

d’água por períodos de tempo mais longos do que os adultos (LIPS & SAVAGE, 1996).

O Brasil apresenta a maior diversidade de anfíbios do mundo (SBH, 2012) e

muito pouco se sabe sobre o estado de conservação dessas espécies (HADDAD, 2008).

Trabalhos destacam que o estudo da ecologia de girinos é um campo promissor, já que

estes são relativamente abundantes e suas distribuições estão limitadas aos corpos

d’água onde são achados. Desta forma, estudos que abordam relações de competição,

predação e estruturação de comunidades são adequados aos girinos, e.g. Morin, 1983;

Gascon, 1991; Andrade, 1995; Azevedo-Ramos &Magnusson, 1999; Hero et al., 2001;

Eterovick & Barros, 2003; ( apud ANDRADE et al., 2007)

Os girinos podem apresentar uma ampla variedade de formas (ALTIG &

McDIARMID, 1999) e as melhores explicações para a variação da diversidade de

espécies está relacionada à heterogeneidade ambiental (HUSTON, 1994). Tanto fatores

intrínsecos (história filogenética de cada organismo), quanto extrínsecos (bióticos ou

abióticos), agem em sinergia influenciando a distribuição das comunidades de larvas de

anuros (FATORELLI & ROCHA, 2008). Assim, muitos fatores físicos (distância da

margem, tipo de substrato, profundidade da água, fluxo e temperatura da água) e

biológicos (presença e distribuição da vegetação, presença de outros girinos, predação e

competição) influenciam a distribuição temporal e espacial dos girinos no micro-hábitat

(ROSSA-FERES& JIM, 1996; ETEROVICK & FERNANDES, 2001). Estes fatores

podem atuar a um nível populacional ou intra-comunidade, enquanto a sazonalidade e a

heterogeneidade ambiental determinam o padrão de ocorrência e a distribuição das

espécies nos hábitats (ROSSA-FERES & JIM, 1996).

Trabalhos em todo o mundo vem demostrando um declínio das

populações de anfíbios, provavelmente por um sinergismo de fatores (HAYES et al.

2010), sendo a perda de habitat um dos principais (STUART et al. 2004, TOLEDO,

2009). Muitas atividades humanas como agricultura, aqüicultura, recreação e transporte

promovem intencional ou acidentalmente a dispersão de espécies além de suas barreiras

naturais de dispersão (LODGE, 1993). As espécies que precisam sair das áreas florestais

para reproduzir em corpos d’água nas suas proximidades, que ficaram desconectados

das matas originais devido à ação humana, podem não suportar o estresse de atravessar

áreas abertas, sendo afetadas negativamente por este “habitat split” (BECKER et al.,

2007). Assim, a obtenção de dados sobre o uso de corpos d’água presentes nos

fragmentos florestais, na sua borda externa e na matriz de área aberta para o

desenvolvimento de girinos constitui uma informação importante de como as espécies

de anuros estão respondendo à antropização dos remanescentes florestais.

Entretanto, dificuldades na identificação de girinos são um grande

obstáculo nos levantamentos de anuros e na obtenção deste tipo de dados, e,

consequentemente, no desenvolvimento de estratégias de conservação e gestão

de programas de biodiversidade. Chaves de identificação são ferramentas valiosas,

especialmente quando a anurofauna é pouco conhecida, como é o caso de regiões

interiores do Brasil (HADDAD & SAZIMA, 1992; BRANDÃO & ARAÚJO, 1998). O

presente estudo, além de informações sobre o uso de corpos d’água inseridos em

diferentes tipos de matriz, também apresenta uma importante contribuição ao

caracterizar os girinos das espécies encontradas, o que pode ser utilizado futuramente

em chaves de identificação.

2. OBJETIVO

2.1 Objetivo geral

Contribuir para o conhecimento da anurofauna do nordeste Brasileiro, com

ênfase na ilha do Maranhão, MA e gerar informações que subsidiem estratégias de

conservação de espécies em áreas antropizadas.

2.2 Objetivos específicos

Identificar e quantificar os girinos em corpos d’água na Ilha do Maranhão, em

áreas urbanizadas e rurais;

Caracterizar os corpos d’água amostrados, de acordo com as planilhas

padronizadas do projeto ao qual esse estudo se insere;

Avaliar os padrões de uso de hábitat e co-ocorrência das espécies em ambientes

urbanos e rurais.

3. METODOLOGIA

3.1. Área de estudo

As amostragens foram realizadas no norte do estado do Maranhão, mais

especificamente na ilha de São Luís e nos municípios de Bacabeira, Anajatuba ,

Penalva, Viana, Miranda do Norte, São Vicente São Bento, Arari, Palmeirândia, Peri

Mirim, Bequimão e Alcântara (Fig. 1) .

Figura 1. Municípios do norte do Maranhão em que houve amostragem de girinos.

Fonte : Google Earth

A ilha de São Luís possui uma área territorial de 905 km2, situada no litoral

setentrional brasileiro entre 2º23’583’’S e 2°49’006“S e 44°01’073” e 44°25’4953”O e

separada do continente pelo Estreito dos Mosquitos. É constituída por terras baixas

(exceto a leste), elevando-se a 32m de altitude onde está localizada São Luís, a capital

do Estado. Limita-se ao norte com o oceano atlântico, a oeste com a baía de São

Marcos, a leste com as baías de São José de Ribamar e do Arraial e ao sul com o

Estreito dos mosquitos. O município de Bacabeira (2° 58' 15"S e 44° 18' 57"O) e

Alcântara (2° 24' 32" S e 44° 24' 54”) integram a região metropolitana de São Luís . E

ao norte, no litoral ocidental maranhense, está localizado o município de Bequimão (02°

26' 56" S 44° 46' 58" 0).

Os municípios de Anajatuba (03° 15' 50" S 44° 37' 12" O) , Penalva (03° 17' 38"

S 45° 10' 26" O) , Viana (3° 13' 12" S 45° 00' 14" O), Miranda do Norte (3° 34' 08" S

44° 35' 02" O), São Vicente de Ferrer (2° 53' 38" S 44° 52' 48" O), São Bento (2° 41'

45" S 44° 49' 15" O), Arari (3° 27' 14" S 44° 46' 48" O), Palmeirândia (2° 38' 42" S 44°

53' 42" O) e Peri Mirim (2° 34' 40" S 44° 51' 14" O) estão todos localizados na

Baixada Maranhense, formada por grandes planícies baixas que alagam na estação das

chuvas, criando enormes lagoas.

As previsões de baixa precipitação pluviométrica em 2012 se confirmaram e,

mesmo nos meses com maior precipitação (NEMRH, 2012), a distribuição irregular das

chuvas, com grandes intervalos secos, impediu a retenção de água em muitos corpos

d’água marcados inicialmente para a amostragem. Em 2013, a baixa precipitação

também foi observada, dificultando a coleta de dados.

3.2.Material e Métodos

Áreas urbanas e rurais da ilha de São Luis, Bacabeira, Anajatuba, Penalva,

Viana, Miranda do Norte, São Vicente São Bento, Arari, Palmeirândia, Peri Mirim,

Bequimão e Alcântara foram percorridas em busca de corpos d’água que pudessem ser

utilizados por anfíbios e distassem pelo menos 1000m um do outro. Quando

localizados, foram marcados com GPS e considerados pontos amostrais independentes.

As características dos corpos d’água amostrados foram determinadas de acordo com a

“Planilha de Caracterização de Corpos D’Água”, que foi desenvolvida pelo projeto

“Girinos de áreas ecotonais no nordeste brasileiro: caracterização morfológica,

distribuição espacial e padrões de diversidade” (CNPq/FAPESP/SISBIOTA), ao qual

este trabalho está vinculado.

A caracterização se baseia no tipo de corpo d’água (lótico, lêntico,

fitotelmata ou semi-terrestre), nas dimensões (comprimento, largura e profundidade), no

perfil da margem (em barranco, plana, inclinada e escavada), na hidrologia (lêntico ou

lótico), no tipo do substrato do corpo d’água, na coloração da água, se há vegetação no

interior ou na margem do corpo d’água e no uso do solo a até 500m ao redor do corpo

d’água.

As coletas foram realizadas em 2012 (fevereiro a julho) e 2013 ( janeiro a julho).

Em ambos os anos as coletas iniciaram-se com a formação dos primeiros corpos d’água

e as visitas foram periódicas. Os corpos d’água pequenos foram totalmente amostrados

(toda a área de superfície). Os grandes, que não puderam ser totalmente amostrados,

foram amostrados durante uma hora. Durante a amostragem o puçá foi passado apenas

uma vez no mesmo lugar. O puçá padronizado foi de 35cm de diâmetro com malha de

2 mm. O tempo de amostragem foi marcado com um cronômetro, que parava enquanto

o material do puçá estava sendo retirado.

Os girinos coletados foram anestesiados e mortos em solução de lidocaína e

fixados em solução de formalina 10%, imediatamente após a morte. Alguns exemplares

foram mantidos em laboratório até que completassem o desenvolvimento e fosse

possível identificá-los.

Os estágios de desenvolvimento dos girinos foram determinados de acordo

com GOSNER (1960). Para as caracterizações morfológicas visando a identificação dos

girinos, foram utilizados indivíduos entre os estágios 35 e 39 utilizando-se a planilha de

caracterização qualitativa desenvolvida e padronizada pelo mesmo projeto.

Assim, os caracteres morfológicos dos girinos foram observados da seguinte

maneira: Formato do corpo (vista dorsal e lateral), formato do focinho (vista dorsal e

lateral), tamanho das narinas, formato da narina, posição das narinas (eixo longitudinal

e vertical), tamanho da apófise, direção da abertura das narinas, borda das narinas,

tamanho dos olhos, posição dos olhos, orientação dos olhos, posição do espiráculo (eixo

vertical), comprimento do espiráculo, posição da abertura do espiráculo (eixo

longitudinal), inclinação do espiráculo, terminação do espiráculo (parede interna ou

centrípeta), largura do espiráculo, largura da abertura do espiráculo, formato do

esperáculo, direção da abertura do espiráculo, tamanho do tubo anal, posição do tubo

anal, formato do tubo anal, largura da abertura caudal (vista dorsal), afilamento da

abertura caudal, altura da nadadeira (dorsal e ventral), posição de inicio da nadadeira

dorsal, ângulo de emergência da nadadeira dorsal, contorno da nadadeira dorsal,

contorno da nadadeira ventral, presença/ausência de flagelo na cauda, formato da

extremidade da cauda ou do flagelo, disco oral, posição do disco oral/abertura bucal,

emarginação do disco oral, fileira de papilas (distribuição, formato, localização e

tamanho), fórmula dentária (TRF), comprimento das fileiras de dentes labiais

posteriores (I e II), revestimento da mandíbula superior (formato e largura),

revestimento da mandíbula inferior (formato e largura), largura das mandíbulas superior

e inferior, formato das serrinhas da mandíbula superior e linha lateral.

Para os cálculos de diversidade e equabilidade e para as análises de

agrupamento foi utilizado o programa Paleontological Statistics, PAST versão 2.02.

(HAMMER et. al, 2001). Como índice de similaridade qualitativo foi utilizado Jaccard.

4. RESULTADOS

4.1 Áreas de coleta

Foram coletados girinos em 33 pontos amostrais no Maranhão, 7 em áreas

urbanas e 26 em áreas rurais: 13 na Ilha de São Luís, 3 em Bacabeira , 1 em Anajatuba,

4 em Penalva, 1 em Miranda do Norte, 2 em Arari, 1 em Viana, 1 em São Vicente de

Ferre, 1 em São Bento, 2 em Palmeirândia, 2 em Peri Mirim, 1 em Bequimão e 1 em

Alcântara. Todos os pontos amostrais foram poças do tipo lêntico. Apenas 5 poças

apresentaram presença de peixes (USUF, RP3, RP4, USS2 e USRa). Apenas 3 foram

consideradas permanentes (UFMA, RP3 e RBeq), o restante eram poças temporárias.

Outras características podem ser vistas na Tabela 1.

Tabela 1. Principais Características das poças amostradas no Maranhão entre os anos de 2012

(fevereiro a julho) e 2013 (janeiro a julho). A=área de superfície. Significado de cada letra das

siglas dos locais de coleta: 1º letra (U=Urbano, R=Rural), 2º letra (S= Pontos na Ilha de São

Luís), 3º letras (Iniciais dos locais de coleta; caso os nomes sejam compostos usa-se as iniciais

maiúsculas das duas primeiras palavras)

Ambiente Ponto Amostral Coordenadas Geográficas A (m²) Posição

Urbano UFMA(USUF) 2°33’16”S 44°18’12” O 2500 areaaberta Urbano Beira Mar (USBM) 2°31’42”S 44°18’82”O 260 areaaberta

Urbano Thalita/Raposa (USTh) 2°27’54’’S 44°09’13’’O 150 areaaberta

Urbano Sítio Stª. Eulália (USSS1) 2°30’75”S 44°16’47”O 260 areaaberta

Urbano rangedor (USRa) 2°29'58,4''S44°15°53,5''O 3200 areaaberta

Urbano Sítio Stª. Eulália2 (USS2) 2°30'38,2''S44°16'33''O 1377 bordaexterna

Urbano Poça da areinha(USAr) 2S 32' 47"44° 17' 41"O 700 areaaberta Rural Anajatuba (RAn) 3°08’46”S 44°34’00” O 9 areaaberta Rural Bacabeira (RBa1) 2°59’66”S 44°18’86”O 30 areaaberta Rural Alumar (RSAl) 2°44’00”S 44°16’56” O 594 bordaexterna Rural Penalva/poça 1 (RP1) 3°15’55”S 45°09’54” O 150 Bordaexterna Rural Penalva/poça2(RP2) 3°15’33”S 45°09’37”O 150 Areaaberta Rural Penalva/poça3 (RP3) 3°15’09”S 45°09’07” O 14 Interiordefloresta Rural Penalva/poça4 (RP4) 3°15’15”S 45°08’39” O 200 Interiordefloresta

Rural S. Aguahy/poça1 (RSSA1) 2°38’47”S 44°08’82”O 1500 Bordainterna

Rural S. Aguahy/poça2(RSSA2) 2°39’93”S 44°07’83”O 4 Interiordefloresta

Rural S. Aguahy/poça3(RSSA3) 2°38'39''S 44°09'20''O 1377 Bordaexterna

Rural Poça Curupu lago(RSCL) 2°24'50"S 44°15'13"O 18900 Bordaexterna

Rural Poça distirto(RSDi) 2°39'03" 44°15'13"O 1300 Areaaberta

Rural Bacabeira(RBa2) 2°55'54,1'' 44°20'01,4''O 728 Bordaexterna

Rural Bacabeira(RBa3) 2°59'39,6'' 44°18'46,8''O 2556 Areaaberta

Rural Miranda do Norte(RMN) 3°34'16,3''S44°35'11,6''O 1720 Areaaberta

Rural Arari (RAr1) 3°22'46,8'' 44°50'40''O 54 Bordaexterna

Rural Arari (RAr2) 3°23'20,6''S44°50'11,5''O 136,5 Areaaberta

Rural Viana(Rvi) 3°09'32,4''S45°03'39,1''O 410,06 Areaaberta

Rural São Vincente(RSV) 2°55'31,2''S44°55'47,5''O 2046 Bordaexterna

Rural São Bento(RSB) 2°44'14,1''S44°53'35,2''O 1242,92 Areaaberta

Rural Palmeirândia(RPa1) 2°40'03,6''S44°53'35,2''O 518,462 Areaaberta

Rural Palmeirândia(RPa2) 2°39'10,1''S44°54'25,8''O 1586,5 Bordaexterna

Rural Perimirim (RPer1) 2° 37' 42"S44° 51' 35"O 67,2 Areaaberta

Rural Perimirim(RPer2) 2°38' 26"S44° 50' 47"O 2039,4 Bordaexterna

Rural Bequimão(RBeq) 2°29'16"S44°45'23"O 121,04 Bordainterna

Rural Alcantara(RAl) 2°22' 32"S 44°35' 11"O 736,2 Bordaexterna

4.2 Girinos coletados

Um total de 5139 girinos foram coletados, sendo distribuídos em 17 espécies

pertencentes a 4 famílias:

Família Hylidae: Dendropsophus minutus (Peters, 1872);

Dendropsophus nanus (Boulenger, 1889);

Hypsiboas albopunctatus (Spix, 1824);

Phyllomedusa hypocondrialis (Daudin, 1800);

Scinax cf. x-sygnatus

Scinax nebulosus (Spix, 1824)

Scinax x-sygnatus (Spix, 1824);

Scinax sp;

Trachycephalus venulosus (Laurenti, 1768);

Família Leiuperidae: Physalaemus cuvieri Fitzinger, 1826;

Pseudopaludicola mystacalis (Cope, 1887);

Família Leptodactylidae: Leptodactylus fuscus (Schneider, 1799);

Leptodactylus labyrinthicus (Spix, 1824);

Leptodactylus macrosternum (Miranda-Ribeiro, 1926);

Leptodactylus sp;

Família Microhylidae: Elachistocleis sp

Dermatonotus muelleri (Boettger, 1885)

A família Hylidae apresentou a maior riqueza de espécies (9), seguida de

Leptodactylidae (4) , Leiuperidae (2) e Microhylidae(2) . O girinos mais abundantes

foram de Scinax sp. (n=1138), Phyllomedusa hypocondrialis (n=985) e Scinax cf. x-

signatus (n=529) (Fig. 2). As menores abundâncias foram observadas para as espécies

de Dermatonotus muelleri (n=1), Leptodactylus labyrinthicus (n=1) e Scinax nebulosus

(n=12).

Figura 2. Girinos coletados (as dimensões não correspondem ao real): 1- Dendropsophus

minutus, 2- D. nanus, 3- Hypsiboas albopunctatus, 4- Scinax nebulosus, 5- Scinax sp., 6-

Scinax x-signatus, 7- Phyllomedusa hypocondrialis 8- Pseudis paradoxa, 9- Physalaemus

cuvieri, 10- Pseudopaludicola mystacalis, 11- Leptodactylus fuscus, 12- L. labyrinthicus, 13- L.

macrosternum.

As maiores riquezas de espécies foram encontradas em 4 corpos d’ água nos

pontos RP2(S=5; H’=1,42; J’=0,88) , RSSA1(S=5; H’=1,26; J’=0,78), RBa2(S=6;

H’=1,32; J’=0,73) e RVi(S=7; H’=0,62 J’=0,62). A equitabilidade foi alta na poça RP2

contribuindo para a sua maior diversidade. As menores riquezas de espécies foram

observadas em 10 pontos, todos com uma espécie (Tabela 2)

Tabela 2. Abundância das espécies de girinos encontradas nas poças estudadas. Riqueza de espécies (S’), Diversidade (H’) e Equitabilidade (J’). Legendas

Dmi= Dendropsophus minutus, Dna= D. nanus, Hal= Hypsiboas albopunctatus, Phy= Phyllomedusa hypocondrialis, Ssp= Scinax sp., Sne= S. nebulosus,

Sxs= S. x-sygnatus, Scfx= S. cf. x-sygnatus Ppa=Pseudis paradoxa Pcu= Physalaemus cuvieri, Pmy= Pseudopaludicola mystacalis, Lfu= Leptodactylus

fuscus, Lla= L. labyrinthicus, Lma= L. macrosternum, Lsp= Leptodactylus sp., Esp= Elachistocleis sp. e Dmu= Dermatonotus muelleri. Siglas das poças na

Tabela 1.

Ddr Dna Hal Sne Ssp Sxs Scfxs Phy Ppa Pcu Pmy Esp Dmu Lfu Lla Lma Lsp ∑ S H' J'

USUF 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 21 0 0 0 21 1 0 0

USBM 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 161 0 161 1 0 0

USth 0 87 0 0 123 0 0 26 0 19 0 0 0 0 0 0 0 255 4 1,15 0,8258

USSS1 0 0 0 12 0 10 0 0 0 7 0 0 0 0 0 0 0 29 3 1,08 0,9788

USRa 0 0 0 0 117 0 0 0 0 0 0 21 0 32 0 0 0 170 3 0,83 0,7554

USSS2 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 27 0 0 0 27 1 0 0

USAr 0 0 0 0 0 152 0 0 0 0 0 0 0 0 0 185 0 337 1 0,69 0,9931

RAn 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 16 0 0 0 0 0 0 16 1 0 0

RBa1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 11 0 0 0 0 0 0 11 1 0 0

RSAl 27 1 0 0 0 19 0 0 0 6 0 0 0 0 0 0 0 53 4 1,03 0,7451

RP1 0 5 17 0 29 0 0 15 0 0 0 0 0 0 0 0 0 66 4 1,24 0,8966

RP2 0 5 3 0 2 0 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 12 5 1,42 0,8849

RP3 0 0 0 0 0 0 0 173 0 0 0 0 0 0 0 0 0 173 1 0 0

RP4 5 0 3 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 8 2 0,66 0,9544

RSSA1 0 21 0 0 0 11 0 0 0 40 0 0 0 0 1 58 0 131 5 1,26 0,7839

RSSA2 0 0 0 0 0 0 0 39 0 0 0 0 0 0 0 0 0 39 1 0 0

RSSA3 28 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 341 0 0 0 369 2 0,27 0,3875

RCL 0 0 0 0 15 74 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 89 2 0,45 0,6544

RSDi 45 0 0 0 0 52 0 0 0 17 0 0 0 20 0 21 0 155 5 1,5 0,9338

RBa2 0 81 0 0 151 6 0 13 16 35 0 0 0 0 0 0 0 302 6 1,32 0,7357

RBa3 7 0 0 0 204 0 44 40 0 1 0 0 0 0 0 0 0 296 5 0,92 0,5705

RMN 0 3 0 0 0 0 146 35 0 14 0 0 0 0 0 0 0 198 4 0,78 0,5639

RAr1 0 0 0 0 0 0 0 198 0 0 0 0 0 0 0 0 0 198 1 0 0

RAr2 0 0 0 0 0 35 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 35 1 0 0

RVi 5 4 0 0 0 0 141 375 0 5 0 38 0 0 0 0 107 675 7 1,21 0,6222

RSV 0 38 0 0 91 70 0 0 0 14 0 0 1 0 0 0 0 214 5 1,24 0,7702

RSB 7 0 0 0 174 44 0 24 0 0 27 0 0 0 0 0 0 276 5 1,12 0,6938

RPa1 42 3 0 0 172 0 0 43 0 112 0 2 0 0 0 0 0 374 6 1,28 0,714

RPa2 0 1 0 0 28 0 21 3 0 0 0 0 0 0 0 0 0 53 4 0,94 0,6791

RPer1 0 0 0 0 0 0 161 0 0 11 3 0 0 0 0 0 0 175 3 0,32 0,2916

RPer2 0 15 0 0 26 0 0 0 0 34 8 0 0 0 0 0 0 83 4 1,26 0,9117 RBeq 22 5 0 0 6 0 0 0 0 64 0 0 0 0 0 0 0 97 4 0,94 0,6751

RAl 5 5 0 0 0 0 16 0 0 15 0 0 0 0 0 0 0 41 4 1,25 0,9005

Considerando-se apenas a presença ou ausência de espécies, as poças RAn e

RBa1 (72% de probabilidade de ocorrência e similaridade >0,96), RP3,RSSA2 e RAr1

(57% e 52% de probabilidade de ocorrência e similaridade >0,96) , USSS2 e USUF

(74% de probabilidade de ocorrência e similaridade >0,96), apresentaram similaridade

máxima. Entre as áreas urbanas e rurais a maior similaridade>0,64 foi observada entre

os pontos USTh e RBa2 (22% de probabilidade de ocorrência). Devemos destacar que

foi formado um grande grupo de poças pertencentes à baixada maranhense e região

metropolitana da grande ilha de São Luís, mas com baixa similaridade e baixa

sustentação (1% de probabilidade de ocorrência e similaridade 0,3) (Fig. 3).

Figura 3. Similaridade entre os 33 corpos d’água amostrados no Maranhão de fevereiro de

2012 a julho de 2013, com base na presença e ausência de espécies (índice de similaridade de

Jaccard). Coeficiente de correlação cofenética = 0,9591. Método de ligação por média

ponderada (UPGMA). Os números nos pontos de ligação indicam a probabilidade de formação

dos grupos (Boot N = 1000).

1002

24

72

1

5457

0

1

0

1

12

49

5

20

1

00

41

0

22 18

14

45

16

64

4

26

29

74

0

0.08

0.16

0.24

0.32

0.4

0.48

0.56

0.64

0.72

0.8

0.88

0.96

Sim

ila

rity

RA

n

RB

a1

RP

er1

RP

3

RS

SA

2

RA

r1

US

SS

1

RS

SA

1

RS

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US

BM

US

Ar

RC

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RA

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RB

eq

RP

a1

RP

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RP

a2

RV

i

RP

1

RP

2

US

Ra

US

SS

2

US

UF

RS

SA

3

RP

4

DISCUSSÃO

A espécie Scinax sp, que apresentou a maior abundância, foi encontrada em

ambientes urbanos e rurais, apresentando grande plasticidade comportamental. Esta

espécie apresenta características morfológicas como formula dentária , distribuição das

papilas e variação do tamanho do corpo muito semelhantes à espécie de S.

fucomarginatus descrita por Rossa-Ferres (2006). Esta espécie já foi coletada na forma

adulta em algumas das áreas aqui amostradas (G.V. Andrade, com. pess.). Altig e

Mcdiarmid, (1999 ) destacam que girinos de mesma espécie podem diferir na forma e

que as mudanças ontogenéticas na coloração e na morfologia oral são ocasionalmente

profundas, desta forma possíveis identificações podem ser dificultadas. Devemos

destacar que a espécie de S. fuscomarginatus apresenta uma ampla distribuição pelo

país (IUCN, 2013), e que muitas espécies do gênero Scinax apresentam reprodução

explosiva, como exemplo a S. fuscomarginatus (LUTZ, 1925). Este fator pode ter

contribuído para a alta abundancia de Scinax sp, mas que também pode ser explicado,

contrariamente, pelo padrão prologando de reprodução (Bastos & Haddad 1999)

exibido por algumas espécies do gênero Scinax.

As características das poças podem ter determinado a abundancia de certos

girinos, como os de P. hypocondrialis, que foram encontrados em grandes quantidades

nas poças RP3, RSSA2, RBa3, RMN, RAr1, RVi e RPa1, todas localizadas em

ambientes rurais. Esta espécie é de hábito arborícola e costuma colocar sua desova

fechada em folhas pendentes sobre corpos d’água (MATOS et al., 2000). Devemos

destacar que algumas dessas poças estavam posicionadas em áreas abertas sem a

presença de árvores (RABa3, RMN, RVn1e RPa1). Entretanto foram observados

indivíduos adultos dessa espécie, em muitos desses locais, empoleirando em herbáceas

eretas e arbustos encontradas no interior destas poças, o que pode explicar sua

abundancia em locais de áreas abertas. Nos demais pontos, ou eram posicionados no

interior da mata, ou nas suas bordas.

As espécies L. macrosternum, L. labyrinthicus e P. mystacalis ocuparam corpos

d’água mais relacionados com áreas abertas, provavelmente porque essas três espécies

são terrestres e geralmente utilizam ambientes mais abertos, e os corpos d’água

distantes das matas geralmente tem pouca vegetação. Leptodactylus fuscus foi uma das

espécies de maior abundancia e também se assemelha a este grupo e utilizou poças com

menos vegetação na borda. Esta espécie costuma colocar sua desova em tocas na terra e

os girinos são levados depois para a poça através da água de chuva (MARTINS, 1988).

Este fato foi observado na poça USSA3 e ao longo de sua margem foram encontradas

varias desovas desta espécie. Aspectos do comportamento do L. fuscus foram

observados. Na poça USSAE, aonde foi encontrado a maior abundância desta espécie,

os girinos foram visualizados se alimentando das desovas de L. labyrinthicus, que são

depositadas ao longo da coluna d’água (estas desovas foram coletadas e levadas ao

laboratório; após a eclosão pudemos constatar que eram girinos de L. labyrinthicus).

Alguns autores afirmam que esta relação pode ser coespecífica ou heteroespecífica

(ALFORD, 1999) e que é uma pratica comum entre determinado grupo de girinos para

obtenção de nutrientes.

Os girinos de D.nanus foram observados em 14 poças (Tabela 2), tanto em áreas

urbanas quanto em áreas rurais (neste caso aonde foi mais frequente). Embora os

girinos desta espécie tenham sido encontrados em apenas 1 poça na área urbana( USTh),

machos foram vistos vocalizando nas poças USFU e USRa. Os girinos de D. minutus

foram encontrados em 10 poças, todas pertencentes aos ambientes rurais. Em todas as

áreas que apresentaram estas duas espécies foram encontradas vegetações arbustivas e

herbáceas eretas no interior ou na bordas das poças , proporcionando poleiro para esses

indivíduos.

Gregoire e Gunzberger (2008) observaram que a presença de peixes, até mesmo

pequenos, podem ter um significante efeito negativo para os girinos de certos anuros,

fato que pode ter influenciado a pouca diversidade de girinos nas 5 poças onde foram

observados peixes predadores.

As maiores similaridades entre os pontos RAn e RBa1; RP3,RSSA2 e RAr1;

USSS2 e USUF foram explicadas respectivamente pela presença das espécies P.

mystacalis, P. hypocondrialis e L. fuscus. As áreas onde estão localizados os pontos

USSS2 e USUF vêm passando por grandes mudanças. A primeira está localizada no

Sitio Santa Eulália, local que vem sendo fortemente impactado pela construção de uma

avenida (Via expressa) e a segunda, da mesma forma, vem sendo fortemente impactada

pela ampliação da Universidade (UFMA). Até o ano passado (2012), o S. Sta. Eulália

apresentava fragmentos de matas maiores, mas com a ampliação das Obras o ponto

USSS1 que apresentou 3 espécies (Tabela 2), desapareceu. A única espécie encontrada

nestes dois pontos foi L. fuscus, que tem a sua presença relacionada a áreas impactadas

(Frost, 2012).

A área urbana que apresentou a maior diversidade foi USth e está incluída em

um agrupamento (Fig. 3) formado por poças que apresentaram os maiores índices de

diversidade e as maiores riquezas de espécie (todas rurais). Este fato pode ser explicado

pela sua proximidade da zona rural, pois esta poça está localizado no município de

Raposa, próximo a uma fragmento de mata, o que pode ter influenciado na sua riqueza.

Os corpos d’água que apresentaram os maiores índices estão localizados na baixada

maranhense (RPa1, RPer1, RSV, RAl, RMN, RPa2, RVi, RP1 e RP2), estas poças

compartilham um ambiente próximo de áreas de mata.

Embora as áreas rurais tenham apresentado um maior numero de espécies por

corpo d’água quando comparados com as áreas urbanas, estas áreas vem sofrendo

muitos impactos. Um deles é a criação de peixes, uma pratica muito comum na baixada

maranhense. Muitos criadores acabam queimando boa parte da mata nativa para a

construção de açudes. Entretanto, muitos destes tanques são abandonados, tonando-se

um local preferido das espécies oportunistas como S. x-signatus, Scinax sp e P. cuvieri.

Neste estudo estes indivíduos foram encontrados em ambientes urbanos e rurais.

Estudos que possam comparar as espécies encontradas nestes açudes e nas matas nativas

devem ser incentivados, para se saber o quanto esta pratica esta impactando os

ambientes naturais.

Com menor quantidade e irregularidade na distribuição de chuva do ano de 2012

e deste ano, a atividade reprodutiva dos anfíbios e o desenvolvimento larvário podem

ter sido prejudicados. A falta de poças estáveis duradouras ao longo da estação chuvosa

pode ter influenciado negativamente a diversidade de girinos.

5.CONCLUSÃO

Neste estudo os ambientes rurais apresentaram uma abundância e diversidade

maior de espécies do que os ambientes urbanos, e houve uma baixa similaridade entre

os corpos d’água amostrados, demonstrando que mais áreas devem ser preservadas para

manutenção da heterogeneidade ambiental e como consequência a manutenção da

diversidade de anfíbios.

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