I SEMINÁRIO – DIP

ToxoplasmoseEstudantes:

Andréa C. S. VimieiroCíntia Martins Fagundes Rezende

Fernanda Silva da CostaKelly Alves Bicalho

Shara Regina da SilvaProfessor: João Carlos Dias

Belo Horizonte, 14 de maio de 2007

Ministério da SaúdeFundação Osvaldo CruzInstituto René Rachou

Toxoplasma gondii

Fonte: Ciência hoje on line

Introdução

Toxoplasmose é uma zoonose, causada pelo protozoário Toxoplasma gondii, tem distribuição mundial e acomete animais de sangue quente (Jacobs; Lunde 1957)

Parasito identificado em 1908 na Tunísia (Nicole e Manceaux)e Brasil (Splendore)

Distribuição geográfica mundial, com alta prevalência sorológica podendo atingir 60% da população

Introdução

Hospedeiros intermediários: mamíferos e aves

Hospedeiros definitivos: felídeos silvestres e domésticos

Introdução

As fezes de um gato doméstico podem conter 10 milhões de oocistos em pico de eliminação (Dubey; Beatie, 1988)

Adquirida tanto pela ingestão de oocistos esporuladoscontaminando água e alimentos, cistos teciduais em carne crua ou mal cozida, como congenitamente via transplacentária

Introdução

Nos seres humanos maioria dos casos são assintomáticos

Sinais clínicos ocorrem com maior freqüência em imunocomprometidos, como os portadores HIV, em pessoas com toxoplasmose ocular e em crianças congenitamente infectadas (Dubey, 1996)

Morfologia

Toxoplasma pode ser encontrado em vários tecidos e células (exceto hemácias) e líquidos orgânicos

Formas infectantes: taquizoítos, bradizoítos e esporozoítos

Organelas citoplasmáticas características do filo Api-Complexa _ Complexo apical

Morfologia

Morfologia

Taquizoíto: chamado forma livre, proliferativa ou trofozoíto. Encontrado geralmente na fase aguda, nos líquidos orgânicos,células SMF, hepáticas, pulmonares, nervosas, musculares. Móvel, multiplicação rápida por endodiogenia

Fonte: www.ufrgs.br

Morfologia

Bradizoíto: chamado cistozoíto. Geralmente na fase crônica. Multiplicação lenta por endodiogenia ou por endopoligenia

Fonte: www.ufrgs.br

Morfologia

Oocistos: Forma de resistência. Liberados imaturos. Esporulam gerando dois esporocistos com quatro esporozoítos cada

Fonte: www.ipec.fiocruz.br/pepes/toxo/link1/html

Ciclo Biológico

Endodiogenia: representa uma forma especializada de divisão assexuada onde duas células filhas são formadas dentro da célula-mãe

Endopoligenia: mesmo processo anterior, mais rápido co formação de mais taquizoítos

Ciclo Biológico

Fonte: www.antropozoonosi.it/.../toxoplasmosi.htm

Transmissão

A infecção pela via oral è a principal forma de ocorrência e disseminação do agente para a população humana e animal (Dubey; Towle, 1986)

A água também pode ser uma via de transmissão para toxoplasmose, atuando como disseminador de oocistos(...) a contaminação de reservatórios municipais de água, com fezes de felinos infectados e eliminando oocistos de T. gondii, pode levar a surtos ou epidemias (FUNASA, 2002)

Transmissão

Ingestão de oocistos presentes em alimento ou água contaminada, jardins, caixas de areia ou disseminados mecanicamente por moscas, etc

Transmissão

Ingestão de cistos presentes em carne crua ou mal cozidas. O congelamento a -12ºC ou cozimento acima de 67ºC os mata

Transmissão

Congênita ou transplacentária: quando a gestante adquire a toxoplasmose durante a gravidez ou pelo rompimento de cistos presentes no endométrio

Fonte: www.aborto.com.br/toxoplasmose/index.htm

Transmissão

Mais raramente pode ocorrer transmissão através de leite cru contaminado,saliva, acidente de laboratório, transplante de órgãos infectados, transfusão de sangue...

Imunidade

Resposta imune envolve mecanismos celular e humoral

Resposta celular é o principal mecanismo de defesa contra o T. gondii

Anticorpos têm grande importância para o diagnóstico

ImunidadeResposta celular:

T.gondii macrófagos IL-12 e TNF-α

NK e células T

IFN-γ + TNF- α

mediar a morte Macrófagodos taquizoítos

NO e radicais livres morte do parasito

Imunidade

Resposta humoral:

IgM: 1º anticorpo a aparecer. Ativa o sistema de complemento

IgG: 2º anticorpo a aparecer. Importante na proteção do feto

IgA: Importante no diagnóstico

* Resposta humoral promove a formação de cistos intra-cerebrais

Imunidade

Mecanismos de evasão do parasito:

Vacúolo parasitóforo

Vários estágios do parasito

Apoptose

Está relacionada a: Cepa do parasitoResistência da pessoa infectadaModo como de infecção

Toxoplasmose congênita ou pré-natal:

- Gestantes na fase aguda da doença podem abortar o feto, produzir partos precoce dando origem a crianças sadias ou com anomalias graves

Obs: Sabe-se que 40% a 50% dos fetos morrem

Patogenia

Toxoplasmose pós-natal: lesões cerebrais

Patogenia

Toxoplasmose pós-natal: Pode apresentar desde casos assintomáticos até a morte

Toxoplasmose ganglionar ou febril aguda:Forma mais freqüente tanto em crianças como em adultosOcorre febre altaGeralmente é de curso crônico e benigno, podendo levar à complicações em outros órgãos

Patogenia

Toxoplasmose cutânea (rara):Forma lesões generalizadas na pele

Toxoplasmose ocular:A retinocoroidite é a manifestação mais comum

As lesões podem evoluir para uma cegueira parcial ou total ou podem se curar por cicatrização

Toxoplasmose ocular: lesões na retina

Patogenia

Toxoplasmose cérebro-espinhal ou meningoencefálica:

Mais freqüente em indivíduos imunocomprometidos

Toxoplasmose generalizada (rara):

Ocorre em indivíduos imunocompetentes e imunodeprimidos

Toxoplasmose: Diagnóstico

• Clínico: difícil - forma crônica pode ser assintomática ou se assemelhar a outras doenças (ex: mononucleose)

Diagnóstico laboratorial

Demonstração do parasito Testes sorológicos ou imunológicos

Toxoplasmose: Diagnóstico

• Demonstração do parasito - fase aguda

Líquido amniótico

SangueTaquizoítos (centrifugação,

inoculação de camundongos ou PCR

Taquizoítos T. gondii - Esfregaço de líquido aminiótico corado com Giemsa - 400 X

Toxoplasmose: Diagnóstico

• Demonstração do parasito - fase crônica

Biópsia de tecidosInoculação de camundongos,

Histopatologia (raro)

•Testes sorológicos

Indicam título (diluição do soro sangüíneo) de anticorpos circulantes correspondentes à determinada

fase da doença

• Reação de Sabin Feldman (RSF)

• RIFI

• ELISA

• IMUNOBLOT

Toxoplasmose: Diagnóstico

• HA

Vantagens

Reação de Sabin Feldman (RSF)

• Diagnóstico individual (fase aguda e fase crônica)• Boa sensibilidade (1:16.000)

• Espécie - específica

Desvantagens

• Toxoplasma vivo

• Boa sensibilidade de outros teses (RIFI)

Vantagens

Reação de Imunofluorescência Indireta (RIFI)

• Fase aguda (IgM) e fase crônica (IgG)

• ↑ sensibilidade (1:16.000)

• Toxo aguda - títulos 1:1000

• Toxo crônica - títulos 1:10 - 1:500

Toxoplasma gondii - esfregaço de exsudato peritonealde camundongo infectado – 400X

Reação de Imunofluorescência Indireta (RIFI)

Desvantagem Falso positivo - transfusão sangüínea

Vantagens

Imunoensaio Enzimático (ELISA)

• Objetividade

• Automação e quantificação

Desvantagem • Falso positivo

• Detecta IgM, IgA e IgG de baixa avidez

• ↑ sensibilidade

• Fase aguda: antígenos recombinantes

Vantagens

Hemaglutinação Indireta (HA)

• Simplicidade de execução

• Adequado para levantamento epidemiológico

• ↑ sensibilidade

Hemaglutinação Indireta (HA)

Desvantagens• Não detecta toxo congênita em recém-nascido

• Inadequado para diagnóstico precoce

Vantagens

Imunoblot

• Detecta antígenos de baixo peso molecular

• Indica reativação de bradizoítos após ruptura de cistos teciduais

Obs: • Pouco usado

Diagnóstico Toxoplasmose Congênita

Pesquisa de IgM no soro do recém-nascido

• Título > mãe (2 diluições)

Pesquisa de IgG • ↑ título testes sucessivos

• Persistência positividade 5 meses após nascimento

Diagnóstico Toxoplasmose no Adulto

• RIFI ou ELISA c/ intervalos de 2 ou 3 semanas

• Gestantes : ↑ do título 4 vezes → toxoplasmose ativa

• IgM, IgA ou IgG de baixa avidez → podem indicar infecção aguda

Toxoplasmose Ocular

• Parecentese (seringa com agulha tipo insulina 10/3) →colhem-se 150 a 250mL do humor aquoso

Pesquisa de IgG por imunodifusão

• soro sanguíneo do paciente → RIFI ou HA

Comparação dos títulos obtido por meio de fórmula própria

• IgA intra-ocular, além de IgG: ↑ sensiblidade do diagnóstico de 77% para 91%

Toxoplasmose em Indivíduos Imunodeficientes

• Pesquisa de IgG (títulos baixos) no início da evolução da AIDS

• Tomografia computadorizada para localização de lesões cerebrais

• Biópsia cerebral para confirmação da presença do parasito ( quadro clínico atípico)

• Os criadores de gatos devem mantê-los dentro de casa e alimentá-los com carne cozida ou com ração de boa qualidade

Profilaxia

Profilaxia

• Não se alimentar de leite não pasteurizado ou não-fervido

• Não ingerir carne crua ou mal cozida de qualquer animal

• Controlar a população de gatos vadios• Os criadores de gatos devem mantê-los dentro de casa e

alimentá-los com carne cozida ou com ração de boa qualidade

• Consumir água de boa qualidade, no caso de água de abastecimento público,manter as caixas d’água tampadas e higienizadas a cada seis meses

• Ter cuidado ao manusear as fezes de gatos e dar o destino adequado das mesmas (usar luvas, pás e lavar bem as mãos após a manipulação)

→ “incinerar as fezes do gato”

Profilaxia

Profilaxia

• Lavar bem as mãos e unhas: após manusear areia (jardins, hortas e plantações) e das crianças após brincarem em parques e/ou caixas de areia

• Exame pré-natal e acompanhamento de todas as gestantes com ou sem infartamento ganglionar ou com história de aborto

• Tratamento com espiramicina das gestantes em fase aguda (IgM ou IgA positivas) → profilaxia secundária

• Vacinação de ovelhas prenhas → Reduz o número de abortos e garante proteção por 18 meses (Toxovax®)

Tratamento

Medicamentos contra toxoplasmose atuam sobre os taquizoítos

São eficazes somente na fase aguda de doença

O tratamento é recomendado nas seguintes situações:

• Indivíduos na fase aguda da doença

• Indivíduos que apresentem toxoplasmose ocular

• Indivíduos imunossuprimidos com toxoplasmose de qualquer tipo ou fase

Tratamento

Os medicamentos usados no tratamento da toxoplasmose são:

• Associação de pirimetamina (Daraprim, Malocide) com sulfadiazina ou sulfadoxina (Fansidar)

- Duração do tratamento varia de 2 a 4 semanas

• Na toxoplasmose ocular → para redução das reações de hipersensibilidade, utiliza-se um corticóide como a prednisolona ou prednisona(Meticorten) associado aos antiparasitários

• Quando há intolerância às sulfas pode-se utilizar a clindamicina como medicação alternativa, associada à pirimetamina

Tratamento

• A pirimetamina não pode ser utilizada em gestantes, pois é uma droga teratogênica. Deve ser substituída pela espiramicina

• A pirimetamina é um antifólico e pode deprimir a atividade da medula óssea → Acompanhamento do paciente através da realização do hemograma

• O uso da azitromicina tem dado bons resultados na terapêutica antitoxoplásmica, apresentando menos efeitos colaterais. É utilizada em pacientes que não toleraram o tratamento convencional (Derouin, 1992)

• Droga promissora – Atovaquona

Testes in vitro e in vivo (experimental) demonstraram a ação parcialmente efetiva contra cistos teciduais (Petersen, 2007)

Tratamento

Epidemiologia

• A epidemiologia da toxoplasmose está bem esclarecida:• O ciclo sexuado do toxoplasma ocorre exclusivamente

em gatos domésticos e selvagens• O carnivorismo, a disseminação de oocistos pela água e

por alimentos contribui para a ampla distribuição do protozoário

• É encontrada em todos os países, com prevalências variadas de acordo com a população pesquisada

• Europa central: prevalência de 37 a 58% • América Latina: 51 a 72%• Sudeste asiático, China e Coréia: 4 a 39% ( Neves, 2005)

Epidemiologia

• A prevalência no Brasil varia de 37 a 91%• Estudos recentes demonstram haver duas linhagens

clonais, uma compreendendo cepas virulentas para camundongos (Cepa tipo I) e outra compreendendo cepas pouco virulentas para camundongos (cepa tipo II e III)

• Praticamente todos os mamíferos e aves são susceptíveis

• Artrópodes podem ser vetores mecânicos • Oocistos são destruídos a 55-65° C / 2 min.• Cistos (carne) são destruídos a temperatura de 67°C

(Neves, 2005)

Artigos Científicos

Surtos de Toxoplasmose em seres humanos e animais

(Rafael André Ferreira Dias; Roberta Lemos Freire)

Primeiro relato de surto no Brasil em 1967, onde num seminário em Bragança Paulista, com 81 pessoas, 30 apresentaram toxoplasmose. Investigação sem comprovações e conclusões a respeito das fontes de infecção ou via de transmissão.(Magaldi,1967)

Surto importante em Santa Isabel do Ivaí - Paraná,onde 426 pessoas apresentaram sorologia compatível com toxoplasmose aguda(IgM+). 7 gestantes, 1 aborto espontâneo, 6 RN infectados, 1 com anomalia congênita veio a óbito. Surto devido a contaminação do reservatório de água da cidade por oocistos de fezes de gatos que habitavam o local(FUNASA, 2002)

Surto 1977, em Atlanta EUA, 37 infectados , por oocistos, via aerógena, num estábulo

Surto 1978, na Califórnia EUA, 10 familiares, por taquizoítos ingeridos em leite de cabra cru contaminado

Surto 1984 Austrália, 5 membros de uma família Libanesa que ingeriram quibe cru

Surto 1993, Bandeirantes- PR, 17 infectados por quibe cru feito com carne de carneiro

Surto 1977 na Suécia, surto fatal de toxoplasmose congênita em leitões, 40,3% de prevalência

Surto 1988, Países Baixos, em cangurus de face negra 25 animais infectados

Surto 1995, no México, 23 pássaros raça mynahs com toxoplasmose, também foi identificada no cuidador dos pássaros

“Toxoplasmose: Soroprevalência em PuérperasAtendidas pelo Sistema Único de Saúde”

Paulo Roberto Dutra Leão, José Meireles Filho, Sebastião Freitas de Medeiros

Faculdade de Ciências Médicas da Universidade Federal de Mato Grosso e Faculdade de Medicina da Universidade de Cuiabá, 2004

“Comparação dos Métodos de Diagnóstico da Toxoplasmose congênita ”

Flávia Cipiano Castro et al.

Centro de Medicina Fetal do Hospital das Clínicas da UFMG, 2001

Ana Maria Bonametti, Joselina do Nascimento Passos, Edina Mariko Koga da

Silva e André Luiz Bortoliero

Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical 30(1):21-25, jan-fev, 1997

Surto de toxoplasmose aguda transmitida através da ingestão de carne crua de gado ovino

Surto de toxoplasmose aguda transmitida através da ingestão de carne crua de gado ovino

• Bandeirantes, Paraná, em 13 de setembro de 1993 • 17 casos de toxoplasmose aguda sintomática; P.I. de 6

a 13 dias• Ingestão de carne crua de carneiro (quibe)• Sintomas: febre, cefaléia, mialgia, artralgia,

adenomegalia (cervical ou cervico/axilar), hepatomegalia, esplenomegalia, exantema

• 1 paciente com corioretinite• RIFI: anticorpos específicos (IgG e IgM), indicativos de

fase aguda

Surto de toxoplasmose aguda transmitida através da ingestão de carne crua de gado ovino

• Hábito de consumo de carne crua ou mal cozida x toxoplasmose ( Baruzzi, 1976)

• Nenhum relato de contato com gatos• Somente 10 a 20% dos casos humanos em adultos são

sintomáticos ( Beaman at al., 1995)• Um caso de mulher grávida, que recebeu tratamento

diferenciado• Benenson (1982) cita a transmissão da toxoplasmose

associada a ingestão de água contaminada• Investigação no rebanho de origem da carne:

prevalência de 23,10%

Infectivity of cysts of the ME-49 Toxoplasma gondiistrain in bovine milk and homemade cheese

RM Hiramoto, M Mayrbaurl- Borges, AJ Galisteu Jr, LR Meireles, MS Macre e HF Andrade Jr

Revista de Saúde Pública 2001; 35(2):113-118

Infectivity of cysts of the ME-49 Toxoplasma gondiistrain in bovine milk and homemade cheese

Metodologia:• Infecção artificial de leite bovino pasteurizado com 10

cistos/ml de Toxoplasma gondii cepa ME49, oferecido a camundongos, imediatamente, ou após estocagem por 5,10 e 20 dias a 4º C

• Controle com cistos conservados em PBS estéril• Preparado queijo frescal com leite infectado, com

mesmo período e condições de conservação• Infecção detectada pela presença de cistos cerebrais

nos camundongos, testes sorológicos (ELISA e WesternBlotting) e histologia

Infectivity of cysts of the ME-49 Toxoplasma gondiistrain in bovine milk and homemade cheese

Resultados:• A doença se manifestou de maneira mais grave em

animais que ingeriram cistos no leite , em comparação com aqueles com cistos no PBS

• Os cistos se mantiveram com maior poder de infecção no leite em relação ao queijo frescal

Comentários:• Tanto queijo quanto o leite podem ser bons veículos

para cistos de Toxoplasma• O risco potencial de transmissão torna-se importante em

locais onde há consumo de leite e derivados não pasteurizados

Soroprevalência de anticorpos anti-Toxoplasma gondii em trabalhadores de um matadouro de

suínos e em indivíduos com outras atividades na cidade de Palmas, Paraná, Brasil

Patrícia Riddell Millar, Heitor Daguer, Regiane Trigueiro Vicente, Tatiana da Costa, Alexandre Lustosa de Carli,

Leila Gatti Sobreiro, Maria Regina Reis Amendoeira

Ciência Rural, Santa Maria, v. 37, n. 1, p. 292-295, jan-fev, 2007

Soroprevalência de anticorpos anti-Toxoplasma gondii em trabalhadores de um matadouro de

suínos e em indivíduos com outras atividades na cidade de Palmas, Paraná, Brasil

• Manuseio de carcaças e vísceras representa risco de infecção (Ishizuka, 1978, Souza, 1995, Horio at al, 2001)

• Coletadas 174 amostras de soros divididas em dois grupos: grupo 1 – funcionários de um matadouro-frigorífico de suínos(133) grupo 2 – controle (41)

Soroprevalência de anticorpos anti-Toxoplasma gondii em trabalhadores de um matadouro de

suínos e em indivíduos com outras atividades na cidade de Palmas, Paraná, Brasil

• Todos os participantes responderam a um questionário epidemiológico

• Testes: ELISA e RIFI (Voller, 1976) para IgG e RIFI para IgM ( Camargo, 1964)

Soroprevalência de anticorpos anti-Toxoplasma gondii em trabalhadores de um matadouro de

suínos e em indivíduos com outras atividades na cidade de Palmas, Paraná, Brasil

Resultados:• Todos os 174 indivíduos eram IgM soro não reagentes• Pesquisa de IgGGrupo 1 48,1% sororeagentes na RIFI

58,6 sororeagentes no ELISA

Grupo 2 39,0% sororeagentes na RIFI51,2% sororeagentes no ELISA

Soroprevalência de anticorpos anti-Toxoplasma gondii em trabalhadores de um matadouro de

suínos e em indivíduos com outras atividades na cidade de Palmas, Paraná, Brasil

Associações ( teste do qui-quadrado)

Grupo 1: sorologia positiva associada ao “contato com gatos”

Grupo 2: sorologia positiva associada ao “ consumo de leite crú”

Detecção de anticorpos para Toxoplasma gondiiem soro de suínos criados e abatidos em

frigoríficos da região da grande Porto Alegre

Cristina Germani Fialho, Flávio Antônio Pacheco de Araújo

Ciência Rural, Santa Maria, v. 33, n. 5, p.893-897, set-out, 2003

Detecção de anticorpos para Toxoplasma gondiiem soro de suínos criados e abatidos em

frigoríficos da região da grande Porto Alegre

Davies (1998) a carne suína mal cozida é uma das principais fontes de infecção humana com toxoplasma

Coletadas amostras de 240 suínos, durante a sangria

Utilizadas as técnicas de HAI (Jacobs e Lunde, 1957) e RIFI ( Camargo, 1974)

Detecção de anticorpos para Toxoplasma gondiiem soro de suínos criados e abatidos em

frigoríficos da região da grande Porto AlegreResultados• Técnica de HAI: 48(20%) soropositivos

192(80%) soronegativos

• Técnica de RIFI: 81 (33,75%) soropositivos159 (66,25%) soronegativos

Teste do qui-quadrado: diferença estatística entre as técnicas

Detecção de anticorpos para Toxoplasma gondiiem soro de suínos criados e abatidos em

frigoríficos da região da grande Porto Alegre

Diferenças entre as técnicas RIFI e HAI

Conclusão: considerando as freqüências de resultados positivos ( 20% na HAI e 33,75% na RIFI) conclui-se que os suínos criados e abatidos na região podem ser considerados uma fonte de infecção para o Toxoplasma gondii

Soroepidemiologia da toxoplasmose em gatos e cães de propriedadess rurais do município de

Jaguapitã, estado do Paraná, Brasil

João Luis Garcia, Italmar Teodorico Navarro, Lisa Ogawa, Rosângela Claret de Oliveira

Ciência Rural, Santa Maria, v. 29, n. 1, p. 99-104, 1999

Soroepidemiologia da toxoplasmose em gatos e cães de propriedades rurais do município de

Jaguapitã, estado do Paraná, Brasil

• Sorteadas 40 propriedades rurais, dos 506 imóveis rurais do município

• População: todos os cães e gatos, aparentemente sadios, de todas as faixas etárias• 189 cães (116 machos e 73 fêmeas)• 163 gatos (75 machos e 88 fêmeas)• 345 pessoas (190 homens e 155 mulheres), com

idade entre 5 a 78 anos• Sorologia: RIFI para anticorpos anti- IgG (Camargo, 1964)

• Análise de associação: teste do qui-quadrado

Soroepidemiologia da toxoplasmose em gatos e cães de propriedades rurais do município de

Jaguapitã, estado do Paraná, Brasil

Resultados

Gatos 119 (73%) reagentes

44 (27%) não reagentes

Cães 159 (84,1%) reagentes

30 (15,9%) não reagentes

Soroepidemiologia da toxoplasmose em gatos e cães de propriedades rurais do município de

Jaguapitã, estado do Paraná, Brasil

Humanos 65,8% reagentes

34,2% não reagentes

Conclusão:• Associação entre títulos de anticorpos anti-T. gondii na

comparação entre as espécies humana-felina e humana-canina

• Importância do número de gatos positivos

Soroprevalência do Toxoplasma gondii em galinhas (Gallus gallus domesticus) de criações domésticas oriundas de propriedades rurais do

Norte do Paraná

João Luis Garcia, Italmar Teodorico Navarro, Lisa Ogawa, Elisabete Regina Maragoni Marana

Ciência Rural, Santa Maria, v. 30, n. 1, p. 123-127, 2000

Soroprevalência do Toxoplasma gondii em galinhas (Gallus gallus domesticus) de criações domésticas oriundas de propriedades rurais do

Norte do Paraná

• Área de estudo: município de Jaguapitã, PR

• Coletado soro de 155 galinhas (corte e postura), em 32 propriedades

• Técnica sorológica: RIFI (Camargo, 1964)

• Teste exato de Fisher e de Correlação

Soroprevalência do Toxoplasma gondii em galinhas (Gallus gallus domesticus) de criações domésticas oriundas de propriedades rurais do

Norte do ParanáResultados• 16 (10,3%) aves reagentes• 139 (89,7%) aves não reagentes• 20 (62,5%) das propriedades não apresentavam aves

reagentes

Ausência de correlação entre sexo e finalidade de criação com a soroprevalência

Ausência de correlação entre soroprevalência em aves e humanos