Morfofisiologia digestiva dos ruminantes

Marcos Neves Pereira, PhD

Professor Associado

Universidade Federal de Lavras

Membros da Subordem Ruminantia, na qual se insere a família

Bovidae, que engloba ruminantes de interesse econômico, se caracterizam

por terem estômago dividido em quatro compartimentos: rúmen, retículo,

omaso e abomaso. Ruminantes atuais são animais majoritariamente

domésticos, para cada 1 selvagem existem 10 domesticados no planeta.

Estes animais foram geneticamente modificados pela domesticação iniciada

a cerca de 10.000 anos. A obtenção de maior desempenho produtivo ocorreu

em decorrência dos programas de melhoramento genético, e para suprir a

maior demanda metabólica ditada geneticamente, dietas distintas das

previamente consumidas na natureza se tornaram necessárias.

Proporcionalmente a ruminantes selvagens, a densidade de nutrientes

na dieta fornecida a animais de alto desempenho zootécnico teve que ser

aumentada simultaneamente ao incremento no consumo total de alimentos.

Vacas leiteiras de alta produção requerem consumo de nutrientes capaz de

atender as demandas metabólicas da gestação, do ganho de peso, da

mantença e de uma lactação muito acima daquela necessária para manter a

perpetuação da espécie. Vacas modernas têm excreção de energia pela

glândula mamária três a quatro vezes maior que a exigência energética de

mantença. Maximizar o consumo de dietas de alta fermentabilidade no

rúmen se tornou necessário. Ácidos graxos voláteis (AGV), subprodutos da

1

fermentação ruminal, são a principal fonte de energia para os ruminantes.

Produzir e absorver a maior quantidade possível de AGV por dia passou a

ser um desafio para o sistema digestivo, que anatômica e fisiologicamente,

pouco difere daquele dos ruminantes selvagens. A ocorrência cada vez mais

freqüente de acidose ruminal foi uma conseqüência.

O que é acidose ruminal ?

A acidose ruminal pode ser definida como a adição e o acúmulo

excessivo de ácidos e/ou falta de bases no fluído do rúmen-retículo.

Secundariamente ao processo digestivo pode ocorrer acidose metabólica,

esporadicamente resultando em acidemia, capaz de induzir valores de pH

sangüíneo abaixo do limite mínimo compatível com a vida. O distúrbio é

normalmente relacionado a uma inadequada adaptação da fisiologia

digestiva a aumento na relação entre concentrados e forragens na dieta.

A acidose ruminal pode afetar negativamente o desempenho e a saúde

animal mediante efeitos deletérios sobre a motilidade do rúmen (Leek &

Harding, 1975; Crichlow & Chaplin, 1985), a fermentação da fibra (Grant &

Mertens, 1992), o consumo de alimentos (Elliot et al, 1995), a produção

microbiana (Hoover, 1986) e a morfologia da parede ruminal (Ahrens,

1967; Jensen et al, 1954). Compreender aspectos de morfologia e fisiologia

dos pré-estômagos tem utilidade na prevenção e mesmo cura deste distúrbio.

Digestão nos ruminantes

2

Uma frase define boa parte do processo digestivo nos ruminantes:

"Ruminantes retêm a digesta em compartimento pré-gástrico e a fermenta

com microorganismos simbióticos". Digestão ácida e enzimática ocorre no

abomaso e intestino delgado. Apenas proteínas, gorduras e carboidratos não

fibrosos (ex: amido, lactose, maltose, sacarose) são digeridos por enzimas

produzidas pelo animal. Vertebrados não produzem enzimas para digerir

carboidratos fibrosos, como a hemicelulose e a celulose, e requerem o

processo fermentativo microbiano para utilização destes compostos.

A fermentação é realizada por microorganismos vivendo

simbioticamente no trato digestivo do animal. O rúmen-retículo e o intestino

grosso são câmaras de fermentação. Locais de fermentação no trato

digestivo normalmente têm baixa taxa de passagem da digesta, sinônimo de

alto tempo de retenção. Baixa velocidade de passagem da digesta viabiliza a

lenta digestão de carboidratos fibrosos e evita a remoção completa da massa

microbiana por passagem com a fase fluída. O conteúdo do rúmen-retículo

em uma vaca Holandesa com alta produção de leite e com alto consumo de

alimentos pesa cerca de 75 kg, é um ambiente aquoso com cerca de 17% de

matéria seca e tem volume ao redor de 90 litros (Pereira et al, 1999). O

tamponamento e a absorção dos AGV produzidos no rúmen-retículo não é

simples em um órgão tão grande.

Concentração de AGV e pH ruminal

O pH ruminal é fisiologicamente mantido em torno da neutralidade. A

posição anatômica do rúmen propicia que tampões salivares tenham fluxo

constante para o órgão. Um ambiente ruminal neutro foi importante

3

evolutivamente para propiciar diversidade microbiana, dando ao ruminante

a capacidade de fermentar praticamente todo tipo de substrato ingerido. Um

ambiente muito ácido ou muito básico seria mais seletivo, provavelmente

resultando em um menor número de populações microbianas anaeróbicas

capazes de manter populações competitivas no fluído ruminal.

A mensuração do pH ruminal é um método auxiliar no diagnóstico da

acidose ruminal em rebanhos leiteiros (Garret et al., 1999). A justificativa

para esta prática é a sabida correlação negativa entre a concentração de

AGV no fluído e o pH (Pereira & Armentano, 2000). Baixo pH, per se, é um

fator na patogênese da acidose ruminal. Baixo pH pode causar distúrbio no

transporte de eletrólitos podendo causar vesiculação e necrose das células

da parede ruminal (Gaebel et al., 1989). Baixo pH também pode aumentar o

estímulo aos receptores vagais da mucosa, capazes de inibir a motilidade do

rúmen (Cottrell & Gregory, 1991; Crichlow & Leek, 1986), provavelmente

por aumentar a velocidade de absorção dos AGV (Dijkstra et al, 1993).

Em ruminantes com alto nível de consumo de dietas de alta

fermentabilidade o pH ruminal é mais ácido que o fisiologicamente

observado em animais com baixo aporte energético. Reduzir a produção

diária de AGV não é um caminho lógico para evitar a queda no pH, pois isto

causaria queda no fluxo de nutrientes para o animal. Em ruminantes

modernos com alto desempenho não se pode exigir que parâmetros

descrevendo a fermentação ruminal sejam similares àqueles observados em

ruminantes com baixa ingestão de energia. Dietas de alta fermentabilidade

tendem a reduzir tanto o pH ruminal quanto a relação entre ácido acético e

ácido propiônico. Uma amplitude normal de variação ao longo de 24 horas

no pH ruminal de vacas leiteiras de alta produção vai de 5,5 a 7, enquanto a

4

relação entre moles de acetato e moles de propionato fica ao redor de 2,5/1

(Pereira & Armentano, 2000). Maior pH e menor concentração de AGV são

observados antes da primeira alimentação da manhã, enquanto o momento

de mínimo pH e máxima concentração de AGV normalmente ocorre de 10 a

12 horas após a primeira alimentação. Entretanto, o manejo alimentar,

principalmente a freqüência diária de alimentação concentrada em sistemas

que adotam o fornecimento de concentrados separadamente da forragem,

pode afetar a variação circadiana na concentração de AGV e no pH do

rúmen (Figura 1).

Figura 1: Variação no pH ruminal ao longo de 24 horas em vacas

Holandesas alimentadas em sistema de Dieta Completa fornecida uma vez

por dia ou recebendo dieta similar em sistema Convencional caracterizado

por dois fornecimentos diários de alimentos concentrados separadamente da

forragem.

Concentrado7.0

6.8

6.6

6.4

6.2

6.0

5.8

5.60 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24

Tempo após alimentação (horas)

Dieta completa Convencional

5

pH

ru

min

al

Fonte: Pereira (não publicado).

Tamponamento do fluído ruminal

Uma característica da fisiologia digestiva de ruminantes é a

necessidade de tamponamento da digesta no rúmen. A produção de saliva é

parte importante neste processo fisiológico. A saliva é rica em tampões

fosfato e bicarbonato. Dentre os oito tipos de glândulas salivares do bovino,

as principais são as duas parótidas e as duas mandibulares. As parótidas

secretam tanto durante a mastigação quanto durante o repouso enquanto as

mandibulares secretam apenas durante a mastigação (Kay, 1960). As

parótidas secretam continuamente, mas o fluxo de saliva é muito maior

durante a mastigação de ingestão e de ruminação do que é durante o

repouso. Em 30 minutos de mastigação se produz saliva equivalente a cerca

de 6 a 8 horas de repouso.

Fatores determinantes da atividade mastigatória definem a capacidade

tamponante da dieta. Dietas com baixo teor de fibra oriunda de forragem ou

formuladas com forragens finamente moídas podem reduzir a atividade

mastigatória e, conseqüentemente, a produção de saliva. Concentrados

peletizados ou excessivamente úmidos também podem reduzir a produção

de saliva por unidade de matéria orgânica fermentada no rúmen. O conceito

de fibra fisicamente efetiva tenta incorporar conceitos fisiológicos na

formulação de dietas para ruminantes, mensurando a capacidade de

determinada dieta de manter normalidade em processos metabólicos

essenciais, como a mastigação e a motilidade do rúmen (Armentano &

Pereira, 1997).

6

Motilidade ruminal

A motilidade ruminal é importante para inocular a digesta com

microorganismos, para mover a digesta ruminal pelo orifício retículo-

omasal, para propiciar que os produtos da fermentação (AGV e amônia)

entrem em contato com o epitélio para absorção e é necessário para que

ocorra a ruminação e a eructação. Os pré-estômagos dos ruminantes são

dependentes de ativação motora mediada por nervos oriundos dos centros

gástricos no cérebro para manter as seqüências primária e secundária de

motilidade (Leek, 1993).

Dois tipos de receptores sensoriais localizados no rúmen atuam

regulando a motilidade do órgão. Os receptores de tensão estão localizados

na camada muscular da região ao redor da goteira esofágica, na porção

medial do retículo e no saco cranial do rúmen (Leek, 1993). Estes receptores

são estimulados por tensão e sistemicamente. Quando estimulados, aceleram

os centros gástricos. A distensão reticular inibe a contração secundária

ligada à eructação e estimula o ciclo primário, ou ciclo de mistura. A

motilidade também é inibida por calor e estimulada por frio.

Os receptores epiteliais estão localizados a cerca de 150 µm do lúmen

ruminal, próximos à membrana basal do epitélio (Leek & Harding, 1975).

Estes respondem a estímulo mecânico leve e a estímulo químico. Quando

estimulados, estes receptores inibem os centros gástricos. Os AGV,

principalmente butirato, são estimuladores destes receptores. A inibição da

motilidade ruminal por estímulo continuado dos receptores epiteliais por

AGV explica a queda no consumo de matéria seca associado ao acúmulo

7

intraruminal excessivo de AGV em baixo pH. Complicações envolvendo

parada ruminal provavelmente têm a mesma causa (Cottrell & Gregory,

1991; Crichlow, 1988; Crichlow & Leek, 1986; Leek & Harding, 1975).

Queda aguda no consumo ou consumo diário variável pode ser

resultado de inibição da motilidade ruminal induzida por AGV. Apesar do

ácido lático estar relacionado a eventos de acidose aguda (Russell & Hino,

1985), a acidose ruminal subclínica em vacas leiteiras parece estar mais

associada ao acúmulo intraruminal de todos os AGV do que

especificamente ao lactato (Oetzel et al, 1999; Pereira et al, 1999).

Absorção ruminal e passagem de AGV para o omaso-abomaso

A concentração ruminal de AGV é resultado da diferença entre a

produção por fermentação e o desaparecimento por absorção pela parede

ruminal ou por passagem com a digesta para o omaso-abomaso. Cerca de

50% do desaparecimento total de AGV ocorre por passagem com a digesta e

os outros 50% ocorre por absorção pela parede (Resende Júnior, 2003). A

concentração praticamente nula de AGV na digesta duodenal (Rupp et al,

1994) indica que o omaso e o abomaso são órgãos importantes na absorção

de AGV, o que é coerente à alta relação entre a superfície de epitélio e o

volume de digesta nestas porções do trato digestivo.

A superfície interna do rúmen de ruminantes funcionais é

caracterizada macroscopicamente pela presença de papilas (Figura 2). A

manipulação nutricional da morfologia papilar poderia afetar a capacidade

de absorção de AGV por unidade de epitélio ruminal (Dirksen et al., 1984;

Gaebel et al, 1987). Planos nutricionais mais elevados induzem aumento

8

tanto no tamanho quanto na atividade metabólica do tecido ruminal

(Harmon et al, 1991; Goodlad, 1981). Maior velocidade de absorção de

AGV pela parede ruminal permitiria a ingestão de dietas energeticamente

densas sem os problemas decorrentes da concentração excessiva de AGV na

digesta. Apesar da manipulação papilar ser coerente como estratégia para

induzir redução na concentração ruminal de AGV sem reduzir o aporte de

energia para o animal, não existem evidências suficientemente convincentes

da eficácia do maior tamanho papilar como determinante de maior

velocidade de absorção de AGV e menor incidência de acidose ruminal em

vacas leiteiras .

Figura 2: Parede ruminal. Papilas (A) e tunica-muscularis (B).

A motilidade ruminal é um processo fisiológico importante na

patogênese da acidose ruminal. A contração do rúmen determina a

passagem de digesta pelo orifício retículo-omasal, potencialmente capaz de

9

determinar o fluxo de AGV para o omaso-abomaso com a fase fluída

ruminal. A motilidade é também necessária para que os AGV alcancem o

epitélio para absorção pela parede do órgão. O principal mecanismo para

redução nas partículas dietéticas a um tamanho capaz de passar pelo orifício

retículo omasal é a mastigação durante a ruminação (Ulyatt et al., 1984).

Dietas que induzem alta atividade de ruminação também induzem alta

atividade de mastigação durante a ingestão (Pereira et al, 1999). A

correlação positiva entre atividade mastigatória e motilidade torna coerente

o argumento de que o teor e forma física da fibra dietética oriunda de

forragens teria efeito benéfico sobre o pH ruminal por ação tanto sobre o

fluxo de tampões salivares quanto por ação sobre o desaparecimento de

AGV por passagem e absorção.

Voelker & Allen (2003) observaram que a taxa fracional de absorção

de AGV pela parede do rúmen, mensurada pela técnica do valerato em

rúmen não evacuado (Allen et al, 2000), teve correlação positiva com a taxa

de passagem da FDN indigestível e com a taxa de passagem da fase fluída,

indicando, indiretamente, que maior motilidade ruminal pode ter

determinado maior absorção de AGV pela parede ruminal. A taxa de

passagem da FDN indigestível também foi menor quanto menor foi o pH

ruminal. A motilidade pode ter sido reduzida em baixo pH, potencialmente

capaz de reduzir o deparecimento de AGV por absorção e passagem e

induzindo menor pH do fluído. Estes autores também observaram uma

correlação positiva entre a produção de leite e a taxa fracional de absorção

de valerato (r = 0,49, P<0,01). Vacas de alta produção têm maior

capacidade de metabolizar os AGV absorvidos e portanto podem manter um

10

maior gradiente de concentração entre o conteúdo ruminal e o sangue, capaz

de acelerar a absorção de AGV.

O papel do butirato na acidose ruminal

Dentre os AGV produzidos no rúmen, alta produção de butirato

parece ser indesejável do ponto de vista da integridade morfológica da

parede do rúmen e saúde animal devido ao seu efeito negativo sobre a

proliferação e diferenciação celular (queratinização) (Gálfi et al, 1993). O

efeito direto do butirato sobre o epitélio ruminal parece ser inibidor de

mitose e indutor de queratinização (Staiano-Coico et al, 1990). Sinais

patológicos freqüentemente relacionados à excessiva inclusão de

concentrados na dieta, como hiperqueratose e atrofia papilar (Haskins et al,

1969; McGavin & Morrill, 1976, Weigand et al, 1975), podem ser resultado

dos efeitos do butirato sobre a morfologia papilar. A concentração ruminal

de butirato pode aumentar em dietas com teor de concentrados

extremamente alto (Feng et al, 1993). A capacidade do butirato de afetar

simultaneamente a morfologia de diversos tecidos epiteliais estratificados

queratinizados de bovinos (Costa, 2003), pode teleologicamente explicar a

alta metabolização deste AGV pela parede ruminal proporcionalmente aos

outros AGV produzidos no rúmen (Bergman, 1990). Cerca de 90% do

butirato produzido no rúmen é metabolizado pela parede ruminal enquanto

apenas cerca de 30% do acetato e 50% do propionato absorvido são

metabolizados pela parede.

Apesar da metabolização de butirato pelo fígado ser alta (Krehbiel et

al, 1992), o teor plasmático desse AGV pode aumentar após a alimentação

11

(Ross & Kitts, 1973; Thye et al, 1970). Em vacas leiteiras, a infusão ruminal

de 8,51 moles de butirato por dia aumentou os teores do ácido na veia

jugular de 58,4 para 83,5 µM (Miettinen & Huhtanen, 1996). Em garrotes a

infusão ruminal do ácido também aumentou os teores no sangue arterial,

portal e venoso (Krehbiel et al, 1992). Distúrbios de queratinização

induzidos por butirato podem atuar como fator predisponente de problemas

de casco por atuar sobre a morfologia e a dureza dos cascos de bovinos

(Budras et al, 1996; Hendry et al, 1999). Este fato provavelmente explica a

ocorrência simultânea de anomalias no rúmen e nos cascos de animais

sujeitos à acidose ruminal.

Acidose e deslocamento de abomaso

A passagem exagerada de AGV para o abomaso em casos de alto

consumo de dietas de alta fermentabilidade pode resultar em hipomotilidade

do órgão (Bolton et al, 1976; Svendsen, 1969), possivelmente relacionando

a incidência de acidose ruminal à ocorrência de deslocamento de abomaso.

Dietas acidogênicas, formuladas com baixo teor de forragem, também

podem induzir baixo enchimento ruminal (Pereira et al, 1999). Espaço vago

na cavidade abdominal pode ser um fator predisponente ao deslocamento de

abomaso (Shaver, 1997).

Conclusão

O acúmulo intraruminal de AGV e o baixo pH ruminal são induzidos

por falta de balanço entre a produção e a remoção dos ácidos deste órgão. O

12

acúmulo excessivo de ácidos no rúmen exige maior tamponamento salivar e

adaptações digestivas capazes de aumentar a taxa de remoção dos mesmos

da digesta ruminal. A remoção dos ácidos por passagem para o omaso-

abomaso com a fase fluída ruminal é tão importante quanto a remoção porabsorção pela parede do rúmen. Atuar sobre a motilidade ruminal é até o

a

o

momento a única maneira comprovadamente efetiva de reduzir

concentração ruminal de AGV sem reduzir o aporte de energia para

animal. Alguma estratégia capaz de reduzir o fluxo sistêmico de butirato ou

a ação deste AGV sobre a proliferação e diferenciação celular seria benéfica

para reduzir os efeitos negativos do ácido butírico sobre a morfologia de

todos os tecidos epiteliais estratificados queratinizados de bovinos.

Referências bibliográficas

Ahrens, F.A. 1967. Histamine, lactic acid, and hipertonicity as factors in the

development of rumenitis in cattle. Am. J. Vet. Res. 28: 1335.

Allen, M.S.; L.E. Armentano; M.N. Pereira; Y. Ying; J. Xu. 2000. Method

to measure fractional rate of volatile fatty acid absorption from the

25thrumen. Pág. 26 In Proc. Conference on Rumen Function, Chicago,

Michigan State University, East Lansing, Estados Unidos.

Armentano, L.E.; M.N. Pereira. 1997. Measuring the effectiveness of fiber

by animal response trials. J. Dairy Sci. 80: 1416.

Bergman, E.N. 1990. Energy contribution of volatile fatty acids from the

gastrointestinal tract in various species. Physiol. Rev. 70: 567.

13

Bolton, J.R.; A.M. Merrit; G.M. Carlson; W.J. Donawick. 1976. Normal

abomasal electromyograph and emptying in sheep and the effects

intraabomasal volatile fatty acid infusion. Am. Vet. Res. 37: 1387.

Budras, K.D.; C.H. Mülling; A. Horowitz. 1996. Rate of keratinization

the wall segment of the hoof and its relation to width and structure

of

of

of

the zone alba (white line) with respect to claw disease in cattle. Am. J.

Vet. Res. 57: 444.

Costa, S.F. 2003. Alterações morfológicas induzidas por butirato,

propionato e lactato sobre a mucosa ruminal e epiderme de bezerros.

Tese de doutorado. Universidade Federal de Lavras, Lavras. 110 p.

Cottrell, D.F.; P.C. Gregory. 1991. Regulation of gut motility by luminal

7thstimuli in the ruminant. Pág. 3 In Proc. Int. Symp. Rum. Physiol.,

Physiological aspects of digestion and metabolism in ruminants. T.

Tsuda, Y. Sasaki, R. Kawashima, ed. San Diego, Estados Unidos.

Crichlow, E.C. 1988. Ruminal lactic acidosis: Forestomach epithelial

receptor activation by undissociated volatile fatty acids and rumen fluids

collected during loss of reticuloruminal motility. Res. Vet. Sci. 45: 364.

Crichlow, E.C.; B.F. Leek. 1986. Forestomach epithelial receptor activation

by rumen fluids from sheep given intraruminal infusions of volatile fatty

acids. Am. J. Vet. Res. 47: 1015.

Crichlow, E.C.; R.K. Chaplin. 1985. Ruminal lactic acidosis: Relationship

of forestomach motility to nondissociated volatile fatty acids levels. Am.

J. Vet. Res. 46: 1908.

Dijkstra, J.; H. Boer; J.V. Bruchem; M. Bruining; S. Tamminga. 1993.

Absorption of volatile fatty acids from the rumen of lactating dairy cows

14

as influenced by volatile fatty acid concentration, pH and rumen liquid

volume. Br. J. Nutr. 69: 385.

Dirksen, G.; H.G. Liebich; G. Brosi; H. Hagemeister; E. Mayer. 1984.

Morphologie der pansenschleimhaut und fettsäureresorption beim rind –

bedeuntende faktoren für gesundheit und leistung. Zbl. Vet. Med. A 31:

414.

Elliot, J.P.; J.K. Drackley; G.C. Fahey Jr.; R.D. Shanks. 1995. Utilization of

supplemental fat by dairy cows fed diets varying in content of

nonstructural carbohydrates. J. Dairy Sci. 78: 1512.

Feng, P.; W.H. Hoover; T.K. Miller; R. Blauwiekel. 1993. Interactions of

fiber and nonstructural carbohydrates on lactation and ruminal function.

J. Dairy Sci. 76: 1324.

Gaebel, G.; H. Martens; M. Suendermann; P. Gálfi. 1987. The effect of diet,

intraruminal pH and osmolarity on sodium, chloride and magnesium

absorption from the temporarily isolated and washed reticulo-rumen of

sheep. Quart. J. Exp. Phys. 72: 501.

Gaebel, G.; M. Bell; H. Martens. 1989. The effect of low mucosal pH on

sodium and chloride movement across the isolated rumen mucosa of

sheep. Quart. J. Exp. Phys. 74: 35.

Gálfi, P.; G. Gäbel; H. Martens. 1993. Influence of extracellular matrix

components on the growth and differentiation of ruminal epithelial cells

in primary culture. Res. Vet. Sci. 54: 102.

Garret, E.F.; M.N. Pereira; K.V. Nordlund; L.E. Armentano; W.J. Goodger;

G.R. Oetzel. 1999. Diagnostic methods for the detection of subacute

ruminal acidosis in dairy cows. J. Dairy Sci. 82: 1170.

15

Goodlad, R.A. 1981. Some effects of diet on the mitotic index and the cell

cycle of the ruminal epithelium of sheep. Quart. J. Exp. Phys. 66: 487.

Grant, R.J; D.R. Mertens. 1992. Influence of buffer pH and raw starch

addition on in vitro digestion kinetics. J. Dairy Sci. 75: 2762.

Harmon, D.L.; K.L. Gross; C.R. Krehbiel; K.K. Kreikemeier; M.L. Bauer;

R.A. Britton. 1991. Influence of dietary forage and energy intake on

metabolism and acyl-CoA synthetase activity in bovine ruminal

epithelial tissue. J. Anim. Sci. 69: 4117.

Haskins, B.R.; M.B. Wise; H.B. Craig; T.N. Blumer; E.R. Barrick. 1969.

Effects of adding low levels of roughages or roughage substitutes to

high energy rations for fattening steers. J. Anim. Sci. 29: 345.

Hendry, K.A.K.; A.J. MacCallum; C.H. Knight, C.J. Wilde. 1999. Effect ofendocrine and paracrine factors on protein synthesis and cell

proliferation in bovine hoof tissue culture. J. Dairy Res. 66: 23.

Jensen, R.; H.M. Deane; L.J. Cooper, V.A. Miller; W.R. Graham. 1954. The

rumenitis-liver abscess complex in beef cattle. Am. J. Vet. Res. 15: 202.

Kay, R.N.B. 1960. The rate of flow and composition of various salivary

secretions in sheep and calves. J. Physiol. 29: 395.

Krehbiel, C.R.; D.L. Harmon; J.E. Schnieder. 1992. Effect of increasing

ruminal butyrate on portal and hepatic nutrient flux in steers. J. Anim.

Sci. 70: 904.

Leek, B.F. 1993. Digestion in the ruminant stomach. Pág. 387 In Duke’s

11thphysiology of domestic animals. ed. M.J. Swenson; W.O. Reece,

Cornell University Press, Ithaca, Estados Unidos.

Leek, B.F.; R.H. Harding. 1975. Sensory nervous receptors in the

ruminant stomach and the reflex control of reticulo-ruminal motility.

Pág. 60 In

16

4thProc. Int. Sym. Rum. Phys., Digestion amd metabolism in the

ruminant. I.W. McDonald and A.C.I. Warner, ed. Sydney, Australia.

McGavin, M.D.; J.L. Morrill. 1976. Scanning electron microscopy of

ruminal papillae in calves fed various amounts and forms of roughage.

Am. J. Vet. Res. 37: 497.

Miettinen, H.; P. Huhtanen. 1996. Effects of the ratio of ruminal propionate

to butyrate on milk yield and blood metabolites in dairy cows. J. Dairy

Sci. 79: 851.

Oetzel, G.R.; K.V. Nordlund; E.F. Garrett. 1999. Effect of ruminal pH and

stage of lactation on ruminal lactate concentrations in dairy cows. J.

Dairy Sci. 82(Suppl. 1): 38.

Pereira, M.N.; E.F. Garrett; G.R. Oetzel; L.E. Armentano. 1999. Partial

replacement of forage with nonforage fiber sources in lactating cow

diets. I. Performance and health. J. Dairy Sci. 82: 2716.

Pereira, M.N.; L.E. Armentano, 2000. Partial replacement of forage with

nonforage fiber sources in lactating cow diets. II. Digestion and rumen

function. J. Dairy Sci. 83: 2876.

Resende Júnior, J.C., 2003. Comparação entre técnicas para a determinação

do clearance ruminal de ácidos graxos voláteis. Tese de doutorado.

Universidade Federal de Lavras, Lavras. 133 p.

Ross, R.L.; W.D. Kitts. 1973. Relationship between postprandial plasma

volatile fatty acids, glucose and insulin levels in sheep fed different

feeds. J. Nutr. 103: 488.

Rupp, G.P.; K.K. Kreikemeier; L.J. Perino; G.S. Ross. 1994. Measurement

of volatile fatty acid disappearance and fluid flux across the abomasum

17

of cattle, using an improved omasal cannulation technique. Am. J. Vet.

Res. 55: 522.

Russell, J.B.; T. Hino. 1985. Regulation of lactate production in

Streptococcus bovis: a spiraling effect that contributes to rumen

acidosis. J. Dairy Sci. 68: 1712.

Shaver, R.D. 1997. Nutritional risk factors in the etiology of left displaced

abomasum in dairy cows: A review. J. Dairy Sci. 80: 2449.

Staiano-Coico, L.; K. Khandke; J.F. Krane; B. Gottlieb; J.G. Krueger; B.

Rigas; P.J. Higgins. 1990. TGF-alpha and TGF-beta expression during

sodium-N-butyrate-induced differentiation of human keratinocytes:

evidence for subpopulations-specific up-regulation of TGF-beta mRNA

in suprabasal cells. Exp. Cell Res. 191: 286.

Svendsen, P. 1969. Etiology and pathogenesis of abomasal displacement in

cattle. Nord. Vet. Med. 21(Sup. 1): 1.

Thye, F.W.; R.G. Warner; P.D. Miller. 1970. Relationship of various blood

metabolites to voluntary feed intake in lactating ewes. J. Nutr. 100: 565.

Ulyatt, M.J.; D.W. Dellow; A. John; C.S.W. Reid; G.C. Waghorn. 1984.

Contribution of chewing during eating and rumination to the clearance

of digesta from the ruminoreticulum. Pág. 498 In Proc. Int. Symp.

Rum. Physiol., Control of digestion and metabolism in ruminants. L.P.

Milligan, W.L. Grovum, A. Dobson, ed. Banff, Canadá.

Voelker, J.A.; M.S. Allen. 2003. Pelleted beet pulp substituted for high-

moisture corn: 3. Effects on ruminal fermentation, pH, and microbial

protein efficiency in lactating dairy cows. J. Dairy Sci. 86: 3562.

6th

18

Weigand, E.; J.W. Young; A.D. McGilliard. 1975. Volatile fatty acid

metabolism by rumen mucosa from cattle fed hay or grain. J. Dairy Sci.

58: 1294.

19