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UNIVERSIDADE FEDERAL DA PARAIBA
CENTRO DE CIÊNCIAS AGRÁRIAS
ASPECTOS MORFOLÓGICOS DE Sapajus flavius e S.
libidinosus E OCORRÊNCIA DO PARASITISMO
INTESTINAL (Molineus torulosus) EM PRIMATAS
NEOTROPICAIS DO GÊNERO Sapajus
Max Bruno Magno Bacalhao
Médico Veterinário
2014
UNIVERSIDADE FEDERAL DA PARAIBA
CENTRO DE CIÊNCIAS AGRÁRIAS
ASPECTOS MORFOLÓGICOS DE Sapajus flavius e S.
libidinosus E OCORRÊNCIA DO PARASITISMO
INTESTINAL (Molineus torulosus) EM PRIMATAS
NEOTROPICAIS DO GÊNERO Sapajus
Max Bruno Magno Bacalhao
Orientador: Prof. Dr. Ricardo Romão Guerra
2014
Dissertação apresentada ao Programa de
Pós-Graduação em Ciência Animal do Centro
de Ciências Agrárias da Universidade
Federal da Paraíba, como parte das
exigências para a obtenção do título de
Mestre em Ciência Animal.
Ficha Catalográfica Elaborada na Seção de Processos Técnicos da
Biblioteca Setorial do CCA, UFPB, campus II, Areia – PB
B116a Bacalhao, Max Bruno Magno. Aspectos morfológicos de Sapajus flavius e S. lividinosus e ocorrência do
parasitismo intestinal (Molineus torulosus) em primatas neotropicais do gênero Sapajus / Max Bruno Magno Bacalhao. – Areia - PB: CCA/UFPB, 2014. 34 f. : il. Dissertação (Mestrado em Ciência Animal) - Centro de Ciências Agrárias. Universidade Federal da Paraíba, Areia, 2014. Bibliografia. Orientador (a): Ricardo Romão Guerra.
1. Patologia animal 2. Animais silvestres 3. Macaco-prego - morfologia I. Guerra, Ricardo Romão (Orientador) II. Título.
UFPB/BSAR CDU: 591.2(043.3)
FICHA DE AVALIAÇÃO
Nome : BACALHÁO, Max Bruno Magno
Título: Aspectos Morfológicos de Sapajus flavius e S. libidinosus e Ocorrência
do Parasitismo Intestinal (Molineus torulosus) em Primatas Neotropicais do
Gênero Sapajus
DATA: ______/_______/______
BANCA EXAMINADORA
__________________________________________
Prof. Dr. Ricardo Romão Guerra
Orientador – DCV/CCA/UFPB
____________________________________________
Prof. Dra. Katerin Elena Bohorquez Grondona
Primeiro Membro – DCV/CCA/UFPB
___________________________________________
Prof. Dr. Antônio Flávio Medeiros Dantas
Segundo Membro - DMV/CSTR/UFCG
Dissertação apresentada à
Universidade Federal da
Paraíba- UFPB, como parte
das exigências para obtenção
do título de Mestre em Ciência
Animal.
DADOS CURRICULARES DO AUTOR
MAX BRUNO MAGNO BACALHAO - Nascido em 14 de março de 1987, no
município de Campina Grande, estado da Paraíba. Ingressou no curso de Medicina
Veterinária na Universidade Federal de Campina Grande, Campus de Patos, em
maio de 2004. Obteve o título de Médico Veterinário em dezembro de 2008.
Trabalhou como diretor do Departamento de Vigilância Sanitária da Prefeitura
Municipal de Ingá no estado da Paraíba, no período de janeiro a novembro de 2009.
Ainda em 2009, montou um laboratório de diagnóstico de brucelose e tuberculose de
acordo com o PCETB/MAPA, onde trabalha até o momento. Atua na clínica médica
e diagnóstico de pequenos e grande animais, como autônomo. Ingressou no
Programa de Pós Graduação em Ciência Animal do Centro de Ciências Agrárias da
Universidade Federal da Paraíba no processo seletivo 2012.1. Iniciou como
coordenador de Vigilância Sanitária da Prefeitura Municipal de Juripiranga em junho
de 2013. Ingressou no Curso de Pós Graduação Lato Sensu em Cirurgia e
Reprodução de Equinos pela IBVET outubro de 2013.
DEDICATÓRIA
ASPECTOS MORFOLÓGICOS DE Sapajus flavius e S.
libidinosus E OCORRÊNCIA DO PARASITISMO
INTESTINAL (Molineus torulosus) EM PRIMATAS
NEOTROPICAIS DO GÊNERO Sapajus
Dedico essa Dissertação especialmente à minha mãe
(in memorian) Ivete dos Santos Cruz, que sempre
acreditou no meu potencial e sempre me deu forças
para continuar e enfrentar os problemas com a
cabeça erguida e com muita seriedade.
AGRADECIMENTOS
Primeiramente gostaria de agradecer a Deus, por mostrar todos os meus
caminhos trilhados e ter me dado força de superá-los.
Agradecer a minha família, que sempre acredita e apoia minhas decisões, em
especial ao meu Tio Carlos Bacalhao (TIO NENA), que sempre me deu subsídios
para uma boa educação e me estimulou a sempre crescer e almejar sempre mais.
Ao Programa de Pós Graduação em Ciência Animal, por abrir vagas para o
aperfeiçoamento e capacitação no ramo acadêmico.
Ao orientador Ricardo Romão Guerra, por me fazer pesquisar uma espécie de
animal que nunca pensaria em trabalhar antes, me fazendo observar o quão
importante os animais silvestres são para com a fauna e flora do Brasil e do Mundo.
Ao Prof. e amigo Ricardo Barbosa Lucena, por chegar na Instituição em
momento tão oportuno e pela dedicação, paciência para com o trabalho realizado e
para comigo.
Ao amigo Thiago Nery, pelas ajudas e informações prestadas para execução
do trabalho.
Aos técnicos de laboratório, Temístocles companheiro de longas datas e
trabalhos, Ana Luzia que conheci recentemente, mas adquirimos uma boa amizade
e me ajudou bastante no laboratório de histopatologia e a Osmário pelos momentos
de conversas e descontração no setor de anatomia.
Aos alunos de graduação Millena e Raul, que tanto me ajudaram, onde
usaram suas horas dedicando-se a realização desse trabalho e Dandarya que me
informou sobre a seleção da Pós Graduação.
A todos colegas da primeira turma do mestrado, em especial “a galera da
resenha”, Osvaldo, Iacome, Tércio, Domingos, pelas noites de estudos e de farras e
também aos da segunda turma, Ayodhya, Carla e Mauro.
E por último, mas não menos importante, a minha esposa Sayonara, que
compartilhou momentos incríveis, dos quais tiveram seus altos e baixos durante todo
o mestrado e foi ela que me deu força e paciência para continuar na labuta.
SUMÁRIO
LISTA DE TABELAS .................................................................................................. iii
Capítulo 1 ............................................................................................................. iii
LISTA DE FIGURAS .................................................................................................. iv
Capítulo 1 ............................................................................................................. iv
Capítulo 2 ............................................................................................................. iv
RESUMO GERAL ....................................................................................................... v
ABSTRACT ................................................................................................................ vi
CONSIDERAÇÕES GERAIS .................................................................................... 01
CAPÍTULO I – DESCRIÇÃO MORFOLÓGICA DE DUAS ESPÉCIES DE Sapajus
ENCONTRADAS NA PARAÍBA: S. libidinosus E O RECÉM-REDESCOBERTO E JÁ
CRITICAMENTE AMEAÇADO MACACO-PREGO-GALEGO ................................... 04
RESUMO ............................................................................................................ 06
ABSTRACT ......................................................................................................... 06
INTRODUÇÃO .................................................................................................... 07
MATERIAL E MÉTODOS .................................................................................... 09
RESULTADOS E DISCUSSÃO .......................................................................... 10
Características fenotípicas e biométricas ..................................................... 10
Topografia .................................................................................................... 12
Anatomia ...................................................................................................... 13
CONCLUSÃO ..................................................................................................... 14
COMITÊ DE ÉTICA E BIOSSEGURANÇA ......................................................... 14
REFERÊNCIAS .................................................................................................. 14
i
CAPÍTULO II – ULCERATIVE AND GRANULOMATOUS ENTERITIS ASSOCIATED
WITH Molineus torulosus PARASITISM IN NEOTROPICAL PRIMATES ................. 21
Abstract ............................................................................................................... 23
Conflict of interest ............................................................................................... 29
References .......................................................................................................... 29
REFERÊNICAS BIBLIOGRÁFICAS .......................................................................... 32
ii
LISTA DE TABELAS
CAPÍTULO I - DESCRIÇÃO MORFOLÓGICA DE DUAS ESPÉCIES DE Sapajus
ENCONTRADAS NA PARAÍBA: S. libidinosus E O RECÉM-REDESCOBERTO E JÁ
CRITICAMENTE AMEAÇADO MACACO-PREGO-GALEGO ................................... 04
Tabela 1: Medidas biométricas externas, peso e medidas biométricas internas de
macacos das espécies Sapajus flavius e Sapajus libidinosus oriundos do
CETAS-IBAMA/Cabedelo-PB ............................................................................. 19
iii
LISTA DE FIGURAS
CAPÍTULO I - DESCRIÇÃO MORFOLÓGICA DE DUAS ESPÉCIES DE Sapajus
ENCONTRADAS NA PARAÍBA: S. libidinosus E O RECÉM-REDESCOBERTO E JÁ
CRITICAMENTE AMEAÇADO MACACO-PREGO-GALEGO ................................... 04
Figura 1 – Imagens fotográficas representativas de Sapajus flavius. A) Arcada dentária: a-incisivos superiores e inferiores, b-caninos inferiores. B) Crânio macerado de S. flavius: a-canino inferior, b-pré-molares inferiores, c-molares inferiores. C) Topografia in situ de S. flavius: a-pulmões, b-coração, c-fígado, d-vesícula biliar, e-omento, f-estômago, g-intestino grosso. D) Língua: a-papilas fungiformes, setas-papilas valadas. E) Língua: a-língua, b-esôfago, c-traqueia, seta-epiglote. F) Pulmão: a-lobo cranial direito, b-lobo medial direito, c-lobo caudal direito, d- porção cranial do lobo cranial esquerdo, e-porção caudal do lobo cranial esquerdo, f-lobo caudal esquerdo. G) Cavidade abdominal: a-fígado, b-estômago. H) Fígado: a-lobo hepático medial direito, b-lobo hepático lateral direito, c-lobo hepático medial esquerdo, d-lobo hepático lateral esquerdo, e-processo caudado do lobo caudado. I) Baço: a-extremidade ventral, b-extremidade dorsal. J) Imagem topográfica ex situ das vísceras do S. flavius: a-língua, b-esôfago, c-pulmão direito, d-pulmão esquerdo, e-fígado, f-estômago, g-baço, h-intestino grosso, i-cólon descendente, j-intestino delgado, l-rim, m-diafragma, seta-entrada da traquéia. ................................................................. 20
CAPÍTULO II – ULCERATIVE AND GRANULOMATOUS ENTERITIS ASSOCIATED
WITH Molineus torulosus PARASITISM IN NEOTROPICAL PRIMATES ................. 22
Figure 1- Photographic image and photomicrographies of small intestine of capuchin monkeys. (A) Serosa parasitaries nodules (arrows). (B) Granuloma, eosinophilic, with fibrosis, adult trichostrongylids, and eggs, etiology consistent with Molineus torulosus. Sections of nematodes are surrounded by cellular debris, many viable and degenerate inflammatory cells and further surrounded by a thick fibrous capsule. (C) Nematodes are surrounded by viable and degenerate neutrophils. Note the external cuticular ridges (arrowheads) and pseudocoelom (P). (D) The lamina propria and superficial submucosa are expanded by inflammatory cells, composed of epithelioid macrophages, lymphocytes and eosinophils. ..................................... 31
iv
ASPECTOS MORFOLÓGICOS DE Sapajus flavius e S. libidinosus E
OCORRÊNCIA DO PARASITISMO INTESTINAL (Molineus torulosus) EM
PRIMATAS NEOTROPICAIS DO GÊNERO Sapajus
RESUMO GERAL
O Sapajus flavius, conhecido popularmente como, macaco-prego galego e macaco-
prego-dourado, ainda descrito, erroneamente como Cebus flavius está criticamente
em perigo de extinção e sua população, de no máximo 26 comunidades está
reduzida a poucos indivíduos, com grupos isolados entre si, devido ao grande
desmatamento da sua área de distribuição, a Mata Atlântica do nordeste brasileiro.
Acreditava-se que essa espécie estivesse extinta há quase 3 séculos. Contudo,
em 2006, foram encontrados alguns exemplares na Mata Atlântica dos estados
brasileiros do Pernambuco e da Paraíba. Em 2008 e 2009 conseguiram-se os
primeiros nascimentos dessa espécie em cativeiro, no Zoológico de São Paulo, SP e
no CETAS/IBAMA, Cabedelo, PB, respectivamente. Para o estudo biométrico e
morfológico foram utilizados 8 carcaças e 5 exemplares vivos da espécie Sapajus
flavius e 12 carcaças da espécie Sapajus libidinosus, as quais, não obtiveram
diferenças significativas entre si. Foram realizadas necropsias de 20 carcaças do
gênero Sapajus sp., dos quais, 4 S. flavius, 5 S. libidinosus e 2 S. apella
apresentaram nódulos na serosa intestinal causados pelo parasita intestinal
Molineus torulosus. O presente estudo pretende estabelecer pela primeira vez os
padrões biométricos externos e do trato digestório, a topografia visceral e relatar a
ocorrência de parasitas intestinais nas populações mantidas em cativeiro no
CETAS/IBAMA de Cabedelo, PB e Parque Zoológico Arruda Câmara da Prefeitura
Municipal de João Pessoa, PB.
Palavras-chaves: morfologia, conservação, animais silvestres, macaco-prego.
v
MORPHOLOGIC ASPECTS OF Sapajus flavius AND S. libidinosus AND THE
OCCURRENCE OF INTESTINAL PARASITISM (Molineus torulosus) IN
NEOTROPICAL PRIMATES IN THE Sapajus GENUS
ABSTRACT
The Sapajus flavius, popularly known as, Galician monkey and golden capuchin
monkey, further described erroneously as Cebus flavius is critically endangered and
its population of no more than 26 communities are reduced to a few individuals,
groups isolated from each other, because of the deforestation of its distribution area ,
the Atlantic Forest in northeastern Brazil. It was believed that the species was extinct
for nearly 3 centuries. However, in 2006, some specimens were found in the Atlantic
Forest of the Brazilian states of Pernambuco and Paraíba . In 2008 and 2009 there
was success in the first birth of this species in captivity the São Paulo Zoo, SP and
CETAS/IBAMA, Cabedelo, PB, respectively. For the biometric and morphological
study 8 carcasses and 5 live specimens of Sapajus flavius and 12 carcasses of
species Sapajus libidinosus were used, which did not obtain significant differences
amongst themselves. Autopsies of 20 carcasses of gender Sapajus sp were
performed, of which, 4 S. flavius, 5 S. libidinosus and 2 S. apella showed nodules in
the intestinal serosa caused by intestinal parasites Molineus torulosus. This study
aims to establish first the external and the digestive tract biometric patterns, visceral
topography and report the occurrence of intestinal parasites in populations kept in
captivity in CETAS / IBAMA Cabedelo, PB and Arruda Zoological Park Chamber of
the City Hall of John Pessoa, PB.
Keywords: morphology, conservation, wildlife, capuchin monkeys
vi
CONSIDERAÇÕES GERAIS
O macaco-prego-dourado ou macaco-prego-galego (Sapajus flavius) é uma
espécie de macaco-prego que há muito se acreditava estar extinta. Atualmente existem
apenas 26 populações ou áreas de relato com um número não catalogado de
indivíduos em fragmentos de Mata Atlântica do Rio Grande do Norte, Paraíba e
Pernambuco (OLIVEIRA & LANGGUTH, 2006; GUIMARÃES, 2012). A Paraíba com
aproximadamente 15 populações é o estado com maior número de registros (SILVA et
al., 2009). Entretanto, em estudo realizados nesse estado, Sevciuc & Valença-
Montenegro (2007) identificaram apenas 131 indivíduos em dois fragmentos de Mata
Atlântica. Ainda podem ser encontrados indivíduos no Parque Ecológico Chico Mendes,
no Zoológico de São Paulo e no CETAS/IBAMA de Cabedelo, PB (OLIVEIRA &
LANGGUTH et al., 2006). Estas espécie encontra-se na Lista Vermelha da International
Union of Conservation of Natura, como criticamente ameaçada de extinção (INCN,
2010).
O naturalista alemão Georg Marcgrave, membro da comitiva do Conde Maurício
de Nassau, foi primeiro autor a publicar descrições do S. flavius, ele esteve no Nordeste
entre 1637 e 1644, tendo o estadoPernambuco como base. Este autor descreveu o
animal como “caitaia”, um animal de pelo longo, amarelo-claro, cuja cabeça era
arredondada e não proeminente, com nariz pequeno e cauda arqueada. Uma pintura
de Alvert Eckhout, artista plástico alemão que também esteve no Brasil junto com
Nassau, retrata com fidelidade o mesmo macaco-prego galego (OLIVEIRA &
LANGUTTH, 2006).
Em 1774, Johann Schreber, pintou um exemplar da espécie que veio a chamar
Simia flavia. Tal artista não guardou em coleção científica o exemplar da espécie
pintado, sabendo-se apenas que se tratava de um animal vindo do Brasil. Até 2006
desconhecia-se esta espécie, e ninguém sabia se representava um animal existente
(VALENÇA-MONTENEGRO, 2011; GUIMARÃES, 2012), até que Pontes et al. (2006)
2
publicou a descoberta de uma nova espécie demacaco, designado como Cebus
queirozi. Essa espécie foi encontrada em um fragmento de Mata Atlântica do estado
Pernambuco às margens norte do Rio São Francisco em um grupo de 18 indivíduos. Na
verdade se tratava do S. flavius, espécie redescoberta aproximadamente 3 séculos
após sua primeira descrição (OLIVEIRA & LANGGUTH et al., 2006; VALENÇA-
MONTENEGRO, 2011).
Até recentemente (LYNCH ALFARO et al., 2012a, b; GARBER et al., 2012) o S.
flavius era chamado de Cebus flavius. Ainda hoje estaespécie é erroneamente
chamada de C. flavius por alguns autores (VALENÇA-MONTENEGRO, 2011). Esta
mudança na classificação taxonômica ocorreu primeiramente em 2001 por Silva Junior.
Este autor propôs a divisão dos macacos-pregos em 2 subgêneros: Cebus para os
conhecidos como caiararas, mais esguios, distribuídos do Rio Amazônas para o norte, e
Sapajus para os macacos-pregos, mais robustos e muitas vezes caracterizados por um
topete na cabeça, espalhados do Rio Amazônas para o sul, na mata atlântica, cerrado e
caatinga (LYNCH ALFARO et al., 2012a). Hoje, através de amplas análises genéticas
(LYNCH ALFARO et al., 2012b; RYLANDS et al., 2008), ficou demonstrado que os
Cebus e Sapajus são considerados inclusive gêneros distintos. Sendo assim, o C.
flavius passa a ser classificado como S. flavius, uma espécie, há pouco tempo
conhecida apenas por uma pintura do século XVIII, com quase nenhum estudo
científico (GUIMARÃES, 2012) e já criticamente ameaçado de extinção.
O macaco-prego-galego é um exemplo de macaco arbóreo, com registros de
utilização de ferramentas (GUIMARÃES, 2012). Esta habilidade é raríssima em
macacos arbóreos (FALÓTICO, 2011), entretanto comum em espécies do gênero
Sapajus (GARBER et al., 2012; LYNCH ALFARO et al., 2012a). Outra particularidade
da espécie é que a mesma possui os maiores grupo já registrados para macacos-
pregos, com registros de grupos com 40 (RODRIGUES et al., 2010) e 68 indivíduos
(BEZERRA, 2011).
3
A dieta desses animais é composta de 77,06% de itens vegetais, 21,7% de
invertebrados e 0,7% de mel e favos de mel, sendo costumeiro o consumo de cana-de-
açúcar (VALENÇA-MONTENEGRO, 2011). No aspecto da dieta, essa espécie também
é singular, consumindo menor quantidade de táxons vegetais (entre 16-34 táxons)
registrados (VALENÇA-MONTENEGRO, 2011) que outros macacos-pregos (47-73
táxons) (SUSCKE, 2009).
Para a espécie S. flavius existe apenas relatos da biometria externa de um único
indivíduo (PONTES et al., 2006), não havendo, portanto, um perfil biométrico para a
espécie, tampouco uma caracterização da topografia visceral e uma da histológica do
sistema digestório. No que tange à saúde da espécie, existem apenas estudos sobre a
ecologia realizados na Estação Experimental de Camaratuba e na Reserva Particular
do Patrimônio Natural Engenho Gargaú, ambas na Paraíba (FIALHO & GONÇALVES,
2008; SEVCIUC & VALENÇA-MONTENEGRO, 2007) foram realizados.
Sendo assim, frente às lacunas de conhecimento sobre a espécie, em vias de
extinção, o presente estudo objetivou obter informações sobre aspectos morfológicos
externos e do trato digestório, além das condições de saúde e estudo das causas
mortes dos animais, por meio de exames patológico e histopatológico de uma
população mantida em cativeiro no CETAS/IBAMA de Cabedelo, PB.
4
CAPITULO I
DESCRIÇÃO MORFOLÓGICA DE DUAS ESPÉCIES DE
Sapajus ENCONTRADAS NA PARAÍBA: S. libidinosus E O
RECÉM-REDESCOBERTO E JÁ CRITICAMENTE AMEAÇADO
MACACO-PREGO-GALEGO
Manuscrito submetido à revista Ciência Rural.
5
Fo r
Ciência Rural
Descrição morfológica de duas espécies de Sapajus encontradas na Paraíba: S. libidinosus e o recém-
redescoberto e já criticamente ameaçado macaco-prego- galego
Journal: Ciência Rural
Manuscript ID: Draft
Manuscript Type: Original Article
Keyword: Conservação, Taxonomia, Morfologia, Sapajus flavius
6
Descrição morfológica de duas espécies de Sapajus encontradas
na Paraíba: S. libidinosus e o recém-redescoberto e já criticamente
ameaçado macaco-prego-galego
Morphological description of two species of Sapajus found in
Paraíba: S. libidinosus and the newly descoveredy and endangered
Macgrave´s capuchin monkey
Max Bruno Magno BacalhaoI Millena de Oliveira FirminoII Raul Antunes Silva SiqueiraII
Ayodhya Cardoso RamalhoII Tarsila Almeida CavalcanteIII Thiago Ferreira Lopes NeryIV
Ricardo Romão GuerraI*
RESUMO
O Sapajus flavius e o libidinosus são duas espécies de macacos-pregos
encontrados no Estado da PB. O S. flavius ou macaco-prego-galego foi
recentemente redescoberto e está criticamente ameaçado de extinção, sendo
encontrado em fragmentos remanescentes de mata Atlântica do litoral do RN, PB,
PE e AL. O S. libidinosus tem uma distribuição e população maior, coexistindo do o
S. flavius na PB, entretanto, ocupando o oeste da PB, na caatinga. Frente à lacuna
no conhecimento sobre estas espécies foi realizada a descrição morfológica das
mesmas, envolvendo biometria externa, dos órgãos do trato gastrointestinal,
topografia visceral e a descrição anatômica. Apesar de a literatura descrever o S.
flavius como o menor dos Sapajus, concluímos que não há diferenças morfológicas
entre as espécies estudadas. Tais informações servem de subsídios para melhores
manejos visando a conservação das espécies e ajudar na classificação taxonômica
desse gênero recentemente modificado.
Palavras-chave: conservação, taxonomia, morfologia, Sapajus flavius.
ABSTRACT
7
The Sapajus flavius and libidinosus are two species of capuchin monkeys
found in the PB Estate. S. flavius or Macgrave´s capuchin monkey was recently
rediscovered and is now critically endangered , found only remaining fragments of
Atlantic forest in RN , PB , PE and AL coast. S. libidinosus has larger population
and distribution, coexisting with S. flavius on the PB, however, occupying the
western PB, in the semi-arid. Since there is a lack of in knowledge on these species
was conducted morphological description of them, involving external and
gastrointestinal tract biometry, visceral topography and anatomical description.
Although the literature describing S. flavius as the lesser of Sapajus, we conclude
that there are not morphological differences between species. Such information
subsidizes best management practices for the conservation of the species and help
in the correct taxonomic classification of this genus recently modified.
Key-words: conservation, taxonomy, morfology, Sapajus flavius.
INTRODUÇÃO
O macaco-prego-dourado ou macaco-prego-galego (Sapajus flavius) é uma
espécie de macaco-prego que há muito se acreditava estar extinta, sendo
redescoberta recentemente (PONTES et al., 2006). Tais autores por pensar que se
tratava de uma nova espécie, a denominou erroneamente (OLIVEIRA & LANGGUTH
et al., 2006; VALENÇA-MONTENEGRO, 2011) como Cebus queirozi. Atualmente
existem apenas 26 populações ou áreas de relato com um número não catalogado
de indivíduos em fragmentos de Mata Atlântica do Rio Grande do Norte, Paraíba e
Pernambuco (OLIVEIRA & LANGGUTH, 2006; GUIMARÃES, 2012). Estando a
espécie incluída na Lista Vermelha da International Union of Conservation of Natura
como criticamente ameaçada de extinção (INCN, 2010).
Até recentemente (LYNCH ALFARO et al., 2012a, b; GARBER et al., 2012) o
S. flavius era chamado de Cebus flavius, ainda hoje tal espécie é, erroneamente,
chamada de C. flavius por alguns autores (VELENÇA-MONTENEGRO, 2011,
8
TEIXEIRA et al., 2013). Tal mudança na classificação taxonômica ocorreu
primeiramente com SILVA (2001), que propôs a divisão dos macacos-pregos em 2
subgêneros: Cebus para os caiararas, mais esguios, distribuídos da Amazônia para
o norte, e Sapajus para os macacos-pregos, mais robustos e caracterizados por um
topete na cabeça, espalhados da Amazônia para o sul, na mata atlântica, cerrado e
caatinga (LYNCH ALFARO et al., 2012a). Hoje, através de amplas análises
genéticas (LYNCH ALFARO et al., 2012b; RUSSELL et al., 2013), ficou
demonstrado que os Cebus e Sapajus são gêneros distintos. Sendo assim, o C.
flavius passa a ser classificado como S. flavius, espécie a pouco conhecida apenas
por uma pintura do século XVIII, com quase nenhum estudo científico (GUIMARÃES,
2012; TEIXEIRA et al., 2013) e já criticamente ameaçado de extinção.
No Estado da Paraíba outra espécie de Sapajus coexiste, entretanto,
diferentemente da primeira que habita principalmente a faixa litorânea e fragmentos
de mata atlântica, o Sapajus libidinosus habita principalmente a caatinga (LYNCH
ALFARO et al., 2012b; RYLANDS et al., 2013). O S. libidinosus ocorre no Brasil
central e nordeste, a oeste e norte do rio São Francisco, e leste do rio Araguaia,
ocorrendo nos estados do Maranhão, Piauí, leste e centro do Rio Grande do Norte,
noroeste da Paraíba e oeste de Pernambuco e Alagoas. Há ocorrência também em
Minas Gerais, ao norte do rio Grande (RYLANDS et al., 2013). Seu estado de
conservação, ao contrário do S. flavius, é pouco preocupante (RYLANDS &
KIERULFF, 2008; RYLANDS et al., 2013).
A caracterização biométrica para essas duas espécies de primatas
neotropicais são incipientes. Existe apenas um trabalho publicado abordando a
biometria externa de um espécime de S. flavius (MENDES PONTES et al., 2006) e
nenhum para S. libidinosus. Estudos sobre a morfologia geral de tais espécies
inesistem. Mesmo para outras espécies de primatas não-humanos neotropicais são
escassos os estudos, sendo a maioria dos estudos envolvendo primatas do “velho
mundo”.
Sendo assim, frente às lacunas de conhecimento, o presente trabalho
objetivou caracterizar morfologicamente duas dessas espécies de primatas
9
neotropicais encontradas no Estado da Paraíba, o S. flavius e o S. libidinosus,
através de populações mantidas em cativeiro, contribuindo para a elucidação da
divisão taxonômica da subfamília em questão, ainda controversa por alguns autores
(GUIMARÃES, 2012), e provendo subsídios para procedimentos clínicos, cirúrgicos
e nutricionais.
MATERIAL E MÉTODOS
Os S. flavius estudados foram oriundos de uma população de 8 indivíduos
vivos (7 machos e 1 fêmea), mantidos em cativeiro no CETAS/IBAMA em Cabedelo,
PB, situado na Mata do Amém; 4 carcaças (2 machos e 2 fêmea), oriundos também
de animais que vieram a óbito no CETAS/IBAMA e 1 fêmea oriunda do Parque
Zoobotânico Arruda Câmara em João Pessoa, PB (doado pelo CETAS). Os S.
libidinosus estudados foram oriundos de animais que vieram a óbito no
CETAS/IBAMA, sendo 7 machos e 5 fêmeas.
Os animais vivos foram contidos fisicamente com Puçá, em seguida, contidos
quimicamente com Xilazina 2% (2mg/Kg) associado a Cetamina 10% (10mg/Kg). Os
pesos dos animais para preparação das doses foram subjetivos, avaliando a relação
tamanho/massa corporal. Após a sedação os mesmos foram pesados em balança
pediátrica eletrônica (Welmy) e as medidas biométricas externas aferidas, sendo
elas: cabeça-corpo, cauda, patas, orelha, tíbia, fêmur, úmero e rádio-ulna,
circunferência do crânio, tórax e abdômen.
As carcaças também tiveram o peso e a biometria aferida. As mesmas foram
submetidos a necropsia sendo realizada uma incisão na linha Alba. As vísceras do
trato gastrointestinal (TGI) (dente canino, língua, esôfago cervical e torácico,
curvatura maior do estômago, intestino e ceco) foram medidas com auxílio de fita
métrica e paquímetro digital. Também foi avaliada a relação intestino/tamanho
corpóreo. A topografia das vísceras e a morfologia dos órgãos do sistema digestório
e respiratório foram descritas e catalogadas através de câmera digital (Kodak
10
EasyShare M340, 10.2 MP). Os parâmetros biométricos foram comparados entre as
espécies pelo Test t (P≤0,05) no programa MiniTab.
RESULTADOS E DISCUSSÃO
Características fenotípicas e biométricas
As espécies estudadas possuíam fenótipos diferentes. As características
fenotípicas do S. flavius são descritas como diferentes das outras espécies de
Sapajus sp., devido seu menor peso, topete menos evidenciado e por possuírem os
pelos do corpo uniformemente amarelo-dourado (MENDES PONTES et al., 2006;
OLIVEIRA & LANGGUTH, 2006). Os animais estudados corroboram essas
descrições, a exceção do peso. Verificamos que o S. flavius possuiu o mesmo peso
do S. libidinosus, contrariando a literatura, pelo menos nesses espécimes do
Estado da Paraíba, que foram apreendidas pelo CETAS/IBAMA.
Os S. flavius estudados apresentaram dimorfismo sexual, uma vez que os
machos adultos eram mais robustos e tinham de uma prega escura sem pelos na
região ventral do pescoço, característica essa descrita apenas no espécime de
PONTES et al. (2006). Tal dimorfismo sexual é menos notório no S. libidinosus e
nas outras espécies de Sapajus (RYLANDS et al., 2013).
Os S. libidinosus possuiam coloração que tende a um amarelo ou bege, com
os membros de cor escura tendendo ao preto, assim como o topete, que possuia
forma espessa, conforme já descrito para a espécie em outras regiões do Brasil
(RYLANDS et al., 2005). Tal espécie já fora classificada como subespécie de S.
apella (GROVES et al., 2005). Os S. apella são mais escuros, mais numerosos,
apresentam maior distribuição geográfica entre os Sapajus, possuem diversas
subespécies e extendem-se até outros países como Equador, Bolívia e Peru
(ALVES et al., 2012; EISENBERG & REDFORD, 1999; GROVES et al., 2005;
LYNCH ALFARO et al., 2012a).
11
As espécies de Sapajus estudadas, assim como as demais, diferem dos
Cebus, anteriormente mantidos no mesmo gênero (SILVA et al., 2001) por serem
mais robustos (ALFARO et al., 2012) e pela maior proeminência cranial (SILVA et
al., 2001). As medidas biométricas externas dos S. flavius e S. libidinosus
encontram-se no Tabela 1.
Foi verificado que não há diferenças biométricas externas significativas entre
os S. flavius e os S. libidinosus, entretanto, quando esses foram comparados com
3 exemplares de S. apella (dados não publicados), também mantidos no
CETAS/IBAMA, observou que estes tendem a possuir peso, comprimento de fêmur,
tíbia, cauda, circunferência crânio e de abdômen maiores que as outras duas
espécies. Tais resultados não corroboram PONTES et al. (2006); os mesmos
descrevem o S. flavius, no Estado de Pernambuco como sendo menor que as
demais espécies de Sapajus, entretanto, demonstramos que pelo menos no Estado
da Paraíba, o S. flavius e o S. libidinosus também são semelhantes
biometricamente.
VALENÇA-MONTENEGRO (2011), estudando populações livres de S.
flavius, também no Estado da Paraíba, descreve machos e fêmeas (jovens e
adultos) (2,172±320,95kg e 1,657±231,55kg, respectivamente), com pesos
semelhantes aos encontrados nesse trabalho. Ambos os valores para machos ainda
são menores que o macho de S. apella (2,505kg) mantido no mesmo
CETAS/IBAMA de Cabedelo, PB. PONTES et al. (2006) descrevem, em uma
população de Pernambuco, um S. flavius ainda maior com 2,920 kg e medidas para
cabeça-corpo, pé, tíbia, fêmur, mão, úmero e rádio, respectivamente de 40; 12; 15,3;
12; 8,4; 11,6 e 12,6 cm. Entretanto, esse animal possuiu cauda (41 cm) e orelha (2,9
cm) menores que em nosso estudo para a mesma espécie. A descrição biométrica
externa do espécime de PONTES et al. (2006) é a única existente para S. flavius
até o presente trabalho.
Apesar de mais numerosa e conhecida que o S. flavius, não existem estudos
biométricos para o S. libidinosus, apenas estudos comportamentais, visto que
12
ambas as espécies utilizam-se de ferramentas rudimentares fato raro, mesmo para
primatas (CANELE et al., 2009; FALÓTICO et al., 2011).
Mesmo para outros primatas neotropicais, valores biométricos são raros. Para
circunferência abdominal os únicos valores encontrados são para bugio-ruivo
(machos 35,5; fêmeas 24,9 cm), macaco-da-noite (macho 8,6; fêmea 7,0 cm) e
mico-de-cheiro (macho 5,56; fêmea 3,07 cm) (SOUZA, 2013). Desses, apenas os
bugios-ruivos apresentam tal medida maior que as espécies por nós estudados.
A biometria do TGI (Tabela 1) também demonstrou não haver diferenças
entre as espécies estudadas. Tal semelhança demonstra a paridade entre os hábitos
alimentares das espécies. Não há na literatura estudos acerca da biometria do TGI
de primatas neotropicais..
Topografia
Observou-se consonância visceral entre as duas espécies estudadas.
Seguindo sentido crânio-caudal, observou a língua tendo como limite rostral os
dentes incisivos, caudal a laringe, lateral os dentes pré-molares e molares, dorsal o
palato duro e ventral com o músculo milo-hióide. O esôfago estendeu-se desde a
laringe cranialmente até o estômago caudalmente, percorrendo ao lado da taqueia
na vista esquerda do pescoço, passando pela cavidade torácica e penetrando na
cavidade abdominal com limite no cárdia. A traqueia seguiu medialmente no
pescoço vista ventral, estendendo-se da laringe até a bifurcação dos dois brônquios
na cavidade torácica. O pulmão foi dividido em dois hemipulmões independentes. O
fígado encontrou-se em íntimo contato com o diafragma pela face diafragmática e
com o estômago, curvatura menor, pela face visceral, sendo dividido em lobações,
assim como descrito para S. apella (ALVES et al., 2007). O estômago estendeu-se
do esôfago cranialmente até o intestino delgado caudalmente; sendo localizado na
porção crânio-lateral esquerda do abdomen. As alças intestinais se encontraram em
contato com o estômago na porção lateral-esquerda, com o fígado crânio-lateral
direito e com o baço na porção ventral (Figura 1C, J).
13
Anatomia
Anatomicamente os órgãos também apresentaram semelhanças entre as
duas espécies, sendo assim, descritos conjuntamente. As espécies apresentaram
quantidade total de 36 dentes, distribuídos em duas arcadas dentárias, superior e
inferior, com fórmula dentária I2, C1, PM3, M3 em cada, assim como cuxiú de nariz-
vermelho (PINTO, 2008) e macaco-aranha (PAIS, 2011) (Figura 1A, B). Na língua foi
possível visualizar macroscopicamente 3 papilas valadas localizadas na base da
língua, sendo duas paralelas entre si e uma numa posição mais centro-caudal. As
papilas filiformes puderam ser observadas por toda extensão da língua (Figura 1D)
corroborando LOBO et al. (2014) para catita. A traqueia está situada caudal a laringe
(Figura 1E), seguindo medialmente até sua entrada na cavidade torácica e continua
até sua bifurcação terminal sobre o coração. A porção torácica desvia-se para a
direita, onde cruza o arco aórtico e relaciona-se latero-dorsalmente com o esôfago.
Os anéis de cartilagem possuem formato de “C” com músculo liso completando a
circunferência, á semelhança de carnívoros, cavalo (KONIG & LIEBICH, 2009), S.
apella (LEONEL et al., 2013) e macaco-de-cheiro (PINHEIRO et al., 2012).
Os hemipumões foram divididos em lobações, o lado direito possuiu lobos
cranial, médio, caudal e acessório; o lado esquerdo possuiu parte cranial e caudal
do lodo cranial e lobo caudal, a semelhança de lêmures (MAKUNGU et al., 2013)
sauim (CHAGAS et al., 2012). O hemipulmão direito era maior; ambos apresentaram
uma base (superfície diafragmática), um ápice, duas extremidades (costal e medial)
e três bordas (dorsal, ventral e basal) (Figura 1F) como a maioria das espécies
(KONIG & LIEBICH, 2004).
O estômago estava localizado na porção crânio-lateral esquerda do abdômen
(Figura 1G) apresentando formando comum a carnívoros domésticos (DYCE et al.,
2010). O fígado encontrava-se em íntimo contato com o diafragma pela face
diafragmática, corroborando ALVES et al. (2007) para S. apella e com o estômago
(curvatura menor), pela face visceral. Sendo as lobações: lobo lateral esquerdo, lobo
medial esquerdo, lobo quadrado, lobo medial direito, lobo lateral direito e processo
caudado (Figura 1H), sendo essa lobação comparável entre os animais domésticos
14
ao suíno (KONIG & LIEBICH, 2004). O baço estava localizado na região hipogástrica
esquerda e apresentava coloração vermelho-vivo, possuindo extremidade dorsal,
mais afilada, e extremidade ventral, mais larga (Figura 1I), dentre os animais
domésticos, o que mais se aproxima em formato é o cão (DYCE et al., 2010). Tais
informações anatômicas para essas duas espécies tem importância, pois servem
como subsídios para intervenções clínicas e cirúrgicas nessas espécies.
CONCLUSÃO
O presente estudo estabelece pela primeira vez o perfil morfológico do S.
flavius e do S. libidinosus encontrado na Paraíba. Conclui-se, ao contrário do que
é encontrado na literatura, que o S. flavius não é menor e mais leve que as demais
espécies de Sapajus, sendo não significantes as diferenças para o S. libidinosus,
pelo menos no Estado da Paraíba. Tais informações servem de subsídios para
melhores estratégias de pesquisa, manejo nutricional, manejo clínico e cirúrgico das
espécies estudadas, visando sua conservação através de projetos de soltura, além
de ajudar na classificação taxonômica desse gênero recentemente modificado.
COMITÊ DE ÉTICA E BIOSSEGURANÇA
Execução através do convênio com o IBAMA n° 02019.00129/2009-12, liberação
da Comissão de Ética no Uso de Animais (CEUA) n° 0710/12 e SISBIO nº 35565-1.
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19
FIGURAS E TABELAS
Tabela 1- Medidas biométricas externas, peso e medidas biométricas internas de macacos das espécies Sapajus flavius e Sapajus libidinosus oriundos do CETAS-IBAMA/Cabedelo - PB.
Medidas biométricas externas S. flavius S. libidinosus
cm
Cabeça-Corpo 38,400±4,615a 36,292±3,093
a
Cauda 43,000±4,528a 42,083±2,811
a
Pé 7,660±0,365a 7,800±0,886
a
Pé com dedo 11,300±0,731a 11,800±0,789
a
Tíbia 12,600±0,894a 12,542±1,322
a
Fêmur 11,900±1,025a 11,708±0,689
a
Mãos 4,320±0,356a 4,050±0,358
a
Mãos c/ dedo 7,480±0,415a 7,725±0,685
a
Úmero 10,800±1,037a 10,042±1,233
a
Rádio 11,000±0,707a 10,333±0,913
a
Circ. Crânio 23,400±1,517a 22,833±1,193
a
Circ. Tórax 24,700±2,168a 22,933±1,621
a
Circ. Abdomen 17,520±2,297a 16,875±2,144
a
Orelha 3,700±0,742a 3,645±0,450
a
g
Peso 1,746±0,374a 1,565±0,303
a
Macho Fêmea Macho Fêmea
1,90±0,62 1,67±0,29 1,65±0,25 1,45± 0,36
Medidas biométricas do TGI S. libidinosus S. flavius
cm
Dente Canino 1,301±0,283a 1,351±0,037
a
Língua 5,025±0,171 a 5,175±0,386
a
Esôfago Cervical 5,581±2,323 a 5,325±1,053
a
Esôfago Torácico 7,033±1,95 a 6,050±1,684
a
Estômago Curvatura maior
17,089±2,080 a
19,001±2,464 a
Intestino 220,203±11,967 a 218,821±6,702
a
Ceco 4,461±1,140 a 5,125±0,629
a
Relação intestino/ tamanho
corporal
5,963±0,702 a
5,892±0,646 a
Comparação das médias das variáveis de biometria externa, interna e peso aplicando-se o Test t. Letras
diferentes representam significância ao nível de 5%.
20
Figura 1 – Imagens fotográficas representativas de Sapajus flavius. A) Arcada dentária: a-incisivos superiores e inferiores, b-caninos inferiores. B) Crânio macerado de S. flavius: a-canino inferior, b-pré-molares inferiores, c-molares inferiores. C) Topografia in situ de S. flavius: a-pulmões, b-coração, c-fígado, d-vesícula biliar, e-omento, f-estômago, g-intestino grosso. D) Língua: a-papilas fungiformes, setas-papilas valadas. E) Língua: a-língua, b-esôfago, c-traqueia, seta-epiglote. F) Pulmão: a-lobo cranial direito, b-lobo medial direito, c-lobo caudal direito, d- porção cranial do lobo cranial esquerdo, e-porção caudal do lobo cranial esquerdo, f-lobo caudal esquerdo. G) Cavidade abdominal: a-fígado, b-estômago. H) Fígado: a-lobo hepático medial direito, b-lobo hepático lateral direito, c-lobo hepático medial esquerdo, d-lobo hepático lateral esquerdo, e-processo caudado do lobo caudado. I) Baço: a-extremidade ventral, b-extremidade dorsal. J) Imagem topográfica ex situ das vísceras do S. flavius: a-língua, b-esôfago, c-pulmão direito, d-pulmão esquerdo, e-fígado, f-estômago, g-baço, h-intestino grosso, i-cólon descendente, j-intestino delgado, l-rim, m-diafragma, seta-entrada da traquéia.
21
CAPÍTULO II
ULCERATIVE AND GRANULOMATOUS ENTERITIS
ASSOCIATED WITH Molineus torulosus PARASITISM IN
NEOTROPICAL PRIMATES
Manuscrito submetido à revista Parasitology International.
22
Elsevier Editorial System(tm) for Parasitology International Manuscript Draft
Manuscript Number:
Title: Ulcerative and granulomatous enteritis associated with Molineus torulosus parasitism in neotropical primates
Article Type: Case Report
Keywords: Sapajus flavius; Primates from the new world; Northeast Brazil; Diagnostic; Trichostrongylidae
Corresponding Author: Dr. Ricardo
Guerra, Corresponding Author's
Institution: UFPB
First Author: MAX BRUNO MAGNO BACALHAO, Veterinarian
Order of Authors: MAX BRUNO MAGNO BACALHAO, Veterinarian; RAUL ANTUNES SILVA SIQUEIRA, STUDENT ; MILLENA DE OLIVEIRA FIRMINO, STUDENT; THIAGO FERREIRA LOPES NERY, Veterinarian; Ricardo Oliveira Lucena, Doctor; Ricardo Guerra
Abstract: Eleven cases of Ulcerative and granulomatous enteritis associated with Molineus torulosus parasitism are presented in different species of neotropical primates of the Sapajus genus. All of the affected monkeys had been apprehended by the environmental police and were being treated in a rehabilitation center for wild animals. The clinical history was of weight loss and debility. During the necropsy, several nodules were found on the duodenum and proximal jejunum wall, with ulcers on the adjacent intestinal mucous, including the nodules in the pancreas of four monkeys. Historically, it was observed eossinophilic granulomas in the small intestine, associated with fibrosis, eggs and adult models of Trichostrongylidae, etiology consistent with Molineus torulosus. Other findings included secondary pneumonia, caused by Staphylococcus aureus, suggesting that this parasite predisposes the neotropical primates to infections by other opportunistic agents. The present work describes the first cases of parasitism in Sapajus flavius, a species previously considered extinctand recently rediscovered, and presents the occurrence of M. torulosus in two other species, Sapajus libidinosus and Sapajus apella.
23
Ulcerative and granulomatous enteritis associated with Molineus
torulosus parasitism in neotropical primates
Max Bruno Magno Bacalhaoa, Raul Antunes Silva Siqueira
b, Millena de Oliveira Firmino
b,
Thiago Ferreira Lopes Neryc, Ricardo Barbosa de Lucena
a, Ricardo Romão Guerra
a*
aPost-Graduation Program in Animal Science, Department of Veterinary Science. Federal University of Paraíba
(UFPB),Campus II, 58700-000, Areia, PB, Brazil. E-mail: [email protected]*Author for correspondence
bAcademic of Veterinary Medicine, Department of Veterinary Science.Federal University of Paraíba (UFPB)
c Zoo and
Botanical Park Arruda Câmara of João Pessoa, Paraíba, Brazil
Abstract
Eleven cases of Ulcerative and granulomatous enteritis associated with
Molineus torulosus parasitism are presented in different species of neotropical
primates of the Sapajus genus. All of the affected monkeys had been apprehended by
the environmental police and were being treated in a rehabilitation center for wild
animals. The clinical history was of weight loss and debility. During the necropsy,
several nodules were found on the duodenum and proximal jejunum wall, with ulcers
on the adjacent intestinal mucous, including the nodules in the pancreas of four
monkeys. Historically, it was observed eossinophilic granulomas in the small intestine,
associated with fibrosis, eggs and adult models of Trichostrongylidae, etiology
consistent with Molineus torulosus. Other findings included secondary pneumonia,
caused by Staphylococcus aureus, suggesting that this parasite predisposes the
neotropical primates to infections by other opportunistic agents. The present work
describes the first cases of parasitism in Sapajus flavius, a species previously
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considered extinctand recently rediscovered, and presents the occurrence of M.
torulosus in two other species, Sapajus libidinosus and Sapajus apella.
Keywords: Sapajus flavius; Primates from the new world; Northeast
Brazil;Diagnostic;Trichostrongylidae.
The genus Sapajus comprehends neotropical primates, from the Cebidae
family, subdivided in different species, found in big part of the Brazilian territory [1].
Some species of primates from this genus are included in the list of the critically
threatened of extinction [2], like the case of the Macgrave´s capuchin monkey (Sapajus
flavius), a species endemic of Northeast Brazil, considered for a long time extinct and
recently rediscovered in parts of the Atlantic Rainforest [3].
The knowledge of the helminthic fauna pertinent to the Brazilian neotropical
primates, including the Sapajus genus, is insufficient. Few studies refer to the
description of parasites in the wild New World primates [4], and are even more rare the
studies that correlate the parasitism with the clinical and pathological aspects in these
animals [5]. The parasite Molineus torulosus (Nematoda, Trichostrongylidae) has been
described in neotropical primates, as Sapajus apella (previously Cebus apella), Aotus
sp. and Saimiri sp., in some areas of South America [6,7,4], but there still are few
descriptions of this parasite in primates in Brazil [8]. In the authors’ knowledge,
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there is no description of this parasitism in Sapajus libidinosus. As a result of the few
models of wild Sapajus flavius or kept in captivity, there is no description of the
occurrence of the parasites in this species.
The present study has the purpose of describing the occurrence of M. torulosusin
different species of parasites of the Sapajus genus kept in a center of rehabilitation in
the northeast of Brazil, including the first description of this parasite in S. flavius and
Sapajus libidinosus, and evaluate the clinical and pathological aspects associated with
the infection by this parasite.
Eleven capuchin monkeys were identified with nodules in the intestinal serosa
in a study involving 20 necropsies of capuchins of three different species, performed
in the Histology Laboratory and Veterinary Pathology of the Federal University of
Paraíba. The capuchin monkeys with intestinal lesions were classified and identified
as four of the Sapajus flavius specie, five Sapajus libidinosus and two Sapajus
apella, originated from a center of rehabilitation of wild animals in the State of
Paraíba, northeast of Brazil (CETAS/PB). The primates were submitted to necropsy
after natural death, with a historic of progressive weight loss and weakness. A
complete necropsy was performed on all of the animals, all of the lesions and
fragments of all the internal organs were identified and described, including the
samples of skin and brain, were placed in 10% neutral buffered formalin. The sample
was embedded in paraffin, sectioned at 3 μm-thick pieces and stained with
haematoxylin and eosin (H&E). The histopathological lesions were described, including
a detailed identification and description of the structures of the parasites associated to
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the lesion.
The necropsy findings on all of the primates included emaciation and multiple
grayish-tan nodules of 0.5-2 cm in diameter, at times convalescent, forming masses in
the small intestine serosa, predominately duodenum, the first third of the jejunum, and
also in the pancreas of four primates (Figure 1A). Some nodules would invade the
intestinal mucous and submucosa, with contiguity to the intestine’s lumen in the form
of ulcers up to 5 mm in diameter, covered with fibrin and hemorrhage. In the cut, the
nodules presented thick and firm walls, with a necrotic friable center, at times
mineralized. In two cases It was possible to observe the presence of adult worm, with
approximately 1 cm in length (Figure 1B, C). The mesenteric lymph nodes were
enlarged and reddish. Microscopic examination of the small intestine revealed
markedly expansion and compression of the tunica muscularis and elevation of the
overlying serosa in the granulomas. The granulomas are composed of numerous
epithelioid macrophages, eosinophils, degenerate and viable neutrophils surrounding
multiple cross and tangential sections of adult nematodes, eggs and eosinophilic
homogenous material (Splendore-Hoeppli material) (Figura 1B, C). The granulomas
are surrounded by a discontinuous fibrous capsule which is subtended by numerous
lymphocytes and plasma cells. Multifocally, there are bands of collagen throughout the
granuloma. The nematodes are up to 120 µm; have a 5 µm thick cuticle with evenly
spaced longitudinal cuticular ridges; a pseudocoelom; platymyarian/coelomyarian
musculature; and a prominent digestive tract lined by few multinucleate cells with a low
brush border. Eggs are 30-50 µm in diameter and thin shelled. Previously described
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inflammatory cells extend into the overlying serosa and superficial submucosa and
mildly expand the lamina propria (Figure 1D). Ulcerated areas of the intestine
contained numerous viable and degenerate polymorphs and granulation tissue.
Diffusely, there is mild follicular hyperplasia of the gut-associated lymphoid tissue.
In two monkeys, the large mesenteric blood vessels and vessels at the periphery of
the granulomas were altered by the worms and Molineus eggs. In the pancreas of the
four hosts, neutrophilic and lymphocytic periductular pancreatitis with intraductular
nematodes and eggs were observed, associated with mild desquamation of
epithelium. Five hosts also had mild, subacute lymphoplasmacytic mesenteric and
pancreatic lymphadenitis. Invasion of the host’s vascular system (mesenteric) induced
fibrin thrombi associated with Molineus eggs.
In the other evaluated organs, no lesions associated with Molineus eggs
parasitism were observed. Other intercurrent lesions included traumatic lacerations
on the skin, pneumonia, pleuritis and pulmonary abscess associated with the infection
by Staphylococcus aureus.
In the authors’ knowledge, the present work described the first cases of the
parasitism by M. torulosus in blond capuchin (S. flavius). A species of non-human
neotropical primates until recently considered extinct in nature, rediscovered and
currently included in the red list of the species with high risk of extinction [2]. Despite
the primates of the present study present other intercurrent lesions, non-related to the
parasitism by M. torulosus, the high parasitic infestation, associated to severe ulcers in
the small intestine certainly contributed to stress, weight loss and cachexia, resulting in
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severe debilitation and consequently infection by opportunist bacteria, like
Staphylococcus sp. The knowledge of any illness that affects animals threatened by
extinction is fundamental so that the programs of rehabilitation and conservation of the
species succeed. Fluke morphology, size, tissue location, and host, in the present
case, were consistent with an identification key of Molineus torulosus [6].
M. torulosusis a small parasite from the Secernentea class, Strongylida
order and Trichostrongylidae suborder, that affects the upper digestive system,
including pylorus, small intestine and occasionally the pancreas, but it never affects the
terminal portion of the jejunum or the ileum [4]. In the present study, the pancreatic
lesions were moderate or discrete from subacute to chronic character. However the
intestinal lesions were severe, characterized by accentuated inflammation, ulceration
and hemorrhage. Different from the lesions caused by other trichostrongylus
that basically resulted in peeling and subsequently inflammation of the epithelium
digestório, the parasitism by M. torulosus in primates cause profound lesions on the
intestinal wall, resulting on the perforation of the epithelium, as well as of the
propria mucosae and muscularis mucosae [9]. The cycle of life of these parasites is still
not fully known, it is known that the infective larvae (L3) penetrates the epithelium
and burrows into the submucosa, with subsequent larvae maturation and deposits
eggs, occurring the formation of the submucosal granulomas. The eggs are expelled
through channels from the granuloma into the intestinal lumen. The host’s vascular
system invasion results in the formation of fibrin thrombus. Alternatively, the
extraintestinal migration by the hematogenous route (via portal vein) or by direct
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tissue penetration has, as consequence, chronic pancreatitis. Due to the major severity
of the lesions when compared to the parasitism by other trichostrongylus, the capuchin
monkeys possibly represent unnatural hosts of M. torulosus [9]. In our study, the
lesions had similar severity in different species of capuchin evaluated, suggesting that
the genus Sapajus presents similar susceptibility to the infection by M. torulosus.
In conclusion, the present study represents the first description of the parasitism
in blond monkeys and demonstrates that the infection by M. torulosuscan cause
severe debility in these primates, comprehending their quality of life and
predisposition to the infection by other pathogens. Consequently, the parasitism
by M. torulosuss hold always be considered and investigated in Sapajus sp. with
history of progressive weight loss and debility, since the different species of
primates of this genus show signs and lesion similar before this parasite.
Conflict of interest
We declare that we have no conflict of interest
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Figure 1- Photographic image and photomicrographies of small intestine of capuchin monkeys. (A) Serosa parasitaries nodules (arrows). (B) Granuloma, eosinophilic, with fibrosis, adult trichostrongylids, and eggs, etiology consistent with Molineus torulosus. Sections of nematodes are surrounded by cellular debris, many viable and degenerate inflammatory cells and further surrounded by a thick fibrous capsule. (C) Nematodes are surrounded by viable and degenerate neutrophils. Note the external cuticular ridges (arrowheads) and pseudocoelom (P). (D) The lamina propria and superficial submucosa are expanded by inflammatory cells, composed of epithelioid macrophages, lymphocytes and eosinophils.
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![EDII15 [2012.1] Classificação Externa](https://img.document.onl/doc/110x75/55592bcfd8b42a4f3d8b4723/edii15-20121-classificacao-externa.jpg)
